PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA AQUÁTICA E PESCA
MAMÍFEROS AQUÁTICOS DA COSTA AMAZÔNICA E DELTA DO PARNAÍBA:
DIVERSIDADE E RELAÇÕES TRÓFICAS
ALEXANDRA FERNANDES COSTA
Orientador: Dr. Tommaso Giarrizzo Co-orientador: Dr. Salvatore Siciliano
Belém – Pará
2015
UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA AQUÁTICA E PESCA
ALEXANDRA FERNANDES COSTA
MAMÍFEROS AQUÁTICOS DA COSTA AMAZÔNICA E DELTA DO PARNAÍBA:
DIVERSIDADE E RELAÇÕES TRÓFICAS
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aquática e Pesca da Universidade Federal do Pará
como requisito parcial para obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas na área de Ecologia Aquática e Pesca.
Orientador: Dr. Tommaso Giarrizzo Co-orientador: Dr. Salvatore Siciliano
Belém – Pará
2015
AGRADECIMENTOS
Em primeiro lugar agradeço à minha família, sempre ao meu lado me apoiando e acreditando neste caminho profissional tortuoso que escolhi. À minha mãe Eunice por ter ajudado sempre em todos os sentidos me deixando carregar boto morto dentro do seu carro. A minha irmã, Ninha toda sua ajuda nas formatações, consultorias diversas e coleta de material. Ao Mike por ajudar nas revisões de inglês. A minha filha Catarina por ter entendido minhas ausências por conta do trabalho em todos esses anos. Ao meu pai por ter sempre dito que o mais importante da vida é o nosso estudo. A minha Tchuchu por estar sempre ao meu lado, minha companheira.
Ao Salvatore Siciliano por ter sido sempre meu mentor e minha inspiração no trabalho com os mamíferos aquáticos. Obrigada Sal por ter sempre acreditado em mim, e ser além de orientador um grande amigo.
Ao meu orientador Tommaso Giarrizzo, obrigada por ter aceitado entrar no mundo dos mamíferos aquáticos, por todo apoio ao meu grupo de pesquisa abrindo as portas do GEA a mim e a todos que carreguei para executar seus trabalhos.
A todos os companheiros que passaram pelo GEMAM ao longo desses anos por terem ajudado em todos os campos, encalhes difíceis e tudo o mais. Nosso trabalho não é fácil, mas vamos continuar acreditando.
Ao Cazuza por ter acreditado no GEMAM e aberto as portas do Museu Emílio Goeldi ao nosso grupo. Sem o seu apoio não teríamos chegado até aqui.
Agradeço in memoriam aos naturalistas e pesquisadores do MPEG que coletaram os exemplares de peixes-boi e botos de rio na bacia Amazônica.
Agradeço especialmente a você Rê por ter sempre me apoiado, incentivando a seguir em frente mesmo em meio a todas as dificuldades. Se não fosse seu incentivo não teria entrado no doutorado. Obrigada pela nossa caminhada profissional no GEMAM. Tantas conquistas, vamos continuar acreditando que vale a pena. À tia Neusa e tio Jorge por terem me recebido por mais de um ano em sua casa e serem minha família paraense.
À Maura por todos os seus porquês, por ter me feito acreditar que valia a pena nos momentos difíceis. Agradeço a você e a toda a sua família por tudo que fizeram e fazem por mim. Obrigada a você e ao Renan pela confecção dos mapas ao longo do caminho, e por serem meus filhotes crescidos.
Ao Victor Carvalho pelos anos de companheirismo e por me proporcionar um lar até o fim dessa jornada.
À Jacqueline Vieira por ter acreditado no nosso trabalho, ajudando nas coletas dos exemplares do Delta e do Pará e fornecendo com teu estudo informações tão importantes para a discussão do meu trabalho. Vamos seguir em frente. Obrigada Jac pela amizade e por ter quebrado tantos galhos pessoais.
Aos amigos que me permitiram entrar na família GEA. Rory obrigada por todo empenho no processo das amostras e Allan por me apresentar o mundo “R”, sem você não teria rodado as análises. Fabiola obrigada por todos os cafezinhos, por liberar material do laboratório sempre que precisei e por ser uma ótima companheira de campo.
À Pri Miorando por ter me dado apoio profissional nas discussões ecológicas e isotópicas sobre os “chupa leite”, ajudado na revisão dos textos finais e ter sido tão boa amiga nos momentos mais difíceis do final dessa caminhada.
Ao Alejo por ter mostrado que o mundo isotópico podia ser belo. Todas as nossas conversas e discussões foram importantes na construção desse trabalho.
À Malu Claudino por ter repassado tantas dicas sobre os isótopos mostrando que a ferramenta não era um bicho de sete cabeças.
À Ingrid Clark por ter acreditado no meu trabalho, dividindo as responsabilidades junto ao Instituto Ilha do Caju (PROCEMA). Obrigada por todas as concessões feitas a mim e por além de chefe ter se transformado em uma grande amiga.
Às minhas amigas de Parnaíba de quem sinto tanta falta por sempre torcerem por mim, mesmo não entendendo nada do que faço. Ana, Dri, Pat vocês me deram tanto apoio mesmo sem saber.
À minha querida Aline Cerqueira. Amiga, tuas palavras de apoio e ordem foram sempre um estímulo a mais. Começamos juntas nessa caminhada ainda nadando com os botos em Fortaleza. Obrigada por todo apoio, mesmo estando do outro lado do Atlântico. Depois disso tudo vamos comemorar juntas.
Ao querido Maíca por me carregar para cima e para baixo no Delta do Parnaíba. Ninguém conhece como você essa região. Obrigada por ser do seu jeito um grande defensor desse ambiente.
Ao Quadrado por toda dedicação nas coletas de tantos exemplares de botos. Meu amigo, sem você eu não teria tanta diversidade de espécies do Delta. Obrigada por ter sido sempre “meus olhos” monitorando a Pedral mesmo eu estando longe. Valeu!!!
À Silvina Botta por ter me inspirado neste trabalho, e por ter me acolhido no Laboratório de Ecologia e Conservação da Megafauna Marinha/FURG me repassando tantos conhecimentos, tanto em relação aos isótopos quanto à determinação de idade. Obrigada Sil por ter sido informalmente minha orientadora, ajudando em todos os passos do processo.
Ao Dr. Seth Newsome por ter acreditado em nossa pesquisa analisando todas as amostras no Centro de Isótopos da University of New Mexico. Thank you very much for all logistical support to the study and to show the best way to analyze our data.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aquática e Pesca (PGEAP) por proporcionar suporte nesses anos de curso, especialmente à nossa coordenadora Jussara Martinelli por sempre quebrar os galhos dos alunos e pelo empréstimo da balança analítica. A CAPES pela concessão da bolsa de estudo.
Amar-se é respeitar-se,
É ensejar-se as conquistas
superiores da vida”.
Joana de Angelis
Foto R o d rig o Bal eiaRESUMO
A costa Amazônica e parte do Nordeste são as áreas menos pesquisadas em relação aos mamíferos aquáticos na costa brasileira. A formação de grupos de pesquisa e o incremento na coleta de informações advindas dos eventos de encalhes são aspectos recentes para a Região Norte e vem contribuindo para diminuir as lacunas do conhecimento sobre este grupo animal. Informações sobre a biologia das espécies, uso do habitat e as relações tróficas devem ser coletadas. Espécies como o peixe-boi-da-Amazônia (Trichechus inunguis), o boto-cinza (Sotalia
guianensis) e os botos de rio (Inia geoffrensis e I. araguaiaensis) sofrem sérias ameaças à sua
sobrevivência e necessitam que sejam desenvolvidas estratégias de manejo e conservação para as espécies e seu habitats. O estudo reporta eventos incomuns de encalhes de mamíferos aquáticos, registrados no período de 2003 a 2014 na zona costeira dos estados do Pará, Maranhão e Piauí. Desde a publicação em 2008 da lista mais recente de mamíferos aquáticos, registramos a ocorrência de outras quatro espécies na área de estudo: a baleia-Sei (Balaenoptera borealis), a baleia-Fin (Balaenoptera physalus), o golfinho-cabeça-de-melão (Peponocephala electra) e a falsa-orca (Pseudorca crassidens) ampliando a riqueza de espécies para a costa Amazônica para vinte e seis, englobando desde golfinhos oceânicos até as maiores baleias existentes. O presente estudo comparou trabalhos pretéritos que registraram comunidades de cetáceos do Norte e Nordeste do Brasil com registros realizados na região sul do Caribe. Os resultados mostraram que existe uma alta similaridade entre as composições destas regiões, comprovando a conexão da costa Amazônica com a fauna de cetáceos do Caribe. Outra ferramenta utilizada neste estudo foi a análise de isótopos estáveis realizada com o material ósseo coletado durante os eventos de encalhe mencionados anteriormente. A análise de isótopos de carbono e nitrogênio foi utilizada a fim de: 1) investigar o uso do habitat e as relações tróficas entre espécies marinhas e de água doce; 2) avaliar a partição de nicho isotópico entre as espécies mais abundantes na costa Amazônica (S. guianensis, Inia spp. e T.
inunguis) e 3) estimar as diferenças de nicho isotópico entre estoques ecológicos do boto-cinza
na costa Amazônica e no Delta rio Parnaíba. Na costa brasileira ainda são poucos os estudos que utilizam os isótopos estáveis como ferramenta para elucidar as relações tróficas entre as comunidades de mamíferos aquáticos. Neste estudo, foram analisadas amostras de 14 espécies entre cetáceos e sirênios (N=267). Foi observado um padrão espacial costa-oceano para as espécies marinhas, apresentando valores de 13C mais enriquecidos nas costeiras, enquanto as oceânicas mostraram valores mais empobrecidos de carbono. Os estoques de boto-cinza do Delta do Parnaíba (NC) e costa Amazônica (AE) apresentaram valores similares de 15N. Contudo, o grupo NC apresentou valores mais enriquecidos de 13C. Os nichos isotópicos foram altamente diferenciados entre as espécies mais abundantes (T. inunguis, S. guianensis e Inia spp.) não apresentando sobreposição de nicho indicando forte segregação de nicho isotópico pelo menos na baía do Marajó. Este estudo fornece a primeira avaliação da composição isotópica de mamíferos aquáticos do norte do Brasil.
ABSTRACT
The Amazon and most of the Northeastern coast of Brazil are some of the least researched areas in the country with regards to aquatic mammals. The organization of new specialized research groups and the increase in data sampling frequency from stranding events in these regions, help to fill in the knowledge gaps about this group of animals. It is therefore of paramount importance that information focusing on species biology, habitat use and trophic relationships are gathered. The Amazonian manatee (Trichechus inunguis), Guiana dolphin (Sotalia guianensis) and river dolphins (Inia geoffrensis e I. araguaiaensis) face serious threats to their survival and require the development of effective management and conservation strategies both at species and habitat level. This study reports on rare stranding events of aquatic mammals recorded between the years of 2003 and 2014, in the coasts of the states of Pará, Maranhão and Piauí. Since the publication of the latest list of aquatic mammals in 2008, we have recorded the occurrence of other four new species for these regions: Sei whale (Balaenoptera borealis), Fin whale (Balaenoptera physalus), Melon-headed whale (Peponocephala electra) and False killer whale (Pseudorca crassidens), expanding the number of species in the Amazon coast to 26 species, that range from oceanic dolphins to some of the largest existing whales. This study also compared cetacean communities’ records between the North and the Northeastern coasts of Brazil with the Southern Caribbean. The results from this comparison show a high similarity between the communities’ compositions of these regions, indicating a connection between the cetacean fauna of the Amazon region and the Southern Caribbean. Another tool used in this study was the analysis of stable isotopes using bone material collected during the stranding events mentioned above. The analysis of carbon and nitrogen isotopes was used in order to: 1) investigate the habitat use and trophic relationships among marine and freshwater species; 2) evaluate the isotopic niche partitioning among the most abundant species in the Amazon coast (S. guianensis, Inia spp. and T. inunguis), and 3) estimate the isotopic differences between ecological niche of the estuarine dolphin stocks in the Amazon coast and in the Parnaíba River Delta. There are still few studies using stable isotopes as a tool to elucidate the trophic relationships between aquatic mammal communities in the Brazilian coast. In this study, samples from 14 species of cetaceans and sirenians (N= 267) were analyzed. A coastal-oceanic spatial pattern was observed in the marine species, showing more
13C enriched values in the coastalspecies, while oceanic species showed depleted carbon values.
Guiana dolphin stocks from the Parnaíba River Delta (NC) and the Amazon coast (AE) showed similar values of 15N. The NC group however, showed enriched values of 13C. The isotopic niches were highly differentiated among the most abundant species (T. inunguis, S. guianensis and Inia spp.), showing no niche overlap and indicating strong niche segregation isotopic at least in Marajó bay. This study provides the first assessment of the isotopic composition of aquatic mammals in North of Brazil.
LISTA DE FIGURAS
INTRODUÇÃO GERAL
Figura 1. Área de estudo representando os três setores amostrados ao longo da costa Amazônica englobando o litoral do Pará e parte do Maranhão e o Delta do Parnaíba no nordeste do Brasil (1). Detalhe dos setores: (2) Amazônia oriental, áreas de várzea (AL), (3) estuário amazônico (indicação do Canal Norte e Sul) e áreas costeiras adjacentes (AE) e (4) costa nordeste, evidenciando o litoral dos estados do Maranhão e Piauí (NC). ... 31 Figura 2. Setor 1 – Mapa do setor 1 evidenciando grandes rios da bacia do rio Amazonas (Trombetas, Tapajós e Xingu). Círculos pretos são locais de coleta dos exemplares de mamíferos aquáticos. Ambientes de várzea mostrando vegetação típica deste habitat na baía dos Botos, município de Portel (PA). ... 32 Figura 3. Setor 2 – Mapa do setor 2 evidenciando a costa nordeste do Pará e oeste do Maranhão. As baías mais representativas deste setor para este estudo estão nomeadas, Marajó, Marapanim e Maracanã. Praia da costa leste da ilha de Marajó (Barra Velha), município de Soure (PA). ... 32 Figure 4. Setor 3 – Mapa do setor 3 mostrando algumas das baías que formam o Delta do Parnaíba no extremo leste do Maranhão e oeste do Piauí. Campos de dunas e manguezal na baía do Caju, município de Araioses (MA). ... 32 Figura 5. Cetáceos encalhados no Norte e Nordeste do Brasil. (a) baleia-fin, Balaenoptera physalus, (b) baleia-sei, B. borealis, (c) baleia-de-Bryde, B. brydei; (d) Cachalote, Physeter macrocephalus, (e) baleia-jubarte (Megaptera novaeangliae) (f) golfinho-nariz-de-garrafa, Tursiops truncatus, (g) boto-cinza, Sotalia guianensis, (h) falsa-orca, Pseudorca crassidens e (i) golfinho-de-Fraser, Lagenodelphis hosei. Destaque para registro do encalhe em massa de botos-cinza, na foto (g) um dos indivíduos é carregado de áreas rasas da praia para porção mais funda dos canais de maré e (i) espécime de golfinho-de-Fraser tem carne retirada para consumo humano. ... 35 Figura 6. Coleta e preparação das amostras para análises de isótopos estáveis. (a e b). Coleta de amostras nos cetáceos encalhados, (c) dente após limpeza em laboratório, (d) coleta de amostras em crânios na coleção de Mamíferos do MPEG, (e) maceração das amostras, (f) pesagem e encapsulamento, (g) cápsulas de estanho e (h) bandeja com cápsulas para envio para análises. ... 36
CAPÍTULO I - Stranding survey as a framework to investigate rare cetacean records of the North and North-eastern Brazilian coasts
Fig. 1. Study sites representing the three surveyed sectors on North and North-eastern Brazilian coast: (1) Marajó Bay; (2) Eastern Pará state and (3) Maranhão and Piauí coastlines encompass part of Parnaíba Delta. Dots representing stranding locations of marine mammals, Physeter macrocephalus (Pma), Balaenoptera brydei (Bbr), Balaenoptera physalus (Bph), Megaptera novaeangliae (Mno), Steno bredanensis (Sbr), Balaenoptera borealis (Bbo), Tursiops truncatus (Ttr), Globicephala macrorhynchus (Gma), Pseudorca crassidens (Pcr), Sotalia guianensis (Sgu), Peponocephala electra (Pel), Stenella attenuata (Sat), Lagenodelphis hosei (Lho), Delphinus sp. (Dsp) and Grampus griseus (Ggr). ... 69 Fig. 2. Sei whale Balaenoptera borealis stranded at Fernandes Belo (01o10’59.16”S, 46o5’48.52”W), Viseu municipality, near the border between the Pará and Maranhão states. The particular coloration of the baleen plates and slightly arched head are diagnostic characters to identify the species (photos by DEMA/PA and Jairo Moura). ... 71
Fig. 3. Fin whale Balaenoptera physalus stranded at the São João de Pirabas municipality (00 45’31.29”S, 47o4’26.41’W), Eastern coast of the Pará state. Note the good condition of the carcass and a strange swelling on the top of the head (photo by GEMAM/MPEG). ... 72 Fig. 4. Diagram of cetaceans reported from the North-eastern (inverted triangle) and North coast of Brazil (triangle) and southern Caribbean (square), resulting from a cluster analysis of cetacean stranding and sighting records reported in seven articles and the present study. Arrows indicate the two distinct groups formed (Group 1 and 2). A similarity profile (SIMPROF) permutation test highlights dashed clusters that show significant internal structure. Shaded cells indicate occurrence of species. ... 73 CAPÍTULO II - Stable Isotopes of Carbon and Nitrogen Reveal Resource Partitioning Among Aquatic Mammals from Amazon and Northeastern Coast of Brazil.
Figure 1. Maps of the study sites representing the three sampling sectors along the Northern and Northeastern Brazil (1). Detailed maps of regions: (2) Northeastern coast, at the coast of the Maranhão (MA) and Piauí (PI) states (NC), (3) Amazon Lowland (AL), showing collection rivers and (4) Amazon Estuary and adjacent coastal zone (AE). AP (Amapá state), PA (Pará state), MA (Maranhão state), PI (Piauí state) and CE (Ceará state). Sector AE only includes the collecting area of the study and not the Northern region as a whole. Dots are collection locations. ... 82 Figure 2. Mean (±SD) 13C and 15N values of bone-collagen for aquatic mammals collected from the Amazon Estuary and adjacent coastal zone (AE) and Northeastern coast of Brazil (NC). Trichechus inunguis (T_inunguis), Inia spp. (Inia_spp), Sotalia guianensis, AE (Sgui_AE), S. guianensis, NC (Sgui_NC), Grampus griseus (Ggr), Physeter macrocephalus (Pma), Steno bredanensis (Sbr), Delphinus sp.(Dsp), Tursiops truncatus (Ttr), Pseudorca crassidens (Pcr), Peponocephala electra (Pel), Globicephala macrorhynchus (Gma), Lagenodelphis hosei (Lho) and Stenella attenuata (Sat). ... 87 Figure 3. Bone-collagen 13C and 15N values for Inia genus: Inia geoffrensis (n=8), I. araguaiaensis (n=3) and Inia spp. not identified (n=9). Samples were collected along the Amazon Lowland (AL) and Amazon Estuary and adjacent coastal zone (AE), Northern and Northeastern Brazil, respectively. ... 88 Figure 4. Stable isotope bi-plot (13C versus 15N) showing the isotope niche area of Inia_spp. (n= 20, red line), T_inunguis (n= 11, ligth blue line), Sgui_AE (n=175, dark blue line), Sgui_NC (n= 32, green line) and Delphinids (n= 26, black line). Solid lines represent SEAc (standard ellipses areas) adjusted for small sample sizes, containing c. 40% of data (Jackson et al., 2011) within each group. There is no overlap among the most representative species of the study area (Sotalia guianensis, Inia spp. and Trichechus inunguis). The overlap expressed the significant isotope niche partitioning among Delphinids and populations of S. guianensis. ... 89 Figure 5. Plots showing the variation in 13C and 15N values for Delphinids (n= 26), Inia_sp. (n=20), Sgui_NC (n= 32), Sgui_AE (n= 175) and T_inunguis (n=11) from Northern and Northeastern Brazil. Black circles (mode) represent the SEA, boxes indicate 50%, 75% and 95% credible intervals from dark grey to light grey, respectively. Red square indicate the SEAc (SEA corrected for small samples sizes) of Bayesian standard ellipse areas. ... 90 Figure 6. Zoom of the plots showing the variation in 13C and 15N values for Guiana dolphin Sotalia guianensis from Northeastern coast (NC) and Amazon Estuary and adjacent coastal zone (AE), respectively (Sgui_NC and Sgui_AE). Black circles represent mode of SEA. Boxes indicate 50%, 75% and 95% credible intervals from dark grey to light grey, respectively. Red square indicate the SEAc (SEA corrected for small samples sizes) of Bayesian standard ellipse areas. ... 90
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO I - Stranding survey as a framework to investigate rare cetacean records of the North and North-eastern Brazilian coasts.
Table 1. Records of cetaceans stranded from 2003 to 2014 on the North and Northeastern Brazilian coast. TL (total length in meters), NI (not identified). The study area was divided in three sectors: Eastern Pará state (EP), Marajó bay (MB) and Maranhão/Piauí coastline (MA/PI). ... 70
CAPÍTULO II - Stable Isotopes of Carbon and Nitrogen Reveal Resource Partitioning Among Aquatic Mammals from Amazon and Northeastern Coast of Brazil.
Table 1. Isotope values of 13C and 15N (in ‰) for aquatic mammal bone samples. Specimens were collected from Northern (Amazon Lowland, AL and Amazon Estuary and adjacent coastal zone, AE) and Northeastern Brazil (coastline of Maranhão and Piauí states, NC). ... 86 Table 2. Isotope niche width of five groups of aquatic mammals: Trichechus inunguis (T_inunguis), Inia spp. (Inia geoffrensis, I. araguaiaensis), Delphinids and Sotalia guianensis (Sgui_NC and Sgui_AE). SEA represents standard ellipses area and SEAc standard ellipses adjusted for small sample sizes. ... 89
SUMÁRIO RESUMO ...8 ABSTRACT ...9 LISTA DE FIGURAS. ... 12 LISTA DE TABELAS ... 13 Apresentação da Tese ... 16 1.INTRODUÇÃO GERAL ... 17
1.1.Diversidade de mamíferos aquáticos no estuário amazônico e Delta do Parnaíba (CAPÍTULO I) ... 18
1.2.Uso do Habitat (CAPÍTULO II) ... 18 1.3. Relações tróficas ... 20
Sotalia guianensis, Inia spp. e Trichechus inunguis ... 22
2. OBJETIVOS ... 27 2.1.Geral ... 27 2.2.Específicos ... 27 3. MATERIAL E MÉTODOS ... 28 3.1. Área de Estudo ... 28 3.2. Coleta de amostras ... 31 3.2.1. Registros de encalhes ... 31 3.2.2. Isótopos estáveis ... 33
3.3. Preparação das amostras ... 34
3.4. Análise dos Dados ... 35
Análise de Similaridade (CAPÍTULO I) ... 35
Análises de Isótopos estáveis (CAPÍTULO II) ... 35
Caracterização do nicho isotópico ... 36
4. SÍNTESE DOS RESULTADOS ... 37
4.1. Riqueza de mamíferos aquáticos (CAPÍTULO I) ... 37
4.2. Uso do habitat e Relações tróficas (CAPÍTULO II) ... 38
4.3. Caracterização de Nicho isotópico (CAPÍTULO II) ... 40
5. CONCLUSÕES GERAIS ... 43
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ... 44
CAPÍTULO I - STRANDING SURVEY AS A FRAMEWORK TO INVESTIGATE RARE CETACEAN RECORDS OF THE NORTH AND NORTH-EASTERN BRAZILIAN COASTS ... 53
ABSTRACT ... 54
INTRODUCTION ... 55
MATERIALS AND METHODS ... 56
Study sites ... 56
RESULTS AND DISCUSSION ... 57
Species richness and diversity ... 57
SPATIAL DISTRIBUTION ... 59 CETACEAN COMPOSITION ... 59 Cluster Analysis ... 61 ACKNOWLEDGMENTS ... 62 FINANCIAL SUPPORT ... 62 REFERENCES ... 63 FIGURE LEGENDS ... 66 FIGURES ... 67
CAPÍTULO II - STRANDING SURVEY AS A FRAMEWORK TO INVESTIGATE RARE CETACEAN RECORDS OF THE NORTH AND NORTH-EASTERN BRAZILIAN COASTS ... 72
ABSTRACT ... 73
1. INTRODUCTION ... 74
2. MATERIAL AND METHODS ... 78
Study sites
... 78Sampling material ... 81
Stable isotope analysis ... 81
Data analysis ... 82 3. RESULTS ... 83 4. DISCUSSION ... 89 5. CONCLUSIONS ... 101 6. ACKNOWLEDGEMENTS ... 102 7. REFERENCES ... 103
Apresentação da Tese
A presente tese é apresentada de acordo com as secções previstas no regimento interno do Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aquática e Pesca (PPGEAP). A primeira parte contém uma introdução agregadora, redigida em português, que inclui uma base teórica sobre as espécies analisadas, bem como as ferramentas de estudo utilizadas, além de lista das referências bibliográficas. A segunda parte contém o ‘Objetivo geral’, os ‘Objetivos específicos’, ‘Material e Métodos’ e as ‘Conclusões Gerais’, tópicos relacionados aos dois artigos apresentados como capítulos ao final da ‘Introdução Geral’.
Os capítulos da tese constam de dois artigos científicos redigidos em língua Inglesa. Capítulo I – “Stranding survey as a framework to investigate rare cetacean records of the North and North-eastern Brazilian coasts”, foi submetido ao periódico Qualis B1 “Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom”. O estudo fez uma compilação dos eventos de encalhes de mamíferos aquáticos mais incomuns que ocorreram na costa dos estados do Pará, Maranhão e Piauí entre 2003 e 2014. Avaliou-se a similaridade da fauna de cetáceos de três regiões distintas ao longo do Norte e Nordeste do Brasil, comparando estas regiões com o sul do Caribe.
O Capítulo II “Resource Partitioning among Aquatic Mammals From Amazon and Northeastern Coast of Brazil Reveal Through the Analysis of Stable Isotopes of Carbonand Nitrogen” não se encontra na formatação do periódico, pois está em fase de revisão pelos coautores. Este capítulo investigou as relações tróficas e o uso de habitat de cetáceos e sirênios utilizando a análise de isótopos estáveis. Após considerações da banca de defesa, este artigo deverá ser submetido ao periódico Qualis A2 Marine Mammal Science.
1. INTRODUÇÃO GERAL
Os mamíferos aquáticos, um grupo constituído por espécies com grande diversidade de formas e tamanhos, possui representantes distribuídos em todos os mares, oceanos, rios e estuários. (JEFFERSON et al., 1993). Dentre os odontocetos, hoje existem 74 espécies descritas, separadas em 10 famílias (FORDYCE, 2009). Destas, 36 espécies ocorrem no Brasil (LODI; BOROBIA, 2013).
Aspectos básicos da biologia das espécies como fisiologia, morfologia e comportamento foram adaptados ao longo de processos evolutivos relativo às interações entre predadores e presas (TRITES, 2001). Devido à peculiaridade do ambiente em que vivem, o acesso às informações básicas sobre este grupo é realizado pela observação direta no ambiente ou através de carcaças que chegam a terra em eventos denominados encalhes. As causas desses eventos ainda são pouco conhecidas, mas muitas hipóteses são levantadas. Fatores abióticos como topografia, condições oceanográficas e meteorológicas (ex. correntes e ventos) podem determinar onde e quando uma carcaça irá encalhar (NORMAN et al., 2004). Aspectos biológicos como comportamentos de escape e perseguição de presas, grupos com forte estrutura social que levam a encalhes em massa, doenças e debilidade física, além daqueles relacionados a atividades humanas como a interação com artefatos de pesca e colisão com embarcações também são reportados como possíveis causas dos encalhes (DI BENEDITTO et al., , 2010).
Estes eventos fornecem dados importantes sobre a ocorrência, distribuição, movimentos sazonais e eventos incomuns de mortalidade. Para alguns cetáceos (ex. Lissodelphis borealis,
Mesoplodon carlhubbsi), o pouco que se sabe sobre a biologia destas espécies foi coletado
através de exemplares encalhados (NORMAN et al., 2004).
No Brasil, os primeiros registros de encalhes datam das décadas de 1970 e 1980 (CARVALHO, 1975; GEISE; BOROBIA, 1987), limitados unicamente ao Sul e Sudeste do país. Para a região norte, registros esporádicos de encalhes e mortalidades incidentais em atividades de pesca foram reportados a partir dos anos 1990 (BOROBIA et al., 1991; SICILIANO, 1994). Monitoramentos regulares para coleta e compilação de dados de encalhes no Norte do Brasil foram iniciados em 2005, com a formação do Grupo de Estudos de Mamíferos Aquáticos da Amazônia (GEMAM) do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG).
1.1. Diversidade de mamíferos aquáticos no estuário amazônico e Delta do Parnaíba (CAPÍTULO I)
O capítulo I desta tese representa o trabalho mais recente sobre registro dos encalhes de mamíferos aquáticos registrados no período de 2003 a 2014 na zona costeira dos estados do Pará, Maranhão e Piauí. Os registros foram validados pela coleta e depósito de material biológico na Coleção de Mamíferos do MPEG, além de registro fotográfico e outros.
Foram registrados representantes de 15 táxons dentro de três famílias: Balaenopteridae, Physeteridae e Delphinidae. A compilação feita por Siciliano et al. (2008) reuniu informações tanto da região costeiro-estuarina do Pará, quanto do litoral dos estados do Maranhão e Piauí e poucos registros para o Amapá. Os autores reportaram 22 espécies de mamíferos aquáticos, incluindo desde grandes baleias a pequenos golfinhos costeiros e oceânicos, bem como mustelídeos (ariranhas e lontras) e sirênios (peixes-bois marinho e da Amazônia).
A família Delphinidae, considerada a mais diversificada da ordem Cetacea (FORDYCE, 2009) foi a mais representativa na frequência de encalhes no Norte e Nordeste. Foram registrados encalhes de diversas espécies de pequenos delfinídeos (ex. Delphinus sp.,
Lagenodelphis hosei, Stenella attenuata) (Tabela 1) considerados incomuns na região.
Os dados compilados através dos registros de encalhes para a região foram submetidos a uma análise de similaridade (i.e. cluster) para detectar diferentes grupos. Os dados foram comparados aos registros de cetáceos da região Nordeste (ALVES-JUNIOR et al., 1996; MOTTA et al., 2008; MEIRELLES et al., 2009) e Norte do Brasil (SICILIANO et al., 2008; este estudo) com a fauna do sul do Caribe (ROMERO; CRESWELL, 2005; LUKSENBURG, 2014a, 2014b).
1.2. Uso do Habitat (CAPÍTULO II)
Os mamíferos aquáticos geralmente consomem uma grande variedade de presas desde zonas entre marés ou áreas bentônicas até habitats neríticos, pelágicos e abissais nos oceanos. A variedade de itens alimentares vai desde o microscópico zooplâncton a organismos do nécton, como lulas, tubarões e peixes ósseos (WERTH, 2000). Seus representantes vão desde carnívoros de topo de cadeia alimentar, como a orca, até herbívoros como peixes-boi e dugongos que se encontram na base das cadeias.
A dieta e os comportamentos de forrageio entre os mamíferos aquáticos são afetados por fatores como idade, sexo, período reprodutivo, limitações anatômicas e fisiológicas, risco de predação, interações competitivas e a distribuição e abundância de presas potenciais. Os padrões espaciais e temporais da produtividade primária marinha afeta diretamente a abundância das presas e pode ser considerado fator limitante na distribuição das espécies (sensu, BERTA et al., 2006).
Se a disponibilidade de recursos alimentares é limitada em um determinado local, os indivíduos irão competir entre si por estes recursos, provocando as competições intra e interespecíficas. A competição intraespecífica poderá ter um efeito profundo no número de indivíduos de uma população (BEGON et al., 2007). O crescimento individual também pode influenciar nas relações tróficas de uma população. As preferências alimentares podem mudar nas diferentes fases de vida do indivíduo, levando a variações alimentares intraespecíficas.
Apesar de existir uma grande riqueza de espécies de cetáceos de plataforma e oceânicos, pouco se conhece sobre os padrões de uso do habitat, pelo menos no Atlântico sul ocidental (ZERBINI et al., 2004). Boa parte do conhecimento sobre o uso do habitat destes cetáceos foi adquirido por meio de avistagens direcionadas (RAMOS; SICILIANO; RIBEIRO, 2010) ou por plataforma de oportunidade, quando um registro de avistagem é realizado fora de um esforço, por exemplo, por barcos de pesca (PINEDO et al., 2002; SICILIANO et al., 2012). Contudo, a ferramenta mais utilizada tem sido a análise de conteúdos estomacais advindos de exemplares encalhados ou capturados acidentalmente em petrechos de pesca (ANDRADE et al., 2001; SANTOS et al., 2002; BELTRÁN-PEDREROS; DE ARAÚJO PANTOJA, 2006).
Pequenos cetáceos nerítico-pelágicos, como Tursiops truncatus e Steno bredanensis são
mais bem estudados em outros locais de ocorrência, como no Sul e Sudeste do Brasil. Apesar de
S. bredanensis ser considerada uma espécie oceânica (JEFFERSON et al., 1993), no Sudeste
avistagens em baías rasas e águas costeiras são comuns (SICILIANO; FLACH, 2007). No Sul do Brasil, o golfinho-nariz-de-garrafa é residente em desembocaduras e estuários de rios, este fato fez com que as populações fossem mais estudadas e conhecidas (BARRETO, 2000; FRUET et al., 2011, 2014; COSTA et al., 2015b). Na região Norte, pouco se sabe sobre os padrões de distribuição destas espécies, mas o incremento no número de encalhes nos últimos anos e o relato de pescadores artesanais sobre avistagens reforçam que as espécies possuem hábito
nerítico na região (SICILIANO et al., 2008; COSTA et al., 2015 dados não publicados). Praticamente nada se sabe sobre a distribuição e uso do habitat do gênero Delphinus no Norte e Nordeste. Exemplares deste gênero são mais comumente avistados e possuem maior número de registros de encalhes e de capturas acidentais no Sudeste (TAVARES et al., 2010). A falsa-orca (Pseudorca crassidens) é considerada uma espécie oceânica que se alimenta de peixes e cefalópodes em águas profundas (BAIRD, 2009). Contudo, alguns estudos na costa brasileira evidenciaram que a espécie também possui hábitos costeiros (BOTTA et al., 2012).
O boto-cinza possui hábitos estuarinos, frequentando baías e desembocaduras de rios em áreas associadas aos manguezais, demonstrando clara preferência por ambientes costeiros rasos (FLORES; DA SILVA, 2009). Possui pequena área de vida, considerada uma das menores entre os delfinídeos, alcançando em torno de 15 km2 no sudeste, com alta fidelidade aos sítios (SANTOS; ROSSO, 2007; FLORES; DA SILVA, 2009). Por conta destes fatores, esta é uma das espécies que mais se conhece em relação ao uso do habitat em baías e estuários ao longo de sua distribuição na costa brasileira (EMIN-LIMA et al., 2010; OSHIMA et al., 2010).
Diversos estudos reportam que a espécie é piscívora, com dieta composta principalmente por espécies pelágicas e demersais de peixes. Em algumas áreas de ocorrência crustáceos e cefalópodes fazem parte de sua dieta (SANTOS et al., 2002; BELTRÁN-PEDREROS; DE ARAÚJO PANTOJA, 2006; PANSARD et al., 2011; CREMER; PINHEIRO; SIMÕES-LOPES, 2012; LOPES et al., 2012). Considerado um predador oportunista, apresenta hábitos alimentares associados a presas que vivem em áreas estuarinas e costeiras. Por este motivo, a disponibilidade das presas mais abundantes deve influenciar diretamente no uso do habitat em diferentes regiões. (DI BENEDITTO; RAMOS, 2004; DAURA-JORGE et al., 2011).
1.3. Relações tróficas
Aliar o conhecimento sobre aspectos ecológicos e biológicos fornece informações acerca da estrutura populacional em diferentes escalas temporais, tanto em nível individual quanto em nível de comunidade (NEWSOME et al., 2007, 2012). Entender as relações tróficas entre as espécies é um importante fator para se compreender a estrutura e o funcionamento de um ecossistema.
A diversidade de espécies que coexistem em uma comunidade é determinada de acordo com o compartilhamento de recursos disponíveis. Normalmente as espécies possuem
diferenciações suficientes em seus nichos ecológicos (ex. dieta, habitats preferenciais) que permitem a sua coexistência, ou a partição do nicho. Quando estes nichos não são suficientemente distintos, espera-se que a competição entre as espécies resulte em exclusão competitiva (HUTCHINSON, 1957). Como forma de evitar a exclusão competitiva, as espécies precisam diferir em alguns aspectos ecológicos, seja em escala espacial ou temporal, segregando recursos alimentares e habitats (HUTCHINSON, 1957; PIANKA, 1974). Em outras palavras, para que as espécies possam coexistir por longos períodos, precisam possuir diferenças em relação às dimensões do nicho ecológico. Essas dimensões do nicho são classificadas de acordo com o tipo de alimento, habitat e escala temporal, sendo o habitat considerado a forma mais comum de segregação no uso de recursos (SCHOENER, 1974). Hutchinson (1957) considera o nicho como um hipervolume n-dimensional, onde o n seria o número de dimensões que constituiriam o nicho. O nicho determina como um organismo vive a interação entre as necessidades e tolerâncias que são necessárias para que a espécie possa viver, crescer e se reproduzir (BEGON et al., 2007).
A caracterização do nicho isotópico que segundo Newsome et al. (2007) é um espaço bi dimensional (-espaço) representado pelos valores isotópicos em um eixo bi-plot de 13C versus
15N, permite o acesso a informações sobre o habitat e os recursos, respectivamente. A variação
inter e intraespecífica na composição isotópica dos organismos permite estimar o nicho isotópico provendo uma resposta integrada no tempo e que pode ser diretamente relacionada às regiões geográficas (RUBENSTEIN; HOBSON, 2004; MICHENER & KAUFMAN, 2007), além de ser apropriado para o cálculo da amplitude de nicho (BEARHOP et al., 2004; NEWSOME et al., 2007).
Avaliar o nicho isotópico de uma espécie fornece importantes informações sobre os habitats de forrageio e fontes de produtividade primária, que são fornecidos pelos resultados de 13C. O nível trófico dos consumidores analisado a partir dos valores de 15N. O nicho isotópico, contudo, é apenas uma aproximação do nicho ecológico, já que representa apenas duas dimensões do nicho ecológico (habitat vs. nível trófico, valores de C e N, respectivamente). O método possui limitações ao método como a não identificação dos itens alimentares, valores semelhantes entre espécies distintas ou mesmo quando habitats similares apresentam assinaturas isotópicas distintas. Desta forma, dois organismos que possuem o mesmo nicho
isotópico podem ter diferentes nichos ecológicos, ou seja, similaridade isotópica não é sinônimo de similaridade ecológica (LAYMAN et al., 2011).
Portanto, o uso do nicho isotópico se torna viável se aliarmos o conhecimento prévio sobre a ecologia das espécies, por exemplo, unindo informações sobre distribuição, área de vida, além de dados sobre hábitos alimentares por meio da análise tradicional de conteúdo estomacal. Contudo, apenas a análise de conteúdos estomacais não permite inferências ao longo do tempo e em diferentes locais de ocorrência das espécies.
Nas últimas décadas, a análise de isótopos estáveis tornou-se uma poderosa ferramenta no entendimento de aspectos da ecologia dos mamíferos aquáticos (NEWSOME; CLEMENTZ; KOCH, 2010). É um método útil para elucidar aspectos da ecologia de forrageamento, do uso de habitat, dos padrões de migração, da conexão entre populações, além de investigar parâmetros do nicho isotópico e as relações tróficas entre as espécies (BEARHOP et al., 2004; NEWSOME; CLEMENTZ; KOCH, 2010).
Recentemente, diversos estudos utilizaram os isótopos estáveis como forma de caracterizar a ecologia trófica de espécies de mamíferos marinhos. Esta ferramenta foi utilizada principalmente no Sul e Sudeste do Brasil (BOTTA et al., 2012; BISI et al., 2013; VIGHI et al., 2014; DI BENEDITTO; MONTEIRO, 2015).
Sotalia guianensis, Inia spp. e Trichechus inunguis
Este estudo abordou aspectos da ecologia de espécies de cetáceos e sirênios que sofrem sérias ameaças à sua sobrevivência no Norte e Nordeste do Brasil. O entendimento sobre as relações tróficas é considerado um dos pré-requisitos para que sejam traçadas estratégias de manejo e conservação das espécies (PAULY et al., 2002).
O boto-cinza, Sotalia guianensis (Van Benédén, 1864), é um pequeno golfinho da família Delphinidae (JEFFERSON et al., 1993). A espécie apresenta ampla distribuição em águas do Oceano Atlântico desde a Nicarágua, na América Central (EDWARDS; SCHNELL, 2001), até Santa Catarina, no sul do Brasil (SIMÕES-LOPES, 1988).
O gênero era considerado monoespecífico, com Sotalia fluviatilis contendo dois ecótipos, um marinho e um fluvial (DA SILVA; BEST, 1996). Monteiro-Filho et al. (2002), por meio da morfometria geométrica, separaram os ecótipos em duas espécies, a marinha Sotalia
guianensis e S. fluviatilis, o ecótipo fluvial. Posteriormente, Cunha et al. (2005), por meio de
análises moleculares, avaliaram a variação genética entre populações marinhas e fluviais da costa brasileira, reforçando que se tratavam de duas espécies distintas. Estes autores alegaram a existência de, pelo menos, seis unidades de manejo (MUs) para a espécie marinha (ex. Pará, Ceará, Rio Grande do Norte, Bahia, Espírito Santo e sul/sudeste), evidenciando uma forte divisão populacional com pouco fluxo genético ao longo da costa brasileira (CUNHA et al., 2005; CUNHA et al., 2010).
Estudos de morfometria craniana descreveram variações morfológicas geográficas para o boto-cinza. Ramos (2001) descreveu características para exemplares do sudeste (Espírito Santo, norte e sul do Rio de Janeiro e São Paulo), enquanto Fettuccia et al. (2009) evidenciaram que indivíduos do estuário amazônico são menores que os do Ceará e Santa Catarina. Emin-Lima (2012) analisou crânios do norte, nordeste e sudeste e demonstrou que existe uma completa separação entre as populações do Pará e Rio de Janeiro, e uma parcial separação entre Pará, Maranhão e Piauí. A morfometria craniana mostrou que existe uma variação clinal no tamanho do crânio, ou seja, crânios de exemplares do Norte são menores que os do Sul. O mesmo padrão foi observado por Arcoverde et al. (2013) analisando ossos da bula timpânica (periótico e timpânico) de cinco populações ao longo da costa brasileira.
Os resultados de Emin-Lima (2012) e Arcoverde et al. (2013) claramente identificam uma forma menor de S. guianensis no Norte, quando comparada ao restante das populações do nordeste, sudeste e sul do Brasil. Essa forma, típica dos estuários da Costa Norte, por assim dizer, sugere fortemente uma adaptação local aos ambientes estuarinos de alta complexidade estrutural. Os regimes de macromarés da Costa Norte, oferta de presas potenciais e outros fatores bióticos e abióticos podem estar agindo conjuntamente para explicar essa forma ‘anã’ de Sotalia, tal qual o descrito para Tursiops truncatus no Mar Mediterrâneo (SHARIR et al., 2011).
Apesar de existir um grande esforço dos grupos de pesquisa ao longo da costa brasileira para elucidar aspectos da biologia e ecologia do boto-cinza, muitos aspectos permanecem inconclusivos principalmente na região norte do país. Ainda hoje, a espécie é considerada pela IUCN na categoria de “Dados insuficientes” (SECCHI, 2012). Contudo, recentemente o Ministério
do Meio Ambiente (BRASIL, 2014) lançou a Lista de Espécies Ameaçadas de extinção no Brasil, onde S. guianensis consta como espécie “Vulnerável”.
Devido à sua ampla distribuição geográfica, o boto-cinza sofre diversas ameaças como a degradação de habitats, o tráfego de embarcações, a exploração de mangues e estuários, o consumo de carne e o uso de partes anatômicas como amuletos, adornos e como isca para pesca (SICILIANO, 1994; TOSI et al., 2007; MONTEIRO-FILHO & MONTEIRO, 2008; SHOLL et al., 2008; FLORES; DA SILVA, 2009). Uma das ameaças mais deletérias a esta espécie são as interações negativas com artefatos de pesca que levam às capturas acidentais (SICILIANO, 1994; ROSAS, 2000; RAMOS, 2001).
Na costa Norte o primeiro estudo a reportar tais eventos foi realizado por Beltrán-Pedreros (1998), que indicou um elevado número de exemplares de S. guianensis capturados pela frota pesqueira no Pará e Amapá. Em estudo de curto prazo, entre 2006 e 2007, Emin-Lima et al. (2008) monitoraram embarcações de um porto no nordeste do Pará, confirmando a captura de 166 espécimes, indicando o alto índice de capturas na região norte do país. Boa parte do que se conhece sobre a biologia da espécie advem de dados coletados de exemplares capturados na pesca, principalmente no sudeste (RAMOS et al., 2000; ROSAS; MONTEIRO-FILHO, 2002) e nordeste (SICILIANO, 1994; MONTEIRO-NETO et al., 2000). O estudo do impacto da pesca sobre as populações de S. guianensis no Norte do país é mais recente e os esforços desde 2005 produziram importantes informações (EMIN-LIMA et al., 2010b; MARTINS, 2015).
O boto-da-Amazônia, Inia geoffrensis (Gervais, 1855), pertence à família Iniidae, com representantes distribuídos na América do Sul, nas bacias dos rios Orinoco, Amazonas, Madeira e sistema Araguaia-Tocantins (DA SILVA, 1994). Recentemente, uma nova espécie, I.
araguaiaensis foi descrita baseada em exemplares coletados na bacia do rio Araguaia (HRBEK et
al., 2014). Contudo, a Comissão de Taxonomia da Society for Marine Mammalogy (2015) reconhece apenas uma espécie dividida em 3 subespécies I. g. geoffrensis, Inia g. boliviensis e I.
g. humboldtiana. O boto-da-Amazônia é uma espécie com ampla representatividade na
Amazônia, podendo ser observada em todos os tipos de água (branca, preta e clara) e em todos os tributários do rio Amazonas (DA SILVA; MARTIN, 2010). Sua distribuição e abundância estão diretamente relacionadas à sazonalidade das cheias e secas dos rios, que ditam os movimentos dos grupos de acordo com a disponibilidade das presas. Durante a seca, os botos concentram-se
em lagos e no leito principal dos rios por não poderem adentrar as várzeas e igapós (MARTIN; DA SILVA, 2004). Avistagens realizadas na baía do Marajó mostraram que, nesta região, os botos preferem a confluência e margem dos rios, mas possuem flexibilidade de movimentos dentro da baía (COSTA et al., 2013). I. geoffrensis, o boto-vermelho, como é mais conhecido localmente, é considerado um predador de topo de cadeia alimentar com dieta baseada principalmente em peixes. Um dos únicos estudos sobre a dieta da espécie reportou mais de 45 espécies de peixes (DA SILVA, 1983). Contudo, não existem até o momento estudos que descrevam a dieta da espécie para áreas alagadas da Amazônia oriental, nem no estuário amazônico e áreas adjacentes.
Os botos de rio sofrem ameaças tanto relacionadas à degradação dos ambientes onde habitam, como às atividades de exploração de óleo e gás, à implantação de hidrelétricas, à contaminação química das águas, quanto à captura direcionada para uso como isca na pesca da piracatinga (CUNHA et al., 2015). I. geoffrensis encontra-se listada na categoria “Dados insuficientes” pela IUCN, ou seja, não existem dados para uma avaliação precisa. Contudo, em recente portaria publicada pelo MMA (BRASIL, 2014), a espécie encontra-se na categoria “Em Perigo”. Por não ser reconhecida como uma espécie formal, I. araguaiaensis ainda não possui categoria de ameaça determinada.
Apesar de ser foco de estudos direcionados nas últimas décadas (ARAÚJO et al., 2007; DA SILVA; MARTIN, 2010; ARAÚJO; WANG, 2014), muitos aspectos sobre a distribuição e ecologia das espécies permanecem desconhecidos, principalmente no estuário amazônico. Como forma de reverter a carência de informações nesta região, Costa et al. (2013) e Siciliano et al. dados não publicados) confirmaram por meio do registro de encalhes e análises moleculares a presença de ambas as espécies, I. geoffrensis e I. araguaiaensis, na porção norte da ilha de Marajó (Contra Costa) e nordeste da costa do Pará.
Os peixes-boi pertencem à ordem Sirenia e compõem, junto com os dugongos, a família Trichechidae. São os únicos mamíferos aquáticos exclusivamente herbívoros. Habitam rios, estuários e águas costeiras rasas de regiões tropicais e subtropicais (BEST, 1981). Das três espécies viventes, duas ocorrem no Brasil, o peixe-boi-marinho Trichechus manatus (Linnaeus, 1758), encontrado na costa atlântica das Américas e o peixe-boi-da-Amazônia Trichechus
As primeiras observações sobre a possível simpatria das espécies marinha e fluvial foram reportadas por Domning (1981). Mais recentemente, os esforços de monitoramento na ilha de Marajó confirmaram a presença das duas espécies nessa região (SICILIANO et al., 2007, 2008). O peixe-boi-da-Amazônia alimenta-se principalmente de macrófitas aquáticas e semiaquáticas (BEST, 1981; COLARES; COLARES, 2002). No Marajó, diversas espécies de macrófitas são descritas como potencial recurso alimentar (ex. Blutaparon portulacoides, Eleocharis sp., Crenea
maritima, Spartina sp.) (GUTERRES et al., 2008; SOUSA, 2011; SOUSA et al., 2014), além das
espécies de manguezal já descritas na dieta da espécie marinha (BEST, 1981; BORGES; EMMANUEL; MIRANDA, 2008). Os espécimes que vivem na baía do Marajó não sofrem com os efeitos das alterações dos níveis de cheias e secas como acontece com espécimes que vivem na Amazônia central, que realizam migrações para lagos onde encontram maior oferta de alimento (ARRAUT, 2008).
O peixe-boi-da-Amazônia é considerado uma espécie vulnerável que exerce um importante papel ecológico no complexo bioma da Amazônia (BRASIL, 2014). A principal ameaça, desde tempos históricos, continua sendo a captura intencional para alimentação da população ribeirinha. Outras ameaças diretas à espécie são relativas à degradação do ambiente com o intenso tráfego hidroviário, ocupação humana, contaminação ambiental, e projetos agropecuários (ANDRADE; LUNA; REIS, 2011). Em resposta a estas intensas ameaças, a espécie está categorizada como “Vulnerável” tanto pela IUCN (SECCHI, 2012) quanto pelo documento nacional (BRASIL, 2014).
Neste estudo, utilizamos a análise de isótopos estáveis para caracterizar as relações tróficas inter e intraespecíficas das espécies que coexistem em simpatria na baía do Marajó,
Sotalia guianensis, Inia spp. e Trichechus inunguis, visando compreender o uso do habitat por
estas espécies, avaliar a partição de nicho isotópico como forma de incrementar o conhecimento sobre os mamíferos aquáticos na costa Amazônica.
2. OBJETIVOS
2.1. Geral
Produzir conhecimento sobre a diversidade e relações tróficas dos mamíferos aquáticos na costa Amazônica, região Norte e no Delta do Parnaíba, Nordeste do Brasil.
2.2. Específicos
Descrever os novos registros de cetáceos para a costa dos estados do Pará, Maranhão e Piauí e a similaridade dessa fauna com aquela da região do sul do Caribe;
Investigar o uso do habitat e as relações tróficas entre espécies de mamíferos aquáticos de água doce e marinha na costa norte e nordeste do Brasil;
Avaliar a partição de nicho isotópico entre as espécies mais representativas (Sotalia
guianensis, Inia spp. e Trichechus inunguis) da fauna de mamíferos aquáticos do estuário
amazônico;
Caracterizar os nichos isotópicos para dois estoques populacionais do boto-cinza (Sotalia
3. MATERIAL E MÉTODOS 3.1. Área de Estudo
As amostras analisadas neste estudo foram obtidas de exemplares de mamíferos aquáticos encalhados em três setores: 1) ambientes de várzea da Amazônia Oriental; 2) estuário amazônico e zona costeira adjacente no litoral do Pará, na região Norte; e 3) litoral dos estados do Maranhão e Piauí, na região que compreende o Delta do Parnaíba, nordeste do Brasil (Fig. 1).
O setor denominado de “Amazon lowland” (AL) compreende áreas de planície alagada denominadas de várzea. O rio Amazonas é caracterizado por águas de aspecto turvo, ricas em nutrientes devido às grandes quantidades de sedimentos que são carreados desde os Andes, fazendo com que sejam conhecidas como água branca (SIOLI, 1991). As várzeas sustentam abundantes florestas nas partes altas e extensos bancos de gramíneas nas partes mais baixas, enquanto nos cursos d’água prevalecem bancos de vegetação flutuante e macrófitas (JUNK et al., 2011).
O estuário do rio Amazonas (AE) é formado principalmente pela descarga do rio Amazonas no Oceano Atlântico através de dois grandes canais, Canal Norte e Canal Sul (GEYER et al., 1996) (ver Fig. 1). Este é um estuário extremamente dinâmico influenciado por macromarés semidiurnas, ventos alísios vindos do leste, além da enorme descarga de água doce oriunda do rio Amazonas (NITTROUER; DEMASTER, 1996). A região é permanentemente afetada pela interface rio-mar e por fatores como uma marcada estação chuvosa. Além do desague do Amazonas, nesta região também desagua o sistema Araguaia-Tocantins e rios menores (GOULDING; BARTHEM; FERREIRA, 2003; SOUZA-FILHO et al., 2009).
O setor AE abrangeu o estuário do Amazonas e zonas costeiras como o norte e leste da Ilha de Marajó e a costa nordeste do Estado do Pará. Na costa leste da ilha encontra-se a baía do Marajó formada pelas descargas dos rios Pará e Tocantins, e pela baía de Guajará. Esta baía recebe intrusão salina superficial no período de baixa descarga dos rios (BEZERRA; ROLLNIC, 2011), e é submetida a regimes de macromarés. Nesta baía, coexistem em simpatria as duas espécies de peixes-boi, T. inunguis e T. manatus, além de quatro cetáceos,
Inia spp. (I. geoffrensis e I. araguaiaensis), S. guianensis e S. fluviatilis (DOMNING, 1981;
não incluída no presente estudo. No nordeste do Pará, as baías de Marapanim e Maracanã foram as regiões mais monitoradas. No estuário do rio Marapanim ocorre a maior concentração de S. guianensis registrada para a costa do Pará (EMIN-LIMA et al., 2010a).
O terceiro setor, na costa Nordeste (NC), compreendeu principalmente o extremo leste do Maranhão e o litoral do Piauí. A mais importante descarga de água doce nesta região vem do rio Parnaíba, segundo maior sistema fluvial brasileiro, atrás apenas do rio Amazonas (SZCZYGIELSKI et al., 2014). O Parnaíba, ao encontrar o Oceano Atlântico, forma um delta com cinco baías que sofrem grande influência das marés, quais sejam: Tutóia, Caju, Melancieiras, Canárias e Igaraçu, que unidas formam o Delta do Parnaíba (MOREIRA; MAVIGNER, 2007). Este ambiente, que é submetido a um regime de mesomarés semidiurnas, contém campos de dunas costeiras e vegetadas, largas praias e uma vasta área de florestas de mangue. De agosto a dezembro existe uma diminuição na descarga do rio que faz com que prevaleçam condições de regiões semiáridas, além de uma restrita estação chuvosa que vai de dezembro a abril.
Figura 1. Área de estudo representando os três setores amostrados ao longo da costa Amazônica englobando o litoral do Pará e parte do Maranhão e o Delta do Parnaíba no nordeste do Brasil (1). Detalhe dos setores: (2) Amazônia oriental, áreas de várzea (AL), (3) estuário amazônico (indicação do Canal Norte e Sul) e áreas costeiras adjacentes (AE) e (4) costa nordeste, evidenciando o litoral dos estados do Maranhão e Piauí (NC).
Figura 1. Setor 1 – Mapa do setor 1 evidenciando grandes rios da bacia do rio Amazonas (Trombetas, Tapajós e Xingu). Círculos pretos são locais de coleta dos exemplares de mamíferos aquáticos. Ambientes de várzea mostrando vegetação típica deste habitat na baía dos Botos, município de Portel (PA).
Figure 4.Setor 3 – Mapa do setor 3 mostrando algumas das baías que formam o Delta do Parnaíba no extremo leste do Maranhão e oeste do Piauí. Campos de dunas e manguezal na baía do Caju, município de Araioses (MA).
Figura 2. Setor 2 – Mapa do setor 2 evidenciando a costa nordeste do Pará e oeste do Maranhão. As baías mais representativas deste setor para este estudo estão nomeadas, Marajó, Marapanim e Maracanã. Praia da costa leste da ilha de Marajó (Barra Velha), município de Soure (PA).
3.2. Coleta de amostras 3.2.1. Registros de encalhes
As amostras foram obtidas por meio de monitoramentos sistemáticos das praias dos setores de estudo, por meio do atendimento a chamados de encalhe ou esporadicamente de exemplares obtidos de capturas acidentais em artefatos de pesca, no caso de S. guianensis (Fig. 5). As carcaças foram recolhidas em qualquer estágio de decomposição, seguindo os protocolos de Geraci & Lounsbury (1993). Quando possível foi realizada biometria e sexagem, informações como local, data e material coletado foram anotadas em caderno de campo. Ao término das campanhas, todo o material foi transportado para o Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), onde o material ósseo foi preparado para tombamento a seco na Coleção de Mamíferos.
A biometria externa foi tomada sempre que possível, seguindo os padrões estabelecidos por Norris (1961). Dependendo do estado de decomposição da carcaça foram coletadas amostras de pele, músculo, gordura e órgãos internos, inclusive estômagos, além de todo o material ósseo disponível. As carcaças foram identificadas em campo de acordo com características específicas como coloração, formato da cabeça, número de dentes. Para o caso específico do gênero Inia, análises moleculares foram necessárias para identificação de alguns exemplares a nível molecular.
Na costa do Pará, a costa leste da ilha de Marajó foi monitorada regularmente desde 2005 até 2014, englobando aproximadamente 60 km de praias percorridas nos municípios de Soure e Salvaterra (0o37'10.0"S, 48°28'54.6"W/ 0o56’26.19”S, 48o34’17.25”W). Expedições pontuais à porção norte da ilha, conhecida como contra costa, foram realizadas em 2012 e 2013 (00o15’9.97”S, 48o43’5.09”W). No nordeste do estado, praias dos municípios de Maracanã (0o35’48.29”S, 47o32’50.50”W) e Marapanim (0o35’47.83”S, 47o38’11.66”W) foram monitoradas regularmente, enquanto praias do município de Bragança (0°49'41''S, 46°36'16''W), por exemplo, foram atendidas de acordo com os chamados aos atendimentos de encalhe.
Na região do Delta do Parnaíba, os eventos de encalhe foram regularmente monitorados entre 2008 e 2011, com coletas esporádicas após este período. As praias foram percorridas por veículos tracionados ou, alternativamente, a pé, perfazendo em torno de 100 km percorridos nos municípios de Paulino Neves (2°40'28.15"S, 42°34'42.71"W), Tutóia
(2°45'10.97"S, 42°18'29.96"W) e Araioses (2°42'54.53"S, 42°0'49.27"W), no Maranhão e Luís Correia (2°54'10.44"S, 41°33'57.53"W) e Parnaíba (2°47'57.58"S, 41°44'55.11"W), no Piauí.
Para elaboração do Capítulo II desta tese foram utilizadas adicionalmente amostras de exemplares de T. inunguis e I. geoffrensis coletados no rio Amazonas e em alguns de seus tributários (rio Ayaya, 2°34'30"S, 54°21'50"W; rio Trombetas, 1°38'44"S, 55°58'38"W; baixo rio Xingu, 2o41’16”S, 52o00’45”W) e próximo à capital, Belém, na baía de Guajará (1°17'19"S, 48°29'5"W). Este material foi coletado por técnicos e pesquisadores do MPEG entre as décadas de 1910 e 1980, reforçando a importância do tombamento histórico de vertebrados na coleção do MPEG.
O recolhimento das carcaças foi autorizado por meio de licenças do Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade – SISBIO. Licenças sob Nos 26520-1, 19605, 24431,30327-1 para região norte e Nos 38653, 25523 para o nordeste.
3.2.2. Isótopos estáveis
Foram coletadas amostras de mamíferos aquáticos (N= 267) de 15 táxons representativos de quatro famílias. Physeteridae (cachalote, Physeter macrocephalus), Delphinidae (golfinho-comum, Delphinus sp.; baleia-piloto-de-peitorais-curtas, Globicephala
macrorhynchus; golfinho-de-Risso, Grampus griseus; golfinho-de-Fraser, Lagenodelphis hosei; golfinho-cabeça-de-melão, Peponocephala electra; falsa-orca, Pseudorca crassidens;
boto-cinza, Sotalia guianensis; golfinho-pintado-pantropical, Stenella attenuata; golfinho-de-dentes-rugosos, Steno bredanensis; golfinho-nariz-de-garrafa, Tursiops truncatus), Iniidae (boto-da-Amazônia, I. geoffrensis; boto-do-Araguaia, I. araguaiaensis) e Trichechidae (peixe-boi-da-Amazônia, T. inunguis) (ver Tabela 1, Anexo II).
Do total, 200 amostras analisadas foram fragmentos de ossos coletados da porção interna do crânio. Na ausência destes, outros ossos disponíveis foram selecionados nesta ordem de prioridade: vértebras caudais, chevrons, dentes ou outros ossos (escápula, mandíbula, nadadeira peitoral) coletados durante os eventos de encalhes, contabilizando 67 amostras (Fig. 6). Pelo fato de estudos anteriores reportarem uma diferença de apenas 0.2‰ a 0.3‰ entre valores de 13C e 15N, respectivamente, entre dentes e ossos analisados de um mesmo indivíduo (FOOTE et al., 2013), consideramos estes tecidos como comparáveis entre si.
Figura 5. Cetáceos encalhados no Norte e Nordeste do Brasil. (a) baleia-fin, Balaenoptera physalus, (b) sei, B. borealis, (c) de-Bryde, B. brydei; (d) Cachalote, Physeter macrocephalus, (e) baleia-jubarte (Megaptera novaeangliae) (f) golfinho-nariz-de-garrafa, Tursiops truncatus, (g) boto-cinza, Sotalia guianensis, (h) falsa-orca, Pseudorca crassidens e (i) golfinho-de-Fraser, Lagenodelphis hosei. Destaque para registro do encalhe em massa de botos-cinza, na foto (g) um dos indivíduos é carregado de áreas rasas da praia para porção mais funda dos canais de maré e (i) espécime de golfinho-de-Fraser tem carne retirada para consumo humano.
Figura 6. Coleta e preparação das amostras para análises de isótopos estáveis. (a e b). Coleta de amostras nos cetáceos encalhados, (c) dente após limpeza em laboratório, (d) coleta de amostras em crânios na coleção de Mamíferos do MPEG, (e) maceração das amostras, (f) pesagem e encapsulamento, (g) cápsulas de estanho e (h) bandeja com cápsulas para envio para análises.
3.3. Preparação das amostras
Com o intuito de isolar o colágeno, as amostras foram desmineralizadas através de repetidos banhos em ácido clorídrico (HCl, 0,5 N) entre 72 a 96 horas. Os fragmentos de ossos ou dentes foram colocados em frascos de vidro com reagente suficiente para cobrir cada amostra e então colocados sob refrigeração por pelo menos 12 h a 4oC. O reagente foi trocado a cada 24 h por cerca de três dias. As amostras foram conferidas até sua textura estar flexível como uma borracha, quando então foram sujeitas a sucessivos banhos em água destilada até atingir pH neutro. Após este processo, foi considerado que apenas a porção orgânica do colágeno permaneceu na amostra.
A extração de lipídios for realizada pela submissão das amostras a três banhos, com duração de 24 h cada, em uma solução de clorofórmio e metanol a 2:1. A cada banho, a solução antiga foi descartada e substituída por uma nova. Ao final dos três banhos, as amostras foram lavadas em água destilada até a completa remoção do reagente, e levadas à estufa para secagem por 24 h a 60oC. As amostras secas foram então maceradas ou quebradas em um gral até obtenção de um fino pó ou pequenos fragmentos. Estes foram pesados em balança analítica com precisão de cinco casas decimais (Shimadzu AUY 220) e encapsulados em cápsulas de estanho (tin caps, Costech Analytical) (Fig. 6). As composições isotópicas de carbono e nitrogênio foram analisadas no Centro de Isótopos Estáveis da
Universidade do Novo México utilizando um Analisador Elementar Costech ECS 4010 acoplado a um espectrômetro de massa ThermoFisher Scientific Delta V Advantage via interface CONFLO IV.
Os resultados foram expressos em valores de , 13C ou 15N= 1.000 × [(Ramostra− Rpadrão/Rpadrão) − 1], onde Ramostra e Rpadrão são as razões de 13C/12C ou 15N/14N da amostra e do
padrão internacional, respectivamente. Os padrões internacionalmente considerados são Vienna Peedee Belemnite limestone (V-PDB) para carbono e N2 atmosférico para nitrogênio. As unidades são expressas em partes por mil, ou per mil (‰). A precisão analítica média baseada nos padrões da rotina do laboratório foi melhor que 0.1‰ (1 s) para ambos os elementos 15Ne 13C.
3.4. Análise dos Dados
Análise de Similaridade (CAPÍTULO I)
Com o intuito de caracterizar a similaridade da composição de espécies de cetáceos reportada em sete artigos (ALVES-JUNIOR et al., 1996; CRESWELL, 2005; MOTTA et al., 2008; ROMERO; SICILIANO et al., 2008; MEIRELLES et al., 2009; LUKSENBURG, 2014a, 2014b) e no presente estudo, foi executada uma análise de similaridade pelo índice de Jaccard baseado na presença e ausência das espécies. O teste SIMPROF foi executado a fim de detectar diferenças significativas entre os artigos usando o padrão de 1.000 permutações para a média de similaridade e 999 permutações para o perfil simulado, com nível de significância de 0,05. A análise multivariada foi desenvolvida usando o PRIMER 6.0 (CLARKE; GORLEY, 2006).
Análises de Isótopos estáveis (CAPÍTULO II)
Para investigar a composição isotópica, as espécies de pequenos cetáceos da família Delphinidae foram agrupadas devido ao pequeno n amostral para boa parte das espécies e pela similaridade dos valores de carbono e nitrogênio obtidos. Em relação à espécie S.
guianensis, foram considerados dois estoques populacionais, um do estuário amazônico e
zona costeira adjacente (Sgui_AE) e outro do litoral leste do Maranhão e Piauí (Sgui_NC). Apesar de no momento do encalhe todas as informações disponíveis serem anotadas (local, data, espécie, sexo, material coletado) para muitos exemplares devido ao avançado estágio
