Universidade Federal de Ouro Preto
Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais
Dissertação de Mestrado
Dinâmica temporal da comunidade de formigas em um ecossistema montanhoso: os efeitos das condições ambientais
Orientada: Eloá Gonçalves Calazans
Orientador: Prof. Dr. Danon Clemes Cardoso Coorientadora: Dra. Fernanda Vieira da Costa Coorientador: Prof. Dr. Maykon Passos Cristiano
Ouro Preto Março – 2019
Eloá Gonçalves Calazans
Dinâmica temporal da comunidade de formigas em um ecossistema montanhoso: os efeitos das condições ambientais
Dissertação apresentada ao Programa de Pós Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais da Universidade Federal de Ouro Preto como requisito parcial à obtenção do título de Mestre.
Orientador: Prof. Dr. Danon Clemes Cardoso
Coorientadora: Dra. Fernanda Vieira da Costa
Coorientador: Prof. Dr. Maykon Passos Cristiano
Ouro Preto Março – 2019
Catalogação: www.sisbin.ufop.br
C143d Calazans, Eloá Gonçalves.
Dinâmica temporal da comunidade de formigas em um ecossistema
montanhoso [manuscrito]: os efeitos das condições ambientais / Eloá Gonçalves Calazans. - 2019.
33f.: il.: color; grafs; tabs.
Orientador: Prof. Dr. Danon Clemes Cardoso.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Ouro Preto. Instituto de Ciências Exatas e Biológicas. Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente. Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais . Área de Concentração: Evolução e Funcionamento de Ecossistemas. 1. Campo rupestre. 2. Temperatura atmosférica. 3. Animais - Alimentos. 4. Animais - Comportamento. I. Cardoso, Danon Clemes. II. Universidade Federal de Ouro Preto. III. Titulo.
Agradecimentos
Inicio meus agradecimentos a DEUS, já que Ele colocou pessoas tão especiais a meu lado, sem as quais certamente não teria dado conta!
Ao Professor Danon Clemes Cardoso, pela orientação prestada e pela confiança depositada em mim para a realização desse projeto.
A Fernanda Costa, por ter aceitado a me coorientar e por toda disponibilidade e apoio na elaboração desse trabalho.
Aos colegas do laboratório de genética (LGEP) pela paciência, ajuda e pelas “siestas” de cada dia.
Aos colegas do “Biomas 2017-1”. Vou levar os momentos compartilhados e parceria para sempre.
Aos novos amigos que conquistei em Ouro Preto. Obrigada pelas conversas e pelas terapias de terça feira. Em especial, agradeço a Marcela Passos, por se fazer tão presente e por todo carinho. Obrigada por tornar essa jornada mais leve.
Ao Vitor Lopes, por ter aceitado dividir uma casa, dois cachorros e uma vida. Obrigada por fazer parte da minha família hoje e me permitir fazer parte da sua.
A Ellen Cristina, que mesmo distante, foi tão essencial nesses dois anos. Obrigada por todo amor e por toda sua força.
Aos meus pais, Antoniza e Ronaldo e aos meus irmãos Renato e Rafael, pelo apoio e por estar sempre presente nas horas boas e ruins, me confortando e ajudando no que fosse necessário. Meu infinito agradecimento.
Agradeço à Vanessa, por ser tão importante na minha vida. Obrigada pelo companheirismo, amizade, paciência, compreensão, apoio, alegria e amor. Sem nada disso, esses anos seriam mais difíceis.
Agradeço a CAPES, pela concessão da bolsa de estudos e ao Instituto Estadual de Floresta (IEF), pela liberação da licença para a coleta de dados.
Finalmente, a Universidade Federal de Ouro Preto, ao Programa de Pós Graduação de Biomas Tropicais e ao Rubens Modesto por toda ajuda prestada.
2
Sumário
1 2 Resumo ... 6 3 Abstract... 7 4 Introdução ... 8 5 Materiais e Métodos ... 10 6 Resultados ... 14 7 Discussão ... 21 8 Referências Bibliográficas ... 25 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 223
Lista de figuras
23 24
Figura 1 Esquema do desenho experimental de amostragem das formigas de solo do 25
campo rupestre. As linhas tracejadas correspondem aos transectos e os círculos brancos 26
correspondem aos pitfalls...14 27
Figura 2 Frequência relativa das espécies de formigas amostradas nos respectivos 28
períodos do dia. A intensidade das cores indicam os valores indicadores (Indval) das 29
espécies de formigas para cada período do dia. A cor branca indica que as espécies 30
apresentam nenhuma para os períodos de amostragem. A cor cinza claro indica baixa 31
indicação para os períodos de amostragem. A cor cinza escuro indica detecção para os 32
períodos de amostragem e a cor preta indica alta indicação para os períodos de 33
amostragem...17 34
Figura 3 Condições abióticas em relação aos 8 períodos de amostragem. A linha 35
horizontal na caixa mostra a mediana (± SEM) da temperatura do ar (A), temperatura do 36
solo (B) e umidade relativa do ar (C) para cada período (hora do dia). As letras agrupam 37
os períodos do dia com temperatura do ar, do solo e umidade que são estatisticamente 38
semelhantes...18 39
Figura 4 Relação entre as condições abióticas e a frequência das espécies de formigas 40
do campo rupestre. Os pontos representam os valores médios local em cada período de 41
amostragem. As curvas cinza são os intervalos de confiança das variáveis dependentes. 42
As curvas foram ajustadas com parâmetros dos modelos 43
GLMM...20 44
45
Figura 5 Caracterização térmica da comunidade de formigas de solo amostradas em 46
distintos períodos do dia no campo rupestre. Os pontos indicam o ótimo térmico de 47
ocorrência de cada espécie, ou seja,a temperatura média em que cada espécie ocorreu. 48
As barras horizontais representam os desvios padrões ponderados das temperaturas em 49
que cada espécie ocorreu, ou seja, os mesmos correspondem à amplitude do nicho. 50
Espécies em vermelho do lado direito (linha vertical tracejada) são mais tolerantes ao 51
4 calor, enquanto que as espécies em azul do lado esquerdo (linha vertical tracejada) 52
preferem temperaturas mais baixas do que a média amostrada durante o estudo. O 53
número após a barra (n=) representa o número de temperaturas diferentes em que cada 54
espécie foi encontrada, ou seja, transectos monitorados em distintas 55
temperaturas...22 56
5
Lista de tabelas
58 59
Tabela 1–Correlação de Pearson (r) entre as variáveis abióticas estudadas...15 60
6
Resumo
62
As condições abióticas têm grande influência na estrutura das comunidades 63
biológicas, especialmente em organismos termofílicos, como as formigas. Neste estudo, 64
investigamos se a dinâmica temporal de uma comunidade de formigas de solo em um 65
ecossistema tropical montanhoso é regulada pela flutuação das condições abióticas. 66
Investigamos tambémse a alta oscilação da temperatura diária em campo rupestre prediz 67
a diversidade térmica das espécies de formigas.Descobrimos que a 68
temperaturainfluenciou positivamente a riqueza e a atividade de forrageamentodas 69
formigas, enquanto a umidade influenciou negativamente. A atividade de forrageamento 70
da comunidade de formigasacompanhou as flutuações da temperatura diária e 71
detectamos espécies de formigas espécies tolerantes ao calor e espécies intolerantes ao 72
calor. Além disso, as formigas exibiram nichos térmicos amplos com alta sobreposição 73
nas respostas térmicas, sugerindo uma alta resiliência da comunidadeestudada às 74
flutuações da temperatura.Por fim, identificar como as características das espécies estão 75
ligadas as condições abióticasé um passo necessário para avaliar os efeitos dasmudanças 76
climáticas na dinâmica e nos processos ecossistêmicos das comunidasbiológicas. 77
Palavras chaves: Campo rupestre, Temperatura, Nicho térmico, Atividade de 78 forrageamento. 79 80 81 82 83 84 85 86
7
Abstract
87
Abiotic conditions have great influence on the structure of biological 88
communities. In this study, we investigated whether the temporal dynamics of an ant 89
community in a tropical mountainous ecosystem is driven by the fluctuation of abiotic 90
conditions. We also investigated if the high daily temperature oscillation in campo 91
rupestrewouldlead to high diversity in ant speciesthermal responses.We found that
92
temperature positively influenced the richness and frequency of foraging activity, while 93
the humidity had the opposite effect. The foraging activity of ants species followed 94
daily temperature fluctuations and we found heat tolerant species and heat intolerant 95
species. Moreover, ants species exhibited broad and high overlapped thermal responses, 96
suggesting high community resilience to temperature fluctuations. Lastly, identifying 97
how species characteristics are linked to oscillations in abiotic conditions is a necessary 98
step to predict the effects of climate change on the dynamics and ecosystem processes 99
of biological communities. 100
101
Keywords: Campo rupestre, Temperature, Thermal niche, Foraging Activit 102 103 104 105 106 107 108 109 110 111 112 113
8
Introdução
114
Identificar e compreender os processos ecológicos envolvidos na estruturação de 115
comunidades biológicas é ainda uns dos grandes desafios da ecologia contemporânea 116
(McGill et al., 2006; Laliberte et al., 2009;Wittman et al., 2010). Podemos nos referir à 117
estrutura da comunidade como diversidade de espécies, abundância de indivíduos e 118
distribuição destes em um determinado ambiente (McGill et al., 2006). Por muito 119
tempo, as condições abióticas foram relativamente negligenciadas em comparação com 120
os fatores bióticos, tais como competição interespecífica e herbivoria (Dunson e Travis, 121
1991; Olesen e Jordano, 2002). No entanto, evidências recentes citam a importância das 122
condições abióticas como filtros ambientais que influenciam a estrutura e a dinâmica da 123
biodiversidade em diferentes escalas espaciais e temporais (Lessard et al.,2009; Bishop 124
et al., 2014). Por exemplo, a influência de fatores abióticos nos padrões de atividade
125
diários e sazonais de espécies termicamente restritas, como formigas são bem 126
documentados (Calosi et al.,2007; Hoffmann et al.,2013; Diamond et al., 2016). De 127
fato, a temperatura (Cerda et al., 1998, Lessard et al., 2009;Arnan et al., 2015), 128
umidade (Kaspari eWeser.,2000; Nondillo et al.,2014) e precipitação (Kaspari, 1993) 129
estão entre os principais preditores da atividade de forrageio e da diversidade da fauna 130
de formigas. 131
Considerando se a estreita relação de dependência das espécies de formigas com 132
a temperatura ambiental, as formigas podem apresentam tolerâncias térmicas específicas 133
a oscilações na temperatura (Boulay et al., 2017; Spicer et al., 2017). Essa 134
especificidade térmica pode refletir em estratégias de forrageamento (Cros, 1997; Cerdá 135
& Retana; 1998). Por exemplo, para evitar temperaturas estressantes às suas condições 136
fisiológicas, a atividade de forrageio das formigas pode serestringir a determinados 137
períodos do ano ou em determinadas horas do dia que são termicamente viáveis 138
(Narendra et al., 2010; Jayatilaka et al.,2011; Fitzpatrick et al., 2014). 139
A resposta térmica das espécies de formigas em relação à flutuação climática é 140
bem documentada (Cerdá & Retana; 1998; Lessard et al., 2009; Kaspari et al., 2015). 141
No entanto, evidências sobre as espécies em regiões tropicais é uma questão ainda 142
pouco debatida (mas veja, Fagundes et al., 2015; Costa et al., 2018 para exemplos de 143
formigas que forrageiam na vegetação).Além disso, a maioria dos estudos faz previsões 144
9 por meio da modelagem de dados e estudos que utilizam dados empíricos ainda são 145
escassos. 146
Ambientes montanhosos podem ser ótimos “laboratórios naturais” para testar 147
como a temperatura influencia a estrutura e a dinâmica das comunidades biológicas 148
(Sanders et al., 2007; Sundqvist et al., 2013). As condições climáticas em ambientes 149
montanhosos flutuam amplamente em um espaço geográfico relativamente pequeno 150
(Körner, 2007), o que nos permite fazer extrapolações para grandes escalas espaciais 151
e/ou temporais (Bishop et al., 2014).O campo rupestre é um ambiente tropical 152
montanhoso que é caracterizado pela alta riqueza e alto grau de endemismo vegetal 153
(Fernandes et al.,2016), além da elevada diversidade de formigas (Costa et al., 2015). O 154
campo rupestre é considerado um ambiente estressante por apresentar alta incidência de 155
luz UV, altas variações de temperatura diurna, ventos fortes e baixa umidade relativa 156
(Giulietti et al., 1997; Fernandes et al., 2016; Silveira et al., 2016). É um ecossistema 157
que sofre com grandes pressões antrópicas, além de ser negligenciado em políticas 158
públicas relacionadas à conservação (Parr et al., 2014). Além disso, modelos climáticos 159
estimam que até o final do século, os ambientes rochosos percam até 95% da sua área 160
total (Fernandes et al.,2016). 161
Portanto, no presente estudo investigamos como a dinâmica temporal de uma 162
comunidade de formigas é afetada pela oscilação diária das condições abióticas de um 163
ambiente tropical montanhoso. Primeiro, testamos se as flutuações diárias da 164
temperatura do ar, da temperatura da superfície do solo e da umidade relativa do ar 165
afetam a riqueza e a atividade de forrageio das espécies de formigas epígeas, uma vez 166
que nos ecossistemas tropicais o aumento da temperatura e umidade está 167
frequentemente associado ao aumento da atividade de insetos (Wolda, 1988). Segundo, 168
testamos se em campo rupestre a alta oscilação da temperatura ao longo do dia prediz a 169
variabilidade térmica das espécies de formigas epígeas, uma vez que ambientes com 170
amplitudes térmicas elevadas disponibilizam nichos térmicos para espécies com 171
distintas preferências térmicas (Arnan et al., 2015; Kaspari et al.,2015; Bishop et al., 172
2017). 173
10
Materiais e Métodos
174
Área de estudo 175
Realizamos o estudo em áreas de campo rupestre no Parque Estadual Serra do 176
Ouro Branco localizado no extremo sul da Serra do Espinhaço (20º31’S, 43º41’W), nos 177
municípios de Ouro Branco e Ouro Preto em Minas Gerais, Sudeste do Brasil. A região 178
possui clima mesotérmico do tipo Cwb de acordo com a classificação de Köppen, com 179
verões suaves e invernos secos. A temperatura média anual da região é de 20,7ºC e a 180
precipitação média anual é de 1.188,2 mm, sendo julho a setembro os meses mais secos 181
e novembro a fevereiro, os meses mais chuvosos (Estação Meteorológica da Gerdau-182
Açominas, localizada a 15km da área de estudo). 183
Ecossistema 184
O campo rupestre é um ecossistema tropical megadiverso e que ocorre em 185
altitudes acima de 900 metros até 2000 metros de altitude (Alves et al., 2014).É 186
caracterizado por um mosaico de vegetação montanhosa (Silveira et al.,2016), composta 187
principalmente por gramíneas e pequenos arbustos associados a afloramentos rochosos 188
em solos quartzíticos, areníticos e pobres em nutrientes (Silveira et al.,2016). O campo 189
rupestre é um ecossistema propenso ao fogo e as espécies de formigas podem nidificar 190
especialmente em cavidades naturais das rochas expostas e em plantas adaptadas ao 191
fogo (Fagundes et al., 2015; Costa et al., 2018) 192
Desenho amostral 193
Selecionamos três áreas de campos rupestres (20.50226 S e 043.65427 W; 194
20.49218 S e 043.66272 W; e 20.49437 S e 043.67877 W) que são semelhantes entre si 195
em relação à estrutura da vegetação, condições climáticas e altitude (de 1250 a 1350m 196
de altitude). As áreas possuem distância mínima de 1,500 Km entre si e distância 197
máxima de 5 km. Amostramos cada área três vezes durante o período que corresponde à 198
estação chuvosa na região (fevereiro a abril de 2018). 199
Realizamos a amostragem da fauna de formigas epígeas utilizando pitfalls. Os 200
pitfalls consistiram de um recipiente de plástico com cerca de 77 mm de diâmetro por 201
11 119 mm de profundidade, enterrado até a borda superior, parcialmente preenchidos com 202
uma solução mortífera de sal, água e detergente.Em cada área de amostragem 203
demarcamos um grid de 90 m de comprimento e 100 metros de largura que foi dividido 204
em três transectos de 100 m cada, distantes entre si por 50 m. Em cada transecto 205
instalamos 10 pitfalls que estavam distantes 10 metros entre si, totalizando 30 pitfalls 206
em cada área de amostragem (Fig.1). Os pitfalls permaneceram em campo por 24 horas 207
consecutivas. As formigas coletadas foram classificadas e identificadas até o menor 208
nível taxonômico possível, por meio de chaves taxonômicas e artigos de revisão de 209
gêneros (Baccaro et al., 2015).A identificação das espécies foi confirmada pelo 210
Professor Rodrigo Feitosa da Universidade Federal do Paraná. Os espécimes foram 211
depositados no Laboratório de Genética Evolutiva e de Populações da Universidade 212
Federal de Ouro Preto, Brasil. 213
A riqueza e a atividade de forrageamento das espécies de formigas (acumulado 214
da riqueza e frequência de formigas em cada transecto) foram relacionadas com três 215
variáveis abióticas consideradas boas preditoras da atividade e diversidade de formigas 216
(Kaspari e Weser, 2000; Kaspari et al., 2015): temperatura do ar (°C), temperatura do 217
solo (°C), e umidade relativa do ar (%). Em cada dia de amostragem, registramos a 218
temperatura do ar e a umidade relativa do ar com o auxílio de um datalogger 219
(datalogger de temperatura e umidade mod. DT-171) posicionado a 5 metros do solo, 220
enquanto a temperatura do solo foi registrada com o auxílio de um termômetro químico 221
(Incoterm 5005) enterrado a uma profundidade de 5 cm no solo.Todas as variáveis 222
abióticas foram registradas continuamente durante 24 horas consecutivas. No entanto, 223
após análises preliminares dos dados abióticos coletados nas áreas de estudo, 224
observamos que as variáveis abióticas se alteram significativamente em intervalos de 225
três em três horas. Portanto, em cada dia de amostragem, as variáveis abióticas foram 226
registradas oito vezes ao longo de 24 horas, em intervalos de três horas cada. Para 227
avaliar a influência das variáveis abióticas na riqueza e na atividade de forrageamento 228
das espécies de formigas, optamos por monitorar cada transecto oito vezes para a 229
amostragem das espécies de formigas, uma vez que as variáveis abióticas são 230
significativas em intervalos a cada três horas. Assim, os pitfalls eram censurados, 231
recolhidos, armazenados, etiquetados e substituídos por novos. 232
de pitfalls e registros das condições abióticas ocorreram das 0 233
06hrs do dia seguinte (i.e., 09:00 234
Todas as permissões para coleta de dados biológicos foram autorizadas pelo IEF 235
Instituto Federal de Floresta do Brasil (autorização de número 079 236 59834-1). 237 238 239 240 241 242 243 244
Figura 1 Esquema do desenho experimental de amostragem da 245
campo rupestre. As linhas tracejadas correspondem aos transectos e os círculos brancos 246
correspondem aos pitfalls. 247
Análises estatísticas 248
Para testarmos se no período chuvoso, 249
riqueza e atividade de forrageio das espécies de formigas 250
generalizados de efeitos mistos (GLMMs, função 251
normal e glmmer para dados não 252
efeito aleatório variando no 253
temperatura do ar, temperatura do solo 254
fixos.Uma vez que as variáveis abióticas estudadas são correlacionadas (ver tabela 1), 255
mas todas são consideradas boas p 256
construímos um modelo para cada 257
recolhidos, armazenados, etiquetados e substituídos por novos. Os intervalos de trocas de pitfalls e registros das condições abióticas ocorreram das 09hrs da manhã até as 06hrs do dia seguinte (i.e., 09:00, 12:00, 15:00,18:00,21:00, 00:00, 03:00, e 06:00
Todas as permissões para coleta de dados biológicos foram autorizadas pelo IEF Instituto Federal de Floresta do Brasil (autorização de número 079-2017, SISBIO
Esquema do desenho experimental de amostragem das formigas de solo do campo rupestre. As linhas tracejadas correspondem aos transectos e os círculos brancos
no período chuvoso, as condições abióticas influenciam a forrageio das espécies de formigas, utilizamos modelos lineares generalizados de efeitos mistos (GLMMs, função lmer para dados com distribuição para dados não-normais). Nesses modelos, incluímos o transecto como
intercepto (1| transecto) e as três variáveis
temperatura do ar, temperatura do solo e umidade relativa do ar, como efeitos Uma vez que as variáveis abióticas estudadas são correlacionadas (ver tabela 1), mas todas são consideradas boas preditoras da riqueza e atividade de formigas, construímos um modelo para cada variáve labiótica. As variáveis respostas de cada 12 Os intervalos de trocas hrs da manhã até as
06:00hrs). Todas as permissões para coleta de dados biológicos foram autorizadas pelo IEF
2017, SISBIO
s formigas de solo do campo rupestre. As linhas tracejadas correspondem aos transectos e os círculos brancos
as condições abióticas influenciam a modelos lineares para dados com distribuição o transecto como e as três variáveis abióticas, como efeitos Uma vez que as variáveis abióticas estudadas são correlacionadas (ver tabela 1), reditoras da riqueza e atividade de formigas, labiótica. As variáveis respostas de cada
modelo foram riqueza e frequência de formigas em cada transecto. Assim, os dados 258
correspondem à amostragem de 259
de cada transecto (n=9), monitorado em oito períodos do dia, totalizando 216 registros. 260
Tabela 1. Correlação de Pearson (r) entre as variáveis abióticas estudadas 261
262
263
Para testarmos se as oscilações da temperatura 264
na variabilidade das respostas térmicas das formigas, construímos 265
térmico para a comunidade de formigas estudada (ver 266
et al., 2018 para outros exemplos
267
do ar ponderada pela ocorrência de cada espéc 268
espécie é registrada em uma temperatura 269
registrada durante cada intervalo 270
ponderada da ocorrência para cada 271
amplitude de nicho térmico de uma espécie, calculamos o desvio padrão ponderado pela 272
ocorrência da temperatura média. Para testar se a atividade 273
estudadas responde à temperatura 274
observada), foi realizado um modelo nulo 275
cada espécie em temperaturas aleatórias 276
observado e o ótimo estimado 277
forrageamento de uma espécie desvia significativamente da condição de amostragem 278
em campo. Realizamos 1000 randomizações para calcular com que frequência o nicho 279
térmico esperado é maior ou menor do que a temperatura obser 280
(α = 5%) (ver também Costa et al., 281
modelo foram riqueza e frequência de formigas em cada transecto. Assim, os dados correspondem à amostragem de cada área três vezes no período chuvoso, a amostragem cada transecto (n=9), monitorado em oito períodos do dia, totalizando 216 registros.
Correlação de Pearson (r) entre as variáveis abióticas estudadas.
Para testarmos se as oscilações da temperatura no período chuvoso influenciam na variabilidade das respostas térmicas das formigas, construímos um modelo de nic
a comunidade de formigas estudada (ver Kühsel e Blüthgen, 2015
2018 para outros exemplos). O modelo se baseou nas condições de temperatura ponderada pela ocorrência de cada espécie. A ocorrência é calculada quando uma espécie é registrada em uma temperatura diária distinta. Utilizamos a temperatura
cada intervalo de três horas e definimos a temperatura média para cada espécie de formiga como seu ótimo térmico. amplitude de nicho térmico de uma espécie, calculamos o desvio padrão ponderado pela ocorrência da temperatura média. Para testar se a atividade de forrageio das espécies responde à temperatura do ar em que foram amostradas (temperatura , foi realizado um modelo nulo estimando um nicho térmico esperado para em temperaturas aleatórias. A comparação entre o ótimo térmico
estimado obtido a partir de randomizações indica se a atividade de uma espécie desvia significativamente da condição de amostragem . Realizamos 1000 randomizações para calcular com que frequência o nicho perado é maior ou menor do que a temperatura observada para cada espécie
et al., 2018).
13 modelo foram riqueza e frequência de formigas em cada transecto. Assim, os dados es no período chuvoso, a amostragem cada transecto (n=9), monitorado em oito períodos do dia, totalizando 216 registros.
influenciam um modelo de nicho 2015 e Costa ndições de temperatura ocorrência é calculada quando uma temperatura do ar a temperatura média espécie de formiga como seu ótimo térmico. Para a amplitude de nicho térmico de uma espécie, calculamos o desvio padrão ponderado pela das espécies do ar em que foram amostradas (temperatura um nicho térmico esperado para . A comparação entre o ótimo térmico se a atividade de de uma espécie desvia significativamente da condição de amostragem . Realizamos 1000 randomizações para calcular com que frequência o nicho vada para cada espécie
14 Por fim, utilizamos o método do Valor do Indicador de espécies (IndVal) 282
(Dufrêne & Legendre 1997). Este método combina medições do grau de especificidade 283
de uma espécie ao período do dia de amostragem e a sua fidelidade dentro desse 284
período. Uma matriz de presença-ausência de formigas em cada período de amostragem 285
foi utilizada para identificar as espécies indicadoras de cada período do dia. Os valores 286
do indicador variaram de 0 (sem indicação) a 1 (indicação perfeita). Espécies com alta 287
especificidade dentro de um período terão um alto valor indicador. Espécies com IndVal 288
acima de 70% foram consideradas como espécies indicadoras para o período do dia. 289
Espécies com o IndVal intermediário, entre 45% e 70%, foram consideradas espécies 290
detectoras para o período do dia. As espécies detectoras podem se deslocar mais 291
rapidamente para outros períodos do dia caso haja alguma alteração nas condições 292
abióticas (McGeoch et al., 2002). 293
Todas as análises estatísticas foram realizadas no programa estatísticoR-294
Development-Core-Team, 2018. 295
Resultados
296Amostramos 39 espécies de formigas distribuídas em 24 gêneros e sete 297
subfamílias. A subfamília mais comum foi Myrmicinae, com 51% das espécies 298
registradas, seguida de Formicinae (23%), Dorylineae e Ponerinae (6,9%), 299
Dolichoderinae e Ectatomminae (4,6%), e Pseudomyrmicinae (2,3%). O gênero mais 300
rico foi Camponotus (6 espécies), seguido por Pheidole (4). Os gêneros Eciton, 301
Pseudomyrmex e Pogonomyrmex foram os menos representativos, com apenas uma
302
espécie cada. 303
Observamos que duas espécies de formigas (4,6%) apresentaram IndVal maior 304
que 70%.Camponotus sp1 e Camponotus pr. scipio (Fig.2). Cinco espécies (11,6%) 305
apresentaram IndVal igual ou maior que 45% (Fig.2). Ectatomma permagnum, 306
Mycocepurus goeldii, Camponotus pr. personatus, Dorymyrmex sp1 e Pheidole
307
radoskowskii (Fig.2). 32 espécies (83,7%) apresentaram nenhuma ou baixa indicação
308
para os períodos do dia de amostragem (IndVal< 45%) (Fig.2). 309
310
Figura 2 Frequência relativa das espécies de formigas amostradas nos respectivos 311
períodos do dia. A intensidade das cores indicam os valores indicadores (Indval) das 312
espécies de formigas para cada período do dia. 313
apresentam nenhuma para os períodos de amostragem. 314
indicação para os períodos de amostragem. A 315
Frequência relativa das espécies de formigas amostradas nos respectivos períodos do dia. A intensidade das cores indicam os valores indicadores (Indval) das espécies de formigas para cada período do dia. A cor branca indica que as espécies
para os períodos de amostragem. A cor cinza claro indica para os períodos de amostragem. A cor cinza escuro indica detecção
15 Frequência relativa das espécies de formigas amostradas nos respectivos períodos do dia. A intensidade das cores indicam os valores indicadores (Indval) das que as espécies indica baixa detecção para os
períodos de amostragem e a 316 amostragem. 317 A temperatura do ar ( 318 43,13, d.f.=7, P <0,001) e a umidade relativa do ar ( 319
apresentaram variação significativa ao longo do dia (24 horas contínuas) (fig 320
amplitude diária da temperatura do ar foi de 30 321
amplitude diária da temperatura do solo foi de 18°C ( 322
A amplitude da umidade foi de 76,9% (M 323 324 325 326 327 328 329 330 331 332 333 334 335 336 337 338 339 340
e a cor preta indica alta indicação para os períodos de
A temperatura do ar (F= 35,06, d.f.=7, P <0,001), temperatura do solo ( ) e a umidade relativa do ar (F= 34,11, d.f.=7, P <0,001 apresentaram variação significativa ao longo do dia (24 horas contínuas) (fig amplitude diária da temperatura do ar foi de 30°C (Mínima 15°C e Máxima de 45°C). A amplitude diária da temperatura do solo foi de 18°C (Mínima 11°C e Máxima de 29°C). A amplitude da umidade foi de 76,9% (Mínima de 21,5% e máxima de 98,4%
16 eríodos de
), temperatura do solo (F= F= 34,11, d.f.=7, P <0,001) apresentaram variação significativa ao longo do dia (24 horas contínuas) (fig.3). A °C e Máxima de 45°C). A °C e Máxima de 29°C). ínima de 21,5% e máxima de 98,4%) (fig.3).
17 Figura 3 Condições abióticas em relação aos 8 períodos de amostragem. A linha 341
horizontal na caixa mostra a mediana (± SEM) da temperatura do ar (A), temperatura do 342
solo (B) e umidade relativa do ar (C) para cada período (hora do dia). As letras agrupam 343
os períodos do dia com temperatura do ar, do solo e umidade que são estatisticamente 344
semelhantes. 345
A riqueza e a atividade de forrageamento das espécies de formigas foram 346
afetadas pelas variáveis abióticas estudadas. Observamos que o aumento da temperatura 347
do ar influenciou positivamente a riqueza (F= 75,11, d.f.=1,P <0,001) e a frequência 348
(F= 20,178, d.f.=1, P<0,001) das espécies (Fig.4 ), assim como temperatura do solo 349
influenciou positivamente a riqueza (F=66,091,d.f.=1,P <0.001) e a frequência (F= 350
18,077, d.f.=1,P <0,001) das espécies de formigas. Em contrapartida, a umidade 351
relativa do ar afetou negativamente a riqueza (F=85,8, d.f.=1, P <0,001) e a frequência 352
(F=24,273, d.f.=1, P <0,001) das formigas (Fig.4). 353 354 355 356 357 358 359 360 361 362 363 364 365 366 367
368
Figura 4 Relação entre as condições abióticas e a 369
do campo rupestre. Os pontos representam os valores médios local em cada período de 370
amostragem. As curvas cinza são os intervalos de confiança das variáveis dependentes. 371
As curvas foram ajustadas com parâmetros dos modelos GLMM. 372
ção entre as condições abióticas e a frequência das espécies de formigas do campo rupestre. Os pontos representam os valores médios local em cada período de amostragem. As curvas cinza são os intervalos de confiança das variáveis dependentes.
am ajustadas com parâmetros dos modelos GLMM.
18 das espécies de formigas do campo rupestre. Os pontos representam os valores médios local em cada período de amostragem. As curvas cinza são os intervalos de confiança das variáveis dependentes.
19 O ótimo térmico da comunidade de formigas amostrada variou de 18°C 373
(Wasmmania luzti) a 45°C (Pheidole sp3), com uma média de temperatura e desvio 374
padrão de 22.40 ± 7.14°C (Fig.5), indicados pelas linhas tracejadas vertical e 375
horizontais, respectivamente. A maioria das espécies de formigas (74,4%) apresentou 376
respostas térmicas que se inserem dentro do nicho térmico médio da comunidade 377
(Fig.5), linhas tracejadas, indicando que as espécies de formigas apresentaram nichos 378
térmicos amplos e com alta sobreposição. Cinco espécies de formigas (11,6%) 379
apresentaram ótimo térmico em condições de temperaturas mais baixas do que a média 380
da comunidade (lado esquerdo da linha tracejada vertical, Fig.5) e seis espécies 381
(13,90%) demonstraram ser preferencialmente ativas em condições de temperaturas 382
mais altas, i.e., acima da média exibida pela comunidade (lado direito da linha tracejada, 383 Fig.5). 384 385 386 387 388 389 390 391 392 393 394 395 396 397 398 399
400
Figura 5 Caracterização térmica da comunidade de formigas 401
distintos períodos do dia no campo rupestre. Os pontos indicam o ótimo térmico de 402
ocorrência de cada espécie, ou seja, 403
As barras horizontais representam os 404
que cada espécie ocorreu, ou seja, 405
Caracterização térmica da comunidade de formigas de solo amostradas em distintos períodos do dia no campo rupestre. Os pontos indicam o ótimo térmico de ou seja,a temperatura média em que cada espécie ocorreu As barras horizontais representam os desvios padrões ponderados das temperatu
ou seja, os mesmos correspondem à amplitude do nicho. 20 ostradas em distintos períodos do dia no campo rupestre. Os pontos indicam o ótimo térmico de cada espécie ocorreu. das temperaturas em à amplitude do nicho.
21 Espécies em vermelho do lado direito (linha vertical tracejada) são mais tolerantes ao 406
calor, enquanto que as espécies em azul do lado esquerdo (linha vertical tracejada) 407
preferem temperaturas mais baixas do que a média amostrada durante o estudo. O 408
número após a barra (n=) representa o número de temperaturas diferentes em que cada 409
espécie foi encontrada, ou seja, transectos monitorados em distintas temperaturas. 410
Discussão
411Demonstramos a influência das condições abióticas na dinâmica temporal 412
diária de uma comunidade de formigas presente em um ecossistema tropical aberto e 413
montanhoso. Em ambientes montanhosos, os fatores abióticos são comumente citados 414
como principais preditores da diversidade e atividade de forrageio das espécies (Hoch e 415
Korner,2012; Kaspari, et al.,2015; García-Robledo et al.,2016). Em nosso estudo, a 416
temperatura e umidade atuaram de forma oposta moldando a dinâmica de 417
forrageamento das espécies de formigas estudadas (Kuate et al., 2008). O aumento da 418
temperatura do ar e da temperatura do solo tiveram efeitos positivos na riqueza e 419
atividade de forrageamento das espécies de formigas enquanto a umidade do ar teve 420
efeito negativo. Nossos resultados também indicam que apesar da flutuação diária das 421
condições abióticas em campo rupestre, a comunidade de formigas exibiu nichos 422
térmicos amplos e com alta sobreposição, o que evidencia uma alta tolerância térmica 423
dessas espécies às flutuações climáticas. 424
Nos trópicos, a temperatura varia pouco sazonalmente, mas ao longo do dia, a 425
temperatura local parece flutuar amplamente (Ghalambor et al., 2006; Esch et al., 2017; 426
Costa et al., 2018). De fato, observamos que no período chuvoso a temperatura do ar 427
máxima diurna e a temperatura do ar mínima noturna em campo rupestre diferem em 428
quase 30°C ao longo de um dia. Essa flutuação diária da temperatura influenciou os 429
padrões de riqueza e de atividade de forrageamento das espécies de formigas estudadas. 430
As formigas limitaram a atividade de forrageamento principalmente no 431
período diurno, que coincide com os horários de maior temperatura do dia e diminuíram 432
sua atividade no período crepuscular e ao longo do período noturno. No entanto, apesar 433
dos índices de riqueza e atividade de forrageamento serem maiores ao longo do período 434
diurno, detectamos algumas espécies com preferências por determinados períodos do 435
22 dia na qual forrageavam mais ativamente. Atta sexdens, por exemplo, demonstrou 436
preferência pelo período noturno e Ectatomma permagnum demonstrou preferência pelo 437
início da manhã e o meio dia. Em contrapartida, Camponotus sp1 e Pheidole 438
radoskowskii estavam presentes em todos os períodos do dia, explorando quase toda
439
faixa térmica disponível no ambiente. 440
Espécies de formigas que vivem em ambientes que exibem amplitudes 441
térmicas altas devem apresentar nichos térmicos estreitos, pois a heterogeneidade da 442
temperatura pode disponibilizar ambientes térmicos distintos que suprem as 443
necessidades de espécies adaptadas a condições térmicas específicas (Arnan et al., 444
2015). No entanto, nossos resultados indicam que no período chuvoso, a alta flutuação 445
diária da temperatura em campo rupestre não está restringindo a ocorrência das espécies 446
de formigas em determinadas faixas de temperatura, mas impulsionando a atividade de 447
forrageamento. Como resultado, a comunidade de formigas estudada apresentou nichos 448
térmicos amplos e com alta sobreposição. Essa sobreposição dos nichos térmicos pode 449
estar associada à sazonalidade e disponibilidade de recursos alimentares. Em campos 450
rupestres a disponibilidade de plantas com nectários extraflorais, umas das principais 451
fontes de recurso para formigas (Costa et al., 2016), assim como o recrutamento de 452
formigas nessas plantas, é maior na estação chuvosa (Costa et al., 2018). Assim, as 453
espécies de formigas parecem utilizar toda gama de temperatura disponível ao longo do 454
dia para forragear (Bernstein, 1979). 455
Alternativamente, a oscilação das condições climáticas em regiões 456
montanhosas pode impor grandes diferenças na fisiologia dos organismos (Sheriff et al., 457
2012; Sunday et al., 2014; García-Robledo et al., 2018). As espécies podem diferir no 458
limite térmico ou na gama de temperaturas a que estão aptas a sobreviver ou 459
desempenhar suas funções, como por exemplo, desenvolvimento, forrageio e 460
reprodução (Cros et al., 1997; Baudier et al., 2015; Prather et al., 2018).Em um 461
ambiente com condições mais quentes, a tolerância térmica das espécies pode 462
determinar a susceptibilidade das espécies ao aquecimento climático (Diamond et al., 463
2012; Nelson et al., 2018).A comunidade de formigas estudadas, como citado 464
anteriormente, exibiram nichos térmicos amplos e com alta sobreposição, sugerindo 465
23 uma capacidade maior da comunidade em tolerar mudanças de longo prazo no clima 466
(Arnan et al.,2015; Kühsel e Blüthgen, 2015; Costa et al., 2018). 467
Nosso estudo mostrou através de dados empíricos como as condições abióticas 468
em ambientes montanhosos e tropicais influenciam a dinâmica temporal das espécies de 469
formigas. Em resumo, as flutuações diárias da temperatura e da umidade em campo 470
rupestre alteraram os padrões de riqueza e a dinâmica de atividade de forrageio das 471
espécies de formigas epígeas. O aumento da temperatura e a sua influencia no aumento 472
dos níveis de atividade de forrageamento podem ter implicações importantes para a 473
persistência das espécies frente ao mundo em aquecimento. De fato, sugerimos que a 474
comunidade de formigas estudadas poderá sofrer menos impactos frente às possíveis 475
mudanças climáticas. Por fim, a realização de estudos preditivos e experimentais sobre a 476
ecologia térmica das espécies são ainda necessários para os ambientes tropicais. Assim, 477
avaliaríamos prováveis perdas a partir da intensificação das alterações climáticas. 478
479
Referências Bibliográficas
480Arnan, X., Blüthgen, N. (2015). Using ecophysiological traits to predict climatic and 481
activity niches: lethal temperature and water loss in Mediterranean ants. Glob. 482
Ecol.Biogeogr, 24, 1454–1464. 483
Arnan, X., Blüthgen, N., Molowny-Horas, R., Retana, J.(2015). Thermal 484
characterization of European ant communities along thermal gradients and its 485
implications for community resilience to temperature variability.Front. Ecol, Evol.3. 486
Baccaro, F.B., Feitosa, R.M., Fernandez, F., Fernandes, I.O., Izzo, T.J., Souza, J.L.P., 487
Solar, R. (2015). Guia para os gêneros de formigas do Brasil. Editora INPA, Manaus. 488
Baudier, K.M., Mudd, A.E., Erickson, S.C., O'Donnell, S. (2015). Microhabitat and 489
body size effects on heat tolerance: implications for responses to climate change (army 490
ants: Formicidae, Ecitoninae). Journal of Animal Ecology, 84,1322-1330. 491
Bernstein, R. A. (1979). Schedules of foraging activity in species of ants. The Journal of 492
Animal Ecology, 921-930. 493
24 Bishop, T. R., Robertson, M. P., van Rensburg, B. J., & Parr, C. L. (2014). Elevation– 494
diversity patterns through space and time: ant communities of the Maloti Drakensberg 495
Mountains of southern Africa. Journal of Biogeography, 41(12), 2256-2268. 496
Bishop, T.R., Robertson, M.P., Van Rensburg, B.J., Parr, C.L. (2017). Coping with the 497
cold: minimum temperatures and thermal tolerances dominate the ecology of mountain 498
ants. Ecol. Entomol, 42, 105–114. 499
Boulay, R., Aron, S., Cerdá, X., Doums, C., Graham, P., Hefetz, A., Monnin, T.(2017). 500
Social life in arid environments: the case study of Cataglyphis ants. Annual review of 501
entomology, 62, 305-321. 502
Calosi, P., Bilton, D.T., Spicer, J.I. (2007). Thermal tolerance, acclimatory capacity and 503
vulnerability to global climate change. Biology letters, 4(1), 99-102. 504
Cerdá, X., Retana, J., Cros, S. (1998). Critical thermal limits in Mediterannean ant 505
societies: trade-off between mortality risk and foraging performance. Funct.Ecol, 12, 506
45-55. 507
Costa, F.V., Mello, R., Lana, T.C.T.C., Neves., F.S.F.D.S. (2015). Ant fauna in 508
megadiverse mountains: a checklist for the rocky grasslands. Sociobiology, 62, 228–245 509
Costa, F.V., Mello, M.A.R., Bronstein, J.L., Guerra, T.J., Muylaert, R.L., Leite, A.C., 510
Neves, F.S. (2016). Few ant species play a central role linking different plant resources 511
in a network in rupestrian grasslands. PLoSOne, 11, e0167161. 512
Costa, F.V., Blüthgen, N., Viana-Junior, A.B., Guerra, T.J., Di Spirito, L., Neves, 513
F.S.(2018). Resilience to fire and climate seasonality drive the temporal dynamics of 514
ant-plant interactions in a fire-prone ecosystem. Ecol. Indic,93, 247–255.
515
Cros, S., Cerdá, X., Retana, J. (1997). Spatial and temporal variations in the activity 516
patterns of Mediterranean ant communities. Ecoscience,4, 269–278. 517
Diamond, S.E., Sorger, D.M., Hulcr, J., Pelini, S.L., Toro, I.Del., Hirsch, C., Oberg, E., 518
Dunn, R.R.(2012). Who likes it hot? a global analysis of the climatic, ecological, and 519
25 evolutionary determinants of warming tolerance in ants. Glob. Chang. Biol, 18, 448– 520
456. 521
Diamond, S.E., Nichols, L. M., Pelini, S.L., Penick, C.A., Barber, G.W., Cahan, S. H., 522
Gotelli, N. J. (2016). Climatic warming destabilizes forest ant communities. Science 523
advances, 2(10), e1600842. 524
Dufrêne, M., Legendre, P. (1997). Species assemblages and indicator species: the need 525
for a flexible asymmetrical approach. Ecol. Monogr, 67, 345–366. 526
Dunn, R.R., Parker, C.R., Sanders, N.J. (2007). Temporal patterns of diversity: 527
assessing the biotic and abiotic controls on ant assemblages. Biological Journal of the 528
Linnean Society, 91(2), 191-201. 529
Dunson, W.A., Travis, J. (1991). The role of abiotic factors in community organization. 530
Am Nat, 138,1067–1091. 531
Esch, C., Jimenez, J.P., Peretz.C., Uno, H.,O’Donnell, S. (2017). Thermal tolerances 532
differ between diurnal and nocturnal foragers in the ant Ectatomma ruidum. Insectes 533
Soc, 64, 439–444. 534
Fagundes, R., Anjos, D.V., Carvalho, R., Del-Claro, K. (2015). Availability of food and 535
nesting-sites as regulatory mechanisms for the recovery of ant diversity after fire 536
disturbance. Sociobiology, 62, 1–9. 537
Fellers, J. H. (1989).Daily and seasonal activity in woodland ants. Oecologia, 78(1), 69-538
76. 539
Fernandes, G.W., Almeida, H.A., Nunes, C.A., Xavier, J.H.A., Cobb, N.S., Carneiro, 540
M.A.A., Cornelissen, T., Neves, F.S., Ribeiro, S.P., Nunes, Y.R.F., Pires, A.C.V., 541
Beirão, M.V.(2016). Cerrado to Rupestrian Grasslands: Patterns of Species Distribution 542
and the Forces Shaping Them Along an Altitudinal Gradient. In: Fernandes, G.W. (Ed.), 543
Ecology and Conservation of Mountaintop Grasslands in Brazil. Springer. 544
Fitzpatrick, G., Lanan, M.C., Bronstein, J.L. (2014). Thermal tolerance affects mutualist 545
attendance in an ant–plant protection mutualism. Oecologia, 176(1), 129-138. 546
26 García-Robledo, C., Kuprewicz, E.K., Staines, C.L., Erwin, T.L., Kress, W.J. 547
(2016).Limited tolerance by insects to high temperatures across tropical elevational 548
gradients and the implications of global warming for extinction. Proceedings of the 549
National Academy of Sciences, 113, 680–685. 550
García-Robledo, C., Chuquillanqui, H., Kuprewicz, E. K., Escobar Sarria, F.(2018). 551
Lower thermal tolerance in nocturnal than in diurnal ants: a challenge for nocturnal 552
ectotherms facing global warming. Ecological entomology, 43(2), 162-167. 553
Ghalambor, C.K., Huey, R.B., Martin, P.R., Tewksbury, J.J.,Wang, G. (2006). Are 554
mountain passes higher in the tropics? Janzen’s hypothesis revisited. Integr Comp Biol, 555
46,5–17. 556
Giulietti, A.M., Pirani, J.R., Harley, R.M. (1997). Espinhaço range region-eastern 557
Brazil. In: Davis, S.D., Heywood, V.H., Herrera-Mac Bryde, O., Villa-Lobos, J., 558
Hamilton, A.C. (eds.). Centers of plant diversity: A guide and strategy for their 559
conservation, 397-404. 560
Hoch, G, Korner, C. (2012). Global patterns of mobile carbon stores in trees at the high-561
elevation tree line.Glob. Ecol. Biogeogr, 21,861–71 562
Hoffmann, A. A., Chown, S. L., Clusella Trullas, S. (2013). Upper thermal limits in 563
terrestrial ectotherms: how constrained are they?.Functional Ecology, 27(4), 934-949. 564
Hölldobler, B., Wilson, E.O. (1990). The Ants. Cambridge, MA: Harvard University, 565
The Belknap Press. 566
Jayatilaka, P., Narendra, A., Reid, S. F., Cooper, P., Zeil, J. (2011). Different effects of 567
temperature on foraging activity schedules in sympatric Myrmecia ants. Journal of 568
Experimental Biology, 214(16), 2730-2738. 569
Kaspari, M. (1993). Body size and microclimate use in Neotropical granivorous ants. 570
Oecologia, 96, 500–507. 571
Kaspari, M., Weiser, M.D. (2000). Ant activity along moisture gradients in a 572
neotropical forest 1. Biotropica, 32(4a), 703-711. 573
27 Kaspari, M., Clay, N.A., Lucas, J., Yanoviak, S.P., Kay, A. (2015).Thermal adaptation 574
generates a diversity of thermal limits in a rainforest ant community. Glob. Chang. Biol, 575
21, 1092–1102. 576
Körner, C. (2007). The use of ‘altitude’in ecological research. Trends in ecology & 577
evolution, 22, 569-574. 578
Kuate, A.F. et al., (2008). Foraging activity and diet of the ant, Anoplolepistenella 579
Santschi (Hymenoptera: Formicidae), in Southern Cameroon.Afr. Entomol,16, 107–114. 580
Kühsel, S., Blüthgen, N.(2015). High diversity stabilizes the thermal resilience of 581
pollinator communities in intensively managed grasslands. Nat.Commun, 6, 79–89. 582
Laliberte, E., Paquette, A., Legendre, P., Bouchard, A. (2009). Assessing the scale-583
specific importance of niches and other spatial processes on beta diversity: a case study 584
from a temperate forest. Oecologia,159, 377–88. 585
Lessard, J. P., Dunn, R. R., Sanders, N. J. (2009). Temperature-mediated coexistence in 586
temperate forest ant communities. InsectesSociaux, 56(2), 149-156. 587
McGeoch, M.A., Van Rensburg, B.J., Botes, A. (2002). The verification and application 588
of bioindicators: a case study of dung beetles in a savanna ecosystem. J. Appl. Ecol. 39, 589
661–672. 590
McGill, B.J., Enquist, B.J., Weiher, E.,Westoby, M. (2006). Rebuilding community 591
ecology from functional traits. Trends EcolEvol, 21,178–185. 592
Narendra, A., Reid, S.F., Hemmi, J.M. (2010). The twilight zone: ambient light levels 593
trigger activity in primitive ants. Biological Sciences, 277(1687), 1531-1538. 594
Neves, F.D.S., Lana, T.C., Anjos, M.C., Reis, A.C., Fernandes, G.W. (2016). Ants in 595
burned and unburned areas in campos rupestres ecosystem. Sociobiology, 63, 628. 596
Nelson, A.S., Scott, T., Barczyk, M., McGlynn, T.P., Avalos, A., Clifton, E., Pahlke, S. 597
(2018). Day/night upper thermal limits differ within Ectatomma ruidum ant 598
colonies. Insectes sociaux, 65(1), 183-189. 599
28 Nondillo, A., Ferrari, L., Lerin, S., Bueno, O.C., Botton, M. (2014). Foraging activity 600
and seasonal food preference of Linepithema micans (Hymenoptera: Formicidae), a 601
species associated with the spread of Eurhizococcus brasiliensis (Hemiptera: 602
Margarodidae). Journal of economic entomology, 107(4), 1385-139. 603
Olesen, J.M., Jordano, P. (2002). Geographic patterns in plant-pollinator mutualistic 604
networks. Ecology, 83, 2416–2424. 605
Parr C.L., Lehmann C.E.R., Bond,W.J., Hoffmann,W.A., Andersen, A.N. (2014). 606
Tropical grassy biomes: misunderstood, neglected, and under threat. Trends in Ecology 607
and Evolution, 29, 205-13. 608
Pol, R., Casenave, J.L. (2004). Activity patterns of harvester ants Pogonomyrmex 609
pronotalis and Pogonomyrmex rastratus in the central Monte desert, Argentina. Journal 610
of Insect Behavior, 17(5), 647-661. 611
Prather, R.M., Roeder, K.A., Sanders, N.J., Kaspari, M. (2018). Using metabolic and 612
thermal ecology to predict temperature dependent ecosystem activity: a test with prairie 613
ants. Ecology, 99, 2113–2121. 614
R Development Team, (2018). R: language and environment for statistical computing. 615
R Foundation for Statistical Computing, Viena.Austria. http://www.R-project.org/.
616
Sanders, N.J., Lessard, J. P., Fitzpatrick, M.C. & Dunn, R.R. (2007). Temperature, but 617
not productivity or geometry, predicts elevational diversity gradients in ants across 618
spatial grains. Global Ecology and Biogeography, 16, 640–649. 619
Sheriff, M.J., Wheeler, H., Donker, S.A., Krebs, C.J., Palme, R., Hik, D.S., Boonstra, R. 620
(2012). Mountain top and valley bottom experiences: the stress axis as an integrator 621
of environmental variability in arctic ground squirrel populations. Journal of 622
Zoology, 287(1), 65-75. 623
Silveira, F.A.O., Negreiros, D., Barbosa, N.P.U., Buisson, E., Carmo, F.F., Carstensen, 624
D.W., Conceição, A.A., Cornelissen, T.G., Echternacht, L., Fernandes, G.W., Garcia, 625
Q.S., Guerra, T.J., Jacobi, C.M., Lemos-Filho, J.P., Le Stradic, S., Morellato, L.P.C., 626
29 Neves, F.S., Oliveira, R.S., Schaefer, C.E., Viana, P.L., Lambers, H. (2016). Ecology 627
and evolution of plant diversity in the endangered campo rupestre: a neglected 628
conservation priority. Plant Soil, 403, 129–152. 629
Sunday, J.M., Bates, A.E., Kearney, M.R., Colwell, R.K., Dulvy, N.K., Longino, J.T., 630
Huey, R.B.(2014). Thermal-safety margins and the necessity of thermoregulatory 631
behavior across latitude and elevation. ProcNatlAcadSci USA, 111, 5610–5615. 632
Sundqvist, M.K., Sanders, N.J. & Wardle, D.A. (2013). Community and ecosystem 633
responses to elevational gradients: processes, mechanisms, and insights for global 634
change. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 44, 261–280. 635
Spicer, M.E., Stark, A.Y., Adams, B.J., Kneale, R., Kaspari, M., Yanoviak, S.P. 636
(2017).Thermal constraints on foraging of tropical canopy ants. Oecologia, 183(4), 637
1007-1017. 638
Wittman, S.E., Sanders, N.J., Ellison, A.M., Jules, E.S., Ratchford, J.S., Gotelli, N.J. 639
(2010). Species interactions and thermal constraints on ant community structure.Oikos 640
119, 551-559. 641
Wolda, H. (1988). Insect seasonality: why? Annual review of ecology and 642
systematics, 19(1), 1-18. 643
