UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS
INSTITUTO DE BIOLOGIA
ZILDAMARA DOS REIS HOLSBACK MENEGUCCI
RELAÇÕES ENTRE A FENOLOGIA E ATRIBUTOS
ANATÔMICOS E FUNCIONAIS DO XILEMA SECUNDÁRIO
DE ESPÉCIES LENHOSAS DO CHACO BRASILEIRO
CAMPINAS 2015
ZILDAMARA DOS REIS HOLSBACK MENEGUCCI
RELAÇÕES ENTRE A FENOLOGIA E ATRIBUTOS ANATÔMICOS E
FUNCIONAIS DO XILEMA SECUNDÁRIO DE ESPÉCIES LENHOSAS
DO CHACO BRASILEIRO
Tese apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do Título de doutora em Biologia Vegetal.
Orientador: Profa. Dra. SANDRA MARIA CARMELLO GUERREIRO Co-Orientador: Prof. Dr. RAFAEL SILVA OLIVEIRA
CAMPINAS 2015 ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA TESE DEFENDIDA PELA ALUNA ZILDAMARA DOS REIS HOLSBACK E ORIENTADA PELA PROFA. DRA. SANDRA MARIA CARMELLO GUERREIRO.
Campinas, 24 de março de 2015.
COMISSÃO EXAMINADORA
Prof.ª Dra. Sandra Maria Carmello Guerreiro Prof.ª Dra. Carmen Regina Marcati
Prof.ª Dra. Juliana Lischka Sampaio Mayer Prof. Dr. Leonardo Dias Meireles
Prof. Dr. Arildo de Souza Dias
Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno.
AGRADECIMENTOS
Embora a tese seja por sua finalidade acadêmica um trabalho individual, recebi contribuições das mais diversas formas que foram fundamentais para o desenvolvimento do trabalho. Foram 28 meses consecutivos de coleta numa área de estudo localizada a 1500 km de Campinas, após isso a confecção das lâminas de 90 indivíduos (em três planos de corte), em seguida a análise dos dados gerados em campo, depois a análise das lâminas e mensurações das imagens da anatomia e então novamente análises de dados. Sem a contribuição de algumas pessoas que vou citar abaixo eu não poderia ter concluído meu trabalho.
Agradeço ao Programa de pós-graduação em Biologia Vegetal da Universidade Estadual de Campinas, a Capes pela bolsa de doutorado e ao CNPq pelo financiamento dos projetos processo: 620176/2008-3 e 552352/2011-0.
Agradeço aos meus mestres
Minha orientadora Dra. Sandra Maria Carmello Guerreiro e ao meu coorientador Dr. Rafael Silva Oliveira pela orientação, aprendizado, conversas valiosas, incentivos, apoio e paciência. Agradeço aos demais professores do Departamento de botânica do IB/UNICAMP pelo aprendizado nas disciplinas, palestras e conversas sempre tão enriquecedoras. Agradeço também aos membros da minha pré-banca e banca: Dra. Carmen Regina Marcatti, Dra. Juliana Lischka Sampaio Mayer e Dr. Arildo de Souza Dias pela avaliação do trabalho e contribuições que foram muito importantes. Agradeço também aos demais membros da banca de defesa: Dr. Leonardo Dias Meireles, Dr. Vinícius de Lima Dantas, Dra. Grazielle Sales Teodoro e Dra. Simone Aparecida Vieira.
Agradeço a pessoas que viabilizaram a realização desse trabalho
Dra. Ângela Lúcia Bagnatori Sartori, coordenadora dos projetos CNPq, que não mediu esforços financeiros do projeto para o desenvolvimento do trabalho. Agradeço ao Sérgio de Oliveira, proprietário da fazenda Retiro Conceição, por toda cordialidade e por ceder a área de estudo. Agradeço ao CEMTEC (Centro de Monitoramento do tempo, do clima e de recursos hídricos de Mato Grosso do Sul) em nome da meteorologista Cátia Braga que cedeu as planilhas de monitoramento do clima de Porto Murtinho. Agradeço em especial a Dra. Edna Scremin Dias por disponibilizar espaço e acesso ao laboratório de Botânica/CCBS da UFMS sempre que
precisei e também à bióloga Ma. Fábia Carvalho por identificar as plantas. Agradeço também ao Sebastião Militão, técnico do laboratório de anatomia da UNICAMP e a Maria Roseli, secretária da pós-graduação por estarem sempre dispostos a esclarecer dúvidas e me auxiliar. “O bom humor faz sorrisos, os sorrisos fazem amigos e os amigos valem mais que uma fortuna”
Quero agradecer aos amigos que compartilharam comigo as atividades de campo: Jane Rodrigues, Wesley Covre, Fábia Carvalho e Bárbara Medeiros. Agradeço pelas conversas, ajuda e sempre divertidas companhias do pessoal dos laboratórios de Anatomia Vegetal e de Ecologia Vegetal da Unicamp: Cristina Gurski, Aline lima, Juliana Milani, Vinícius Brito, Elisabete Tolke, Mauro Brum, Marcelo Moro, Mário Marques, Bárbara Biazotti, André Rech, Emilia Kotovski, Carolina Freitas, Rafael Andrade. Agradeço também ao pessoal do laboratório de anatomia da UFMS: Tamires Yule, Ana Paula Tinti e Lauani Pelissari. Agradeço de forma especial ao Dr. Augusto Ribas com a ajuda com a estatística circular e Dr. Arildo Dias que me auxiliou com a filogenia das espécies.
Agradeço às meninas da república pelo apoio e momentos de descontração: Caroline Polido, Talita Reis, Ana Paula Moraes e Anna Abrahão. Agradeço aos amigos sempre presentes: Luciana Franci, Suzana Costa, Maíra Padgurshi, Guilherme Gorgulho, Juninho, Murilo, Gustavo Shimizu. Agradeço também aos amigos que mesmo longe estiveram presentes por telefonemas, mensagens e pensamento. Amigos que sempre me deram força e incentivo: Indyara Lobo, Danilo Daloso, Paulo Cristaldo, Alexandra Pinho, Elidiene Seleme e Emmanuel Marinho.
Para finalizar, eu agradeço a minha família, peço desculpa por toda minha ausência, pela minha falta de tempo para vocês e as vezes pela falta de paciência. Agradeço aos meus irmãos Antônio Carlos e Rogério, aos meus sobrinhos Giovana, Leonel e Olavo. Agradeço especialmente minha mãe, dona Cleusa que sempre me apoiou na busca dos meus sonhos, a pessoa que eu me tornei foi reflexo da sua educação. Ao meu filho Lucas, eu só tenho a dizer que toda essa distância não abalou nosso amor, a ausência foi dura demais para nós dois e pensei em você todos os dias que estivemos longe um do outro. Lucas: muito obrigada por todo apoio, incentivo e amor.
RESUMO
A sazonalidade exerce influência na fenologia foliar. No geral, durante o período seco, as espécies decíduas perdem suas folhas e evitam a contínua perda de água devido a transpiração. Já as espécies sempreverdes, por possuírem folhas durante o período seco, precisam manter o transporte hídrico em taxas suficientes para evitar a dessecação, pois durante esse período, a demanda evaporativa do ar é alta. De acordo com a literatura, algumas espécies são capazes de produzir folhas ainda durante a estação seca, essa capacidade estaria relacionada a acesso a água subterrânea ou mesmo água armazenada em seus tecidos. A densidade da madeira está intimamente relacionada com a capacidade de armazenamento de água no caule, pois é inversamente proporcional ao teor de saturação de água. A densidade da madeira é determinada pela composição do xilema secundário, dessa forma é de se esperar que a baixa densidade da madeira esteja relacionada a maior eficiência no transporte hídrico enquanto a alta densidade da madeira esteja relacionada a maior proporção de fibras, essas de paredes mais espessas e lúmen reduzido. Nosso estudo teve como objetivo avaliar se a densidade da madeira é um bom preditor da fenologia foliar e também como é a variação dos atributos do xilema secundário de acordo com o padrão de fenologia foliar e a densidade da madeira das espécies. Para isso acompanhamos a fenologia foliar de 17 espécies lenhosas por 25 meses consecutivos no Chaco brasileiro, região de clima sazonalmente seco. Utilizando a estatística circular, criamos um índice que representa em ângulos a distância em tempo entre o pico da produção de folhas e da precipitação. Avaliamos também a composição e proporção dos tipos celulares do xilema secundário relacionados ao transporte hídrico e armazenamento. Verificamos que a cobertura de copa foi relacionada com a pluviosidade, no entanto a produção de folhas não, pois essa ocorreu no período seco em algumas espécies e no período chuvoso em outras. Constatamos uma correlação negativa entre o índice que mede a distância temporal da produção de folhas e a pluviosidade com a densidade da madeira. Dessa forma, verificamos que as espécies com baixa densidade da madeira produziram folhas durante o período seco enquanto espécies com alta densidade da madeira produziram folhas durante o período chuvoso. Produzir folhas durante o período seco parece ser um paradoxo, pois plantas precisam de água para a divisão e expansão celular. No entanto, as espécies com baixa densidade da madeira possuem maior capacidade de armazenamento de água, refletida pelo maior teor de saturação de água e maior proporção de tecido armazenador (a soma da proporção ocupada em secção transversal por parênquima axial e radial, fibras gelatinosas e fibras septadas). Essa maior proporção de tecido armazenador contribuiu com a menor densidade da madeira e maior armazenamento de água. Verificamos também que não houve uma convergência de maior eficiência no transporte
hídrico para espécies decíduas comparadas as espécies sempreverdes, contrapondo diversos estudos que relacionam a variação da eficiência hidráulica em diferentes grupos fenológicos.
ABSTRACT
The seasonally influences leaf phenology, in general, tropical deciduous trees shed their leaves during dry season avoiding water transport. Already the evergreen species, must maintain water transport to their canopies at sufficient rate to prevent desiccation when evaporative demand is high. The literature shows that some species are able to leaf flush during the dry season, this capacity is related to access to subsoil water, or they can stored water in their tissues. The wood density is closely related to storage water in the stem, as it is inversely proportional to saturation water content. The wood density is determined by the composition of a secondary xylem, so is expected that the low wood density is related to more efficiency to water transport, while the high wood density is related to a higher proportion of fibers and ticker fiber walls. In this study, we evaluated if the wood density is a good predictor of leaf phenology and also how the secondary xylem attributes is variation according to leaf phenology and wood density. We followed the leaf phenology of 17 woody species for 25 months in the Brazilian Chaco, a seasonally dry ecosystem. Using circular statistics, we created an index representing the distance in time between leaf flush and precipitation. In addition, we evaluate composition and proportional cross-sectional of the cell types of secondary xylem. We found that the percentage of canopy was related to precipitation, however the leaf flush not, because it was distributed in the dry and rainy season. We found a trade-off between the leaf flush and wood density. The species with low wood density produced leaves during the dry season, while high wood density species produced leaves during the rainy season. Produce leaves during the dry season seems to be a paradox, because the plants need water to cell’s division and expansion. However, species with low wood density have higher water storage because have high saturation water content and high proportion of storage tissue. In our study, we consider storage tissue included the parenchyma, gelatinous fiber and septate fiber; these cells must have contributed to low density and high stored water. We also note that there was not a convergence between efficient and safe water transport between deciduous species and evergreen species.
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO GERAL ... 11
Referências bibliográficas... 17
CAPÍTULO 1 ... 20
A densidade da Madeira é um bom preditor para a fenologia foliar? ... 20
Introdução ... 22 Material e métodos ... 23 Resultados ... 26 Discussão ... 27 Referências Bibliográficas ... 40 CAPÍTULO 2 ... 43
Variações da arquitetura hidráulica e capacidade de armazenamento de água em espécies decíduas e sempreverdes ... 43 Introdução ... 45 Material e métodos ... 47 Resultados ... 51 Discussão ... 53 Referências Bibliográficas ... 66
ANEXO A – Declaração sobre direito autoral ... 69
INTRODUÇÃO GERAL
Chaco é o termo utilizado para caracterizar um domínio de vegetação aberta de 840.000 km2 localizado na região central da América do Sul, ele compreende o norte da Argentina, Paraguai ocidental, sudeste da Bolívia e a borda extremo oeste de Mato Grosso do Sul, no Brasil (PRADO, 1993a, 1993b) (Figura 1). No Brasil o Chaco é considerado uma das províncias fitogeográficas que integram o complexo do Pantanal e ocorre no município de Porto Murtinho (ADÁMOLI, 1987; PRADO, 1993a; RIZZINI, 1997)
Figura 1. Localização do Chaco Seco e Chaco Úmido na America do sul (Adaptado de: oocities.org apud LIMA; SARTORI, 2012).
O Chaco é considerado uma região semi-arida, onde o clima é marcado pela sua forte sazonalidade, com rigorosos verões de até 48,9ºC (maiores temperaturas registradas na América do Sul) e ocorrência de geadas no inverno (PRADO, 1993a). A estação chuvosa compreende os meses de outubro a abril e a precipitação pode variar de 500mm/ano na região oeste a 1000 mm/ano na região leste (PRADO, 1993a, 1993b) (Figura 2). Há um gradiente decrescente de temperatura do norte ao sul do Chaco e um gradiente decrescente de precipitação de leste para oeste que leva a uma diferenciação da paisagem entre Chaco seco (parte oeste do Chaco) e Chaco úmido (leste do Chaco) (NAVARRO; MOLINA; VEGAB, 2011) (Figura 1).
Figura 2. Visão da formação estépica arborizada do Chaco brasileiro. A - Durante o período no período seco e B – durante o período chuvoso (Adaptado de FREITAS et al., 2013).
Dada sua extensão, no Chaco ocorrem diferentes gradientes ambientais, o tipo de vegetação varia de acordo com a região e é determinada pela precipitação. Esse ecossistema apresenta poucos gêneros endêmicos, mas numerosas espécies endêmicas. É destacada a dominância Schinopsis sp., Aspidosperma quebracho-blanco, Tabebuia nodosa entre outras (PRADO, 1993a). O chaco é caracterizado por possuir um extrato arbustivo descontínuo que consiste principalmente de espécies de mimosoide espinescente e vegetação herbácea composta por Bromeliaceae, Poaceae e Cactaceae (PRADO, 1993a; WERNECK, 2011). O IBGE (2012) classifica o Chaco conforme o estrato predominante em: Savana Estépica Florestada, Savana Estépica Arborizada, Savana Parque e Savana Gramineo-lenhosa.
O Chaco possui uma uma topografia praticamente horizontal, formada pelo acumulo de sedimentos aluviais Andinos, o solo é compactado e de lenta drenagem (PRADO, 1993a). A vegetação do Chaco é submetida a baixa precipitação o inverno (período seco) e a alagamentos e altas temperaturas durante o período chuvoso (PRADO, 1993a). Por algum tempo, ligações entre Chaco e Florestas tropicais sazonalmente secas (FTSS) foram errôneamente postuladas, e aparentemente foram baseadas em semelhanças na sua aparência geral, em vez da composição florística (PRADO, 1993a; WERNECK, 2011). No entanto, o Chaco possui ligações floristicas de zonas temperadas, o que reflete na tolerância das espécies as geadas regulares que a vegetação do Chaco experimenta (CABRERA, 1972 apud WERNECK, 2011). Desta forma, apesar do Chaco ocorrer num clima fortemente sazonal, Wernek (2011) considera o Chaco como uma extensão de uma formação subtropical temperado diferindo de FTSS pela floristica, clima, solo e ecologia.
Os ecossistemas sazonalmente secos, como o Chaco, são caracterizados por um período de baixa precipitação ou ausência uma época do ano. Essa sazonalidade de chuva acarreta em
baixa umidade no solo e alta demanda evaporativa do ar, características que exercem forte influência na fenologia das espécies (BORCHERT, 1994; REICH; BORCHERT, 1984). A fenologia é o estudo do ritmo de acontecimentos biológicos repetitivos, se ocupa em analisar as causas bióticas e abióticas dos eventos biológicos (LIETH, 1974). Na fenologia estão incluídos, estudos de germinação, produção de flores, mudanças na cor de folhas, migração de aves, nidificação de insetos e hibernações de animais (SCHWARTZ, 2013). A sazonalidade é um termo intimamente relacionado com eventos fenológicos, refere-se a mudanças anuais nos fatores abióticos, e exerce forte influência na fenologia das espécies (SCHWARTZ, 2013).
A vegetação de ecossistemas sazonalmente secos é caracterizada por uma predominância de árvores que perdem suas folhas durante uma parte substancial do ano, as espécies decíduas. Nesse tipo de ecossistemas ocorrem também espécies sempreverdes, essas são caracterizadas por manterem suas folhas, ou parte delas durante todo o ano (HOLBROOK; WHITBECK; MOONEY, 1995). Durante o período seco, as espécies decíduas evitam a seca sazonal, pois ao perderem as folhas, reduzem o transporte hídrico e evitam a transpiração excessiva (HOLBROOK; WHITBECK; MOONEY, 1995). Essa pode ser considerada uma característica vantajosa, mas limita a aquisição de carbono durante o período seco (BORCHERT, 1994). As espécies sempreverdes podem fixar carbono durante o período seco, no entanto devem fazer investimento estrutural e fisiológico para manter o abastecimento de água em taxas suficientes para lidar com as altas demandas evaporativas do ar. Esse investimento está relacionado com o controle estomático ou mesmo com o sistema subterrâneo, pois raízes profundas podem contribuir com aquisição de água (HOLBROOK; WHITBECK; MOONEY, 1995).
Durante o período chuvoso, as espécies decíduas produzem novas folhas e, assim como as sempreverdes, estão aptas para realizarem as atividades fotossintéticas (HOLBROOK; WHITBECK; MOONEY, 1995). No entanto alguns trabalhos relatam que algumas espécies decíduas produzem folhas durante o período seco. Borchert (1994) estudou uma floresta tropical seca da Costa Rica, ele relatou que algumas espécies decíduas produziam folhas durante o período seco. Produzir folhas durante o período seco é um paradoxo, pois para ocorrer o brotamento de folhas, é necessária expansão celular, que é inibida quando a disponibilidade hídrica é limitada (HOLBROOK; WHITBECK; MOONEY, 1995). Em seu estudo, Borchert (1994) verificou que a densidade da madeira e o teor de saturação da água das plantas eram inversamente proporcionais. Sendo assim, espécies com baixa densidade da madeira apresentavam alta capacidade de armazenar água em seus caules. De acordo com Borchert
(1994), a alta capacidade de armazenamento de água no caule de espécies decíduas com baixa densidade da madeira permitiu a produção de folhas e flores durante a estação seca. Outro trabalho também constatou a produção de folhas durante o período seco: Lima e Rodal (2010) estudaram a Caatinga brasileira verificaram a ocorrência de dois grupos de espécies decíduas e um de espécies sempreverdes. Nesse estudo, os autores averiguaram que algumas espécies decíduas produziram folhas durante o período seco, enquanto outras espécies decíduas produziram folhas durante a estação chuvosa. Eles relacionaram a capacidade de plantas produzirem folhas durante o período seco com a menor densidade da madeira e maior capacidade de armazenamento de água. Dessa forma, os autores contribuíram com mais indícios de que a densidade da madeira exerce influência na fenologia foliar.
A densidade da madeira é um atributo amplamente utilizada em estudos de ecologia de plantas e está intimamente relacionado com a composição do xilema secundário (POORTER et al., 2010). O xilema secundário de angiospermas é composto principalmente por três tipos celulares que desempenham diferentes funções: os elementos de vaso que realizam o transporte longitudinal, o parênquima (axial e radial) relacionado com armazenamento e transporte radial e fibras que são principalmente relacionadas a força e sustentação (ESAU, 1974; POORTER et al., 2010). Dessa forma, é esperado que espécies com menor densidade da madeira, por possuírem maior capacidade de armazenamento de água, tenham maior proporção de parênquima na composição do xilema secundário enquanto espécies com alta densidade da madeira, por apresentarem menor armazenamento de água, tenham maior proporção de fibras, essas de parede espessa e reduzido lúmen, pois a fibra é um tipo celular relacionado com resistência e sustentação (POORTER et al., 2010).
O xilema secundário também é relacionado com a fenologia das espécies, espécies sempreverdes possuem menor condutividade hidráulica por apresentarem elementos de vasos com menor diâmetro, o que reflete numa menor condutividade específica da folha (CHOAT et al., 2005; MENDÉZ-ALONZO et al., 2013). Essas características conferem maior segurança no transporte hídrico, pois as espécies sempreverdes possuem folhas durante o período seco. A alta demanda evaporativa do ar, durante o período seco, causa fortes pressões negativas nos vasos podendo causar embolia (a formação de bolhas no vasos) e consequente cavitação (a quebra da coluna d’água e o impedimento do transporte hidráulico) (SPERRY; TYREE, 1988). Alguns trabalhos verificaram que espécies decíduas são mais eficientes no transporte de água, possuem maior condutividade hidráulica e vasos de maior diâmetro (CHOAT et al., 2005; MENDÉZ-ALONZO et al., 2013; SOBRADO, 1997). Essas espécies perdem suas folhas
durante o período seco, dessa forma evitam a transpiração excessiva e danos causados pela embolia e cavitação (CHEN; ZHANG; CAO, 2009; HOLBROOK; WHITBECK; MOONEY, 1995).
A coexistência de espécies decíduas e sempreverdes indica que essas empregam diferentes estratégias relacionadas com a eficiência e segurança do transporte hidráulico para lidar com as mesmas condições ambientais (HOLBROOK; WHITBECK; MOONEY, 1995). Alguns trabalhos revelam que diferentes formas de uso sazonal de água refletem na estrutura do transporte de água nas plantas, a arquitetura hidráulica (CHOAT et al., 2005). Foi demonstrado que espécies decíduas são mais eficientes no transporte de água e, portanto, mais vulneráveis a cavitação (CHEN; ZHANG; CAO, 2009; CHOAT et al., 2005; ZHANG; ZHU; CAO, 2007), entretanto outros estudos revelam que não há diferença na eficiência do transporte hidráulico e segurança a cavitação entre sempreverdes e decíduas (ISHIDA et al., 2010; MARKESTEIJN et al., 2011). Dessa forma, ainda não há uma compreensão clara da relação do padrão de fenologia foliar das espécies e a arquitetura hidráulica.
Considerando o exposto, o nosso trabalho teve como objetivo avaliar a relação da fenologia foliar com a precipitação, densidade da madeira e características do xilema secundário de 18 espécies do Chaco brasileiro. A tese está apresentada em dois capítulos, onde testamos as seguintes hipóteses:
(i) A densidade da madeira pode predizer a fenologia foliar de espécies lenhosas do Chaco brasileiro.
(ii) As características relacionadas a capacidade de armazenamento e transporte de água do xilema secundário estão intimamente relacionadas com a fenologia foliar das espécies, sendo que as espécies decíduas as mais eficientes no transporte hídrico enquanto as sempreverdes são mais conservadoras no transporte de água.
(iii) A capacidade de emitir folhas antes do período chuvoso varia de acordo com a densidade da madeira, composição e proporção dos elementos anatômicos no xilema secundário relacionados à resistência, sustentação e armazenamento.
Em relação a hipótese (i), esperamos encontrar uma relação inversamente proporcional entre a densidade da madeira e o teor de saturação de água. A partir dessa relação, esperamos que a densidade da madeira seja inversamente proporcional com a DAM (distância do ângulo mediano), um índice que utiliza a estatística circular e mede, em ângulos, o tempo entre o pico
da pluviosidade e da produção de folhas. Dessa forma, as espécies com menor densidade da madeira devem produzir folhas durante o período seco, o que representa acesso a água não vinda da precipitação para a produção de novas folhas.
Em relação a hipótese (ii), esperamos que o transporte hídrico mais eficiente das espécies decíduas esteja relacionado elementos de vaso de maior diâmetro e em menor densidade. As estratégias mais conservadoras no transporte de água que esperamos encontrar em espécies sempreverdes estão relacionadas a menor condutividade hídrica, vasos de menor diâmetro e em maior densidade.
Em relação a hipótese (iii), esperamos que a capacidade de produzir folhas durante o período seco, esperada para espécies com baixa densidade da madeira, esteja relacionada com maior proporção de parênquima, um tecido responsável por armazenamento. Já, as espécies que produzem folhas durante o período chuvoso devem possuir maior densidade da madeira e maior proporção de fibras por área de secção transversal.
Referências bibliográficas
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BORCHERT, R. Soil and stem water storage determine phenology and distribuition of tropical dry forest trees. . Ecology, v. 75, p. 1437–1449, 1994.
CHEN, J.-W.; ZHANG, Q.; CAO, K.-F. Inter-species variation of photosynthetic and xylem hydraulic traits in the deciduous and evergreen Euphorbiaceae tree species from a seasonally tropical forest in south-western China. Ecological Research, v. 24, p. 65–73, 2009.
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CAPÍTULO 1
A densidade da Madeira é um bom preditor para a fenologia foliar?
Zildamara dos Reis Holsback, Sandra Maria Carmello-Guerreiro, Augusto Cezar Ribas e Rafael Silva Oliveira
Resumo: A disponibilidade hídrica exerce forte influência na fenologia das espécies que ocorrem em ecossistemas sazonalmente secos. No geral, as espécies perdem suas folhas ou parte delas durante o período seco e produzem novas folhas conforme aumenta a disponibilidade hídrica, durante o período chuvoso. No entanto, apesar de parecer contraditório, alguns estudos descrevem que algumas espécies decíduas são capazes de produzir novas folhas durante o período seco. Esses estudos sugerem que essas espécies são capazes de acessar outras fontes de água para a expansão de suas folhas durante o período seco. Desta forma, a água armazenada nos tecidos vegetais é considerada como uma fonte alternativa de água durante os períodos com baixa pluviosidade. Considerando que a densidade da madeira é inversamente relacionada com a capacidade de armazenamento de água, nosso trabalho tem como objetivo avaliar se a densidade da madeira é um bom preditor para a fenologia foliar. Avaliamos a fenologia foliar de 17 espécies lenhosas do Chaco brasileiro durante 25 meses consecutivos. Determinamos também a densidade da madeira e do teor de saturação de água no caule dessas espécies. Utilizamos a estatística circular, para medir os ângulos medianos da produção de folhas (brota) e da pluviosidade. Com a diferença entre esses ângulos, propomos um novo índice, a diferença do ângulo mediano (DAM). Esse índice demonstra em ângulos a distância, em tempo, entre os eventos de brota e pluviosidade. Verificamos que a densidade da madeira foi inversamente relacionada com o teor de saturação de água das espécies vegetais. A média da cobertura de copa das espécies foi relacionada com a pluviosidade, no entanto a produção de folhas não. Constatamos a ocorrência de três grupos fenológicos: espécies decíduas antecipadas (DCA) – espécies decíduas que produziram folhas antecipadamente ao período chuvoso (durante o período seco), e outros dois grupos que produzem folhas coincidindo com o período chuvoso: espécies sempreverdes tardias (SVT) e espécies decíduas tardias (DCT). Constatamos uma forte correlação negativa entre a densidade da madeira e a DAM, essa relação emerge de trade-off entre a capacidade de produzir folhas durante o período seco e a construção de um lenho mais denso. As espécies DCA possuem baixa densidade da madeira e alto valor de DAM, o que representa maior distância temporal entre os eventos da produção de folhas e da pluviosidade. Já as espécies SVT e DCT por possuírem maior
densidade da madeira, emitem folhas coincidindo com aumento da pluviosidade, no início do período chuvoso. Produzir folhas precocemente (durante o período seco) pode ser uma vantagem, pois essas folhas estariam totalmente expandidas, otimizando a fotossíntese quando se inicia o período chuvoso. O trabalho contribui com uma discussão a respeito das vantagens e desvantagens de uma espécie produzir folhas precocemente, além de fornecer um novo índice para avaliar a relação entre o período de produção de folhas e a pluviosidade.
Introdução
Em ecossistemas sazonalmente secos, as variações climáticas sazonais são determinadas principalmente por mudanças na disponibilidade de precipitação. A ocorrência sazonal de um período seco, quando a evapotranspiração excede a precipitação, influencia a composição de espécies, a fenologia e fisionomia de uma comunidade vegetal, pois os vegetais são dependentes da água para o desenvolvimento (Borchert 1998).
Esses ambientes sazonais são caracterizados pela predominância de árvores que perdem suas folhas durante uma parte substancial do ano, as espécies decíduas (Holbrook et al. 1995). Em contraste às espécies decíduas, as espécies sempreverdes mantem a copa com folhas durante o ano todo. A coocorrência de espécies decíduas e sempreverdes em ambientes sazonalmente secos, indica que as espécies apresentam diferentes estratégias para lidar com as mesmas condições de limitação na precipitação (Holbrook et al. 1995; Choat et al. 2005). Em geral, durante o período seco, espécies tropicais decíduas perdem suas folhas e evitam a perda de água, enquanto as espécies sempreverdes precisam manter o transporte de água em taxas suficientes para evitar danos pela perda de água devido à alta demanda evaporativa do ar (Reich & Borchert 1984; Holbrook et al. 1995; Borchert 1998). No entanto, a variação sazonal da precipitação não pode ser considerada a única reguladora dos padrões fenológico das espécies vegetais em ambientes sazonalmente secos. Isso porque a disponibilidade de água não é definida somente pela precipitação, mas pela quantidade de água disponível no solo e a capacidade de acesso à água pela planta (Oliveira 2013). Neste sentido, as plantas podem utilizar outras fontes de água além da disponível no solo, como por exemplo, a água armazenada em seus tecidos.
Já é conhecida a relação inversamente proporcional entre a capacidade de armazenamento de água e a densidade da madeira, dessa forma, plantas com alta densidade da madeira possuem pouca capacidade de armazenamento de água (Borchert 1994a; Borchert 1994b). A densidade da madeira, aqui considerada como a razão entre a massa seca e seu volume, é considerada uma variável das propriedades da madeira (Chave et al. 2009). É relacionada com suporte mecânico, taxa de crescimento, área foliar, longevidade foliar, espessura de folhas, taxa de sobrevivência, tolerância à sombra, ataque de herbívoros e força mecânica (Chave et al. 2009; Poorter et al. 2010; Zanne et al. 2010).
A densidade da madeira também já foi citada como uma característica relacionada a eventos fenológicos durante o período seco. Borchert (1994b) estudou uma comunidade em floresta estacionalmente seca na Costa Rica. Neste estudo, as espécies decíduas com madeira leve (densidade da madeira menor que 0,5 g.cm-3) apresentaram eventos fenológicos como a brota de folhas e flores no início da estação seca, logo após a queda das folhas. O autor relacionou essa capacidade de produzir folhas durante o período seco com a água armazenada em seu caule, pois nesse momento o teor de saturação de água do caule era próximo ao máximo. Lima and Rodal (2010) estudaram uma comunidade de espécies lenhosas na Caatinga brasileira e verificaram que espécies decíduas com baixa densidade da madeira apresentavam eventos fenológicos antes da estação das chuvas (durante o período seco).
Os trabalhos acima citados avaliaram a relação da densidade da madeira com os eventos fenológicos e comprovam que algumas espécies são capazes de produzir folhas durante o período seco. Isso nos motivou a avaliar se existe uma relação entre a densidade da madeira e o DAM (distância do ângulo mediano), uma variável que apresentamos em nosso trabalho e que leva em consideração a distância temporal entre os eventos de brota de folhas e a pluviosidade. Dessa forma, a hipótese do nosso trabalho é de que a densidade da madeira pode predizer a fenologia foliar de espécies lenhosas do Chaco brasileiro. No que diz respeito a produção de folhas, esperamos que espécies com baixa densidade da madeira, apresentem maiores valores de DAM. O maior valor de DAM representa uma maior distância, em tempo, entre os eventos da produção de folhas e de precipitação. Essa maior distância em tempo representa um nível de independência de água proveniente da precipitação para construção de folhas novas em espécies com baixa densidade da madeira. Esperamos que, por possuírem maior capacidade de armazenamento do caule, as espécies com baixa densidade da madeira produzam folhas ainda durante o período seco.
Material e métodos Área de estudo
Realizamos o estudo numa área de vegetação Chaquenha, localizada na fazenda Retiro Conceição, no município de Porto Murtinho, Estado de Mato Grosso do Sul, coordenadas: 21º 41’07” S 57º46.7’16” W. A vegetação é classifica como Savana Estépica Arborizada, caracterizada pela ocorrência de espécies caducifólias, espinescentes, com predomínio de mata xerófita aberta e espécies arbóreas micrófilas (Pott & Pott 2003; IBGE 2012). O Chaco possui uma topografia quase horizontal, formada pelo acúmulo de sedimentos aluviais Andinos, o solo
é compactado e de lenta drenagem, o que causa inundação no período do verão, quando ocorre intensa precipitação (Brasil 1982; Prado 1993).
O Clima de Porto Murtinho é sazonal, com período seco entre abril e outubro, e períodos de chuvas entre novembro e março (Prado 1993; IBGE 2012). A pluviosidade média anual é de 990 mm (referência a precipitação entre 2006 e 2011). A temperatura média de Porto Murtinho é de 25°C, apresentando meses mais frios entre maio e julho e meses com temperatura mais elevada entre setembro e abril (Figura 1).
Espécies estudadas
Monitoramos mensalmente oito transectos de 200 m de comprimento por seis metros de largura, incluímos no estudo as espécies lenhosas que apresentaram circunferência ≥ 15 cm na altura do solo. Realizamos o estudo em 17 espécies distribuídas em nove famílias:
Aspidosperma quebracho-blanco Schltdl (Apocynaceae); Myracrodruon urundeuva
(Allemão) Engl. (Anacardiaceae); Caesalpinia pluviosa DC. (Fabaceae); Capparis retusa Griseb. (Capparaceae); Castela coccinea Griseb (Simaroubaceae); Cordia glabrata (Mart.) A. DC. (Boraginaceae); Hexachlamys edulis (O. Berg) Kausel & D. Legrand (Myrtaceae);
Lonchocarpus nudiflorens Burk (Fabaceae); Machaerium eriocarpum Benth. (Fabaceae); Mimosa hexandra Micheli (Fabaceae); Myrcia multiflora (Lam.) DC (Myrtaceae); Parkinsonia praecox (Ruiz & Pav. ex Hook.) J. Hawkins (Fabaceae); Prosopis rubriflora Hassl. (Fabaceae); Ruprechtia exploratricis Sandwith Meisn. (Polygonaceae); Ruprechtia triflora Griseb.
(Polygonaceae); Tabebuia nodosa (Griseb.) Griseb. (Bignoniaceae); Ziziphus mistol Griseb. (Rhamnaceae).
Fenologia
Avaliamos mensalmente por 25 meses consecutivos a fenologia foliar de 17 espécies lenhosas, entre junho de 2009 e julho de 2011. Para quantificação das fenofase, utilizamos o método proposto por Fournier (1974), que consiste numa escala intervalar semi-quantitativa composta por cinco categorias: (0) ausência da fenofase, (1) intensidade da fenofase entre 1 e 25%, (2) intensidade da fenofase entre 26 e 50%, (3) intensidade da fenofase entre 51 e 75% e (4) intensidade da fenofase entre 76 e 100%. Aplicamos este método em cada indivíduo, onde avaliamos a produção de folhas (brota) e cobertura da copa. Usamos as estimativas de cobertura individual da copa para calcular o percentual de intensidade de cobertura de copa (PICC) de acordo com Fournier (1974). Para isso utilizamos, para cada espécie, a soma da intensidade de
copa de todos os indivíduos dividida pelo valor máximo possível (o total de indivíduos amostrados multiplicado por quatro). Esse valor obtido representa uma proporção, dessa forma, multiplicamos por 100 para transformar em porcentagem.
Para classificação das espécies em grupos fenológicos utilizamos uma adaptação do trabalho de Williams et al. (1997), onde consideramos somente o hábito da folha decíduo e sempreverdes (não decídua): (1) decíduas, as espécies que apresentam a queda total de folhas por pelo menos um mês. (2) sempreverdes as plantas que mantém o dossel o ano todo, mesmo com variações no padrão de copa.
Densidade da madeira e teor de saturação máximo
Coletamos amostras de ramos de aproximadamente um centímetro de diâmetro e três centímetros de comprimento em cinco indivíduos de cada espécie. Retiramos as cascas das amostras e utilizamos a metodologia proposta por Borchert (1994b) para determinar a densidade da madeira (DM) em g.cm-3 e teor de saturação de água (TSA) que representa a capacidade de armazenamento de água na madeira e é expresso em porcentagem.
Dados climáticos
Os dados climáticos de temperatura, pluviosidade e umidade relativa do ar foram cedidos pelo CEMTEC (Centro de Monitoramento do tempo, do clima e de recursos hídricos de Mato Grosso do Sul). A plataforma de coleta de dados de Porto Murtinho está localizada na Cia de Fronteira (Exército) a menos de 15 km da área de estudo.
Distância do ângulo mediano e análise estatística
Para avaliar a distância temporal entre a pluviosidade e a época de produção de folhas, utilizamos a estatística circular. Para tal, seguimos os seguintes procedimentos: I- para cada ano de observação inserimos o PICC da produção de folhas e a pluviosidade acumulada em cada mês; II- convertemos os meses em ângulos com intervalos de 30º, sendo 0º= julho de 2009 (primeiro mês da amostragem), sucessivamente até 330º=junho de 2011 (último mês de amostragem); III- Calculamos o ângulo mediano da brota de cada espécie e também o ângulo mediano da pluviosidade no mesmo ano. Utilizamos a diferença, em módulo, do ângulo mediano entre a brota e a pluviosidade para medir a distância em ângulos entre o pico de produção de folha (brota) e o pico de pluviosidade. Utilizamos a seguinte fórmula:
Onde DAM=diferença do ângulo mediano em graus (º), AMB= ângulo mediano do PICC da brota (º) e AMP= ângulo mediano da pluviosidade acumulada em cada mês (º).
Realizamos regressão linear para verificar a relação entre a densidade da madeira e teor de saturação de água, correlações de Spearman para avaliar as relações entre a média da fenologia da comunidade (média da fenologia das espécies) com a pluviosidade. Também utilizamos correlações de Spearman para avaliar a relação entre a densidade da madeira e a DAM das espécies estudadas. Utilizamos o software R (R Development Core Team 2011) e o pacote Circular para a estatística circular (Lund & Agostinelli 2011) para análise e tratamento dos dados.
Resultados
A cobertura de copa da comunidade (média das espécies) foi influenciada pela precipitação (rs= 0,55; p<0.01), a queda de folhas da comunidade ocorreu no período mais seco, entre junho/julho de 2010 e maio/junho/julho de 2011 (Figura 2). A produção de folhas da comunidade esteve distribuída entre os períodos seco e chuvosos, julho e maio de 2010 e 2011 (Figura 2), dessa forma não houve correlação entre a brota de folhas e pluviosidade para a média da comunidade (rs= 0,017; p=0,94).
A densidade da madeira variou de 0,53 a 0,86 g.cm-3 em C. glabrata e L. nudiflorens
respectivamente, o teor de saturação de água variou de 59,2 a 110,7% em L. nudiflorens e C.
glabrata respectivamente (Tabela 1). A densidade da madeira foi negativamente relacionada
com o teor de saturação de água (Figura 3; R2= 0,77 p= <0.01).
Dentre as 17 espécies que estudamos, classificamos 11 espécies como decíduas e seis como sempreverdes (Tabela 1, figuras 4, 5 e 6). Verificamos variação na época de produção de folhas: sete espécies produziram folhas durante o período seco (antes do início das chuvas) e dez produziram folhas durante o período chuvoso. As sete espécies que produziram folhas antecipadamente ao período chuvoso são exclusivamente decíduas e possuem os menores valores de densidade da madeira (entre 0,53 e 0,70 g.cm-3) e maior teor de saturação de água que variou entre 78,00 a 110,71% (Tabela 1). Essas espécies perderam suas folhas no início do período seco e produziram novas folhas ainda durante esse período, nos meses de agosto e setembro de 2009 e 2010 (Figura 4). Denominamos essas espécies como decíduas antecipadas (DCA): C. glabrata, R. exploratricis, M. eriocarpum, T. nodosa, P. praecox, M. urundeuva e
Dentre as dez espécies que produziram folhas coincidindo com o período chuvoso, classificamos seis como sempreverdes e quatro como decíduas. As seis espécies sempreverdes apresentaram densidade da madeira intermediária, variando entre 0,71 e 0,78 g.cm-3 e o teor de saturação de água entre 56,73 e 77,58 % (Tabela 1). Essas espécies sempreverdes produziram folhas coincidindo com o início do período chuvoso (Figura 5). Consideramos sempreverdes tardias (SVT) as seguintes espécies: P. rubriflora, C. coccinea, C. retusa, Z. mistol, M.
multiflora e A. quebracho-blanco (Figura 5). As outras quatro espécies que produziram folhas
durante o período chuvoso são decíduas, essas apresentaram as maiores médias de densidade da madeira (entre 0,78 e 0,86 g.cm-3) e menor teor de saturação de água que variou entre 49,16 e 60,43% (Tabela 1). Essas perderam suas folhas durante o período seco, mas só produziram novas folhas no início do período chuvoso, após outubro de 2009 e 2010. Denominamos de decíduas tardias (DCT) as seguintes espécies: M. hexandra, C. pluviosa, H. edulis e L.
nudiflorens (Figura 6).
Encontramos uma correlação negativa entre a densidade da madeira e a DAM das espécies estudadas (rs= - 0,80, p<0,001; Figura 7). Dessa forma, as espécies com menor densidade da madeira apresentaram maiores valores de DAM, o que representa maior distância temporal entre pico de produção de folhas e pico da pluviosidade, o que reflete a produção de folhas novas durante o período com restrição na precipitação. Já as espécies com maior densidade da madeira apresentam menores valores de DAM, o que representa uma maior proximidade em tempo entre a produção de folhas e a pluviosidade, ou seja, produção de folha coincidindo com o período chuvoso.
Discussão
A correlação negativa entre a densidade da madeira e o DAM emerge de um trade-off entre a construção de caules com lenho mais denso e a função de produzir folhas antecipadamente ao período chuvoso. Esse trade-off representa que deve haver um grau de sincronia (do funcionamento) entre os dois órgãos da planta (caule e folhas) relacionado com a densidade da madeira e fenologia das espécies. Considerando que DM e TSA são inversamente proporcionais, espécies com alta DM (DCT e SVT) investem em suporte mecânico do caule e resistência a embolia dos vasos, enquanto espécies com baixa DM (DCA) investem em armazenamento de água no caule, o que está relacionado com sua capacidade de produzir folhas antecipadamente ao período chuvoso.
O investimento em alta DM está relacionado a segurança mecânica, hidráulica e sobrevivência (Hacke et al. 2001; Poorter et al. 2010). Consideramos que a alta DM é especialmente importante para espécies sempreverdes, como as SVT em nosso estudo. As espécies sempreverdes são capazes de fixar carbono durante o ano todo. Em contrapartida, a manutenção das folhas, ou parte dessas, durante o período seco representa uma superfície de evaporação de água e a necessidade de controle da condutividade estomática e do potencial hídrico para a manutenção do continuum solo-planta-atmosfera (Sperry et al. 2002).
A queda das folhas de espécies decíduas durante o período seco, funciona como um “fusível hidráulico” capaz de quebrar o continuum solo-planta-atmosfera, e representa uma resposta que previne de perda de água pela planta (Sperry & Tyree 1988; Tyree et al. 1993; Wolfe et al. 2016). Segundo esses autores, a queda da folha evita a perda de água (pela transpiração) e os efeitos relacionados a cavitação dos vasos devido ao déficit hídrico. Wolfe et al. (2016) estudaram a variação do potencial hídrico e condutividade hidráulica de plantas em florestas sazonalmente secas do Panamá e verificaram que a perda de folhas não é eficaz para estabilizar do potencial hídrico em todas espécies decíduas que estudaram. Nesse estudo, duas espécies decíduas corroboram a hipótese de “fusível hidráulico”: Cavanillesia platanifolia (Bonpl.) Kunth e Bursera simaruba (L.) Sarg (DM 0,19 e 0,43 g.cm-3 respectivamente). Nessas espécies, a queda das folhas contribuiu para completa manutenção do potencial hídrico durante a estação seca. No entanto, os autores verificaram que a queda das folhas de Genipa americana L., uma espécie decídua com DM 0,69 g.cm-3, não contribuiu para manutenção do potencial hídrico que continuou reduzindo, após a queda das folhas, durante a estação seca. Esses resultados demonstram que a função de perder folhas relacionada a estabilização do potencial hídrico da hipótese de “fusível hidráulico” não é eficaz para todas espécies decíduas.
Consideramos que a queda de folhas no estudo acima citado teria repercussões distintas para plantas decíduas com diferentes DM: Em G. americana, a DM mais alta poderia ser um mecanismo adicional de segurança a cavitação de vasos, uma vez que após a queda das folhas, as plantas não foram capazes de manter o potencial hídrico. Enquanto isso, as espécies C.
platanifolia e B. simaruba, por possuírem menor DM e maior capacidade de armazenamento
de água, foram capazes de manter o potencial hídrico após a queda de folhas, conforme a hipótese de “fusível hidráulico”. Acreditamos essa a variação nos limites hidráulicos impostos pela queda de folhas das espécies decíduas no estudo de Wolfe et al. (2016) possa nos ajudar compreender as diferenças entre os dois grupos de espécies decíduas em nosso estudo. A alta DM de espécies DCT poderia ser um investimento adicional relacionado à segurança
hidráulica, caso a perda de folhas durante o período seco não cesse a constante desidratação. Já as espécies DCA, por possuem baixa DM e alta capacidade de armazenamento de água no caule, seriam capazes de manter a hidratação no caule, conforme a hipótese de “fusível hidráulico”, e dessa forma teriam reservas necessárias para emitir folhas durante o período seco.
Produzir folhas antecipadamente ao período chuvoso, durante a estação seca, pode parecer uma contradição, no entanto é um fenômeno já descrito em estudos realizados em ambientes sazonalmente secos (Borchert 1994a; Lima & Rodal 2010). Chapotin et al. (2006) demonstraram o uso da água armazenada no caule para a produção de folhas durante o período seco em Baobás (Adansonia sp, Malvaceae), espécies conhecidas por possuírem baixa DM e alto TSA. Esses autores utilizaram medidas de fluxo de seiva e condutância estomática para quantificar o transporte e as fontes de água utilizadas na produção de folhas durante o período seco e verificaram que a taxa de fluxo de seiva na base do caule era próxima de zero, o que indicou que a brota de folhas que ocorreu nesse período foi totalmente dependente da água armazenada no caule.
Em nosso estudo, verificamos que a baixa DM das espécies DCA está relacionada com maior capacidade de armazenamento de água (demonstrado pelo alto TSA). Dessa forma, a água armazenada no caule das espécies DCA pode ter contribuído para a produção de folhas durante o período em que a precipitação é restrita, assim como demonstrado por Chapotin et al. (2006) em Baobás. Em contrapartida, as espécies com maior DM (SVT e DCT) apresentaram uma estratégia de uso de recurso mais conservadora e, por possuírem menor capacidade de armazenamento de água no caule, só iniciaram atividades de brota de folhas no período chuvoso.
Dessa forma, já é conhecido na literatura que espécies com baixa DM são capazes de produzir folhas durante o período seco (Borchert, 1994b; Lima and Rodal, 2010), e que ao perderem folhas, algumas espécies são capazes de evitar a desidratação (Wolfe et al. 2016), e que a água armazenada no caule pode ser utilizada para a produção de novas folhas durante o período seco (Chapotin et al. 2006). Além de apresentar dados que corroboram com esses trabalhos, a novidade em nosso estudo é que descrevemos um índice simples e útil para demonstrar que a DM é um bom preditor para fenologia foliar relacionada a época da produção de folhas. O ângulo mediano da produção de folhas é frequentemente utilizado para avaliação da fenologia de plantas por representar melhor o pico da fenofase (Morellato et al. 2010). Dessa
forma, utilizando a DAM entre a produção de folhas e da pluviosidade, pudemos demonstrar que espécies com baixa DM possuem maior DAM, o que representa mais tempo entre o pico da produção de folhas e a precipitação, enquanto espécies com alta DM possuem menor DAM, o que representa que a produção de folha é condicionada ao aumento da precipitação durante o período chuvoso.
Pelo fato da nossa área de estudo ser um ambiente propenso a forte contraste na disponibilidade de água, as espécies que produzem folhas no período considerado mais desfavorável (seco) podem ter vantagens em relação às espécies que não são capazes de utilizar recursos armazenados no caule. A capacidade de produzir folhas no período seco é uma vantagem fisiológica, pois o estabelecimento de folhas novas antes da estação de chuvas garante que as folhas estejam totalmente distendidas, o que otimiza a fixação do carbono quando aumenta a disponibilidade hídrica (Rivera et al. 2002). Outra vantagem relacionada a brota durante o período seco é evitar a herbivoria, Murali e Sujumar (1993) avaliaram a relação entre o período de produção de folhas e danos causados por insetos herbívoros em floresta tropical sazonalmente seca na Índia. Nesse estudo, os autores verificaram que as espécies que produziram folhas durante o período seco sofreram menos danos por herbivoria do que as espécies que produziram folhas durante o período chuvoso, pois a abundância de insetos era proporcional com o aumento da pluviosidade. Além disso, os autores enfatizam que as folhas recém produzidas são mais macias, assim mais suscetíveis aos herbívoros que são mais abundantes no período chuvoso.
As contribuições de nosso trabalho são úteis para ajudar a prever a relação entre a DM e a fenologia foliar. Nós sugerimos que há uma sincronia funcional entre caule e folhas e que a variação na DM pode refletir no uso diferencial de recursos para a produção de folhas novas. Considerando que a pluviosidade varia entre as localidades, e a época de produção de folhas varia entre as espécies, sugerimos a aplicação de nosso índice em estudos mais amplos. Além disso, a aptidão de plantas em produzir folhas durante a seca poderia ser uma vantagem no atual cenário de aquecimento global e mudança do ciclo hidrológico. Acreditamos que nosso índice pode ser útil para ajudar compreender as mudanças na composição de espécies em estudos de longo prazo.
Agradecimentos
Agradecemos ao programa de Pós-graduação em Biologia Vegetal da UNICAMP, a Capes e CNPq pela bolsa cedida a primeira autora e financiamento do projeto processo: 620176/2008-3. Agradecemos também ao CEMTEC (Centro de Monitoramento do tempo, do clima e de recursos hídricos de Mato Grosso do Sul) por ceder os dados meteorológicos, por intermédio da meteorologista Cátia Braga, a Ma. Fábia Silva de Carvalho, bióloga da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul (UFMS) pela identificação das plantas e ao Sérgio de Oliveira, proprietário da Fazenda Retiro Conceição por conceder acesso a área de estudo.
Tabela 1. Grupos fenológicos, densidade da madeira e teor de saturação máximo de 17 espécies lenhosas. As observações fenológicas foram realizadas mensalmente pelo período de 25 meses (Julho de 2009 a Julho de 2011) em uma área de vegetação de Chaco no município de Porto Murtinho, Mato Grosso do Sul, Brasil. DCA – decíduas que produzem folhas antecipadamente ao início das chuvas, DCT – decíduas tardias, que produzem folhas posteriormente o início das chuvas e SVT – espécies sempreverdes tardias, que produzem folhas após o início das chuvas.
Espécies Grupo fenológico Densidade da
madeira (g.cm-3)
Teor de saturação de água (%)
Cordia glabrata DCA 0,53 110,71
Ruprechtia exploratricis DCA 0,55 90,67
Machaerium eriocarpum DCA 0,58 86,41
Tabebuia nodosa DCA 0,66 84,92
Parkinsonia praecox DCA 0,66 84,55
Myracrodruon urundeuva DCA 0,68 78,58
Ruprechtia triflora DCA 0,70 78,00
Prosopis rubriflora SVT 0,71 77,58 Castela coccinea SVT 0,71 74,56 Capparis retusa SVT 0,72 72,27 Ziziphus mistol SVT 0,75 63,23 Mimosa hexandra DCT 0,78 60,43 Myrcia multiflora SVT 0,78 56,40 Aspidosperma quebracho-blanco SVT 0,78 56,73 Caesalpinia pluviosa DCT 0,79 56,81 Hexachlamys edulis DCT 0,80 52,39 Lonchocarpus nudiflorens DCT 0,86 49,16
Figura 1. Precipitação acumulada e temperatura média em Porto Murtinho, Mato Grosso do Sul, Brasil entre os anos 2006 e 2011. As barras representam a precipitação média, a linha contínua representa a temperatura média e as linhas pontilhadas representam a média da temperatura máxima e mínima registrada em cada mês.
0 40 80 120 160 200 240 280 320 0 20 40 60 80 100 120 140 160 J F M A M J J A S O N D R ai n ( m m ) Tem p e ratu re ( ºC) Months
Figura 2. Fenologia foliar de 17 espécies lenhosas em vegetação de Chaco localizada no Brasil entre julho de 2009 a julho de 2011. A linha sólida representa o percentual de intensidade das brotas de folhas, a linha pontilhada representa o percentual de intensidade da cobertura de copa e as barras representam a precipitação acumulada em cada mês.
Figura 3. Relação entre densidade da madeira e teor de saturação máximo de 17 espécies lenhosas do Chaco brasileiro. Regressão linear ( R2= 0,77, p= <0,01, n=17).
Figura 4. Fenologia foliar de sete espécies DCA (decíduas antecipadas) avaliadas mensalmente durante o período de julho de 2009 a julho de 2011 em uma área de Chaco, no Mato Grosso do Sul, Brasil. Linhas sólidas representam intensidade de brota de folhas, as linhas pontilhadas representam a intensidade de cobertura de copa e as barras representam a precipitação acumulada em cada mês.
Figura 5. Fenologia foliar de sete espécies SVT (sempreverdes tardias) avaliadas mensalmente durante o período de julho de 2009 a julho de 2011 em uma área de Chaco, no Mato Grosso do Sul, Brasil. Linhas sólidas representam intensidade de brota de folhas, as linhas pontilhadas representam a intensidade de cobertura de copa e as barras representam a precipitação acumulada em cada mês.
Figura 6. Fenologia foliar de sete espécies DCT (decíduas tardias) avaliadas mensalmente durante o período de julho de 2009 a julho de 2011 em uma área de Chaco, no Mato Grosso do Sul, Brasil. Linhas sólidas representam intensidade de brota de folhas, as linhas pontilhadas representam a intensidade de cobertura de copa e as barras representam a precipitação acumulada em cada mês.
Figura 7. Correlação entre a Densidade da madeira (DM) e a Distância do ângulo mediano (DAM) entre brota de folhas e pluviosidade, (rs=- 0,64, p< 0,01) de 17 espécies lenhosas do Chaco brasileiro. As espécies representadas no quadrante esquerdo superior produzem folhas durante o período seco, as DCA (decíduas antecipadas). As espécies representadas no quadrante direito inferior produzem folhas coincidindo com o período chuvoso, as SVT (sempreverdes tardias) e DCT (decíduas tardias). As linhas pontilhadas representam a média das duas variáveis, a vertical a média da DM e a horizontal a média da DAM.
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CAPÍTULO 2
Variações da arquitetura hidráulica e capacidade de armazenamento de água em espécies decíduas e sempreverdes
Zildamara dos Reis Holsback, Sandra Maria Carmello-Guerreiro & Rafael da Silva Oliveira
Resumo: Em ambientes sazonalmente secos, os diferentes padrões na fenologia foliar das espécies podem representar distintas estratégias para lidar com a heterogeneidade na distribuição de água ao longo do ano. A queda de folhas durante o período seco evita o comprometimento do transporte hídrico quando existe baixa disponibilidade de água. A manutenção de folhas durante o período seco representa que o transporte hídrico precisa ocorrer em níveis seguros para evitar a perda excessiva de água. As estratégias relacionadas a manutenção ou queda de folhas durante o período seco representam um trade-off entre a eficiência e segurança no transporte hídrico e esse por sua vez é intimamente relacionado ao xilema secundário. O nosso objetivo foi compreender a variação dos elementos celulares, responsáveis pelo transporte hídrico e armazenamento, em plantas com distintas estratégias fenológicas. Para isso, avaliamos 12 atributos do xilema secundário em 18 espécies lenhosas do Chaco brasileiro. Essas espécies foram classificadas e distribuídas em três grupos fenológicos: DCA (decídua antecipada) que produz folhas durante o período seco, e dois outros grupos que produzem folhas no período chuvoso, as SVT (sempreverde tardia) e DCT (decídua tardia). Esperávamos que espécies decíduas apresentassem um sistema hidráulico mais eficiente, enquanto que espécies sempreverdes teriam um sistema hidráulico mais seguro. Verificamos que não houve uma convergência de vasos grandes em baixa densidade em espécies decíduas e vasos pequenos e em grande densidade em espécies sempreverdes. No entanto, as espécies DCA possuem menor densidade da madeira, maior teor de saturação de água e maior proporção de tecido armazenador. Nesse trabalho, consideramos fibras septadas e gelatinosas como tecidos armazenadores. Associamos a presença desses tipos celulares com a produção de folhas durante a estação seca. Concluímos que a avaliação da função dos tipos celulares do xilema secundário foi mais útil para o entendimento da relação entre a fenologia, DM e TSA. Dessa forma, verificamos que as espécies que produzem folhas durante o período seco possuem maior proporção de tecido armazenador.
