Universidade Federal do Rio Grande do Norte Centro de Biociências
Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia
Comunicação visual em caranguejos chama-marés: a influência das cores no contexto sócio-sexual
Diogo Jackson de Aquino Silva
Comunicação visual em caranguejos chama-marés: a influência das cores no contexto sócio-sexual
Dissertação apresentada à Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para obtenção do título de Mestre em Psicobiologia.
Orientação: Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa.
Natal/RN 2019
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson -Centro de Biociências - CB
Silva, Diogo Jackson de Aquino.
Comunicação visual em caranguejos chama-marés: a influência das cores no contexto sócio-sexual / Diogo Jackson de Aquino Silva. - Natal, 2019.
81 f.: il.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-graduação em
Psicobiologia.
Orientador: Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa. 1. Sinalização visual - Dissertação. 2. Escolha de parceiros - Dissertação. 3. Coloração corporal - Dissertação. 4.
Reconhecimento interespecífico - Dissertação. I. Pessoa, Daniel Marques de Almeida. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 654.91
Diogo Jackson de Aquino Silva
Título
Comunicação visual em caranguejos chama-marés: a influência das cores no contexto sócio-sexual
Banca examinadora
Prof. Dr. Felipe Gawryszewski – UnB
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Profa. Dra. Fátima Arruda – UFRN
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Prof. Dr. Daniel Pessoa (orientador) – UFRN
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Este estudo foi desenvolvido pelo Laboratório de Ecologia Sensorial na área natural do Centro Técnico de Aquicultura da UFRN, sob orientação do Prof. Dr. Daniel Pessoa.
“Escolhe um trabalho de que gostes, e não terás que trabalhar nem um dia na tua vida”
AGRADECIMENTOS
Ao Prof. Dr. Daniel Pessoa, meu orientador, que através de sua experiência foi possível elaborar esse trabalho sob críticas, elogios e momentos de descontração nos board games;
A Marília Erickson, minha amiga, companheira, namorada e, quase, orientadora, por todos os momentos de discussão, elaboração, adaptação e execução de ideias;
A Marília Erickson, novamente, pois quero deixar claro o quanto você foi extremamente importante em todos os aspectos da minha vida;
Aos alunos de iniciação científica Beatriz (oiean) e Joaquim, que auxiliaram na execução desse estudo. Sei que não foi fácil ir para o mangue ao meio dia, no outro lado da cidade, pegar dois ônibus e um carro, catar caranguejos e, muitas vezes, comer só umas bolachas, para depois voltar de ônibus para casa, todo melado de lama. Marília Erickson também se insere aqui;
A todos os funcionários do Centro Técnico de Aquicultura - CTA: Beethoven, Ricardo, João Paulo, Daniele e Adriano, pelas conversas e serviços prestados; A todos os amigos integrantes do Laboratório de Ecologia Sensorial, especialmente: Sofia, Mariana, Holda, Elder, Felipe, Larissa, Kleytone, Thiago e a Marília (mais uma vez), pelo ambiente amistoso e profissional;
A André Bruinjé pela sua capacidade de ensinar e descomplicar os complicados scripts do R;
A Glenn e Evelyn pelas correções minuciosas do texto;
Ao CNPq pela concessão de uma bolsa de mestrado; e a CAPES, pois o presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001. Aos meus pais Luiz e Vera que sempre me ajudaram nas decisões profissionais e me sustentaram nesse processo, me fornecendo um ambiente saudável e de apoio incondicional. Isso me possibilitou escolher e fazer o que mais gosto, pois sei que, infelizmente, não é todo mundo que possui essa sorte.
Resumo
O processo de comunicação animal influencia como os indivíduos encontram comida, percebem predadores, reconhecem seus coespecíficos e selecionam parceiros reprodutivos. Caranguejos chama-marés possuem forte influência da seleção intra e intersexual, possuindo sinalizações visuais com base no movimento de aceno, tamanho, construção de ornamentos e coloração corporal. Contudo, os estudos de sinalizações da coloração corporal têm se restringido apenas a uma espécie endêmica a Austrália. Levando-se em consideração a grande riqueza que esse grupo de caranguejos apresenta no planeta, fica evidente a necessidade da realização de mais estudos, principalmente, em grupos filogeneticamente mais distantes. Nesse trabalho, revisamos como a comunicação visual dos caranguejos chama-marés, e suas diferentes sinalizações, podem influenciar suas decisões sócio-sexuais. Testamos como a coloração corporal de uma espécie de chama-maré das Américas (Leptuca
leptodactyla) afeta a preferência da fêmea. Para isso, estudamos a preferência
de fêmeas por meio da apresentação de pares de machos com quelas e/ou carapaças alteradas, de forma a refletirem machos coespecíficos e/ou heteroespecíficos. Verificamos que a coloração da quela é importante para seleção de parceiros, enquanto a coloração da carapaça é fundamental para o reconhecimento interespecífico. Esse é o primeiro estudo evidenciando que a coloração da carapaça de machos serve como parâmetro de reconhecimento
interespecífico em caranguejos chama-marés.
Palavras-chave: sinalização visual; escolha de parceiros, coloração corporal,
Abstract
The process of animal communication influences how individuals find food, perceive predators, recognize their conspecifics, and select reproductive partners. Fidler crabs are strongly influenced by intra and intersexual selection; they can communicate visually by having their chela, size, ornament building and body coloration. Studies regarding body coloration, however, are restricted only to one species, endemic to Australia. Considering the richness in spices fiddler crabs have all around the planet, the need for more studies, especially in phylogenetically different groups, is evident. In this work we reviewed how visual communication in fiddler crabs, and their different signals, can influence their socio-sexual decisions. We tested how body coloration of a fiddler crab species from the America (Leptuca leptodactyla) affects female preference. For this, we studied female preference by presenting females with males with painted chela and/or carapace, so they would reflect heterospecific or conspecific males. We verified that claw coloration is important for mate selection, and carapace colour is fundamental for inter-specific recognition. This is the first study evidencing that the coloration of the carapace in make fiddler crabs serve as a parameter for
interspecific recognition in fiddler crabs.
Keywords: visual signalling; mate choice, body coloration, interspecific
LISTA DE FIGURAS CAPÍTULO 1 – Comunicação visual em chama-marés
Figura 1. Exemplo de um macho e de uma fêmea de chama-maré ... 14
Figura 2. Representação esquemática de um movimento de aceno ... 18
Figura 3. Exemplo de uma ornamentação de toca ... 20
Figura 4. Exemplares de chama-marés com diferentes cores ... 23
CAPÍTULO 2 – Papel da cor do quelípodo e carapaça na preferência de fêmeas de chama-maré (Leptuca leptodactyla) Figura 1. Imagem comparativa da coloração corporal de L. leptodactyla e L. cumulanta.. ... 43
Figura 2. Esquema do sistema de alavanca ... 44
Figura 3. Espectro de refletância comparativa das cores ... 52
Figura 4. Gráficos dos experimentos de reconhecimento de coespecíficos baseadas na cor da quela ... 55
Figura 5. Gráfico dos experimentos de reconhecimento de coespecíficos e seleção de parceiros baseados na cor da carapaça.. ... 56
LISTA DE TABELAS CAPÍTULO 2 - Papel da cor do quelípodo e carapaça na preferência de fêmeas de chama-maré (Leptuca leptodactyla) Tabela 1. Resumo dos experimentos... 45
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO ... 1
1.1. Introdução geral ... 2
1.2. Referências ... 3
2. OBJETIVOS, HIPÓTESES E PREDIÇÕES ... 5
2.1. Objetivos ... 6 2.1.1. Objetivo geral... 6 2.1.2. Objetivos específicos ... 6 2.2. Hipóteses e predições ... 7 3. CAPÍTULO 1 ... 8 3.1. Resumo ... 10 3.2. Introdução ... 11 3.3. Comunicação visual ... 11 3.4. Caranguejos Chama-marés ... 13
3.5. Tamanho do quelípodo dos chama-marés ... 15
3.6. Displays de aceno ... 17
3.7. Estrutura de toca ... 20
3.8. Visão de cores nos chama-marés ... 22
3.9. Considerações finais ... 25
3.10. Referências ... 26
4. CAPÍTULO 2 ... 36
4.1. Resumo para leigos ... 38
4.2. Resumo ... 39 4.3. Introdução ... 40 4.4. Materiais e métodos ... 42 4.4.1. Aparato experimental ... 43 4.4.2. Procedimento experimental ... 44 4.4.3. Experimento 1:... 47 4.4.4. Experimento 2:... 48 4.4.5. Modelagem visual ... 50 4.4.6. Estatística ... 53 4.5. Resultados ... 53 4.5.1. Experimento 1:... 53 4.5.2. Experimento 2:... 55 4.6. Discussão ... 57
4.7. Conclusão ... 60
4.8. Referências ... 61
5. CONCLUSÕES GERAIS ... 66
1. INTRODUÇÃO
Comunicação visual em caranguejos chama-marés:
1.1. Introdução geral
Caranguejos chama-marés são crustáceos semi-terrestres e diurnos que habitam mangues e estuários (Peer, Miranda, & Perissinotto, 2016). Durante a maré baixa o sedimento fica emerso, e nesse momento, eles saem de suas tocas para se alimentar e socializar (Crane, 1975).
Os chama-marés são animais altamente visuais, e influenciados pela seleção sexual. Eles desenvolveram um sistema complexo de sinalização visual de atração de parceiros e competição. Essa comunicação visual é mediada por características corporais (i.e. coloração e tamanho) e comportamentais (i.e. movimento de aceno e construção de ornamentos), sendo importante no contexto social e sexual (Crane, 1975).
Assim como todas as características corporais e comportamentais, a coloração corporal do caranguejos chama-marés possui um papel importante na comunicação intersexual mediando seleção de parceiros reprodutivos (Detto, 2007; Detto & Backwell, 2009) e reconhecimento de coespecíficos (Detto, Backwell, Hemmi, & Zeil, 2006). Porém, os estudos relacionados a essa questão são poucos, e restritos apenas a uma espécie endêmica à Australia (Austruca
mjoebergi), não abrangendo a grande riqueza de espécies que esse grupo
possui (Shih et al., 2016).
Portanto, no Capítulo 1 desse trabalho, reunimos informações relacionadas às características corporais e comportamentais que influenciam visualmente o contexto socio-sexual de todo o grupo de chama-marés; enquanto que no Capítulo 2 testamos, experimentalmente, a partir da preferência das fêmeas,
como a coloração corporal de machos coespecíficos (Leptuca leptodactyla) e heteroespecíficos (Leptuca cumulanta) afeta a preferência das mesmas.
1.2. Referências
Crane, J. (1975). Fiddler Crabs of the World (Ocypodidae: genus Uca). Princeton, N.J: Princeton University Press.
Detto, T. (2007). The fiddler crab Uca mjoebergi Uses Colour Vision in Mate Choice.
Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 274(1627), 2785–
2790. https://doi.org/10.1098/rspb.2007.1059
Detto, T., & Backwell, P. R. Y. (2009). The Fiddler Crab Uca Mjoebergi Uses Ultraviolet Cues in Mate Choice but Not Aggressive Interactions. Animal
Behaviour, 78(2), 407–411. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2009.05.014
Detto, T., Backwell, P. R. Y., Hemmi, J. M., & Zeil, J. (2006). Visually Mediated Species and Neighbour Recognition in Fiddler Crabs (Uca mjoebergi and Uca
capricornis). Proceedings of the Royal Society B, 273(1594), 1661–1666.
https://doi.org/10.1098/rspb.2006.3503
Peer, N., Miranda, N. A., & Perissinotto, R. (2016). A Review of Fiddler Crabs (Genus Uca Leach, 1814) in South Africa. African Zoology, 50(3), 187–204. https://doi.org/10.1080/15627020.2015.1055700
Shih, H.-T., Ng, P. K. L., Davie, P. J. F., Schubart, C. D., Türkay, M., Jones, D., & Liu, M.-Y. (2016). Systematics of the Family Ocypodidae Rafinesque, 1815 (Crustacea: Brachyura), Based on Phylogenetic Relationships, With a
of Uca Leach, 1814, sensu lato and its subgenera. Raffles Bulletin Of Zoology, 64: 139-175.
2. OBJETIVOS, HIPÓTESES E PREDIÇÕES
__________________________________________
2.1. Objetivos
2.1.1. Objetivo geral
Revisar como se dá comunicação visual dos caranguejos chama-marés, e analisar o papel social da coloração corporal do caranguejo chama-maré
Leptuca leptodactyla
2.1.2. Objetivos específicos
I- Reunir informação sobre a comunicação visual dos chama-marés; II- Examinar o papel da cor da quela no reconhecimento interespecífico
e preferência intersexual;
III- Examinar o papel da cor da carapaça no reconhecimento interespecífico e preferência intersexual.
2.2. Hipóteses e predições
Hipótese 1: fêmeas distinguem machos com base na cor da quela.
Predição 1.1: fêmeas irão preferir os machos com a quela de coloração
de sua própria espécie (amarelo), seja ela natural ou pintada.
Predição 1.2: fêmeas irão preferir os machos com quelas refletindo luz
UV.
Hipótese 2: fêmeas distinguem machos com base na cor da carapaça.
Predição 2.1: fêmeas irão preferir os machos com a carapaça de
3. CAPÍTULO 1
Comunicação visual em caranguejos chama-marés
Título: Comunicação visual em caranguejos chama-marés
Diogo J. A. Silva1, Marília F. Erickson1, Daniel M. A. Pessoa1
1 – Laboratório de Ecologia Sensorial – Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Título curto: Comunicação visual em chama-marés
Autor correspondente:
Diogo Jackson de Aquino Silva
Laboratório de Ecologia Sensorial, Departamento de Fisiologia e Comportamento, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte
CEP: 59078-970, Natal/ RN – Brasil
Cel. +55 84 98871-9873
E-mail: diogojackson@hotmail.com
Este trabalho foi escrito de acordo com o formato do periódico Ecology and Evolution,
3.1. Resumo
O processo de comunicação animal influencia como os indivíduos encontram comida, percebem predadores e selecionam potenciais parceiros reprodutivos. Caranguejos chama-marés possuem forte influência da seleção intrasexual e intersexual, possuindo sinalizações visuais com base no movimento de aceno, tamanho, construção de ornamentos e coloração das quelas dos machos. Nessa revisão, buscamos reunir informações sobre a comunicação visual dos caranguejos chama-marés e como as diferentes sinalizações influenciam seu contexto socio-sexual. Vimos que o display de aceno é a característica mais bem estudada nesses animais e que a quela hipertrofiada do macho é a principal característica utilizada nos diferentes experimentos. Isso deixa evidente que a seleção sexual baseada nessas sinalizações é bem conhecida, porém torna visível a necessidade de estudos sobre outras características como a carapaça.
Palavras-chave: comunicação animal; seleção sexual; reconhecimento
3.2. Introdução
Caranguejos chama-marés são animais semi-terrestres que possuem uma complexa comunicação, utilizando diferentes modalidades sensoriais para orientação e fuga de predadores (Chiussi and Diaz, 2002), e comunicação intraespecífica (Aicher & Tautz, 1990). A principal modalidade é a visual, na qual, influenciado pela seleção sexual, esses animais desenvolveram todo um sistema de reconhecimento e acasalamento baseado em características visuais.
A comunicação visual dos caranguejos chama-marés é mediada por características corporais e comportamentais, que envolvem: a coloração de suas patas e carapaça (Detto et al. 2006), o movimento repetitivo de aceno (Peso, Curran, & Backwell, 2016) e a construção de ornamentos (Gusmão-Junior, Machado & Costa, 2012). De forma conjunta, todas essas características irão influenciar o contexto sócio-sexual desses crustáceos.
Esse trabalho busca revisar como os caranguejos chama-marés se comunicam visualmente. Será abordado como o tamanho do quelípodo hipertrofiado, a coloração corporal, seu comportamento de aceno e estruturas construídas em suas tocas, afetam a seleção intra e intersexual.
3.3. Comunicação visual
A comunicação animal ocorre quando um emissor possui traços capazes de estimular o sistema sensorial de um receptador, modificando seu comportamento e, no geral, trazendo benefícios para ambos (Smith & Harper, 1995; Ruxton & Schaefer, 2011). Esse processo está intrinsicamente relacionado
com a sobrevivência e a reprodução dos indivíduos, afetando a forma como esses encontram comida, percebem possíveis predadores, escolhem potenciais competidores e parceiros reprodutivos (Smith & Harper, 1995; Ruxton & Schaefer, 2011). Essa comunicação ocorre através das diferentes modalidades sensoriais, tais como: química, acústica, elétrica ou visual (Stevens, 2013); sendo essa última uma das mais estudadas (Rosenthal & Ryan, 2000).
A comunicação visual envolve a modificação da luz disponível pelo emissor que é capaz de produzir efeitos no comprimento de onda, na emissão espacial da luz e nos seus padrões temporais (Rosenthal & Ryan, 2000). Esses efeitos (e.g. tamanho, movimento, coloração e padrão de cores de um traço) serão captados pelo receptador e poderão influenciar a seleção sexual de várias espécies animais (Eliason, 2018).
A seleção sexual, com raras exceções, está intrinsecamente relacionada com a comunicação animal, aumentando o fitness dos indivíduos, porém com um custo associado a sobrevivência (Clutton-Brock, 2007). A seleção sexual pode ocorrer de duas maneiras: (i) através da seleção intrasexual, ou competição entre indivíduos do mesmo sexo; e (ii) através da seleção intersexual, ou escolha de parceiros reprodutivos por indivíduos de sexo oposto (Jones & Ratterman, 2009). De forma geral, machos tendem a competir entre si pelo acesso a fêmeas, enquanto as fêmeas selecionam os machos (Clutton-Brock, 2007). As consequências desses processos são os surgimentos de adornos, comportamentos chamativos e colorações conspícuas, por meio da seleção intersexual, e elaboração de armamentos, por meio da seleção intrasexual (Anderson, 1994). Ainda, é possível que, ao competirem entre si, indivíduos de
uma mesma espécie aperfeiçoem uma característica utilizada no combate (i.e. arma), que passe a sinalizar visualmente sua qualidade competitiva, levando a arma a também funcionar como um ornamento (Emlen, 2008).
3.4. Caranguejos Chama-marés
Os caranguejos chama-marés, ou caranguejos violinistas, são crustáceos semi-terrestres, orientados visualmente, com forte influência da seleção intra e intersexual. Em todo o planeta existem 104 espécies de chama-marés (antigo gênero Uca), um grupo que, recentemente, foi dividido em 13 gêneros pelo estudo de Shih et al. (2016). Esses caranguejos possuem um par de olhos compostos, estruturados em pedúnculos, que lhes conferem a habilidade de perceber, em um ambiente plano, quem está acima ou abaixo da linha do horizonte, distinguindo predadores de coespecíficos (Zeil & Hofmann, 2001). Esses animais vivem em ambientes sob influência das marés, como mangues e estuários (Peer et al., 2016), e saem de suas tocas para se reproduzir, se alimentar, e competir por recursos, durante a maré baixa (Crane, 1975). O dimorfismo sexual nesses animais é evidente. Enquanto fêmeas possuem dois pequenos quelípodos de alimentação, machos possuem um dos quelípodos hipertrofiado (Crane, 1975) (Figura 1). Esse quelípodo hipertrofiado é utilizado, principalmente, em duas situações: (I) atração de fêmeas através de displays visuais; e (II) interações agonísticas com outros machos (Callander, Kahn, Maricic, Jennions, & Backwell, 2013; Santos, Alencar, Freire, & Luchiari, 2015). Dessa forma, os machos dessas espécies expõem suas qualidades para as fêmeas, uma vez que elas conseguem perceber, visualmente, várias de suas características que são utilizadas na seleção intersexual, tais como: tamanho e
formato do quelípodo (Callander et al., 2013), taxa de aceno e liderança de acenos em um grupo sincrônico (Peso et al., 2016), além da coloração do quelípodo (Detto & Backwell, 2009; Detto et al., 2006). Com base nessas pistas visuais, as fêmeas julgam a capacidade do macho e tomam suas decisões no processo de escolha de parceiros (Byers, Hebets, & Podos, 2010).
Figura 1. (A) exemplo de um macho de chama-maré com seu quelípodo hipertrofiado (qh) e olhos alongados (oa); (B) exemplo de fêmea com seus dois quelípodos de alimentação. Ambos os espécimes pertencem à espécie Leptuca leptodactyla do nordeste brasileiro.
A escolha de parceiros nos chama-marés ocorre quando as fêmeas aptas à reprodução, deixam suas próprias tocas em busca de machos. Enquanto os machos, geralmente, defendem a sua própria toca, briga por uma outra toca ou constrói uma nova toca (Christy and Salmon, 1984). A toca é importante, pois além de servir como refúgio contra predadores, serve como uma fonte de recursos, e local para a incubação dos ovos (Backwell and Passmore, 1996). Enquanto os machos realizam displays de aceno tentando atrair fêmeas para dentro de sua toca, as fêmeas visitam vários machos até encontrar aquele de qualidade superior. Após selecionar, elas entram dentro da toca do macho
selecionado e copula com ele, permanecendo lá dentro incubando os ovos por aproximadamente duas semanas (Christy and Salmon, 1984).
3.5. Tamanho do quelípodo dos chama-marés
A seleção sexual moldou a morfologia dos chama-marés de forma a exagerar os displays reprodutivos através de um uma característica bastante evidente que é o quelípodo hipertrofiado dos machos. Esse traço seria resultante da seleção sexual (Crane, 1975), que o tornou grande e conspícuo através da seleção de parceiros pelas fêmeas, e grande e forte através da competição entre os machos para obtenção de recursos e, consequentemente, fêmeas. Esses diferentes efeitos dos processos evolutivos são explicados e corroborados através de estudos que observaram as fêmeas de chama-marés, e analisaram seu comportamento em diversos contextos sociais.
Em seu ambiente natural, as fêmeas de Austruca mjoebergi, no geral, acasalam com machos com quelípodos hipertrofiados com tamanho, em média, 2,8 mm acima da média populacional, que é 13,9 mm (Reaney & Backwell, 2007). Em um contexto experimental, trocando machos por caranguejos robôs, as fêmeas de Austruca mjoebergi preferem caranguejos robôs com quelípodos maiores, em detrimento de caranguejos robôs de quelípodos menores (Milner, Jennions, & Backwell, 2010; Peso et al., 2016; Reaney & Backwell, 2007). Essa preferência parece ser, filogeneticamente, antiga e distribuída nas várias linhagens de chama-marés, uma vez que as fêmeas de Uca tangeri também preferem machos taxidermizados com quelípodos maiores (Oliveira & Custódio, 1998).
O tamanho do quelípodo também é importante na comunicação intrasexual. Machos com quelípodos maiores possuem maior capacidade de combate e melhor condicionamento físico do que machos de quelípodos menores (Jennions & Backwell, 1996). É possível que essa informação visual seja acessada por outros indivíduos, uma vez que, normalmente, lutas são observadas entre machos de tamanhos similares, raramente entre machos grandes e pequenos (Jennions & Backwell, 1996; Morrell & Backwell, 2005; Muramatsu & Koga, 2016). Caso as competições entres os machos realmente sejam previamente avaliadas, seria de se esperar que machos pequenos evitassem machos maiores, se livrando de brigas que, provavelmente, iriam perder, enquanto que machos maiores evitariam machos menores por não terem interesse em suas tocas e/ou recursos de qualidade inferior (Morrell & Backwell, 2005; Muramatsu & Koga, 2016). De fato, machos residentes costumam apresentar displays agonísticos, produzidos com os seus quelípodos hipertrofiados, direcionados a machos sem toca, para mostrar sua capacidade de combate (Muramatsu, 2010, 2011).
Vale ressaltar que os tamanhos dos quelípodos hipertrofiados de machos e de suas carapaças se correlacionam (Jaroensutasinee & Jaroensutasinee, 2003), ou seja, o tamanho do quelípodo seria um bom indicativo de tamanho corporal. Machos de chama-marés de maior tamanho corporal, com quelípodos maiores, conseguem assegurar maiores benefícios diretos e defender mais recursos (Christy, 1983), além de conseguir um maior tempo de cópula (Jaroensutasinee & Jaroensutasinee, 2003). Portanto, essa pode ser a explicação do porquê as fêmeas preferem machos maiores: (I) possuir acesso aos recursos materiais do macho, como por exemplo: toca grande com ambiente
térmico estável e proteção contra machos invasores durante o período de desenvolvimento dos ovos (Christy, 1987); (II) obtenção de recursos genéticos, como a garantia de que sua prole possuirá as características de tamanho, capacidade de combate e atratividade (Christy, 1983).
3.6. Displays de aceno
Reaney (2009) mostrou que a preferência por quelípodos grandes não é algo absoluto, e que outras características também têm importância na sinalização, tal como o display de aceno. Segundo ele, quelípodos robôs grandes, porém com baixa taxa de aceno, não são preferidos pelas fêmeas, assim como acontece com quelípodos robôs pequenos com alta taxa de aceno (Reaney, 2009).
A variação temporal nos sinais visuais, como nos displays de aceno, também são características marcantes dos chama-marés (Figura 2). O comportamento de acenar dá o nome ao grupo, uma vez que lembra alguém tocando um violino (caranguejo violinista) ou chamando o avanço da maré (caranguejo chama-maré). O aceno repetitivo dos machos, que movimentam seus quelípodos hipertrofiados, pode ser utilizado na atração de fêmeas (Mowles & Ord, 2012) ou em outros contextos sociais, como interações agonísticas (Crane, 1975; Muramatsu, 2010, 2011; Salmon, 1984) e reconhecimento interespecífico (Perez & Backwell, 2017). O comportamento de aceno é específico de cada espécie, possuindo similaridades filogenéticas e, também, diferenças individuais intraespecíficas (How, Zeil, & Hemmi, 2008).
Figura 2. Exemplo de um único movimento de aceno completo de um macho de chama-maré da espécie Leptuca leptodactyla.
Os displays de aceno evoluíram de tal forma que os animais desenvolveram um suporte morfológico das patas para aumentar a performance da sinalização e compensar a extravagância do quelípodo (Bywater, Wilson, Monro, & White, 2018). O aceno pode ser, portanto, considerado um sinal honesto, uma vez que apenas machos em boas condições são capazes de realizar um maior número de acenos (Takeshita, Murai, Matsumasa, & Henmi, 2018).
No contexto reprodutivo, as fêmeas conseguem perceber e extrair várias informações durante o aceno do macho, captando informações da velocidade de aceno (Backwell, Jennions, Christy, & Passmore, 1999; Peso et al., 2016), estrutura do aceno (Murai & Backwell, 2006) e, até mesmo, quem lidera o aceno em um determinado grupo de machos sincrônicos (Peso et al., 2016).
Sabe-se que as fêmeas preferem machos de acenos mais rápidos em detrimento de machos de acenos mais lentos. Isso ocorre tanto em observações comportamentais em condições naturais, analisando-se os machos visitados por
fêmeas (Backwell et al., 1999), quanto em trabalhos experimentais, utilizando-se caranguejos robôs capazes de controlar a taxa de aceno na velocidade desejada (Peso et al., 2016; Vega-Trejo & Backwell, 2017). A utilização de caranguejos robôs têm sido importante na compreensão das características do aceno. Veja-Trejo and Backwell (2017), por exemplo, testaram a preferência da fêmea em condições naturalísticas, alterando a distância de machos sinalizadores (caranguejos robôs), e a presença de um predador aviário falso. Eles encontraram que, independentemente dos demais fatores que influenciam as escolhas das fêmeas, a preferência por altas taxas de aceno se manteve. Além disso, as fêmeas também parecem ser sensíveis a aceleração ou desaceleração na taxa de aceno dos machos, pois caranguejos robôs que possuem taxas de acenos crescentes são preferidos em detrimento de modelos que reduzem sua taxa de aceno ao longo do tempo (Mowles, Jennions, & Backwell, 2018). De fato, machos aumentam sua velocidade de aceno quando uma fêmea se aproxima deles (Milner et al., 2010).
Em algumas espécies de chama-marés, durante o período reprodutivo, os machos formam pequenos grupos e durante o movimento de aceno, eles performam uma sincronia (Gordon, 1958; Backwell, Jennions, Passmore, & Christy, 1998; Backwell, Jennions, Wada, Murai, & Christy, 2006; Reaney, Sims, Sims, Jennions, & Backwell, 2008; Rorato, Araujo, Perez, & Pie, 2017). Segundo Backwell (2019), apesar dessa sincronia parecer um agrupamento cooperativo, o que ocorre é resultado da competição entre os machos, uma vez que as fêmeas não preferem a sincronia em si, mas sim o macho que lidera o grupo.
Fêmeas possuem muitas percepções visuais e além de tomar uma decisão em relação a taxa de aceno e perceber machos que lideram grupos de acenos sincrônicos, elas também percebem a forma que o aceno é produzido. Caranguejos robôs foram programados para simular o aceno de coespecíficos da espécie Austruca mjoebergi e acenos de heteroespecíficos. Dada as duas opções, as fêmeas preferem se aproximar daqueles que simulam seus coespecíficos em detrimento dos heteroespecíficos, mostrando a capacidade que esses animais possuem de reconhecer indivíduos de sua própria espécie com base na estrutura do aceno (Perez & Backwell, 2017).
3.7. Estrutura de toca
Um comportamento peculiar, que ocorre em, pelo menos, 18 espécies de chama-marés, é a construção de pequenos montes de areia ou lama na entrada de suas tocas (Figura 3), que variam em formato, dependendo da espécie (Christy, Backwell, Goshima, & Kreuter, 2002). Essas estruturas possuem diferentes classificações, como: chaminé (Gusmão-Junior et al., 2012); capuz, pilar e semi-domo (Christy, 1988a).
Figura 3. Macho da espécie Leptuca leptodactyla ao lado de sua toca ornamentada com um capuz de areia.
Geralmente são os machos que constroem esses ornamentos, no intuito de atrair fêmeas, pois machos construtores de capuz são mais atrativos para fêmeas do que não construtores (Christy et al., 2002; Christy, Backwell, & Schober, 2003; Rodrigues, Costa, & Barreto, 2016). Machos que possuem essa estrutura de toca se locomovem mais livremente, enquanto despendem todas as suas habilidades comportamentais de corte para tentar atrair fêmeas para sua toca (Kim & Christy, 2015). Contudo, não é qualquer macho que possui a capacidade de construir ornamentos, apenas machos com melhores condições de saúde o fazem (Backwell, Jennions, Christy, & Schober, 1995), o que faria dos ornamentos indicadores de qualidade.
Quando as fêmeas estão presentes, os machos constroem, significativamente, mais capuzes de toca, provavelmente na tentativa de atraí-las (Kim, Christy, & Choe, 2004). O mais interessante é que a atração da fêmea pela estrutura não é uma garantia de que ela irá querer se acasalar com o macho que a construiu (Christy, 1988b; Christy et al., 2002). Isso significa que a atratividade está mais relacionada a estrutura em si, do que às características do macho construtor (Christy, Backwell, et al., 2003). Sendo assim, também é possível que essas estruturas visuais constituam armadilhas sensoriais, pois explorariam as preferências pré-existentes das fêmeas em utilizar landmarks na busca por abrigos contra predadores (Christy, 1988b; Christy, Backwell, et al., 2003; Christy, Baum, & Backwell, 2003).
É possível também que as estruturas cumpram um papel de sinalização intrasexual. Nesse caso, a estrutura, que surgiu originalmente como uma armadilha sensorial para atrair fêmeas, pode ter passado a transmitir, para
machos desprovidos de toca, informações a respeito da capacidade de combate do macho residente e construtor (Muramatsu, 2017).
3.8. Visão de cores nos chama-marés
A visão de cores desempenha um papel importante na vida de um indivíduo, afetando como esse detecta predadores, presas, alimentos e parceiros reprodutivos (Buchanan-Smith, 2005; Cuthill et al., 2017). Nos chama-marés as cores podem influenciar diretamente a comunicação intersexual, como veremos a seguir.
Dentro da alta riqueza dos chama-marés, existe uma grande diversidade de cores corporais que variam de espécie para espécie. Na Figura 4, podemos ver a variação de cores que existem nos chama-marés, desde cores mais crípticas até cores mais conspícuas, contemplando uma grande parte do espectro cromático.
Figura 4. Quatro espécies distintas de chama-maré evidenciando as diferentes cores presentes no grupo. (A) Uca maracoani; (B) Leptuca thayeri; (C) Leptuca cumulanta; e (D) Minuca rapax.
Evidências mostram que os chama-marés são dicromatas (Horch, Salmon, & Forward, 2002; Rajkumar, Rollmann, Cook, & Layne, 2010), com possibilidade de serem tricromatas (Rajkumar et al., 2010), sendo capazes de discriminar cores (Detto, 2007). Assim, podemos imaginar que essa diversidade de cores cumpre um papel importante na sinalização visual desses animais, o que é mostrado para algumas espécies.
A primeira pesquisa a abordar, comportamentalmente, a visão de cores dos chama-marés na seleção de parceiros foi a de Detto (2007). Ela realizou um experimento para saber se as fêmeas conseguiam distinguir quelípodos pintados de dois tons de amarelo contra quelípodos pintados de diferentes tons de cinza (preto, 25%, 50%, 75%, branco). Com isso, verificou que: (I) as fêmeas do chama-maré Austruca mjoebergi não conseguem distinguir machos utilizando
apenas o brilho; (II) as fêmeas conseguem distinguir machos utilizando pistas cromáticas, diferenciando dois tons de amarelo dos diferentes tons de cinza.
As fêmeas do chama-maré A. mjoebergi não só percebem cores na faixa do visível, como também conseguem distinguir luz ultravioleta, informação que parece ser importante na seleção de parceiros (Detto & Backwell, 2009). No experimento de Detto and Backwell (2009), fêmeas se aproximaram e escolheram machos que não tiveram seus quelípodos tratados com bloqueador solar, ou seja, que refletiam cores da faixa de luz visível (400-700nm) e na faixa de luz ultravioleta (300-400nm). Machos tratados com bloqueador solar, perderam a reflexão de luz UV (300-400nm) e, com isso, também perderam a preferência das fêmeas.
Assim como na seleção de parceiros, as cores nos chama-marés possuem um papel importante na distinção social entre heteroespecíficos e coespecíficos. Fêmeas de Austruca mjoebergi possuem a capacidade de reconhecer indivíduos de sua própria espécie utilizando apenas a coloração do quelípodo dos machos como guia. Elas se aproximam, acima da aleatoriedade, de machos (coespecíficos ou não) pintados de amarelo e de coloração similar à de machos de sua própria espécie, em detrimento de a machos pintados de branco e vermelho, coloração apresentada por uma espécie diferente e simpátrica (Detto et al., 2006). Detto & Backwell (2009) mostraram que machos de Austruca mjoebergi refletem luz ultravioleta de seus quelípodos, que pode ser utilizada pelas fêmeas na escolha de parceiros. Portanto, é sugerido que a preferência das fêmeas tenda a ser a mais próxima daquilo que representa um macho natural de sua própria espécie (Detto & Backwell, 2009).
Adicionalmente, em experimentos de reconhecimento individual intraespecífico, que utilizaram Uca capricornis, Detto et al (2006) mostrou que os machos conseguem diferenciar fêmeas vizinhas de desconhecidas com base apenas no padrão de cor de suas carapaças. É possível, portanto, que a carapaça também seja importante na sinalização sexual, possuindo influência também na preferência da fêmea. Essa hipótese foi corroborada no estudo de Silva, Erickson and Pessoa (em preparação), em que as fêmeas do chama-maré
Leptuca leptodactyla, utilizando apenas pistas de cor da carapaça, conseguiram
distinguir coespecíficos de heteroespecíficos, preferindo machos que possuíam a cor de sua própria espécie.
3.9. Considerações finais
Caranguejos chama-marés possuem interações sociais bastante complexas. Orientados visualmente, sua comunicação intra e interspecifica é baseada no movimento, no tamanho, e na coloração de seus quelípodos, além da coloração da sua carapaça e das características dos ornamentos construídos na entrada de suas tocas. Aliado à facilidade de manuseio e controle experimental, e devido à sua complexidade de comportamentos sociais, são excelentes modelos de estudo de seleção sexual, predação, visão de cores e reconhecimento interespecífico.
Até o momento, a maioria dos trabalhos com chama-marés têm testado as variáveis de estudo separadamente, buscando compreender o efeito dos traços comportamentais e morfológicos individualmente, com algumas exceções (Mowles et al., 2018; Takeshita et al., 2018). Isso faz sentido quando não
sabemos o que influencia o contexto social desses animais e, de fato, certas variáveis individuais (e.g. cor, padrão de coloração, formato e brilho), tanto da carapaça de machos e fêmeas, quanto do quelípodos hipertrofiados dos machos, ainda precisam ser melhor exploradas. No entanto, alguns padrões gerais da sinalização visual de caranguejos chama-marés já podem ser percebidos, como o tamanho do quelípodo, a taxa de acenos, e a cor. Como sugere Innes et al (2018), estudos futuros devem tratar da combinação e do efeito das diversas variáveis sobre a percepção dos indivíduos, como, por exemplo, o efeito da interação da cor e do movimento.
3.10. Referências
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https://doi.org/10.1007/s00265-017-2314-4
Zeil, J., & Hofmann, M. (2001). Signals From ‘Crabworld’: Cuticular Reflections in a Fiddler Crab Colony. Journal of Experimental Biology, 204(14), 2561–2569.
4. CAPÍTULO 2
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Papel da cor do quelípodo e carapaça na preferência de fêmeas
de chama-maré (Leptuca leptodactyla)
Título: Papel da cor do quelípodo e carapaça na preferência de fêmeas de chama-maré (Leptuca leptodactyla)
Diogo J. A. Silva1, Marília F. Erickson1, Daniel M. A. Pessoa1
1 – Laboratório de Ecologia Sensorial – Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Título curto: Coloração de chama-maré no contexto sócio-sexual
Autor correspondente:
Diogo Jackson de Aquino Silva
Laboratório de Ecologia Sensorial, Departamento de Fisiologia e Comportamento, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte
CEP: 59078-970, Natal/ RN – Brasil
Cel. +55 84 98871-9873
E-mail: diogojackson@hotmail.com
Este trabalho foi escrito de acordo com o formato do periódico Behavioral Ecology,
4.1. Resumo para leigos
Dezenas de espécies de caranguejos chama-marés vivem em simpatria em mangues e estuários ao redor do mundo todo. Esses animais coloridos são capazes de enxergar cores e de utilizar informações de coloração na escolha de parceiros reprodutivos. Observando o comportamento de escolha de fêmeas do chama-maré (Leptuca leptodactyla), uma espécie do continente americano, vimos que a cor da pata do caranguejo macho está relacionada a seleção de parceiros, como descrito para espécies da Austrália. No entanto, a coloração da carapaça dos machos não aparenta ter essa mesma função, servindo no reconhecimento de indivíduos da própria espécie, algo ainda não descrito para chama-marés.
4.2. Resumo
Reconhecer membros de sua própria espécie é crucial para o sucesso reprodutivo de muitos animais, pois evita o desperdício de tempo e energia em interações nulas com indivíduos de outra espécie. Caranguejos chama-marés possuem uma alta diversidade de cores que são utilizadas no reconhecimento de coespecíficos e seleção de parceiros. Porém, em um grupo composto por mais de 100 espécies diferentes, apenas uma espécie australiana foi investigada quanto a função comunicativa de sua coloração corporal. Assim, esse estudo buscou compreender como as cores corporais do quelípodo e carapaça de um caranguejo chama-maré das Américas (Leptuca leptodactyla), afetam o a preferência das fêmeas. Foram dadas para fêmeas escolhas binomiais entre diferentes pares de machos com quelípodos e/ou carapaças refletindo diferentes cores, de forma a simularem coespecíficos ou heteroespecíficos. Verificamos que a coloração do quelípodo é importante para seleção de parceiros, conforme ocorre em espécies da Austrália. Contudo, a coloração das carapaças é fundamental no reconhecimento de machos coespecíficos por fêmeas. Esse é o primeiro estudo evidenciando que a coloração da carapaça de machos serve como parâmetro de reconhecimento interespecífico em caranguejos chama-marés.
Palavras-chave: reconhecimento de coespecíficos, escolha de parceiros, visão
4.3. Introdução
A comunicação animal ocorre quando um emissor influencia o comportamento do receptador através de uma sinalização que, no geral, traz um resultado benéfico para ambos (Ruxton and Schaefe 2011). Para que os animais consigam se comunicar com membros de sua própria espécie é necessário, primeiramente, que se reconheçam como tal. Os processos de reconhecimento de espécie e de parceiros reprodutivos são intrinsicamente relacionados e dependentes um do outro (Pfennig 1998). Uma vez que o reconhecimento de espécie acontece, é possível reconhecer potenciais parceiros sexuais, evitando desperdício de energia em cópulas improdutivas com heteroespecíficos (Ryan et al. 2001). Para isso acontecer, os indivíduos precisam captar e processar os sinais emitidos pelos emissores, sejam eles, sonoros, químicos ou visuais (Stevens 2013).
Sinais visuais medeiam interações intraespecíficas através da complexidade de movimento, do padrão de cor ou na combinação de ambos (Eliason, 2018). A coloração de um traço pode ser considerada um fator importante na comunicação intraespecífica com implicações no processo de especiação (Lind et al. 2017). Apesar das cores estarem presentes em diversos grupos animais, os estudos sobre reconhecimento interespecífico são direcionados, principalmente, às aves e borboletas (Shawkey et al. 2009; Lind et al. 2017). De uma década para cá, estudos têm abordado a coloração dos caranguejos chama-marés na seleção de parceiros (Detto, 2007; Detto and Backwell, 2009) e reconhecimento interespecífico (Detto et al, 2006), porém
ainda são escassos frente a diversidade e riqueza que esse grupo possui (Shih et al. 2016).
Caranguejos chama-marés são animais com forte influência da seleção sexual, cujos machos costumam ser muito diferentes das fêmeas, tanto quanto ao tamanho de seus quelípodos hipertrofiados, quanto pela sua coloração (Crane 1975). As fêmeas desses caranguejos são capazes de identificar, individualmente, os machos com base em suas exibições de aceno (Perez and Backwell 2017) e coloração dos seus quelípodos (Detto et al. 2006). Já os machos, são capazes de identificar diferentes fêmeas com base no padrão de cor de suas carapaças (Detto et al. 2006).
Recentemente, os chama-marés (antigo gênero Uca) foram separados em 13 diferentes gêneros, sendo Leptuca o gênero mais diverso (Shih et al. 2016). Apesar de Leptuca ser o gênero mais estudado (Nabout et al. 2010) dentre os chama-marés, intrigantemente, não existem estudos sobre sua coloração e os fatores que afetam a seleção intersexual e reconhecimento interespecífico de suas espécies.
Portanto, para sabermos se a coloração medeia alguma preferência da fêmea em diversas espécies de chama-marés, precisamos de mais dados sobre os diferentes gêneros, uma vez que apenas duas espécies australianas foram estudadas com relação a significância social da coloração corporal. Por meio de experimentos de preferência de fêmeas por machos de duas espécies diferentes (Leptuca leptodactyla e Leptuca cumulanta), e através de observação comportamental de fêmeas de L. leptodactyla, buscamos responder a seguinte hipótese: fêmeas utilizam informações de cor na identificação de machos. Por
meio de experimentos comportamentais de discriminação simples, esperamos mostrar que fêmeas escolhem machos (coespecíficos ou heteroespecíficos) com coloração similar a encontrada em machos coespecíficos, acima do esperado ao acaso.
4.4. Materiais e métodos
O estudo foi realizado no manguezal pertencente ao Rio Ceará-Mirim localizado dentro do Centro Tecnológico de Aquicultura da UFRN (CTA), Extremoz, Rio Grande do Norte, Brasil (Coordenadas: -5.674916, -35.238792). Todos os experimentos ocorreram durante a maré baixa dos meses de agosto (2018) até fevereiro (2019), entre os horários das 9h e 15h, momento em que os animais estão mais ativos (Santos et al. 2015).
Nesse local existem registros da ocorrência de cinco espécies de caranguejos chama-marés: Uca maracoani, Minuca rapax, Minuca burgersi,
Leptuca thayeri, Leptuca leptodactyla, cada uma ocupando uma parte diferente
do ambiente, que possui diferença na granulometria do substrato e grau de inundação da maré (Santos et al, 2015).
Recentemente, encontramos uma nova ocorrência para a área de estudo, uma população de Leptuca cumulanta que, apesar de estar dentro da faixa de ocorrência da região nacional brasileira, nunca tinha sido encontrada dentro do mangue do CTA até então (observação pessoal). Ao longo do sedimento, as distribuições das espécies Leptuca leptodactyla e Leptuca cumulanta são distintas. O L. cumulanta habita a parte lamosa e o L. leptodactyla habita a parte arenosa, porém existem locais de transição (entre a área lamosa e arenosa)
onde ambas ocorrem simpatricamente. São duas espécies morfologicamente semelhantes em termos de tamanho, porém possuem colorações corporais bem distintas (Figura 1).
Figura 1. Indivíduos de chama-marés simpátricos do gênero Leptuca. (A) Imagem evidenciando o quelípodo hipertrofiado amarelo natural de L. leptodactyla; (B) quelípodo cinza natural L. cumulanta; (C) a carapaça branca natural de L. leptodactyla e; (D) carapaça verde escuro natural de L. cumulanta.
4.4.1. Aparato experimental
Todo o aparato experimental constituído pela arena e pelo sistema de alavanca foram montados no mesmo habitat dos animais, porém sem tocas e caranguejos próximos. Para a arena, duas paredes de folha de acetato transparente de 30 cm foram enterradas paralelamente, de forma a ter 2 cm de altura, e estarem espaçadas entre si em 12 cm, formando um corredor (arena) de substrato natural. Nos extremos da arena foram posicionados pares de machos (um animal em cada ponta), enquanto no centro da arena fêmeas (uma por vez) foram mantidas sob um copo transparente de vidro (Figura 2-B). Esse
copo estava conectado ao sistema de alavanca, que possibilitava a liberação da fêmea a uma distância de 4 metros (Figura 2-A).
4.4.2. Procedimento experimental
Os nossos experimentos de preferência de fêmeas por machos foram baseados e adaptados de Detto et al (2006), Detto (2007) e Detto and Backwell, (2009).
Todos os experimentos foram realizados sob a mesma metodologia e aparato experimental, utilizando os machos da espécie de chama-marés L.
leptodactyla e L. cumulanta, e sempre utilizando fêmeas de L. leptodactyla. O
resumo dos experimentos mostrando quais espécies e quais tratamentos foram utilizados encontra-se na Tabela 1.
Figura 2. (A) Sistema de alavanca utilizado no procedimento experimental. (B) vista superior da arena do sistema e posição do par de machos e fêmea.
Todos os experimentos foram compostos por dois machos, posicionados em sentidos opostos na arena, e fêmeas que escolhiam um dos dois machos. Primeiro capturamos manualmente um macho e medimos, com auxílio de um paquímetro digital, o tamanho do quelípodo (considerando a base do própode até a ponta do dactylo) e o tamanho da carapaça (considerando a largura horizontal). Com base no tamanho do quelípodo, capturamos outro macho de tamanho semelhante (diferença máxima de 1 mm) e formamos um par. Para ser possível fixar os machos no chão da arena, uma linha de nylon amarrada a um prego, foi colada à carapaça de cada macho. Nesse momento, alteramos a coloração dos machos, de acordo com o tratamento experimental, cobrindo o quelípodo com tinta amarela, cinza, protetor solar transparente; e/ou tratamos a carapaça com tinta branca ou verde escuro. Animais do tratamento controle não tiveram suas colorações manipuladas, mantendo a cor natural. Utilizamos tintas foscas para artesanato da marca Acrilex (não tóxica), nas cores: amarelo ocre ouro (n° 573); branco (n° 519), cinza [produzido com uma mistura de preto (n°520) e branco, na proporção de 1 preto para 10 branco], verde escuro
Tabela 1. Resumo dos experimentos mostrando para cada tipo de tratamento, quais espécies de machos foram utilizados, e quais tipo de tratamento cada um refletia para a fêmea.
Tratamentos
Experimento 1 Espécie 1 Quela Carapaça Espécie 2 Quela Carapaça
I L. leptodactyla Natural (Amarelo) Natural (Branco) L. cumulanta Natural (Cinza) Natural (Verde escuro) II L. leptodactyla Tinta cinza Natural (Branco) L. cumulanta Tinta amarela Natural (Verde escuro) III L. leptodactyla Tinta amarela Natural (Branco) L. leptodactyla Tinta cinza Natural (Branco) IV L. leptodactyla Tinta amarela Natural (Branco) L. cumulanta Tinta amarela Natural (Verde escuro)
V L. leptodactyla Natural (Amarelo) Natural (Branco) L. leptodactyla Natural (Amarelo Sem UV) Natural (Branco) Experimento 2
VI L. leptodactyla Tinta amarela Tinta verde escuro L. cumulanta Tinta amarela Tinta branca VII L. leptodactyla Tinta amarela Tinta branca L. cumulanta Tinta amarela Tinta verde escuro VIII L. leptodactyla (CTA) Natural (Amarelo) Natural (Branco) L. leptodactyla (BR) Natural (Amarelo) Natural (Cinza escuro)
