CAPÍTULO V DISPERSÃO SECUNDÁRIA E PREDAÇÃO DE SEMENTES DISPERSAS POR MICOS-LEÕES-DOURADOS

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CAPÍTULO V

DISPERSÃO SECUNDÁRIA E PREDAÇÃO DE SEMENTES

DISPERSAS POR MICOS-LEÕES-DOURADOS

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes

5.1 INTRODUÇÃO

Animais frugívoros podem influenciar os padrões espaciais de plantas jovens e adultas, pois os dispersores promovem sombras de sementes ao redor das árvores parentais através das sementes viáveis remanescentes (Janzen, 1971; Howe, 1986). A sombra de sementes representa a distribuição espacial das sementes de uma planta dispersas naturalmente pelo vento, pela água ou por animais. Em árvores parentais, a intensidade e o padrão da sombra de sementes estão relacionados ao tamanho da copa, predação pré-dispersão, e características dos agentes dispersores primários e secundários. Esses fatores indicam a direção e a taxa de movimentação para longe da árvore frutífera, e o padrão de deposição de sementes (Schupp, 1993; Jordano & Schupp, 2000; Nathan & Muller-Landau, 2000; Dominy & Duncan, 2005).

Grande parte do recrutamento potencial de uma população vegetal é perdida pela predação de sementes, sendo esta a principal força ecológica e evolutiva que afeta os indivíduos, populações e comunidades de árvores. A sombra de sementes gerada pelos dispersores primários é alterada pelos dispersores secundários e predadores pós-dispersão (Schupp, 1988). Um vertebrado frugívoro e dispersor de sementes também pode atuar como predador destas sementes quando a disponibilidade dos frutos utilizados como recursos alimentares for baixa (Janzen, 1971; Gautier-Hion et al., 1993). A predação de sementes pode ocorrer antes ou após a dispersão, sendo denominada predação pré-dispersão e predação pós-dispersão, respectivamente (Janzen, 1970; Herrera, 1989a). Os predadores de sementes pré-dispersão incluem espécies arbóreas, escansoriais e voadoras que removem frutos maduros e imaturos da copa das árvores. Predadores de sementes são principalmente insetos, aves e mamíferos (Janzen, 1970), sendo que os predadores pós-dispersão são parciais ou inteiramente terrestres e ingerem sementes maduras no solo (Norconk, et al., 1998). Muitas plantas sofrem os dois tipos de predação, mas pouco se sabe sobre as interações complexas entre a dispersão de sementes e a predação pós-dispersão (Janzen, 1971; Forget, 1993).

Os fatores que afetam a sobrevivência das sementes são de difícil determinação e, aparentemente, são específicos à espécie, ao local, e em alguns casos ao período do ano (Schupp, 1988), mas o destino das sementes pode ser primariamente determinado pelo seu tamanho e morfologia (Fornara & Dalling, 2005). Um local seguro para a sobrevivência das sementes está relacionado à probabilidade da semente ser ingerida por um predador, mas os locais favoráveis para a dispersão podem ser imprevisíveis

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espacial e temporalmente (Janzen, 1971; Wheelwright & Orians, 1982; Wenny, 2001). A sobrevivência da semente também pode ser afetada pelo tipo de predador (inseto ou mamífero), particularidades do ano de estudo (fatores climáticos, produtividade de frutos, etc) e escala espacial em que as interações entre sementes e predador forem analisadas (Cintra, 1997).

Alguns estudos demonstram a importância dos besouros coprófagos e de formigas na dispersão secundária de sementes, pois quando estes removem e enterram sementes defecadas por frugívoros, estão reduzindo a habilidade de roedores predadores localizarem as sementes dispersadas (Estrada & Coates-Estrada, 1991; Feer, 1999; Vulinec, 2000; Pizo & Oliveira, 2001; Vulinec, 2002; Ponce-Santizo et al., 2006; Vulinec et al., 2006). Alguns roedores predadores pós-dispersão também podem atuar como dispersores secundários ao enterrarem sementes que escapam da predação por outros organismos, do ataque por fungos e patógenos. Essas sementes podem germinar se forem esquecidas pelos roedores (Forget & Milleron, 1991; Forget, 1996; Baider & Peres, 1997; Yasuda et al., 2000; Forget & Vander Wall, 2001). Além disso, o local para o qual as sementes são removidas pelos dispersores secundários pode ser mais adequado para o estabelecimento e sobrevivência do que o local da dispersão primária. As predações pré e pós-dispersão são atribuídas aos insetos, quando são verificados pequenos furos na testa da semente, e aos mamíferos, quando são encontrados fragmentos ou quando as sementes desaparecem. Alguns predadores evitam sementes grandes ou pequenas (Harper et al., 1970), mas o tamanho das sementes por si só não é um método eficiente para evitar a predação.

O microhabitat no qual a semente é depositada também pode influenciar a probabilidade da semente ser encontrada por um roedor predador de sementes (Janzen, 1982; Wenny, 2001). Algumas características das fezes bem como certos fatores ambientais podem influenciar na atração de predadores de sementes vertebrados e invertebrados: 1) densidade de sementes: segundo Janzen (1971), quanto maior a densidade de sementes nas fezes, maior a taxa de predação; 2) número de espécies de sementes:fezes com mistura de espécies podem sofrer elevada taxa de competição interespecífica; 3) quantidade de fezes: sementes nas fezes são mais fáceis de serem encontradas por predadores do que sementes sem material fecal (Chapman, 1989). A remoção por besouros decresce na ausência de material fecal, mas a presença deste pode fazer com que sejam evitadas por mamíferos, principalmente se houver disponibilidade de suprimento alternativo; 4) distância da árvore: sementes podem sofrer elevada predação sob árvores frutíferas. Mamíferos e 108

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insetos são os predadores mais abundantes, sendo que os primeiros somente utilizam sementes defecadas se os frutos não forem suficientes; 5) disponibilidade de frutos - a população de roedores aumenta nos períodos de abundância de frutos; 6) chuva - as chuvas podem dispersar o material fecal, dificultando a atração de roedores e proporcionando baixas taxas de predação.

Poucos estudos avaliaram a sobrevivência e estabelecimento das sementes defecadas primariamente por primatas (Chapman, 1995: Ponce-Santizo et al., 2006), e este é o primeiro estudo a acompanhar os efeitos secundários na dispersão de sementes por micos-leões-dourados.

Os objetivos deste trabalho foram: caracterizar a deposição das fezes; determinar o tempo de passagem das sementes pelo trato digestório dos micos-leões-dourados e a distância de dispersão das sementes; determinar a taxa de desaparecimento por predação e/ou dispersão secundária das sementes defecadas ou cuspidas por micos-leões-dourados, em comparação com sementes retiradas dos frutos; determinar, quando possível, quais são os principais dispersores secundários e/ou predadores das sementes defecadas ou cuspidas pelos micos-leões-dourados e acompanhar o estabelecimento e sobrevivência das plântulas defecadas ou cuspidas.

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5.2 MÉTODOS

5.2.1 COLETA DE FEZES

Todas as fezes contendo sementes ingeridas pelos micos-leões-dourados foram coletadas e numeradas. A localização (se foram depositadas em clareiras, sob árvores, ou nos rios) foi anotada e o ambiente de deposição das fezes foi comparado com a distribuição das árvores visitadas. As sementes das fezes foram retornadas para a mata para os experimentos de germinação (Capítulo 4) ou de monitoramento (este capítulo).

5.2.2 TEMPO DE PASSAGEM E DISTÂNCIA DE DISPERSÃO

O tempo de passagem das sementes pelo trato digestório e a distância da árvore de origem foram anotados sempre que possível. Quando os micos se alimentaram em vários indivíduos da mesma espécie num curto período de tempo, foram consideradas a primeira árvore, e as primeiras sementes defecadas, tanto para o cálculo do tempo de passagem, quanto para o cálculo de distância.

5.2.3 MONITORAMENTO DAS SEMENTES NA MATA

Parte das fezes foi retornada aos locais específicos onde foram defecadas para a montagem de experimentos com as fezes (tratamento) e com números equivalentes de sementes retiradas dos frutos (controle). A serrapilheira foi retirada do local do experimento para facilitar a observação do desaparecimento ou predação das sementes. No primeiro mês, o experimento foi vistoriado uma vez por semana quanto ao número de sementes removidas, e depois em intervalos de um mês até o final do estudo para a verificação do número de sementes predadas (este capítulo), sobreviventes, germinando e para o monitoramento do crescimento das plântulas (Capítulo 4).

5.2.4 EXPERIMENTOS DE EXCLUSÃO DE SEMENTES

Para verificar se os principais predadores ou dispersores secundários das sementes defecadas pelos micos-leões-dourados são vertebrados ou invertebrados foram montados experimentos de exclusão entre agosto de 2004 e janeiro de 2005. Para estes experimentos três grupos de micos-leões-dourados (Geni, SJ 2 e Curral) foram acompanhados em períodos variados, fora do período de acompanhamento dos micos em dias inteiros.

Em cada linha foram montados de três a cinco postos de germinação (distantes 5 m entre si), com quatro experimentos em cada posto: sementes tratamento (de fezes 110

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ou cuspidas), sementes controle (de frutos ou sementes com polpa), sementes tratamento cercadas e sementes controle cercadas. Em cada experimento foram utilizadas de três a cinco sementes, pois este número é próximo da média de sementes encontradas nas fezes (ver Resultados) (Figura 5.1). Somente as espécies que apresentaram o número de sementes suficiente, foram utilizadas nesses experimentos.

As sementes foram cercadas com gaiolas de exclusão feitas com vergalhão (4,2 mm) e telas de arame (“tela de viveiro” / malha 0,5’’x Fio 24 para as sementes pequenas: Figura 5.2, e “tela de pinteiro” /malha 1’’x Fio 22 para as sementes maiores: Figura 5.3). As gaiolas apresentaram tamanho de 15 cm de comprimento x 10 cm de largura x 13 cm de altura e foram colocadas sobre as sementes, com a tela enterrada no nível do solo, evitando passagem das sementes por baixo. A malha das telas permitia a passagem das sementes e a entrada e saída de insetos (formigas, besouros e outros), mas não possibilitava a passagem de vertebrados. As trilhas foram estabelecidas no ambiente de consumo dos frutos pelos micos-leões-dourados (baixada, brejo ou morro).

Os experimentos foram verificados em um período de três a sete dias, e o desaparecimento de sementes em experimentos fechados foi atribuído aos insetos. Os experimentos foram anulados nos casos de chuva forte antes da verificação das sementes. Após a primeira vistoria, as sementes em experimentos aberto continuaram sendo acompanhadas até o final do estudo para a verificação de germinação (dados incluídos no Capítulo 4) ou predação e desaparecimento por outros motivos como água de chuva, animais etc (Item 5.3.5).

Controle Tratamento Aberto T C Aberto Fechado T C Fechado T C 5m 5m 5m

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Figura 5.1. Esquema de montagem dos experimentos de exclusão na Reserva Biológica União, RJ. (

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sementes controle “C”; _* sementes tratamento “T”).

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Figura 5.3 Gaiola de exclusão para sementes grandes.

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5.2.5 ANÁLISE DE DADOS

Os locais de deposição das sementes (brejo, baixada e morro) foram comparados com o habitat de ocorrência das espécies frutíferas visitadas pelos micos através do teste do Qui-quadrado (χ2_{: Tabela de Contingência). Além disso, foi feita uma análise} de Cluster por Similaridade Percentual utilizando a distribuição das árvores visitadas e das fezes nos diferentes habitats (MVSP 3.1).

Os cálculos de distância de dispersão das sementes foram feitos através do programa Arcview GIS 3.2 Animal Movement Extension 2.0 (Hooge & Eichenlaub, 1997).

As comparações das taxas de desaparecimento e mortalidade das sementes controle e tratamento, e destas divididas em classes de tamanho foram feitas por Qui-quadrado. O número de sementes e o tamanho destas foram correlacionados com as taxas de desaparecimento e mortalidade.

Para verificar quais as características das sementes e da deposição das fezes influenciaram as taxas de desaparecimento, germinação e mortalidade das sementes controle e tratamento, foi utilizada uma Análise de Correspondência (Statistica 6.0) baseada na matriz contendo dados de: germinação, desaparecimento e mortalidade das sementes. Os escores das unidades nos dois primeiros eixos encontrados foram correlacionados com o número de sementes dos experimentos, peso e tamanho das sementes (comprimento x largura) e distância de dispersão (por correlação de Pearson) e com o habitat de deposição das sementes por ANOVA One-Way. A distância de dispersão e o habitat de deposição das fezes foram correlacionados somente com os escores que correspondiam às sementes tratamento.

Os experimentos de exclusão foram analisados por Qui-quadrado (Tabela de Contingência, e Qui-quadrado de aderência para cada categoria) (Zar, 1984).

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5.3 RESULTADOS 5.3.1 COLETA DE FEZES

Durante o período de estudo foram coletadas 340 amostras de fezes de 41 espécies. Dessas, 255 amostras de 34 espécies continham 875 sementes com tamanho maior do que 3 mm. O ambiente com maior número de deposições de fezes foi a baixada, com 52,1% do total amostrado (Tabela 5.1). Neste ambiente também foi registrado o maior número de eventos de alimentação (47,9% do total).

5.3.2 CARACTERÍSTICAS DA DEPOSIÇÃO DAS FEZES

Quando analisada a cobertura dos locais onde as fezes foram depositadas foram encontradas 51% das fezes sob o dossel e apenas 6,9% em locais sem cobertura (Figura 5.4). Quanto ao substrato de deposição, a maior parte das fezes (78,1%) foi depositada sobre a serrapilheira (Figura 5.5).

A localização das fezes de 33 espécies foi comparada (312 locais de deposição de fezes) com 410 locais de alimentação. As análises foram feitas para as 17 espécies que apresentaram dados suficientes. Apenas quatro espécies (23,5%) não tiveram as fezes depositadas no ambiente de acordo com a distribuição das árvores: Cecropia hololeuca, C. pachystachya, Inga thibaudiana e Sarcaulus brasiliensis. Quando comparadas todas as espécies juntas, o mico-leão-dourado depositou as fezes no ambiente apropriado para a germinação (Tabela 5.1; Figura 5.6). Na Análise de Cluster a distribuição das fezes em cada habitat foi agrupada com a distribuição das árvores visitadas pelos micos, nos mesmos habitats (Figura 5.7). De acordo com a análise, tanto as fezes quanto a distribuição das árvores nos ambientes de baixada e brejo são mais similares entre si, do que com a distribuição das árvores e das fezes no morro.

O número médio de sementes por fezes (para todas as espécies com sementes > 3 mm) foi igual a 3.7, com variações de uma única semente, até fezes com 27 sementes. O número mínimo, médio e máximo de sementes nas fezes das principais espécies consumidas é dado na Figura 5.8, mas 25% das fezes apresentaram uma única semente (Figura 5.9). Um total de 51 fezes de pelo menos 26 espécies apresentou sementes de mais de uma espécie, sendo encontrado um máximo de três espécies por defecação.

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes 128 75 15 0 20 40 60 80 100 120 140 dossel meio dossel sem dossel C o be rt ur a Nº fezes

Figura 5.4. Cobertura da vegetação no local de deposição das fezes de micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.

196 24 14 2 0 50 100 150 200 Serrapilheira Folha/tronco Terra Água Su b str a to Nº fezes

Figura 5.5. Substrato de deposição das fezes de micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.

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Tabela 5.1. Comparação dos ambientes de consumo de frutos e de deposição de fezes por espécie pelos micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.

Consumo Defecação

Espécies

Baixada Brejo Morro Baixada Brejo Morro

χ2 p Rollinia dolabripetala 7 0 15 8 0 15 1,7 ns Cecropia hololeuca 0 0 22 2 3 6 11,8 <0,01* Cecropia pachystachya 1 38 1 12 25 4 13,8 <0,01* Pourouma guianensis 3 0 11 2 1 6 1,7 ns Euphorbiaceae sp. 1 2 0 0 4 0 0 Inga edulis 22 17 0 24 10 0 1,7 ns Inga thibaudiana 14 1 4 6 5 1 6,4 <0,05* Inga sp. 2 _{1 6 0 0 7 0}_1,7_ns Inga sp. 4 3 2 3 0 0 1 Miconia cinnamomifolia 5 0 9 1 0 5 1,7 ns Miconia latecrenata _{57 6 2 10 2 2}_3,5ns Miconia sp.1 0 0 7 2 0 4 1,7 ns Hyperbaena domingensis 1 1 2 3 0 6 2,4 ns Fícus cf. gomelleira* 2 0 1 1 0 2 Helicostylis tomentosa 2 0 18 2 1 4 4,7 ns Calycorectes sp.1 10 0 0 12 0 0 1,7 ns Eugenia cf. excelsa 4 0 6 1 0 0 Marlierea sp.1 _{2 0 0 2 0 0} Myrcia fallax 1 0 3 0 1 1 Myrtaceae sp. 11 3 0 0 4 0 2 Myrtaceae sp. 13 _{0 0 1 0 0 1} Guapira opposita 1 0 0 1 0 0 Passiflora rhamnifolia 0 0 19 2 0 7 1,7 ns Coccoloba sp.1 1 0 0 0 0 1 Randia sp. 1 3 0 2 0 1 1 Tocoyena brasiliensis 1 2 0 7 3 0 1,7 ns Pouteria bangii 1 0 4 3 0 8 1,7 ns Sarcaulus brasiliensis _{49 3 0 51 0 3}_6,0<0,05* Indeterminada 2 0 1 0 0 4 1 Indeterminada 7 0 0 1 0 0 1 Indeterminada 11 0 1 0 3 2 0 Indeterminada 18 0 0 1 1 0 0 Indeterminada 20 0 0 1 0 0 1 TOTAL 196 78 136 164 65 83 3,7 ns % 47,8 19,0 33,2 52,6 20,8 26,6

* espécies com deposição das sementes em ambientes significativamente diferentes dos ambientes de ocorrência das árvores.

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Figura 5.6. Distribuição das árvores visitadas e das fezes dos grupos de micos-leões-dourados acompanhadas na Reserva Biológica União, em dias inteiros e esporadicamente. Alimentação Baixada Deposição Baixada Alimentação Brejo Deposição Brejo Alimentação Morro Deposição Morro 28 40 52 64 76 88 100

Figura 5.7. Análise de Cluster, com os grupamentos entre os ambientes de alimentação de deposição de fezes pelos micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.

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Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes 0 5 10 15 20 25 30 Rol linia dol abrip etal a Pour oum a gu iane nsis Euph orbi acea e sp .1 Inga edu lis I. th ibau dian a Inga sp. 2 Hyp erba ena dom inge nsis Hel icos tylis tom ento sa Myrci a fa llax Mar liere a sp .1 Cal ycor ecte s sp .1 Myrta ceae sp. 11 Gua pira opp osita Pass iflor a rh am nifo lia Coc colo ba s p.1 Toco yena bra silie nsis Pout eria ban gii Sarc aulu s br asili ensi s sp.1 9 N º d e sem en te s

Figura 5.8. Número mínimo, médio e máximo de sementes nas fezes das principais espécies consumidas por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.

42 39 21 15 12 8 6 ₅ 3 4 3 1 1 1 1 2 1 1 1 1 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 14 15 16 20 21 22 23 27 Nº Sementes N º d e D ef eca çõ es

Figura 5.9. Número de sementes por defecação, nas fezes depositadas por micos-leões-dourados, na Reserva Biológica União, RJ.

(14)

5.3.3 TEMPO DE DEFECAÇÃO

Os micos-leões-dourados defecam durante todo o dia, ao longo da sua área de uso (Lapenta, 2002; presente estudo). O tempo médio de retenção das sementes ingeridas foi de 1,38 ± 0,03 horas (n = 96 amostras; 30 espécies). O tempo mínimo de 0,37 h e o máximo de 3,33 h ocorreu na mesma espécie (Hyperbaena domingensis) (Figura 5.10).

O tempo de retenção das sementes não está correlacionado ao comprimento (n = 11; r = - 17; p = 0,61) ou diâmetro destas (n = 11; r = 0,20; p = 0,56).

5.3.4 DISTÂNCIA DE DISPERSÃO

A distância média de dispersão das sementes para todas as espécies foi de 170,74 ± 63 metros, calculada para 136 defecações (33 espécies). A distância variou de 0 (para Calycorectes sp.1 e Pouteria bangii) até 635,1 m (Sarcaulus brasiliensis) (Figura 5.11). Apenas 8,2% das fezes foram depositadas até 10 m da árvore parental e 56% das defecações foram encontradas entre 10 e 100 metros (Figura 5.12).

A distância de dispersão das sementes não está correlacionada ao tempo de retenção destas no trato digestório dos micos (n = 27; r = 0,35; p = 0,07) e nem ao comprimento (n = 11; r = - 0,14; p = 0,69) ou diâmetro das sementes (n = 11; r = 0,26; p = 0,43).

Cento e sete experimentos com sementes de 38 espécies foram realizados nos diversos ambientes na mata. As sementes foram retornadas à mata para a verificação da germinação (Capítulo 4), predação e dispersão secundária (sendo que 14 experimentos com 12 espécies foram feitos durante a coleta de sementes para os experimentos de exclusão). Desses, 90 experimentos com 28 espécies foram realizados com sementes retiradas de frutos e de fezes, e 17 experimentos com 10 espécies foram realizados com sementes dentro da polpa dos frutos e sementes cuspidas pelos micos.

As espécies que são engolidas e defecadas e as que são cuspidas pelos micos-leões apresentam curvas de sobrevivência semelhantes entre controle e tratamento (Figura 5.13). O final da curva pode indicar tanto a mortalidade das sementes, quanto a germinação destas (ver dados de porcentagens no Capítulo 4).

(15)

Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sem entes 0 0. 5 1 1. 5 2 2. 5 3 3. 5 Rolli nia do lab rip eta la op Cecr ia hol ole uca C. p ach yst ach ya oum Pour a g uia ne nsi

s iac orb Euph

eae sp .1 Ing a e du lis hia I. t bau dia na I. s p.2 I. s p.4 Mic on ia sp. 1 inn M. c am om ifo lia M. l ate cre na ta tac Myr ea e s p.1 1 Mar lie rea sp .1 yco Cal rec tes sp .1 Gua pira op po

sita aen erb Hyp

a d om ing en

sis ylis ost Helic

to men tos a Fic us gom elle

ira ra iflo Pass

rha mni fol ia Cocc olo ba sp. 1 na oye Toc bra sili ens is Ran dia sp .1 Pout eria ba

ngi us aul Sarc

bra sili en sis Ind ete rm in ada 7 ete Ind rm in ada 11 det Iin erm ina da 19 ete Ind rm in ada 20 Ind ete rm in ada 22 Tem po (h) Figura 5.10.

Tempo mínimo, médio e máximo de retenção das sementes engolidas por micos-leões-dourados na Reserva

Biológica União, RJ.

(16)

Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sem entes 0 50 100 150 200 250 300 350 400 450 500 550 600 650 Ro llin ia do lab rip eta la cro Ce pia h olo leu ca C. pac hys ta ch ya uro Po um a g uia ne nsi s pho Eu rbi ace ae sp .1 In ga ed ulis I. th iba ud ian a I. sp .2 I. sp .4 on Mic ia la tec re nat a M. s p.1 M. c ina mom ifo

lia aen erb Hyp

a d om ing en

sis ost lic He

ylis to men to sa Fic us gom elle ira Myr cia fa lla x lyc Ca ore cte s s p.1 Mar lie re a s p.1 Myr ta cea e s p.1 1 Myr ta cea e s p.1 3 Gua pira o pp osi ta sifl Pas ora rh am nifo lia Co cco lob a s p.1 oye Toc na bra sili ens is Ra ndi a s p.1 Pou te ria ba ngi i ulu ca Sar s b ras ilie nsi s ind ete rm ina da 7 ind ete rm ina da 11 ind ete rm ina da 18 ind ete rm ina da 19 ind ete rm ina da 20 ind ete rm ina da 22 Dist ânci a ( m)

Figura 5.11. Distância mínima, média e máxima de dispersão de sementes por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.

(17)

Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sem

entes

(18)

(19)

Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes 1.51% 4.54% 1.51% 4.54% 11.4% 11.4% 31.8% 25% 8.33% 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 0-10 >10-50 >50-100 >100-150 >150-200 >200-250 >250-300 >300-450 >450-650 Distância (m) N º D ef ec açõ es

Figura 5.12. Distribuição das fezes de micos-leões-dourados de acordo com a distância da árvore parental. 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 1 Semanas S e m e n tes s o b rev iv en te s ( % ) 0

Fruto

Fezes

Semente+Polpa

SementeCuspida

Figura 5.13. Porcentagem de sobrevivência de sementes controle (de frutos com polpa) e de sementes tratamento (de fezes ou cuspidas) em experimentos de germinação na Reserva Biológica União.

(20)

5.3.5.1 Desaparecimento das sementes

Durante todo o período de estudo 53,2% das sementes tratamento (329 sementes) e 49,7% das sementes controle (310 sementes), colocadas para germinar desapareceram (para as espécies com sementes > 3 mm), tendo sido predadas ou removidas para outros locais por dispersores secundários (Tabela 5.2). Dentre as 18 espécies com sementes engolidas e defecadas pelos micos, 38,9% das espécies (sete espécies) tiveram um desaparecimento proporcional das sementes tratamento (retiradas de fezes) e sementes controle (retirada de frutos). O desaparecimento foi maior para as sementes retiradas de fezes em 27,8% das espécies (cinco espécies) e maior para as sementes de frutos em 33,33% das espécies (seis espécies). Dentre as oito espécies com sementes cuspidas pelos micos 25% (Indeterminada 11 e Myrtaceae sp.3) apresentaram um desaparecimento proporcional das sementes tratamento (sementes cuspidas) e sementes controle (sementes com polpa) (Tabela 5.2). O desaparecimento foi maior para as sementes cuspidas em 50% das espécies (quatro espécies) e para as sementes com polpa em 25% das espécies (Eugenia robustovenosa e Paullinia ferruginea).

Quando todas as espécies foram analisadas juntas e classificadas por tamanho (Figura 5.14) a porcentagem de desaparecimento foi significativamente maior para as sementes controle na classe de tamanho pequenas/médias (χ2 _{= 13,83; p < 0,001) e} maior para as sementes tratamento de tamanho grande (χ2_{= 7,81; p < 0,01). No} entanto, o desaparecimento das sementes na mata não está relacionado ao tamanho (comprimento x largura) destas (n = 28; r = 0,08; p = 0,68). O desaparecimento das sementes controle e tratamento estão altamente correlacionados ao número de sementes utilizado nos experimentos (n = 70; r = 0,52; p << 0,001 e n = 69; r = 0,59; p << 0,001, respectivamente).

5.3.5.2 Mortalidade das sementes

Até o final do estudo, 18,5% das sementes tratamento (115 sementes) e 21,1% das sementes controle (132 sementes) retornadas para a mata morreram antes de germinar (para as espécies com sementes > 3 mm).

Dentre as 13 espécies com sementes engolidas e defecadas pelos micos, 46,1% delas (seis) tiveram uma mortalidade proporcional de sementes tratamento (retiradas de fezes) e sementes controle (retirada de frutos) (Tabela 5.2). A mortalidade foi maior para as sementes retiradas de fezes em 38,5% das espécies (cinco espécies) e para as sementes de frutos em 15,4% das espécies (espécie Indeterminada 7 e Inga

(21)

thibaudiana). Das sete espécies com sementes cuspidas pelos micos, 42,9% (Eugenia robustovenosa, Eugenia sp.4, Myrtaceae sp.3) tiveram uma mortalidade proporcional de sementes controle (sementes com polpa) e sementes tratamento (sementes cuspidas) (Tabela 5.2). A mortalidade foi maior para as sementes com polpa (controle) em 57,1% das espécies (Eugenia cf. excelsa, Eugenia sp.1, Myrtaceae sp.1 e Indeterminada 11).

Quando todas as espécies foram analisadas juntas e classificadas por tamanho (Figura 5.15) a porcentagem de mortalidade não foi significativamente diferente entre controle e tratamento para nenhuma classe de tamanho, mas quando todas as classes de tamanho foram analisadas juntas a mortalidade das sementes na mata foi positivamente correlacionada ao tamanho destas (n = 28; r = 0,47; p = 0,012).

en to eci m esap % D 30 71.7 34.9 14.3 34.9 50.5 35.8 9.2 0 10 20 30 40 50 60 70 80

Pequenas Pequenas-Médias Médias-Grandes Grandes

Tamanho das sementes

ar

Controle Tratamento

Figura 5.14. Porcentagem de desaparecimento de sementes controle e tratamento por classes de tamanho, na Reserva Biológica União, RJ.

3.1 5.5 50.2 37.3 11.3 29.3 43.6 11 0 10 20 30 40 50 60

Pequenas Pequenas-Médias Médias-Grandes Grandes

Tamanho das Sementes

% M or ta lid ad e Controle Tratamento

Figura 5.15. Porcentagem de mortalidade de sementes controle e tratamento por classes de tamanho, na Reserva Biológica União, RJ.

(22)

Tabela 5.2. Porcentagem de desaparecimento e/ou de mortalidade entre sementes controle (retiradas de frutos, ou com polpa) e sementes tratamento (retiradas de fezes ou cuspidas) na Reserva Biológica União, RJ. Espécies Nº sementes t rat a ment o/ c ontrole

% desaparecimento tratamento controle

χ

2

p

% mortalidade tratamento controle

χ 2 p Rollinia dolabripetala 89 / 89 100 98,9 0 ns 0 0 Pourouma guianensis 10 / 10 70 100 4,9 < 0,05 0 0 Euphorbiaceae sp.1 10 / 10 10 30 9,0 < 0,01 60 50 0,74 ns Inga edulis 57 / 57 80,7 64,9 1,50 ns 19,6 33,33 3,06 ns Inga thibaudiana 33 / 33 69,7 63,6 0,19 ns 0 36,4 34,4 < 0,001 Inga sp.2 6 / 10 66,7 0 64,71 <0,001 0 0 Helicostylis tomentosa 6 / 6 0 50 48,02 < 0,001 100 50 16,0 < 0,001 Calycorectes sp.1 44 / 44 29,5 22,7 0,64 ns 6,8 2,3 1,35 ns Eugenia robustovenosa* 18 / 18 0 16,7 14,8 < 0,001 72,2 66,7 0,15 ns Euge nia cf. excelsa* 11 / 11 81,8 18,2 39,2 < 0,001 18,2 81,8 39,2 <0,001 Euge nia sp.1* 10 / 10 20 0 18,0 < 0,001 30 50 4,51 <0,05 Euge nia sp.4* 25 / 25 28 8 10,03 < 0,01 60 52 0,44 ns Marlierea sp.1 12 / 12 0 0 33,3 50 2,96 ns Myrcia fallax 6 / 6 83,3 83,3 0 ns 0 0 Myrtaceae sp.1* 30 / 30 33,33 10 11,51 < 0,001 26,7 46,7 4,92 <0,05 Myrtaceae sp.3* 7 / 7 42,9 28,6 2,47 ns 57,1 71,4 1,38 ns Myrtaceae sp.11 14 / 14 7,1 0 5,24 <0,05 7,1 14,3 1,78 ns Guapira opposita 4 / 4 50 75 4,61 <0,05 25 0 23,0 < 0,01 Passiflora rhamnifolia 22 / 22 100 100 0 ns 0 0 Randia sp.1 31 / 31 48,4 51,6 0,05 ns 22,6 6,45 7,9 < 0,01 Tocoyena brasiliensis 35 / 35 37,1 68,6 8,8 <0,01 17,1 2,9 8,71 <0,01 Paullinia ferruginea * 11 / 11 0 18,2 16,25 < 0,001 0 0 Micropholis guyanensis 7 / 7 42,9 71,4 6,62 = 0,01 57,1 28,6 8,82 <0,01 Pouteria bangii 24 / 24 41,7 20,8 6,34 < 0,05 29,2 29,2 0 ns

(23)

Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sem

entes

Tabela 5.2. Continuação. Espécies

Nº sementes

Tratamento/

c

ontrole

% desaparecimento tratamento controle

χ

2

p

% mortalidade tratamento controle

χ 2 p Sarcaulus brasiliensis 88 / 88 44,3 46,6 0,02 ns 1 5 ,9 1 3 ,6 0 ,0 6 ns Indeterminada 7 4 / 4 75 25 24,0 < 0,001 25 75 24,01 <0,001 Indeterminada 11* 4 / 4 25 25 0 ns 0 25 23,04 <0,01 Indeterminada 18 2 / 2 50 0 48,0 < 0,001 0 0 TOTAL 620 / 624 53,1 49,7 0,06 ns 18,5 21,1 0,06 ns n.s. desapareci

mento de sementes sem di

ferença si

gni

fi

cati

va; * espéci

es com sementes cuspi

d as. Fo ra m u tiliza d as s ome n te a s s eme n te s a b er ta s d os e xp er ime n to s d e e xc lu sã o. 126

(24)

A Análise de Correspondência aplicada à matriz contendo as variáveis: desaparecimento, germinação e mortalidade nos vários experimentos mostrou 71% de variância da matriz nos dois primeiros eixos (Tabela 5.3). O primeiro eixo posiciona as variáveis: desaparecimento e germinação das sementes em extremos opostos, e explica 56,5% da variação. O segundo eixo mostra uma polarização entre a mortalidade e a germinação.

Tabela 5.3. Autovalores dos eixos e variáveis analisadas e porcentagem da variação explicada. Eixo 1 Eixo 2 Autovalores 0,641 0,164 Porcentagem 56,53 14,51 Porcentagem acumulada 56,53 71,04 Desaparecimento 0,000 1,28 Germinação 2,65 0,000 Mortalidade 2,93 3,09

A distância e o habitat de dispersão não apresentaram correlação com os dois primeiros eixos (Tabela 5.4). O número de sementes nos experimentos apresentou correlação com o segundo eixo, mostrando uma tendência à mortalidade com o aumento de sementes nos experimentos. O peso das sementes, assim como o tamanho destas (comprimento x largura) está correlacionado ao primeiro eixo, mostrando uma tendência para o aumento da germinação com o aumento do peso ou tamanho das sementes.

Tabela 5.4. Correlação entre os dois primeiros eixos com as variáveis independentes.

Fatores Eixo 1 Eixo 2

Nº_sementes _ns _{r = 0,205; p<0,05; n = 143}

Peso das sementes r = 0,364; p < 0,01; n = 118 ns Tamanho das sementes r = 0,26; p < 0,05; n = 82 ns

Distância de dispersão ns ns

(25)

As taxas de desaparecimento, mortalidade e germinação foram semelhantes entre as sementes tratamento e as sementes controle, mas no total a porcentagem de sementes desaparecidas foi superior à porcentagem de sementes mortas ou germinadas (Figura 5.16). 47.3 51.4 31.4 _29.7 14 13.7 0 10 20 30 40 50 60 Controle Tratamento

P

or

cen

ta

ge

m

Desaparecimento Mortalidade Germinação

Figura 5.16. Porcentagem de desaparecimento, mortalidade e germinação das sementes controle e tratamento, na Reserva Biológica União, RJ.

Na maior parte dos casos de sementes desaparecidas ou predadas não foi possível identificar o agente predador ou dispersor. No entanto, em alguns casos foi observada a presença de formigas ou besouros, ou encontradas evidências destes insetos ou de mamíferos (Figura 5.17). A ação dos predadores e/ou dispersores secundários foi semelhante nas sementes tratamento e controle, mas as formigas foram o grupo com maior freqüência de ocorrência tanto em número de experimentos, como de espécies e de sementes que visitaram.

Evidências da presença de besouros foram encontradas em experimentos com as espécies: Inga thibaudiana, Pouteria bangi, Eugenia robustovenosa, Eugenia sp.1, Sarcaulus brasiliensis, Passiflora rhamnifolia, Myrtaceae sp.3 e indeterminada 7. Em alguns casos as sementes apresentaram furos feitos por besouros, mas não perderam a viabilidade para a germinação.

As formigas foram encontradas nas espécies: Cecropia pachystachya, C. hololeuca, I. thibaudiana, Inga sp.2, Miconia cinnamomifolia, P. bangii, Randia sp.1, 128

(26)

Pourouma guianensis, Rollinia dolabripetala, Helicostylis tomentosa, Hyperbaena domingensis, Indeterminada 7.

Evidências da presença de mamíferos foram encontradas nas sementes das espécies: I. thibaudiana, Myrtaceae sp.1, Tocoyena brasiliensis, S. brasiliensis e Euphorbiaceae sp.1. 71.9% 67.8% 48% 47.2% 26.3% 28.9% 32% 38.9% 1.75% 3.30% 20% 13.9% 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90

Experimentos Espécies Controle Tratamento

Formigas Besouros Mamíferos

Figura 5.17. Número de experimentos, de espécies e de sementes controle e tratamento com evidências da ação de formigas, besouros ou mamíferos.

5.3.6 EXPERIMENTOS DE EXCLUSÃO DE SEMENTES

Dez experimentos de exclusão foram montados utilizando-se oito espécies. Oito experimentos (seis espécies) utilizaram sementes retiradas de frutos e de fezes, um experimento (com Eugenia sp.4) utilizou sementes cuspidas e sementes com polpa e um experimento (com Pourouma guianensis) utilizou apenas sementes provenientes de fezes.

No total das espécies não houve diferença significativa no desaparecimento de sementes controle e tratamento, abertas e fechadas (Tabela 5.5). Também não foram encontradas diferenças significativas no desaparecimento quando comparadas as sementes de todas as espécies nas categorias abertas e fechadas ou controle e tratamento.

(27)

Não houve desaparecimento de nenhuma semente de Pourouma guianensis, Inga edulis, Eugenia sp.4 e em um dos experimentos de Sarcaulus brasiliensis.

Quando analisado por espécie o desaparecimento foi desigual no total das categorias para um dos testes com Calycorectes sp.1, Myrtaceae sp.11 e Tocoyena brasiliensis. Quando analisado cada espécie por categoria, houve um maior desaparecimento das sementes em experimentos abertos nos dois testes com Calycorectes sp.1 e Myrtaceae sp.11. O maior desaparecimento de sementes tratamento ocorreu em um dos testes com Calycorectes sp.1 e Myrtaceae sp.11.

Nos experimentos de exclusão, em alguns casos foi observada a presença de formigas ou besouros, ou encontradas evidências destes ou de mamíferos (Figura 5.18). Nos experimentos fechados (exclusão de vertebrados) os besouros representaram a maior freqüência de ocorrência tanto nos experimentos que utilizaram sementes controle (provenientes de frutos ou com polpa), como nos experimentos com sementes tratamento (provenientes de fezes ou cuspidas pelos micos). Mas apesar do número de sementes serem insuficientes para testes estatísticos, os besouros foram mais atraídos nos experimentos (abertos e fechado) com sementes retiradas das fezes. O desaparecimento de seis sementes tratamento (em experimentos com e sem gaiolas de exclusão) foi devido à ação de tatus, mas não foi possível verificar se as sementes foram predadas, ou apenas removidas de lugar.

A evidência da ação de formigas, besouros e mamíferos nos experimentos abertos e nos de exclusão foi correlacionada ao peso das sementes. Os resultados só foram significativos para besouros (n = 7; t = 2,98; p < 0,05), sendo que a infestação aumentou de acordo com o aumento no peso das sementes.

(28)

Tabela 5.5. Comparação do desaparecimento de sementes controle e tratamento em experimentos de exclusão

na

Reserva

Biológica União, RJ. Espécies

Sement es por categoria Tratamento Ab ert o (%) Tratamento Fechado(%) Cont role A b ert o (%) Cont role Fechado(%) χ 2 p total χ 2 p A x F χ 2 p C x T Pourouma guianensis 6 0 0 -Inga edulis 6 0 0 0 0 Calycorectes sp.1 15 16,7 16,7 16,7 0 10,38 <0, 001 4, 92 <0, 05 4, 92 <0, 05 Calycorectes sp.1 16 6,25 0 6,25 0 10.58 0, 001 0 ns Eugenia sp.4 25 0 0 0 0 Myrtaceae sp. 11 14 7,14 0 0 0 21,42 <0, 001 5,28 <0, 05 5,28 <0, 05 Randia sp.1 25 2 4 12 4 1,73 ns 1,14 ns 3, 7 ns Tocoyena brasiliensis 25 4 0 0 8 7,92 <0, 01 0,75 ns 0, 75 ns Sarcaulus brasiliensis 16 0 0 0 0 Sarcaulus brasiliensis 25 4 0 4 4 1.17 ns 0,75 ns 0, 75 ns TOTAL 173 8,67 3,47 4,05 9,25 2,78 ns 0 ns 0,001 ns

A x F = sementes abertas versus fechadas; C x

T = sementes control

(29)

Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes 37.5% 25% 16.7% 60% 36.4% 50% 55% 83.3% 20% 27.2% 20% 20% 36.4% 0 2 4 6 8 10 12

Espécies Controle Aberto Controle Fechado

Tratamento Aberto

Tratamento Fechado Formigas Besouros Mamíferos

12.5%

Figura 5.18. Número de espécies e de experimentos de exclusão (sementes controle e tratamento) com evidências da ação de formigas, besouros ou mamíferos.

5.3.7 ESQUEMA GERAL DOS EXPERIMENTOS DE GERMINAÇÃO

A sobrevivência das sementes no final do estudo (quando consideradas todas as sementes colocadas no início do experimento e acompanhadas durante todo o período para a observação do desaparecimento, mortalidade, germinação e surgimento de plântulas) foi semelhante entre os experimentos com sementes controle e tratamento (Figuras 5.19 e 5.20). Mais da metade das sementes controle e tratamento colocadas para germinar na mata desapareceram. A porcentagem de sementes germinadas e de plântulas foi superior à porcentagem de mortalidade nos experimentos controle. Nos experimentos com sementes tratamento a porcentagem de mortalidade das sementes foi superior à porcentagem de plântulas, mas a mortalidade de plântulas nos experimentos controle foi maior. No final do estudo restaram 7,35% de plântulas provenientes de sementes controle e 7,7% de plântulas provenientes de sementes tratamento.

(30)

Capítulo 5 – Dispersão Secundária e Predação de Sementes Sementes n = 639 Mortalidade 9,9% Mortalidade 15% 24,1% Desaparecimento 52,4%

Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%

Plântulas n = 114 Plântulas sobreviventes n = 47 7,35% 17,8% Sementes n = 639 Mortalidade 9,9% Mortalidade 15% 24,1% Desaparecimento 52,4%

Plântulas n = 114 Plântulas sobreviventes n = 47 7,35% 17,8% Mortalidade 9,9% Mortalidade 15% 24,1% Desaparecimento 52,4%

Plântulas n = 114 Plântulas sobreviventes n = 47 7,35% 17,8% Mortalidade 15% 24,1% Desaparecimento 52,4%

Plântulas n = 114 Plântulas sobreviventes n = 47 7,35% Mortalidade 15% Mortalidade 15% 24,1% Desaparecimento 52,4%

Plântulas n = 114 Plântulas sobreviventes n = 47 7,35% 24,1% Desaparecimento 52,4% Desaparecimento 52,4%

Plântulas n = 114

Plântulas sobreviventes n = 47 7,35%

Sementes germinadas n = 154

Sementes germinadas n = 154 Mortalidade 6,42%Mortalidade 6,42%

Plântulas n = 114 Plântulas sobreviventes n = 47 7,35% Plântulas n = 114 Plântulas n = 114 Plântulas sobreviventes n = 47 7,35% Plântulas sobreviventes n = 47 7,35% 17,8%

Figura 5.19. Porcentagens de desaparecimento, mortalidade, germinação e sobrevivência de sementes, em experimentos controle na Reserva Biológica União, RJ.

Mortalidade 5,9% Mortalidade 6,9% Sementes n = 640 Sementes germinadas n = 131 13,4% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas n = 86 Desaparecimento 53,8% 20,5% Mortalidade 16,6% Mortalidade 5,9% Mortalidade 6,9% Sementes n = 640 Sementes germinadas n = 131 13,4% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas n = 86 Desaparecimento 53,8% 20,5% Mortalidade 16,6% Mortalidade 5,9% Mortalidade 6,9% Sementes n = 640 Sementes germinadas n = 131 13,4% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas n = 86 Desaparecimento 53,8% 20,5% Mortalidade 16,6% Mortalidade 5,9% Mortalidade 6,9% Sementes n = 640 Sementes germinadas n = 131 13,4% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas n = 86 Desaparecimento 53,8% 20,5% Mortalidade 16,6% Mortalidade 6,9% Sementes n = 640 Sementes germinadas n = 131 13,4% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas n = 86 Desaparecimento 53,8% 20,5% Mortalidade 16,6% Mortalidade 6,9% Mortalidade 6,9% Sementes n = 640 Sementes germinadas n = 131 13,4% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas n = 86 Desaparecimento 53,8% 20,5% Mortalidade 16,6% Sementes n = 640 Sementes germinadas n = 131 13,4% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas n = 86 Desaparecimento 53,8% 20,5% Mortalidade 16,6% Sementes germinadas n = 131 Sementes germinadas n = 131 13,4% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas n = 86 Desaparecimento 53,8% 20,5% Mortalidade 16,6% 13,4% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas n = 86 Desaparecimento 53,8% 20,5% Mortalidade 16,6% 13,4% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas n = 86 Desaparecimento 53,8% 20,5% Mortalidade 16,6% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas n = 86 Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas sobreviventes n = 49 7,7% Plântulas n = 86 Plântulas n = 86 Desaparecimento 53,8% 20,5% Mortalidade 16,6% 20,5% Mortalidade 16,6%

Figura 5.20. Porcentagens de desaparecimento, mortalidade, germinação e sobrevivência de sementes, em experimentos tratamento na Reserva Biológica União, RJ.

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5.4 DISCUSSÃO

5.4.1 PADRÃO DE DEPOSIÇÃO DAS FEZES

De acordo com Pizo (2003) a deposição isolada de sementes, produzida principalmente por aves, é mais favorável ao seu estabelecimento do que o padrão agrupado produzido freqüentemente por macacos. No entanto, ao padrão de defecação dos primatas pode variar de acordo com a espécie, e a deposição produzida por L. rosalia pode ser considerada intermediária, quando comparado ao padrão agrupado ou disperso produzida por outros primatas. Os micos-leões-dourados vivem em grupos coesos, mas como apresentam grande locomoção e o tempo digestivo é curto, as fezes encontram-se espalhadas por todo o ambiente. Além disso, as sementes defecadas pelos micos não são envoltas por muito material orgânico e muitas vezes são depositadas isoladamente umas das outras na mata.

Segundo Wehncke et al. (2004), indivíduos de Alouatta palliata vivem em grupos coesos e apresentam uma locomoção diária pequena e tempo de digestão elevado. Dessa forma os indivíduos do grupo defecam simultaneamente, com elevadas taxas de defecação por área e as sementes se concentram principalmente sob os locais de dormida (Chapman, 1989; Howe, 1980; Julliot, 1997). Resultado semelhante foi encontrado para Alouatta guariba na Floresta semi-descídua do estado de São Paulo (Martins, 2006) e para Alouatta pigra na Guatemala (Ponce-Santizo et al., 2006). Outros pré-simios como Lemur sp. defecam imediatamente após o descanso na mesma árvore que foi utilizada na alimentação (Overdorff & Strait, 1998).

Os macacos-prego (Cebus capucinus) vivem em grupos grandes e pouco coesos, percorrem grandes distâncias num mesmo dia e apresentam rápida passagem digestiva. Dessa forma, poucos indivíduos do grupo se alimentam numa mesma árvore e as fezes são depositadas a grandes distâncias da árvore mãe e distantes umas das outras (Wehncke et al., 2004). O mesmo padrão foi encontrado na dispersão de sementes por muriquis (Brachyteles arachnoides) (Martins, 2006) e por macacos-aranha (Ateles spp.) (Russo, 2005; Ponce-Santizo et al., 2006).

Assim como no presente trabalho, um estudo comparativo da eficiência da dispersão de sementes por Muriquis e por Bugios também encontrou um máximo de três espécies por amostra fecal (Martins, 2006). No entanto a média de sementes por amostra foi muito superior ao valor de 3.7 encontrado neste estudo (17.6 sementes em média por fezes para Alouatta guariba e 9.9 para Brachyteles arachnoides). Além

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do tamanho dos primatas estudados, é provável que esta diferença esteja relacionada a uma maior falta de coesão do material fecal depositado pelos micos-leões.

Muitas espécies ocorrem em mais de uma ambiente e o fator limitante de distribuição pode estar relacionado a outros fatores que não o relevo ou grau de dessecação, como o considerado nesse estudo. Mas, o mico-leão-dourado pode ser considerado um dispersor eficiente em relação ao ambiente de defecação, pois 77,3% das espécies tiveram as sementes defecadas no ambiente apropriado para a germinação. Mesmo para as outras espécies, o ambiente de ocorrência das árvores recebeu a maior parte das sementes defecadas, mas o resultado do teste não foi significativo, pois as sementes também foram depositadas em outros ambientes (ver Tabela 4.3). Os resultados apontam que a deposição das fezes pelos micos nos diferentes ambientes foi agrupada com a distribuição das espécies visitadas nos mesmo habitats. No entanto, muitas vezes durante a coleta de dados os ambientes de baixada e os de brejo são difíceis de serem diferenciados visualmente. As dificuldades na delimitação exata ocorrem principalmente em ambientes de transição ou nos períodos de seca mais intensa. Dessa forma, o resultado dos testes pode ter sido influenciado por variações durante a coleta de dados. As espécies de Cecropia, por exemplo, são plantas de áreas abertas e iluminadas. Os frutos de C. pachystachya foram consumidos principalmente no brejo, onde também foi depositada a maioria das sementes. O resultado do teste se deve ao grande número de sementes que também foram depositadas na baixada. No entanto, essas sementes também podem ocorrer na baixada, se encontrarem condições de umidade e de luz favoráveis à germinação. As árvores de Sarcaulus brasiliensis ocorrem principalmente na baixada, baixadas úmidas ou inundadas. Os testes estatísticos não apontam o local apropriado de deposição das sementes pelos micos, mas cerca de 94% das sementes foram depositadas na baixada, e apenas 5,55% das sementes foram depositadas em áreas de morro.

5.4.2 TEMPO DE DEFECAÇÃO E DISTÂNCIA DE DISPERSÃO

Os dados de tempo de passagem das sementes, distância de dispersão e habitat de defecação representam uma continuidade do trabalho anterior e foram reunidos para a publicação (Lapenta & Procópio-de-Oliveira, submetido).

Neste trabalho, assim como no trabalho realizado anteriormente (Lapenta, 2002) também não foram encontradas correlações entre as medidas das sementes engolidas e o tempo de passagem pelo trato digestório ou distância de dispersão das sementes. No entanto deve ser ressaltado que algumas medidas de distâncias e de tempo de

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passagem das sementes podem estar subestimadas, pois muitos dados foram desprezados por não se saber exatamente quais fezes estavam relacionadas à quais árvores e determinados períodos de consumo. As diferenças na estimativa podem ter sido maiores em espécies que apresentam distribuição agregada como Miconia spp e outras, do que em espécies de distribuição isolada. Além disso, os micos-leões-dourados costumam retornar várias vezes nas mesmas árvores ao longo do mesmo dia, ou por dias seguidos, o que poderia explicar a falta de correlação entre o tempo de passagem das sementes e a distância de dispersão. Outro fator não analisado nesse estudo é a interferência da polpa. Algumas espécies como Sarcaulus brasiliensis e outras da família Sapotaceae apresentam uma grande quantidade de látex no fruto, que poderia influenciar o tempo de passagem das sementes pelo trato digestório do mico-leão-dourado.

Animais que defecam rapidamente podem apresentar uma adaptação às dietas baseadas no consumo de frutos maduros ricos em carboidratos e lipídeos que são extraídos no trato digestório (Link & Di Fiore, 2006). Além disso, um menor tempo de manuseio do fruto permite que as sementes sejam engolidas e passem intactas pelo trato digestório, representando uma vantagem para a planta, que dispersa suas sementes, e também para o frugívoro, que permanece menos tempo vulnerável a predadores.

A dispersão de sementes em grandes distâncias pode evitar altos índices de predação sob a árvore parental, devido aos efeitos de densidade. Mesmo que em baixos níveis, a dispersão a longas distâncias já será desproporcionalmente benéfica, se reduzir a competição no novo habitat (Nathan & Muller-Landau, 2000). Howe et al. (1985) estudando processos de dispersão de Virola surinamensis concluíram que sementes da espécie escapam mais facilmente da predação se forem dispersas, sendo que os insetos predaram mais sementes sob a copa da árvore parental, enquanto os mamíferos predaram mais, a uma distância de 40-50 m. Forget (1993) estudando a predação pós-dispersão por roedores no Panamá, não encontrou efeitos da distância na taxa de predação, mas houve influência do período de frutificação e abundância de frutos. A sobrevivência de sementes de Astrocaryum murumuru no Peru, também não foi afetada pela distância da árvore parental, mas sofreu influências do número de sementes presentes, enquanto as sementes de Dipteryx micrantha apresentaram efeito inverso (Cintra, 1997). Se os recursos estiverem localmente distribuídos, a probabilidade de a semente encontrar um local adequado para o estabelecimento irá decrescer com o aumento da distância do parental. Caso os recursos estejam

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distribuídos aleatoriamente, não há relação com a distância do parental, e a planta favorece a estratégia de dispersão (Chapman & Chapman, 1996).

Além dos efeitos de predação, a dispersão de sementes a grandes distâncias pode aumentar a velocidade de colonização de microhabitats não ocupados, aumentar o fluxo gênico entre habitats ocupados (Soons & Ozinga, 2005) e permitir que plantas pioneiras invadam clareiras na floresta de interior, onde a densidade de adultos é baixa (Fleming & Williams, 1990; Gathua, 2000). A área de uso dos micos-leões, dentro da Rebio União, apresentam uma grande diversidade de microhabitats, com áreas mais degradas e em estágio pioneiro de regeneração. Essas áreas apresentam grandes concentrações de espécies com distribuição agregada como Miconia latecrenata e Cecropia spp. Ao consumir essas espécies, que apresentam um elevado número de sementes pequenas, os micos contribuem para o melhoramento da qualidade do seu habitat, pois essas sementes são levadas a grandes distâncias e podem germinar ao encontrarem clareiras e outros locais em regeneração.

A dispersão de sementes em longas distâncias pode ser crucial para a troca genética e sobrevivência de espécies vegetais ameaçadas, que ocorram em áreas fragmentadas (Trakhtenbrot et al., 2005). Mesmo a dispersão em distâncias menores, já pode resultar numa sobrevivência de plântulas mais elevada do que sob a árvore parental (Gathua, 2000). Segundo Fuentes (2000), o recrutamento de muitas espécies vegetais é limitado mais intensamente pela falha das sementes em atingir locais apropriados do que pela falha no estabelecimento depois da chegada aos locais de germinação.

A dispersão de sementes em distâncias muito grandes pode ser prejudicial para a germinação de algumas espécies que são específicas quanto ao microhabitat de ocorrência, pois quanto maior a distância da árvore parental maior a chance de variação no microhabitat. No presente trabalho a maioria das sementes foi depositada entre 10 e 100 metros, o que representa uma distância importante para fugir da sombra da árvore parental, mas não tão grande para ser depositada em habitats inadequados. Além disso, a maior distância de deposição de fezes encontrada neste estudo (635 m) ocorreu para Sarcaulus brasiliensis, sendo que os frutos foram consumidos na baixada e as fezes foram depositadas no mesmo ambiente.

Em alguns casos a distância de dispersão também estará relacionada ao tamanho da área de uso do dispersor e à disponibilidade de cada microhabitat dentro da área de uso. Os habitats para estabelecimento das sementes dispersadas podem variar no espaço e no tempo (Gathua, 2000). As áreas protegidas onde os micos-leões ocorrem

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não são uniformes, e mesmo que estes não percorram grandes distâncias já contribuem para o aumento do fluxo de sementes entre os vários microhabitats. Além disso, o mico-leão-dourado também ocorre em outras áreas mais degradas e fragmentadas que apresentam um empobrecimento de espécies vegetais de grande porte (Carvalho, et al., 2004). O papel dos micos como dispersores de sementes é fundamental para a regeneração natural desses fragmentos.

Neste estudo foram medidas as distâncias de dispersão das sementes em relação à árvore parental, mas não foram consideradas as distribuições de outras árvores das mesmas espécies defecadas ao redor do local de deposição. Se as árvores próximas estiverem produzindo frutos, irão atrair predadores pelo efeito de densidade, além da competição por recursos para a germinação e estabelecimento. Portanto, essa distribuição pode influenciar tanto na sobrevivência, germinação ou predação das sementes defecadas pelos micos, como a própria sombra de sementes da árvore onde as sementes foram consumidas.

A chegada das sementes é apenas o primeiro degrau no processo de estabelecimento das árvores. Muitos fatores no processo de pós-dispersão alteram o recrutamento após a chegada das sementes (Duncan & Chapman, 1999), que representa uma das fases mais complexas da dispersão de sementes. Esses processos incluem inúmeras variáveis como: características morfológicas das sementes e dos frugívoros, variações temporais na disponibilidade de alimento, habitat e microhabitat onde ocorre a deposição das sementes, requerimentos microclimáticos e muitas outras variáveis que ocorrem em cada caso.

A maioria das fezes dos micos-leões-dourados foi depositada sobre a serrapilheira. A retirada da serrapilheira nos experimentos de monitoramento pode ter facilitado e aumentado a porcentagem de predação ou dispersão secundária das sementes. No entanto, a comparação do desaparecimento das sementes não foi afetada, pois a retirada da serrapilheira foi feita tanto nos experimentos controle quanto nos experimentos de tratamento.

5.4.3.1 Dispersão Secundária, Predação e Mortalidade de Sementes

As sementes que estão envoltas por material fecal podem ser mais rapidamente localizadas por granívoros, diminuindo as chances de germinação para as espécies que necessitam germinar rapidamente. A influência da matéria orgânica na localização das sementes diminui ao longo do tempo (McConkey, 2005). Nos estudos com micos-leões, 138