Resumo – Os índices multimétricos (MMI ou MMI) têm sido amplamente utilizados para a avaliação das condições do ecos-sistema porque são de baixo custo, empregam um método rápi-do de avaliação e campo e podem incorporar várias métricas biológicas em diferentes escalas. Nosso objetivo foi criar um índice multimetrico baseado em peixes aplicável a todas os ria-chos do cerrado brasileiro, considerado um hotspot de biodiver-sidade global. Foram incluídas seis métricas:% espécies co-muns; % de indivíduos de characiformes; % de indivíduos de loricariídeos; % de indivíduos de tricomicterídeos; % de espé-cies invertivoras e% de indivíduos de Poecilia reticulata. Nós inferimos que 74,5 km (7,4%) de córregos na região hidrológica estudada estavam em bom estado, 858,2 km (85,8%) eram in-termediários e 67,3 km (6,7%) estavam em más condições. Con-clui-se que o MMI têm um grande potencial para aplicação generalizada, pois foi capaz de integrar dados de duas das mais importantes bacias hidrográficas brasileiras.
Palavras-chave – Cerrado, Índices de integridade, peixes, ri-achos.
I. INTRODUÇÃO
Atualmente existe uma crescente preocupação com os efeitos das alterações antrópicas sobre os sistemas aquáticos e também sobre sua biota associada. Com o argumento de que a habilidade em manter uma comunidade biótica equili-brada é um dos melhores indicadores da condição de “saú-de” e, portanto, do potencial de uso da água pelo ser huma-no, surgiram esforços para medir a integridade biótica de corpos d’água. A integridade biótica de um ecossistema é a capacidade de manter uma comunidade biológica com ri-queza de espécies, composição e organização funcional comparáveis àquelas de ecossistemas não perturbados [1] ou minimamente perturbados por ações humanas.
Em 1981, James R. Karr, professor da Universidade de Il-linois, desenvolveu o Índice de Integridade Biótica (MMI) para avaliar o estado de conservação de riachos do meio-oeste dos Estados Unidos através de comunidades de peixes.
Este trabalho foi desenvolvido no âmbito do Programa de Pesquisa e Desenvolvimento Tecnológico do Setor de Energia Elétrica regulado pela ANEEL e formatado segundo os Anais do IX Congresso de Inovação Tec-nológica em Energia Elétrica (IX CITENEL).
Paulo S. Pompeu, Débora R. Carvalho; Cecília G. Leal, Nara T. Jun-queira, Míriam A. Castro e Daniela C. Fagundes trabalham no Laboratório de Ecologia de Peixes da UFLA (e-mail: pompeu@dbi.ufla.br).
Carlos B. M. Alves trabalha no Projeto Manuelzão, UFMG (e-mail:
cbmalves@gmail.com)
Robert M. Hughes trabalha na Oregon State University (hughes.bob@amnisopes.com).
Esse índice integra características da comunidade através de vários atributos (ou métricas), tais como: riqueza de espé-cies, composição trófica, abundância dos indivíduos (Fausch et al., 1990). É uma ferramenta de avaliação semi-quantitativa do ambiente, incorporando informações ecoló-gicas em níveis de indivíduos, populações e comunidades [1].
Além de medidas bióticas, o índice agrega também dados físico-químicos, sendo interpretado em associação com des-critores de qualidade química da água e da estrutura física e aspectos da paisagem do ecossistema em estudo ou ainda da história de uso da terra [2], [3].
A abordagem do MMI busca uma aproximação ecológica mais holística, sendo capaz de integrar diversos atributos ecológicos. Uma grande vantagem é a sua capacidade de avaliar a dimensão da perturbação no ecossistema aquático, além de atribuir um grau para os impactos.
O índice é uma ferramenta de avaliação quantitativa que compreende atributos biológicos (ou métricas) de assem-bléias de organismos [4]. Essas métricas (p. ex., riqueza de espécies, composição trófica, abundância) quantificam bio-logicamente e correlacionam significativos aspectos de ocu-pação humana [5].
O índice incorpora informações ecológicas no nível de in-divíduo, populações e comunidades correlacionando com o grau de degradação, e essa correlação poderá ser positiva ou negativa [1], [6]. Essa relação é obtida por meio de uma matriz que integra os dados físico-químicos e biológicos para obter o valor dos atributos para cada variável através de análises exploratórias (p. ex. CCA, PCA, MDS) [1]. As ma-trizes com os valores dos escores somente são geradas quan-do apresentam significância entre os daquan-dos abióticos e os bióticos.
O objetivo deste projeto foi desenvolver Índices de Inte-gridade Biótica utilizando as comunidades de peixes de ria-chos como bioindicadores de qualidade de água. Utilizando os dados obtidos nos estudos de 4 bacias hidrográficas mi-neiras com base no cálculo de métricas de habitats físicos, avaliação de parâmetros físicos e químicos de qualidade de água e métricas oriundas dos dados de comunidades de pei-xes.
Tivemos ainda, os seguintes objetivos específicos (i) criar um MMI aplicável a todos os riachos do cerrado brasileiro, e (ii) utilizar esse MMI para inferir a condição de todos os rios nas unidades hidrológicas amostradas. Para tanto, avaliamos córregos em duas bacias hidrográficas e métricas de foram peixes selecionadas capazes de distinguir riachos em um gradiente de distúrbios antropogênicos. Também
emprega-Desenvolvimento de Índice de Integridade
Ba-seado em peixes para riachos do Cerrado
Paulo S. Pompeu, Débora R. Carvalho; Cecília G. Leal, Nara T. Junqueira, Míriam A. Castro, Daniela
C. Fagundes, Carlos B. M. Alves e Robert M. Hughes
mos duas abordagens diferentes para determinar se um MMI baseado em métricas naturais ajustadas pela variação foi melhor do que uma baseada em métricas não ajustadas. Além disso, avaliamos o desempenho dos dois MMIs finais. Finalmente, empregamos o poder de um projeto de levanta-mento de amostra probabilística [7] para inferir as condições dos riachos em uma região hidrológica de aproximadamente 47.000 km2. Para nosso conhecimento, apenas um outro estudo de rios brasileiro usou esse modelo de pesquisa para inferir resultados para uma bacia inteira, mas essa área de bacia era de apenas 1.260 km2 [8].
II. METODOLOGIA
Amostragens foram realizadas em setembro de 2010, 2011, 2012 e 2013 em 40 riachos afluentes de cada uma das bacias de Nova Ponte, Três Marias, Volta Grande e São Si-mão) (Figura 1). Cada local foi amostrado por 40 vezes a sua largura média, com um comprimento mínimo de 150 m [5, [9]. Duas pessoas coletaram amostras durante duas horas usando redes de mão semicirculares (80 cm de diâmetro, 1 mm de malha) e redes de cerco, quando possível (4 m de comprimento, 2 m de altura, 5 mm de malha). Todas as cap-turas foram feitas durante o dia. Os espécimes foram mortos numa solução anestésica de eugenol e depois fixados em formalina a 10%. No laboratório, todos os peixes amostra-dos foram transferiamostra-dos para álcool a 70% e identificaamostra-dos. Os espécimes de todas as espécies foram depositados na cole-ção de peixes da Universidade Federal de Lavras (Colecole-ção de Ictiologia da UFLA, CIUFLA).
Utilizamos três variáveis (altitude, área de captação e de-clive) para avaliar a influência de variáveis naturais na mé-trica dos peixes. Delineamos as bacias hidrográficas a mon-tante de cada riacho através do uso do modelo de terreno da Missão Topográfica do Radar Naval (3 segundos de arco, USGS, 2005) e calculamos suas áreas de captação total via software GIS [10].
Seguimos a metodologia proposta por Ligeiro et al. (2013) para ter em conta uma vasta gama de impactos antro-pogénicos nos córregos. As pressões antropogênicas foram analisadas nas escalas local (LDI) e de captação (CDI), e ambas as escalas juntas em um Índice de Distúrbio Integrado (IDI). Este índice resume a presença e a proximidade de 11 tipos de distúrbios observados na zona ripária de riachos (construções, alterações no canal, estradas, canos, lixo e aterro sanitário, parques e gramados, agricultura em fileiras, pastagens, exploração madeireira e mineração). O CDI ba-seou-se em uso humano da terra nas bacias hidrográficas, avaliado através da interpretação de imagens multiespectrais de sensores Landsat TM (combinação de bandas de cores falsas) em conjunto com imagens de resolução fina (resolu-ção espacial de 0,6-5 m, dados do Google Earth ; Google 2010), e foi calculado segundo Rawer-Jost et al. (2004), de acordo com a fórmula: CDI = 4 ×% de áreas urbanas + 2 ×% de áreas agrícolas +% de pastagens.
O IDI foi calculado como a distância euclidiana entre a posição do local no plano de perturbação CDI e LDI (eixos padronizados) com a origem do plano (Ligeiro et al., 2013).
Os locais menos e mais perturbados foram definidos a partir de um gradiente crescente de IDI. Dezesseis locais com va-lores IDI no percentil 10 foram classificados como os menos perturbados e os 16 acima do percentil 90 foram classifica-dos como os mais perturbaclassifica-dos. Os locais entre os percentis 10 e 90 foram classificados como intermediários. A IDI mé-dia para os 156 locais foi de 0,51 ± 0,23 e os limites para definir os locais mais perturbados e menos perturbados fo-ram 0,70 e 0,22, respectivamente. Vinte por cento dos locais (32) foram selecionados aleatoriamente para validar o MMI. Os 124 locais restantes foram usados para criação do MMI.
Avaliamos um total de 94 métricas de peixes para possí-vel inclusão no MMI. As métricas ocorreram nos seguintes grupos: riqueza e composição; Índices de diversidade e do-minância; Traços biológicos e tolerância. As métricas de riqueza e composição incluíam riqueza total e abundância de indivíduos, riqueza de família / ordem e porcentagem de indivíduos em cada família / ordem. As métricas de diversi-dade e dominância incluíram índices de Shannon e Simpson, porcentagens de espécies dominantes, espacial (singletons + doubletons) e raridade numérica (uniques + duplicatas), ri-queza e abundância de espécies comuns (espécies coletadas em mais de 50% dos sítios) Indivíduos e densidade de indi-víduos nativos. As características biológicas incluíam guil-das tróficas, de habitat e de história de vida. A métrica de tolerância foi baseada na porcentagem de indivíduos de Poe-cilia reticulata, uma espécie exótica indicativa de má quali-dade da água e conhecida por aumentar seu tamanho popu-lacional em ambientes perturbados antropologicamente [11]. A triagem métrica consistiu de três etapas: escala métrica, responsividade e redundância / poder explicativo. Métricas com intervalo insuficiente (métricas de riqueza com interva-lo <5, métricas de porcentagem com intervainterva-lo <10% e mé-tricas com valores de 95% zero) foram excluídas [12], [13]. A capacidade métrica para discriminar os locais menos e mais perturbados foi testada através de ANOVA quando as premissas de normalidade foram cumpridas. Caso contrário, utilizou-se o teste não paramétrico de Kruskal-Wallis. Mé-tricas que não diferiram (p> 0,05) entre os locais menos e mais perturbados foram excluídas. Finalmente, entre métri-cas correlacionadas (> 0,70), foram excluídas aquelas que apresentaram pouco poder explicativo em uma Análise de Componentes Principais (PCA).
Após a seleção de métricas, usamos abordagens diferentes para construir dois MMIs. O primeiro foi desenvolvido sem qualquer tratamento e os valores considerados foram os ob-tidos no campo. Como algumas métricas variam com as ca-racterísticas da paisagem natural (elevação, tamanho do cór-rego, declive, etc.), no segundo MMI, regredimos as métri-cas biológimétri-cas selecionadas contra a elevação, a inclinação e a área de captação. Os valores com resultados significativos (p <0,05) foram corrigidos subtraindo os valores preditos dos observados para obter os valores métricos residuais em-pregados no MMI2. Ao contrário de MMI1, em MMI2 apli-camos uma transformação (log + 1) para métricas inicial-mente não-normais.
Para construir os dois MMIs, padronizamos todas as mé-tricas selecionadas em uma escala comum e as combinamos
em um índice final. Métricas positivas, com aumentos indi-cando maior condição biótica, tiveram seus valores dividi-dos pelo seu 95º percentil e multiplicadividi-dos por 100. Valores acima de 100 foram considerados super ótimos e avaliados como 100. Para métricas negativas, com diminuições indi-cando maior condição biótica, subtraímos O valor métrico de 100 e dividiu o resultado por 100 menos o percentil 5, também multiplicado por 100, tornando-se assim uma métri-ca positiva [10]. Utilizou-se pontuação contínua (0-10) para pontuação das métricas selecionadas [9]. O MMI final foi a pontuação média das métricas biológicas padronizadas e sites diferenciados com alta condição biológica (MMI = 10) de locais com condição baixa (MMI = 0). Foram avaliados os escores MMI1 e MMI2 dos 32 locais de validação para avaliar o desempenho dos dois MMIs finais.
Para a escolha da MMI com melhor desempenho foram utilizados dois critérios: responsividade e sensMMIlidade às pressões antropogênicas (LDI, CDI e IDI). Testou-se a ca-pacidade de resposta de cada MMI usando ANOVA para verificar o grau em que cada MMI discriminou os locais pré-determinados menos e mais perturbados. A sensMMIlidade foi avaliada pela regressão dos dois escores MMI dos 32 locais de validação contra variáveis de pressão antropogêni-ca (LDI, CDI e IDI) para identifiantropogêni-car o modelo melhor ajus-tado. Escolhemos o MMI com o melhor desempenho em ambos os testes. Para inferir os resultados de MMI dos 156 sítios a todo o comprimento de rios nas regiões hidrológicas, utilizou-se o peso de cada local (inverso da sua probabilida-de probabilida-de inclusão) multiplicado pelo comprimento probabilida-de cursos
d’água em cada ordem [7], [14] (Figura 2).
Finalmente, inferimos as condições dos córregos em toda a região hidrológica estudada, multiplicando a porcentagem de córregos em cada categoria (menos perturbada, interme-diária e mais perturbada) por comprimento de rio.
III. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foram coletados 22.178 indivíduos, constituídos por 139 espécies de peixes, 21 famílias e seis ordens. Na primeira etapa de seleção de métricas, excluímos 25 métricas por causa da faixa insuficiente. Na segunda etapa, excluímos 58 métricas, porque não diferenciaram os sites menos e mais perturbados, deixando apenas onze métricas discriminató-rias. Na terceira etapa, cinco métricas foram excluídas por serem correlacionadas com outra métrica, e demonstraram menor poder explicativo na análise de PCA. Isso deixou seis métricas no MMI final (Figura 3): % de espécies comuns; % De indivíduos characiformes; % De indivíduos loricariídeos; % De indivíduos tricomicterídeos; % De espécies de inverti-vores e% de indivíduos de Poecilia reticulata. Duas métricas foram correlacionadas com elevação e área de captação (% de espécies comuns e% de indivíduos tricomicterídeos); Eles foram corrigidos usando os resíduos para construir MMI2. Nenhuma correlação foi observada entre métricas e declive.
1
Least-disturbed Most-disturbed 0 20 40 60 80 100 % co m m o m sp e ci e s F(1;24) = 8.0308; p = 0.0092 Least-disturbed Most-disturbed 0 20 40 60 80 100 % i n d ivi d u a ls o f C h a ra ci fo rm es KW-H(1;26) = 4.3408; p = 0.0372 Least-disturbed Most-disturbed 0 20 40 60 80 100 % i n d ivi d u a ls o f L o ri ca ri id a e KW-H(1;26) = 7.4595; p = 0.0063 Least-disturbed Most-disturbed 0 20 40 60 80 100 % i n d ivi d u a ls o f T ri ch o m yct e ri d a e KW-H(1;26) = 4.8096; p = 0.0283 Least-disturbed Most-disturbed 0 20 40 60 80 100 % i n ve rt ivo re sp e ci e s KW-H(1;26) = 4.4762; p = 0.0344 Least-disturbed Most-disturbed 0 20 40 60 80 100 % P oe ci lia r e ti cu la ta KW-H(1;26) = 3.7875; p = 0.0516MMI1 obteve melhores resultados do que MMI2 em dis-criminar os locais menos e mais perturbados (Figura 4). Ambos os índices foram negativamente correlacionados com os escores do CDI.
1
Least-disturbed Intermediate Most-disturbed 3,5 4,0 4,5 5,0 5,5 6,0 6,5 7,0 7,5 8,0 M M I1 KW-H(2;32) = 3,3084; p = 0,1912; F(2;29) = 1,589; p = 0,2214
Least-disturbed Intermediate Most-disturbed 3,5 4,0 4,5 5,0 5,5 6,0 6,5 7,0 7,5 8,0 M M I2 KW-H(2;32) = 4,0084; p = 0,1348; F(2;29) = 2,3278; p = 0,1155
Figure 4. Validação dos MMI1 and MMI2.
Com base no nosso levantamento por amostragem proba-bilística, foi possível inferir que 74,5 km de rios (7,4%) es-tão em boas condições, 858,2 km são intermediários (85,8%) e 67,3 Km (6,7%) mais perturbados. Uma propor-ção de fluxos intermediários e menos perturbados para os principais regimes de prioridade e terceira ordem, enquanto uma segunda ordem apresenta uma maior proporção de de-gradação.
Nosso MMI incluiu seis métricas:% espécies comuns; % De indivíduos characiformes; % De indivíduos loricariídeos; % De indivíduos tricomicterídeos; % De espécies de inverti-vores e% de indivíduos de Poecilia reticulata. Nenhuma des-sas métricas foi utilizada por [15]; Entretanto, [16] incluí-ram% de characiformes e siluriformes e% de indivíduos de Poecilia reticulata em MMI de peixes do cerrado savana. Da mesma forma, [17] usaram o número de espécies formes em seu MMI e incluíram uma métrica de% characi-formes em MMI para peixes da Mata Atlântica. [18] usaram número de espécies characiformes nas suas. Presumivelmen-te, as diferenças nas métricas entre o nosso MMI e os outros foi uma função da área de estudo, tamanho da amostra, ta-manho dos córregos e processo de seleção métrica. Para o futuro desenvolvimento de MMI, recomendamos um
rigoro-so procesrigoro-so de rastreamento métrico similar ao nosrigoro-so e aquele empregado por [12], [13], [19], [20].
Os riachos que contêm espécies raras geralmente supor-tam assembléias diversas [21]. Infelizmente, onde os indica-dores são mais necessários, como em grande parte dos trópi-cos, a existência, e muito menos a distribuição, de muitas espécies raras permanece desconhecida [22]. No entanto, um grupo de espécies comuns pode ser melhores indicadores de baixa riqueza do que um grupo de espécies raras são de alta riqueza e uma maior porcentagem de espécies comuns foi fortemente associada com a maioria dos locais perturbados. Duas outras métricas foram relacionadas à degradação do fluxo: % de indivíduos loricariídeos e% de indivíduos de Poecilia reticulata. Os riachos degradados são mais suscetí-veis a invasões por espécies generalistas e / ou alienígenas, como a Poecilia reticulada [23]. Esta espécie de pequeno porte possui alta capacidade reprodutiva e explora uma grande variedade de recursos alimentares [24]. Quando o sedimento fino é predominante, a ocorrência de especialistas em habitat, como o Loricariidae bentônico, pode ser afetado negativamente, porque tais espécies habitam corredeiras e são alimentadores bentônicos especializados [25]. No entan-to, essas espécies alimentam-se de perifíton [26], podendo ser favorecidas pelo aumento do relâmpago devido ao des-matamento de mata ciliar.
Por sua vez, a maior abundância relativa de indivíduos characiformes e tricomicterídeos e maior riqueza relativa de espécies de invertivoras foi associada aos riachos menos perturbados. Ambientes degradados são freqüentemente do-minados por espécies de Perciformes e Cyprinodontiformes mais tolerantes, modificando o predomínio esperado de es-pécies Characiform e Siluriform [15]. Além disso, a abun-dância de Trichomycterus tem sido relacionada a diversos ambientes de habitat, uma vez que foi associada a maior extensão de vegetação ripária e alta oxigenação [23]. Ambos os grupos são predominantemente invertivoros. O MMI pro-posto, que incluiu métricas calibradas para variabilidade natural (área de captação e altitude do local), não apresentou melhor desempenho do que uma calibração métrica sem avaliação. No entanto, o desempenho melhorado dos MMIs de conjuntos de peixes com calibração métrica foi relatado por [3], [19], [20], [27]. Da mesma forma, a calibração mé-trica melhorou o desempenho de MMIs de assembléia de macroinvertebrados [28]. No entanto, a aplicação do MMI sem calibração de métricas, embora mais simples, deve ser feita com cautela, uma vez que algumas métricas foram for-temente associadas com características naturais.
IV. CONCLUSÕES
Os MMIs propostos têm grande perspectiva de aplicação, já que dados integrados de duas das mais importantes bacias brasileiras (Paraná e São Francisco), e o Cerrado ocupa 30% do país. No entanto, eles têm a limitação de não considerar riachos sob influência da mineração, que agora é um motor dominante de mudança de uso da terra em muitas regiões do mundo [29], incluindo muitas regiões do Brasil. A
viabilida-de da sua aplicação em tais condições, bem como para dife-rentes biomas deve ser testada com prudência.
V. AGRADECIMENTOS
CEMIG Geração e Transmissão, ANNEL e FAPEMIG pelo financiamento deste estudo.
VI. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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