Victor Michelon Alves
EFEITO DO USO DO SOLO NA DIVERSIDADE E NA MORFOMETRIA DE BESOUROS ESCARABEÍNEOS
Tese submetida ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Federal de Santa Catarina para a obtenção do Grau de Doutor em Ecologia.
Orientadora: Prof.a Dr.a Malva Isabel Medina Hernández
Florianópolis 2018
AGRADECIMENTOS
À professora Malva Isabel Medina Hernández pela orientação e por todo o auxílio na confecção desta tese.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela concessão da bolsa de estudos, ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal de Santa Catarina e a todos os docentes por terem contribuído em minha formação científica e acadêmica.
Ao professor Paulo Emilio Lovato (CCA/UFSC) pela coordenação do projeto “Fortalecimento das condições de produção e oferta de sementes de milho para a produção orgânica e agroecológica do Sul do Brasil” (CNPq chamada 048/13), o qual financiou meu trabalho de campo. Agradeço imensamente à cooperativa Oestebio e a todos os produtores que permitiram meu trabalho, especialmente aos que me ajudaram em campo: Anderson Munarini, Gleico Mittmann, Maicon Reginatto, Moisés Bacega, Marcelo Agudelo e Maristela Carpintero.
Ao professor Jorge Miguel Lobo pela amizade e orientação durante o estágio sanduíche. Ao Museu de Ciências Naturais de Madrid por ter fornecido a infraestrutura necessária para a realização do mesmo. Agradeço também a Eva Cuesta pelo companheirismo e pelas discussões sobre as análises espectrofotométricas. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela concessão da bolsa de estudos no exterior através do projeto PVE: “Efeito comparado do clima e das mudanças no uso do solo na distribuição espacial de um grupo de insetos indicadores (Coleoptera: Scarabaeinae) na Mata Atlântica” (88881.068089/2014-01).
Ao professor Fernando Vaz de Mello (UFMT) pela identificação dos escarabeíneos. Aos integrantes do Laboratório de Ecologia Terrestre Animal (LECOTA) especialmente Pedro da Silva e Renata Campos pelas discussões e críticas ao meu trabalho. Ao Eduardo Giehl pela ajuda nas análises e no campo.
Aos membros da pré-banca e da banca examinadora por terem se dedicado a avaliar meu trabalho.
A minha mãe Salete, meu pai Luis e minha namorada Liziane, por sempre estarem comigo me apoiando.
RESUMO
A heterogeneidade do hábitat está associada a uma maior oferta de recursos e condições, o que permite a expansão do nicho das espécies, promovendo a coexistência e acarretando em comunidades mais ricas e em uma maior complexidade ecossistêmica e ecológica. Quando esse padrão heterogêneo é alterado, e.g. conversão em monocultivos, ocorre uma simplificação do ecossistema e as espécies com nichos mais estreitos são localmente extintas. A Mata Atlântica do sul do Brasil (Floresta Ombrófila Mista) é caracterizada por essa heterogeneidade e é considerada um dos principais hotspots de diversidade e, devido principalmente à expansão agrícola, resta atualmente menos de 10% de sua cobertura original. Além de alterar drasticamente o ambiente, podem ser utilizados cultivos de organismos geneticamente modificados (OGM) e pouco se sabe sobre o efeito destes OGMs nas comunidades. Os besouros escarabeíneos (Coleoptera: Scarabaeinae) são amplamente utilizados como indicadores ecológicos por responderem rapidamente às mudanças provocadas pelo uso da terra. Além disso, também desempenham importantes funções ecossistêmicas (e.g. ciclagem de nutrientes) devido ao hábito alimentar copronecrófago e ao comportamento de enterrar o alimento no solo. A tese está dividida em quatro capítulos com amostragens realizadas na região de São Miguel do Oeste (26°43'31''S, 53°31'05''O), estado de Santa Catarina, sul do Brasil, no verão de 2015. O primeiro capítulo relata os possíveis impactos de três tipos de variedades de milho - convencional, crioulo e transgênico - sobre as assembleias de escarabeíneos que habitam os próprios cultivos e também as florestas adjacentes. No total, foram coletados 2126 indivíduos de 38 espécies, e foram encontradas diferenças na estruturação das assembleias que foram afetadas pelos diferentes tipos de milho. As comunidades das matas adjacentes aos cultivos transgênicos apresentaram menor riqueza em relação às matas adjacentes aos cultivos crioulos. Isso mostra que a intensificação do uso de transgênicos pode afetar negativamente as comunidades, levando à perda de espécies, e consequentemente à perda das funções ecossistêmicas exercidas pelos escarabeíneos. No segundo capítulo trabalhamos com a hipótese de que o milho transgênico pode afetar a aptidão (fitness) das espécies. Assim, escolhemos a espécie Canthon quinquemaculatus por apresentar um amplo nicho, refletindo em sua ampla distribuição espacial, com indivíduos tanto nas áreas florestais quanto nos cultivos de milho. Seis populações foram amostradas: três de cada tipo de milho e três de cada mata adjacente e a forma do corpo foi
extraída com a utilização de métodos morfométricos através do uso de 15 marcos anatômicos. Os indivíduos que habitam os cultivos transgênicos apresentaram diferenças morfométricas em relação aos da mata adjacente. Indivíduos do milho transgênico são levemente mais ovais e possuem uma retração na região abdominal. Esta modificação morfométrica pode ser um possível efeito subletal do milho transgênico nessa espécie, podendo ter implicações para o fitness da mesma, interferindo em sua sobrevivência, reprodução, e nos serviços ecossistêmicos de remoção de matéria orgânica. No terceiro capítulo propusemos observar as comunidades através das lentes da diversidade morfométrica, com cada espécie ocupando um determinado espaço de forma dentro de um universo morfométrico. Consideramos a diversidade morfométrica como o tamanho do hipervolume morfométrico ocupado por uma comunidade. Além de quantificar o hipervolume, também calculamos os buracos remanescentes nesse hipervolume, que são regiões vazias e que, em termos matemáticos, poderiam estar ocupadas. Observamos que a diversidade morfométrica está positivamente correlacionada com a diversidade taxonômica e negativamente com o tamanho dos buracos. As comunidades das áreas florestais apresentaram maiores valores de diversidade morfométrica e menores buracos em relação às comunidades dos cultivos de milho. Assim, o aumento dos buracos nas comunidades dos cultivos indica a perda de espaços de forma nessas áreas, que é um reflexo da extinção local de espécies. No quarto capítulo trabalhamos com a hipótese de que distintas espécies de Canthon teriam respostas espectrofotométricas diferentes dependo do habitat que se encontram ao longo da paisagem. Selecionamos duas espécies que habitam preferencialmente as áreas agrícolas (cultivos de milho): C. chalybaeus e C. tetraodon, duas de mata nativa: C. angularis e C. lividus lividus e uma espécie que habita ambas as áreas: C. quinquemaculatus. Todas as espécies apresentaram um padrão semelhante: as radiações de maiores comprimentos de onda e menores frequências são transmitidas para dentro do corpo, já as radiações de menores comprimentos de onda e maiores frequências (e.g. ultravioleta) são absorvidas. No entanto, a espécie C. quinquemaculatus apresentou maiores taxas de transmitância na radiação visível e infravermelha, e essa maior permeabilidade térmica de C. quinquemaculatus pode estar associada com o amplo nicho da espécie, estabelecendo populações tanto nas áreas abertas quanto nas áreas florestais.
Palavras-chave: Escarabeíneos. Espectrofotometria. Hipervolume. Morfometria Geométrica. Nicho Ecológico. Transgênicos. Zea mays.
ABSTRACT
The habitat heterogeneity provides more resources, allowing the species niche expansion, promoting coexistence and culminating in richer communities and greater ecosystemic and ecological complexity. When this heterogeneous pattern is modified, e.g. conversion to monocultures, ecosystem simplification occurs and species with narrower niches are locally extinct. The Atlantic Forest of southern Brazil is characterized by this heterogeneity and is considered one of the main diversity hotspots and, due mainly to agricultural expansion, there is currently less than 10% of its original cover. In addition to altering the environment, crops of genetically modified organisms (GMO) may be used, and little is known about the effect of these GMOs on communities. Dung beetles (Coleoptera: Scarabaeinae) are widely used as ecological indicators because they respond to land use changes, and also are importants in ecosystem functions (e.g. nutrient cycling) due its behavior of removing and burying organic matter. The thesis was divided into four chapters made in the region of São Miguel do Oeste (26°43'31''S, 53°31'05''W), Santa Catarina state, southern Brazil, in the summer of 2015. The first chapter reports the potential impact of three types of maize varieties - conventional, creole and transgenic - on the dung beetles assemblages that inhabit the crops and also in adjacent forests. A total of 2126 individuals were collected from 38 species, and differences were found in the assemblages that were affected by different types of maize. The forest communities adjacent to the transgenic crops presented lower richness than the forests adjacent to the creole crops. This shows that the transgenic maize use may be negatively affect the communities, leading to diversity loss and therefore the ecosystemic functions provided by dung beetles may have been lost. In the second chapter we work with the hypothesis that transgenic maize can affect the species fitness. Thus, we chose the species Canthon quinquemaculatus because it has a broad niche, reflecting in its wide spatial distribution, with individuals both in the forest areas and in the corn crops. Six populations were sampled: three maize crop populations each under a different seed type, and three populations of adjacent forests. The individuals that inhabit the transgenic crops presented morphometric differences in relation to the adjacent forest. Insects in transgenic maize are more oval and have a retraction in the abdominal region, this result shows the possible effect of transgenic crops on non-target species. This may have implications
for the ecosystem service of organic matter removal, carried out by these organisms. In the third chapter we proposed to evaluate the communities through the lenses of morphometric diversity, with each species occupying a body shape space within a morphometric universe. We consider morphometric diversity as the size of the morphometric hypervolume occupied by a community, in addition to quantifying hypervolume, we also calculate the remaining holes in this hypervolume, which are empty areas with no species. We found that the taxonomic diversity positively correlates with the morphometric diversity, and negatively correlates with the size of the holes. We verified that forest communities have higher values of morphometric diversity and smaller holes in the hypervolume than the maize cultivation communities, demonstrating that species extinction reduces community body shape spaces. In the fourth chapter we work with the hypothesis that different Canthon species would have different spectrophotometric patterns depending on their habitat. We selected two species that preferentially inhabit forest areas (Canthon angularis and Canthon lividus lividus), two species preferentially inhabit open areas (Canthon chalybaeus and Canthon tetraodon) including agricultural crops, and one species does not present a clear habitat preference and can be found in both habitats (Canthon quinquemaculatus). All the species show a similar pattern in which the light from shorter wavelengths and higher frequencies is almost entirely absorbed by the elytra, while radiation from longer wavelengths and lower frequencies can mostly pass through the elytra. However, C. quinquemaculatus seems to have significantly higher rates of reflectance and transmittance in the visible and near-infrared spectrum. This different pattern found in C. quinquemaculatus may be associated with its capacity to establish populations both in agricultural and forest areas.
Keywords: Dung beetles. Ecological Niche. Geometric Morphometric. Hypervolume. Spectrophotometry. Transgenic. Zea mays.
LISTA DE FIGURAS INTRODUÇÃO GERAL
Figura 1 - Interpretação do nicho Hutchinsoniano definido por três dimensões, a esfera (nicho) representa o quanto de cada fator é necessário para determinada espécie sobreviver (Adaptado de Chase & Leibold 2001)...22 CAPÍTULO I
Figure 1 - Location of dung beetle samples in the region of São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil. Each site (points magnified in the figure) represents a block of samples consisting of two landscape units: maize fields and adjacent forest fragments. Blocks were replicated five times for each type of maize grown in the landscape: conventional, creole and transgenic...41 Figure 2 - Non-metric multidimensional scaling (NMDS) ordination plot for dung beetle assemblages sampled in 30 landscape units (15 maize fields and 15 nearby forest fragments) and where three types of maize are grown in the region São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil...49 Figure 3 - Dissimilarity of dung beetle assemblages occurring in forest fragments nearby maize fields where three types of maize are grown (conventional, creole and transgenic) in the region of São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil. Species drawn are the most representative in each landscape unit and account for ~ 60% of the differences between them...50 Figure 4 - Dissimilarity of dung beetle assemblages occurring in fields where three types of maize are grown (conventional, creole and transgenic) in the region of São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil. Species drawn are the most representative in each landscape unit and account for ~ 60% of the differences between them...51 Figure S1 - Landscapes of the blocks with two landscape units (cultivation and forest remnants) of conventional corn areas in the region of São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil...65
Figure S2 - Landscapes of the blocks with two landscape units (cultivation and forest remnants) of creole corn areas in the region of São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil...66 Figure S3 - Landscapes of the blocks with two landscape units (cultivation and forest remnants) of transgenic corn areas in the region of São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil...67
Figure S4 - Scheme of blocks consisting of two landscape units: maize fields and nearby forest fragments. Blocks were replicated five times for each type of maize grown in the landscape (conventional, creole and transgenic), totaling 15 blocks and 30 landscape units where dung beetles were sampled in the region of São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil...68 Figure S5 - Representation of the pitfall traps arrangement to dung beetle collection in the region of São Miguel do Oeste, SC, Brasil. Each area had 10 traps: five baited with human feces and five with pork carrion. The traps with same bait were placed 10 meters from each other and five meters with different baits. The sampling unit was the pair of traps...69 Figure S6 - Residuals resulting from the fitted multivariate generalized linear model (GLMmv)...70 CAPÍTULO II
Figure 1 - Landmarks (red dots) used in shape analysis of C. quinquemaculatus. (A) Lateral view; (B) Graphical representation of body shape based on 15 landmarks, adapted from Hernández et al. [8]. Landmarks in parentheses correspond to the same region on the other side of the body...77 Figure 2 - Position of C. quinquemaculatus populations in morphometric space formed by two main axes of Canonical Variable Analysis, collected in São Miguel do Oeste, SC, Brazil. Conventional (Co), Creole (Cr), and Transgenic (Tr); ellipses indicate a 95% confidence interval...79 Figure 3 - (A) 2D Graphical reconstruction of C. quinquemaculatus body shape. Gray lines show body shape of transgenic corn crop
populations, and black lines show adjacent forest populations. (B) 3D Graphical reconstruction of C. quinquemaculatus body shape. Green dots: transgenic corn populations. Pink dots: adjacent forest populations...81 Figure A1 - Experimental design scheme used for the captured individuals of C. quinquemaculatus in maize crops and adjacent forests of Atlantic Forest in the region of São Miguel do Oeste, SC, Brazil...90 CAPÍTULO III
Figure 1 - Landmarks (red points) used in the construction of the body shape. (A) Dorsal view; (B) Ventral view; (C) Lateral view; (D) Graphical representation of body shape based on the 15 landmarks in three dimensions, adapted from Hernández et al. (2011)...97 Figure 2 - Morphometric universe and global hypervolume. (A) Global morphometric universe of dung beetles, with each of the 38 species occupying a specific region within the universe, some genera were drawn to represent the variation in body shape; (B) hypervolume of the global community (red points) composed by 38 species and hypervolume holes (blue dots)...100 Figure 3 - Morphometric niche represented in the first two axes of the Principal Component Analysis. Drawn are examples of morphometric niche and width of morphometric niche (95% C.I) of six species that have overlapping of their morphometric niches, however, are differentiated in other ecological niche variables……….……101 Figure 4 - Morphometric diversity (MD) (red points) and holes (HS) (green points) of the 15 dung beetle communities from the forest fragments, collected in the region São Miguel do Oeste, SC, Brazil. The hypervolume volume was considered as the value of morphometric diversity...102 Figure 5 - Morphometric diversity (MD) (red points) and holes (HS) (green points) of the 15 dung beetle communities from maize cultivation areas, collected in the region São Miguel do Oeste, SC, Brazil. The hypervolume volume was considered as the value of morphometric diversity...102
Figure 6 - Relationship between morphometric diversity to species diversity (A); and relationship of hole size to species diversity (B) in 30 communities of dung beetles, 15 forest communities and 15 maize cultivation communities, collected in São Miguel do Oeste, SC, Brazil...104 CAPÍTULO IV
Figure 1 - Elytra color variation of the five dung beetle species used in the study: (A) C. angularis (B) C. lividus lividus (C) C. chalybaeus (D) C. tetraodon and (E) C. quinquemaculatus; and estimated dung beetle body measurements, the shaded region indicates the anatomical position of the elytra removed for analysis...125 Figure 2 - Absorbance, reflectance and transmittance percentages across the complete spectrum for the five considered dung beetle species: (A) C. angularis, (B) C. lividus lividus, (C) C. chalybaeus, (D) C. tetraodon and (E) C. quinquemaculatus. Shaded areas represent variation in the valued obtained for the different individuals...127 Figure 3 - Absorbance (squares), transmittance (circles), reflectance (triangles) and adjusted mean values (± 95% CI) of the different species in the (A) visible electromagnetic spectrum and in the (B) near infrared electromagnetic spectrum when all the considered predictors are held at their means (i.e. controlling for the effect of the three covariates included in the model; body weight, volume and elytra thickness)...130 Figure S1. Visible spectral reflectance of the elytra of the different studied species...144
LISTA DE TABELAS CAPÍTULO I
Table 1 - Dung beetle species sampled in 30 landscape units (15 maize fields and 15 nearby forest fragments) and where three types of maize are grown (CO: Conventional; CR: Creole; TR: Transgenic) in the region of São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil...44
Table 2 - Abundance, observed Richness (with confidence intervals of 95%), estimated Richness Chao-1 and Sample coverage of dung beetle assemblages in forest fragments and cultivation areas with three different maize types: Conventional (CO), Creole (CR) and Transgenic (TR), collected in the region of São Miguel do Oeste, State of Santa Catarina, Brazil...47 Table 3 - Scores of the first two axes of the principal component analysis (PC1 and PC2) of the variables describing vegetation structure of the forest fragments nearby maize fields in the region of São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil. Tree functional groups area as follow: pioneer (P), secondary light-demanding (SL), and secondary shade tolerant tree species (SS)...52 Table 4 - Explanatory variables used in the generalized linear model for multivariate responses (GLMmv) to explain differences in composition and abundance patterns of dung beetle assemblages in the region of São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil...52 Table S1. Use of herbicides, insecticides and fungicides in 15 maize fields where three types of maize are grown (CO: Conventional; CR: Creole; TR: Transgenic) in the region of São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil...61 Table S2. Tree species found in 15 Atlantic Forest fragments nearby maize fields in the region of São Miguel do Oeste, state of Santa Catarina, Brazil. The number of trees of each species found in landscapes with distinct types of maize are indicated (CO: conventional, CR: creole and TR: transgenic maize). Tree functional groups area as follow: pioneer (P), secondary light-demanding (SL), and secondary shade tolerant tree species (SS)...62
CAPÍTULO II
Table 1 - Percentage of correct classification of C. quinquemaculatus populations based on body morphology and discriminant analysis (DA)...80
CAPÍTULO III
Table S1 - Values of morphometric diversity (hypervolume volume, HV) and hole size (HS) followed by confidence intervals (CI) and coefficients of variation (CV). Forest fragment communities (FF); maize crops communities (MC)...113 Table S2 - Dung beetle species collected in the region of São Miguel do Oeste, SC, Brazil. Body shape values in the first principal components axes (PC1, PC2, PC3)...115 Table S3 - ANCOVA results of the variables that affect the morphometric diversity (in ln) of 30 dung beetles communities, 15 forest communities and 15 maize cultivation communities, collected in São Miguel do Oeste, SC, Brazil...116 Table S4 - ANCOVA results of the variables that affect the morphometric holes size (in ln) of 30 dung beetles communities, 15 forest communities and 15 maize cultivation communities, collected in São Miguel do Oeste, SC, Brazil...117
CAPÍTULO IV
Table 1 - Mean values (± 95% confidence interval) of absorbance (a), transmittance (t) and reflectance (r) measurements under near infrared (NIF), visible (VIS) and ultraviolet (UV) radiation of the five considered species of dung beetles...128 Table 2 - GLM results of transmittance, reflectance and absorbance values in the visible (VIS) wavelength spectrum (391-749 nm)...129 Table 3 - GLM results of transmittance, reflectance and absorbance values in the near infrared (NIF) wavelength spectrum (750-1400 nm)………131
Table S1- Abundance values collected for the five considered species of dung beetles in the surveyed forest fragments (FF) and maize crops (MC) within an agricultural landscape located in the region of São Miguel do Oeste, SC, Brazil……….141 Table S2 - Mean values (± 95% confidence interval) of the considered morphological variables used as covariates for five dung beetles species………...143
SUMÁRIO INTRODUÇÃO GERAL ... 21 NICHO ECOLÓGICO ... 21 GRUPO FOCAL ... 25 USO DO SOLO ... 27 HIPÓTESES ... 32 OBJETIVOS ... 33 OBJETIVO GERAL ... 33 OBJETIVOS ESPECÍFICOS ... 33
ARTIGO I: DUNG BEETLES AND THE CONSERVATION OF DIVERSITY IN AN AGRICULTURAL LANDSCAPE WITH MAIZE FIELDS AND ATLANTIC FOREST REMNANTS: THE INFLUENCE OF CREOLE, CONVENTIONAL AND TRANSGENIC CROPS ... 35
ARTIGO II: MORPHOMETRIC MODIFICATIONS IN CANTHON QUINQUEMACULATUS CASTELNAU 1840 (COLEOPTERA: SCARABAEINAE): SUBLETHAL EFFECTS OF TRANSGENIC MAIZE? ... 71
ARTIGO III: LOCAL EXTINCTIONS MAY BE EVIDENCED BY THE HOLES OF THE MORPHOMETRIC HYPERVOLUME IN DUNG BEETLES COMMUNITIES ... 91
ARTIGO IV: ELYTRA ABSORB ULTRAVIOLET RADIATION BUT TRANSMIT INFRARED RADIATION IN NEOTROPICAL CANTHON SPECIES (COLEOPTERA, SCARABAEINAE) ... 119
CONCLUSÕES GERAIS ... 145
INTRODUÇÃO GERAL NICHO ECOLÓGICO
O nicho é um dos pilares da teoria ecológica (ROOT, 1967), porém uma série de definições imprecisas (e.g. nicho = “profissão da espécie”) e diferentes interpretações ao longo do tempo dificultaram a aplicabilidade desse conceito. Diferentes literaturas, mesmo as mais tradicionais dentro da ecologia, trazem diferentes conceitos de nicho (ver RICKLEFS 1996; ODUM 1997). Essa dificuldade em conceituar o nicho é o reflexo de seu histórico, já que, ao longo de 40 anos, diferentes ecólogos contribuíram com visões distintas para a construção deste conceito.
É amplamente aceito que Joseph Grinnell em 1917 fundou o conceito de nicho (CHASE & LEIBOLD, 2001) em seu trabalho The niche-relationships of the California thrasher. O conceito proposto por Grinnell (Nicho Grinnelliano), também conhecido como nicho ambiental, é determinado pelo hábitat no qual a espécie vive, portanto o nicho é moldado pelas características ambientais no qual a espécie se encontra (SOBERÓN, 2007). O Nicho Grinnelliano é ocupado por apenas uma espécie e normalmente está associado a amplas escalas geográficas (GRINNELL, 1917; SOBERÓN, 2007). Como a abordagem Grinnelliana considera o nicho como uma propriedade do ambiente (e não da espécie), cunhou-se o conceito de “nicho vago” que são regiões geográficas onde não existem espécies adaptadas, porém esse conceito já não é mais compatível com a teoria de nicho mais moderna (CHASE & LEIBOLD, 2001).
Dez anos após o conceito Grinnelliano, Charles Elton, em 1927, desenvolveu um novo conceito de nicho. O Nicho Eltoniano foca no efeito da espécie no ambiente, e não no efeito do ambiente na espécie (que era o caso do nicho Grinnelliano). Desta forma, o Nicho Eltoniano se relaciona com os atributos funcionais de determinada espécie, com sua posição na cadeia alimentar e com seu impacto no ambiente. O conceito Eltoniano está associado ao uso de recursos, com base nas interações ecológicas, por isso relacionado ao modo de vida e função (CHASE & LEIBOLD, 2001). Posteriormente, em 1958, George Evelyn Hutchinson revolucionou o conceito de nicho, o tornando quantificável através de métodos matemáticos mais robustos. O nicho Hutchinsoniano é a soma de todos os fatores ambientais que atuam sobre uma determinada espécie. Portanto, o nicho passa a ser um hipervolume
dimensional ocupado por uma espécie dentro de determinado espaço n-dimensional (HUTCHINSON 1957, Figura 1).
Figura 1 - Interpretação do nicho Hutchinsoniano definido por três dimensões, a esfera (nicho) representa o quanto de cada fator é necessário para determinada espécie sobreviver (Adaptado de Chase & Leibold 2001).
O nicho é propriedade da espécie e o hipervolume n-dimensional ocupado pela espécie reflete as suas necessidades para a sobrevivência; as dimensões do nicho podem ser diferentes condições bióticas, como densidade de predadores e/ou recursos, ou abióticas, como temperatura, radiação solar, entre outros (BLONDER et al., 2014). Hutchinson trouxe um maior dinamismo para o conceito do nicho, pois tanto o nicho Grinnelliano quanto o Eltoniano eram estáticos, já Hutchinson propôs um nicho dinâmico, que pode aumentar ou diminuir, ao longo do tempo evolutivo. Hutchinson também diferenciou o nicho fundamental (NF) do nicho realizado (NR). O NF engloba todas as condições e recursos que permitem uma determinada espécie sobrevier e reproduzir, excluída a existência de predadores e competidores. Por sua vez, o NR corresponde a um intervalo mais limitado dentro do NF, quando é considerada a presença de competidores e predadores (SOBERÓN & PETERSON, 2005; SOBERÓN & NAKAMURA, 2009). Porém quando são consideradas interações positivas (e.g. mutualismo) o NR pode se expandir e ser maior do que o NF (PULLIAM, 2000). Tanto o NF quanto o NR são debatidos até hoje dentro da teoria ecológica, e recentemente foi proposto o “nicho existente” (NE) que seria a intersecção do NR com as condições bióticas e abióticas em determinado tempo “t”, ou seja, o NE considera determinado intervalo temporal da existência da espécie (SOBERÓN & ARROYO-PEÑA, 2017).
Muitos métodos matemáticos já foram propostos para mensurar o hipervolume; desde os mais simples como a Análise de Componentes
Principais (ACP) (RICKLEFS & TRAVIS, 1980) até os mais complexos como o Convex hull (CORNWELL et al., 2006). Mas esses métodos violam algumas premissas do hipervolume e podem não representá-lo fielmente, pois a ACP assume que o hipervolume possui distribuição multinormal enquanto que o Convex hull é muito sensível à presença de outliers (BLONDER et al., 2014). Outra questão importante é que os métodos supracitados não detectam os buracos do hipervolume, resultando em hipervolumes inflacionados. Os buracos são regiões vazias do hipervolume, representando os desvios das expectativas, e a detecção dos buracos permite o levantamento de hipóteses sobre processos ecológicos e evolutivos que estejam ocorrendo fora do esperado (BLONDER, 2016). Atualmente, um método que vem sendo utilizado na detecção dos buracos é a estimativa de densidade de Kernel (EDK), que mensura o hipervolume através de uma probabilidade de distribuição de pontos, criando um Expectation Convex limitado por uma largura de banda (BLONDER et al., 2014). Deste modo os buracos são calculados pela diferença entre o hipervolume observado e o esperado ou Expectation Convex (BLONDER et al., 2014; BLONDER, 2016). Além da EDK ser utilizada em nível populacional, a mesma pode ser utilizada em nível de comunidade, sendo possível calcular o hipervolume total ocupado por determinada comunidade e também os buracos remanescentes no hipervolume.
A competição é uma das interações ecológicas que estruturam as comunidades (TILMAN, 1982; TILMAN, 2004) e, assim como a coexistência, está intimamente ligada ao nicho (GAUSE, 1936; MACARTHUR & LEVINS, 1964), pois a competição e a coexistência são reguladas pelo grau de sobreposição do nicho das espécies (MACARTHUR & LEVINS, 1967; MAY, 1973; PIANKA, 1973). Espécies com o mesmo nicho (ou com alta sobreposição das variáveis do nicho) irão competir se os recursos forem escassos, assim a partilha de recursos permite a coexistência entre as espécies que difiram em seus nichos ecológicos (CONNELL, 1980), ao menos em uma dimensão (HUTCHINSON, 1957).
Espécies coexistentes podem se diferenciar em várias dimensões do nicho, como o horário de atividade (HERNÁNDEZ, 2002), especialização por recurso (BEDOUSSAC et al., 2007) e preferência de micro-habitat (DOUGLAS & MATTHEWS, 1992). A partilha de recursos é um dos principais determinantes da diversidade de espécies coexistentes (PIANKA, 1974) e pode ser evidenciada na própria especialização pelo recurso (BEDOUSSAC et al., 2007) ou em diferentes métodos de exploração dos recursos (MACARTHUR, 1958),
levando à diferenciação de nichos e à consequente diminuição da competição (MACARTHUR & LEVINS, 1967). A partilha de recursos pode ser evidenciada externamente pela forma ou tamanho do corpo das espécies (SPENCER, 1995; HERNÁNDEZ et al., 2011). Portanto, a morfologia pode caracterizar o nicho da espécie, já que diferenças morfológicas estão associadas a diferentes variáveis do nicho (tanto Grinnelliano quanto Eltoniano), como a alimentação (INOUYE, 1980), predação (WEST et al., 1991), uso do hábitat (GASTON et al., 2012) e forrageio (MICHAUX et al., 2007). Portanto, o uso de métodos robustos para a mensuração morfológica (e.g. morfometria geométrica) pode ser muito útil na descrição do nicho das espécies e consequentemente uma importante ferramenta para avaliar as relações do nicho com a diversidade e a aptidão das espécies (fitness).
Além disso, o nicho pode servir como uma base para avaliar as relações entre as espécies de uma comunidade: as comunidades podem ser vistas como um espaço de nicho total que pode ser preenchido e as espécies adequam seus nichos a esse espaço, de modo que comunidades mais ricas tendem a ter espécies com um maior estreitamento de nicho (COHEN, 1977). Esse estreitamento de nicho (ou especialização) pode ser evidenciado pela forma do corpo (KEAST & WEBB, 1985), resultando em uma relação entre a diversidade taxonômica e a diversidade morfológica. Desse modo, a representação do morfoespaço através da união das métricas do hipervolume (calculadas com a EDK) e a morfometria geométrica pode ser uma abordagem aplicável no estudo das relações entre o nicho e a diversidade.
A aptidão (ou fitness) de um indivíduo depende da relação entre seu fenótipo e o ambiente (LEVINS, 1983). O fitness pode ser “mensurado” pela morfologia (tamanho ou forma do corpo), já que alterações morfológicas podem afetar drasticamente a reprodução (FORSMAN & SHINE, 1995; ROWE & ARNQVIST, 2011), deslocamento (PETERS, 1983) e o desenvolvimento (WINANS & NISHIOKA, 1987). Portanto, a relação nicho-aptidão também pode ser abordada através das técnicas de morfometria geométrica, pois estressores ambientais podem alterar a morfologia dos indivíduos de determinada população, afetando seu fitness e consequentemente podendo modificar a amplitude do seu nicho.
As comunidades são compostas por uma parcela menor de espécies do que o pool de espécies potencialmente colonizadoras, isso devido aos diferentes filtros bióticos a abióticos que atuam sobre as espécies (VELLEND, 2010). Espécies com maior amplitude de nicho possuem maior taxa de dispersão (MCCAULEY et al., 2008) e menor
risco de serem localmente extintas (MCCAULEY et al., 2014). A capacidade de uma espécie de sobrepujar os diferentes filtros está diretamente associada ao seu nicho: espécies com nicho mais amplo podem suportar diferentes condições ambientais, já um nicho estreito levaria à extinção local frente a uma perturbação ambiental irreversível. Por exemplo, quando uma área de floresta é convertida em monocultivo aumenta-se a incidência da radiação solar, eliminando localmente as espécies que não conseguem suportar essa maior radiação, portanto, a radiação torna-se um importante filtro ambiental e espécies de nicho mais amplo, que conseguem habitar tanto as áreas de cultivo quanto as florestais, provavelmente devem possuir características fotobiológicas diferentes das espécies com nicho mais estreito. Se esse monocultivo é de um organismo geneticamente modificado (OGM) podemos ter um segundo filtro, que algumas espécies podem não atravessar, resultando em comunidades mais pobres. Portanto, uma abordagem baseada no nicho ecológico pode nos ajudar a entender tanto o efeito da conversão agrícola como o efeito específico do milho transgênico sobre as comunidades.
GRUPO FOCAL
Os coleópteros constituem a maior ordem de insetos, com cerca de 350.000 espécies descritas (BOUCHARD et al., 2011) correspondendo a 40% das espécies descritas do subfilo Hexapoda (TRIPLEHORN & JONHSON, 2011). No Brasil já foram registradas cerca de 30 mil espécies, distribuídas em 105 famílias (CASARI & IDE, 2012). Dentre as famílias de Coleoptera, destaca-se Scarabaeidae com cerca de 30 mil espécies descritas, estando atualmente dividida em 13 subfamílias, oito com registros para o Brasil. A subfamília Scarabaeinae possui mais de 6,2 mil espécies descritas (TARASOV & GÉNIER, 2015), com 726 espécies no Brasil (VAZ-DE-MELLO, 2018) e, somente em áreas de Mata Atlântica no estado de Santa Catarina, há registo de 98 espécies (HERNÁNDEZ et al., submetido).
Muitas espécies de escarabeíneos possuem nichos estreitos, resultando em alta especificidade (HALFFTER, 1991), havendo muitas espécies de ecossistemas florestais que não conseguem estabelecer populações em áreas abertas (KLEIN, 1989). Desse modo, as comunidades apresentam padrões distintos de organização quando presentes em fragmentos conservados ou em áreas deterioradas pela ação humana (HALFFTER & FAVILA, 1993; GARDNER et al., 2008a), respondendo a mudanças provocadas no ambiente pelo uso da terra (HALFTTER & FAVILA, 1993; revisão em NICHOLS et al.,
2007). Além disso, os escarabeíneos estão intimamente relacionados em processos chave dos ecossistemas, sendo normalmente mais afetados que outros organismos (NICHOLS et al., 2007). Devido a essa sensibilidade às alterações no hábitat, os escarabeíneos são utilizados como um grupo indicador (HALFFTER & FAVILA, 1993). Outros fatores como a fácil captura e o baixo custo associado à amostragem, contribuem para que os escarabeíneos sejam amplamente utilizados como indicadores ecológicos (GARDNER et al., 2008b).
Os escarabeíneos possuem hábito alimentar copronecrófago, detritívoro, se alimentando principalmente de carcaças e fezes de vertebrados (HALFFTER & MATTHEWS, 1966; HANSKI & CAMBEFORT, 1991). Deste modo, desempenham importantes funções ecossistêmicas, principalmente na ciclagem de nutrientes (HALFFTER & MATTHEWS, 1966; revisão em NICHOLS et al., 2008). Algumas espécies contribuem na dispersão de sementes, constituindo um papel importante na regeneração florestal (ESTRADA & COATES-ESTRADA, 1991). Os escarabeíneos também são importantes na regulação das propriedades químicas e físicas do solo, ao permitir a aeração e a hidratação do mesmo devido ao hábito de construir túneis (HALFFTER & MATTHEWS, 1966; SIMMONS & RIDSDILL-SMITH, 2011). Em áreas agrícolas, 80% do nitrogênio presente no esterco é perdido por volatilização, mas quando há escarabeíneos em quantidade suficiente para alocar esse material no solo a perda é reduzida entre 5 e 15% (GILLARD, 1967). Ao repor nutrientes no solo, não só o nitrogênio, mas também fósforo, cálcio e potássio (HUTTON et al., 1967; FARIAS & HERNÁNDEZ, 2017), promovem o aumento da fertilidade, melhorando assim o desenvolvimento de plantas (HALFFTER & EDMONS, 1982; GALBIATI et al., 1995). Além disso, são importantes no controle de moscas de importância médico-veterinária cujas larvas se desenvolvem em material em decomposição (FINCHER, 1981).
Em relação ao processo de nidificação, as espécies são classificadas em três guildas funcionais: (I) tuneleiros (ou paracoprídeos), que são espécies que se alimentam e constroem seus ninhos em túneis logo abaixo do recurso alimentar, (II) os roladores (ou telecoprídeos) que rodam as esferas de alimento e nidificam longe do recurso alimentar e (III) os residentes que se alimentam e nidificam no próprio recurso (HALFFTER & EDMONDS, 1982). Deste modo, utilizam o mesmo recurso com estratégias diferentes, reduzindo a competição direta (HANSKI & CAMBEFORT, 1991) e resultando em variações comportamentais e ecológicas que se refletem em variações
morfométricas (HERNÁNDEZ et al., 2011). As diferenças morfométricas do corpo são relativamente evidentes entre os diferentes grupos funcionais de escarabeíneos: os endocoprídeos, como os integrantes do gênero Eurysternus são alongados no eixo anteroposterior e achatados no eixo dorsoventral; os paracoprídeos, como os do gênero Dichotomius, são ovalados com o élitro alargado lateralmente; os telecoprídeos, como os do gênero Canthon, são semelhantes aos paracoprídeos, porém são menos ovalados e levemente mais alongados no eixo anteroposterior (HERNÁNDEZ et al., 2011). Portanto, além de serem utilizados como indicadores ecológicos, os escarabeíneos são um grupo ideal para o estudo morfométrico, por possuírem diferentes guildas que resultam em uma clara distinção morfológica. Assim, a morfometria pode ser aplicada objetivando avaliar a relação da morfologia com a partilha de recursos, segregação de nicho, e por consequência a estruturação das comunidades (HERNÁNDEZ et al., 2011). Alterações na diversidade das comunidades resultam em alterações na diversidade morfométrica, pois espécies com características morfológicas únicas são perdidas. Tais perdas podem refletir em redução das funções ecossistêmicas prestadas pelos escarabeíneos, já que a eficiência na remoção e alocação de recursos está associada com o processo de nidificação (NERVO et al., 2014).
Em escarabeíneos, as comunidades de matas adjacentes a cultivos transgênicos são estruturalmente diferentes daquelas comunidades adjacentes a cultivos convencionais (CAMPOS & HERNÁNDEZ, 2015a, CAMPOS & HERNÁNDEZ, 2015b) e escarabeíneos alimentandos com fezes contendo proteínas de milho transgênico apresentam alterações imunitárias e comportamentais (CAMPOS, 2016). Isto é uma evidência de que os escarabeíneos são responsivos à presença de OGMs, e que esses organismos transgênicos estão agindo como um filtro antrópico, afetando negativamente as comunidades e impactando nas funções ecossistêmicas dessas espécies.
USO DO SOLO
A revolução neolítica (ocorrida há cerca de 10.000 anos) alterou o modo de vida dos humanos, deixando de serem nômades e começando a criar assentamentos e sociedades mais complexas. Desde então, o desenvolvimento da agricultura através da domesticação de plantas e animais influenciou a evolução humana, a transição do modo de vida de coletor-caçador para agricultor ofertou maiores quantidades de alimento, sustentando populações cada vez maiores. A importância da agricultura para a sociedade se estende desde o seu início até a sociedade moderna,
e a dependência humana por maiores quantidades de alimento é inegável. A necessidade de produção está associada ao aumento populacional, em 1965 a população mundial correspondia a cerca de 3 bilhões de habitantes, atualmente é estimada em 7 bilhões e a projeção para 2050 é de 9,7 bilhões, e questionamentos sobre como a produção agrícola irá suprir essa demanda estão sendo levantados (FAO, 2015). Projeções até 2050 calculam que a demanda da produção poderá aumentar entre 56% (em projeções mais otimistas) a até 96% (ELFERINK & SCHIERHORN, 2016). Por exemplo, em apenas 10 anos (2007-2017) a demanda mundial de produção de grãos aumentou mais de 20% de 2,100 a 2,600 milhões de toneladas (FAO, 2017). Além da maior demanda, as projeções dos efeitos das mudanças climáticas sobre a produção alimentar são preocupantes e estima-se que no Brasil, em importantes estados produtores de grãos (como o Mato Grosso), ocorra uma diminuição na produção de soja e milho em torno de 20% (COHN et al., 2016).
Em uma visão conservacionista e sustentável, o aumento da produção deveria ser através da utilização de tecnologias mais eficientes (irrigação ou fertilizantes) nas áreas já cultivadas. Porém, frequentemente o aumento da produção está associado ao aumento das áreas de plantio ameaçando o pouco que resta das áreas preservadas (NOBRE et al., 2016). A ação antrópica praticamente já afetou todos os ecossistemas e o conceito de “natureza intocada”, referindo-se a áreas sem nenhuma influência humana, é uma utopia, sendo que contaminações de natureza antrópica já foram detectadas nos lugares mais remotos do planeta, como a Antártida onde foram encontradas resíduos do pesticida DDT em focas e pinguins (SLADEN et al., 1966), além de contaminação por plásticos e metais (SNAPE et al., 2001; TIN et al., 2009). O impacto humano na biodiversidade é praticamente uma marca registrada do Antropoceno devido à intensificação do uso da terra para diversas finalidades, promovendo um aumento exponencial nas taxas de extinção (entre 100 a 1000 vezes) e na degradação ambiental, ocasionando efeitos irreversíveis nos ecossistemas (CHAPIN et al., 2000). O estado de irreversibilidade do ecossistema à sua condição original, devido à ação antrópica, foi classificado como um “novo ecossistema” (MORSE et al., 2014). Este termo gerou muitas críticas e segundo alguns autores pode ser considerado apenas como um eufemismo para áreas degradadas (MURCIA et al., 2014).
No Brasil, país considerado como o “celeiro do mundo”, cerca de 250 milhões de hectares são utilizados com finalidades agrícolas (IBGE, 2017). Segundo dados da FAO, o Brasil é o maior produtor de
cana-de-açúcar (736.101.487 t/ano), segundo maior produtor mundial de soja (86.760.520 t/ano), terceiro maior produtor de milho (79.881.614 t/ano), quinto maior produtor de algodão (2.669.161 t/ano) e o oitavo produtor mundial de arroz (12.175.602 t/ano). Associado com essa alta produção agrícola existe a supressão de florestas naturais: entre os anos 2000 e 2014 a área destinada ao uso agrícola no país aumentou 40% (cerca de 16 milhões de hectares) enquanto as áreas de mata nativa diminuíram 16% (cerca de 34 milhões de hectares) (IBGE, 2017). A conversão de áreas florestais em paisagens agrícolas está associada a uma simplificação dos ecossistemas, trazendo consequência direta à biota, afetando desde os indivíduos aos maiores níveis de organização ecológica como populações, comunidades e ecossistemas (MATSON et al., 1997; WILSON et al., 1999; HOLZSCHUH et al., 2006; HENDRICKX et al., 2007).
A Mata Atlântica brasileira é o bioma mais afetado pela expansão agrícola, seguido do Cerrado e da Amazônia; essa pressão antrópica resultou na perda de aproximadamente 85% de sua cobertura original. Desse modo, a Mata Atlântica encontra-se altamente fragmentada, distribuída em pequenas manchas inseridas em uma matriz agrícola e nessa conformação de paisagem, as espécies ficam isoladas dentro de fragmentos. A capacidade dos organismos em se dispersar pela matriz agrícola é fundamental para evitar isolamento genético e consequente extinção local (KRAUSS et al., 2004; KIMATU, 2011). Comparando ao pool regional de espécies das áreas de mata, poucas espécies conseguem se estabelecer em áreas agrícolas, consequentemente as comunidades de áreas agrícolas costumam ser mais pobres do que as comunidades de vegetação nativa (SCHWEIGER et al., 2005).
Dentre as unidades da Federação, Santa Catarina possui a maior taxa de preservação da Mata Atlântica (cerca de 20%). Porém em 2014 foram desmatados 67.348 km2 de cobertura original (IBGE, 2015). Em detrimento do desmatamento ocorreu um aumento nas áreas de produção agrícola: em 2014 cerca de 30 milhões de hectares foram utilizados para produção de soja, 16 milhões para produção de milho, 3 milhões para produção de feijão e 2 milhões para produção de arroz (EPAGRI, 2015). Santa Catarina é o oitavo maior produtor nacional de milho, correspondendo com 2,9% da produção nacional (IBGE, 2015), atualmente cerca de 400 mil hectares são utilizados para cultivo de diferentes tipos de milho e estima-se que a produção em 2017 alcance 3,06 milhões de toneladas (EPAGRI, 2017). A região de São Miguel do Oeste (região amostrada nesse estudo), apresentou o maior crescimento na produção de milho em Santa Catarina e é estimado um aumento em
30% na safra de 2017 (EPAGRI, 2017). Além de ser uma importante região produtora, o Oeste Catarinense também se destaca no cultivo de variedades locais, sendo que o município de Anchieta (também abrangido nesse estudo) é considerado como capital estadual do milho crioulo, com cerca de 20 variedades produzidas (VOGT et al., 2007).
As plantações com práticas tradicionais, como o caso do milho crioulo, permitem que variedades sejam selecionadas em um processo de melhoramento realizado ao longo de gerações pelos próprios agricultores, os quais detêm elevado conhecimento desta prática (ABREU et al., 2007). Os cultivos crioulos são importantes para os pequenos agricultores, por serem de baixo custo de implantação e são utilizados na alimentação, na cultura e também como fonte de renda (CATÃO et al., 2013). O milho crioulo possui elevado potencial de adaptação em condições ambientais específicas (PATERNIANI et al., 2000) e as populações crioulas são muito importantes por constituírem fonte de variabilidade genética, que podem ser exploradas na busca por genes tolerantes a condições adversas (ARAÚJO & NASS, 2002). Além disso, estas variedades são mais resistentes a doenças e pragas (CARPENTIERE-PÍPOLO et al., 2010) e no seu manejo a utilização de inseticidas, herbicidas e fungicidas é muito baixa, ou inexistente, sendo menos agressivo ao ambiente. As motivações para a manutenção das variedades crioulas são por questões culturais (tradição, sabor e beleza) e econômicas, como a redução nos custos de produção, adaptação às condições climáticas e o maior rendimento (VOGT et al., 2007). A produção de variedades locais é voltada principalmente às necessidades das propriedades, como a alimentação animal e produção de alimentos para consumo humano, o excedente é comercializado para a fabricação de ração animal (VOGT et al., 2007). Apesar de existirem incentivos por parte dos órgãos estaduais para o cultivo de variedades crioulas, a produção do milho crioulo está perdendo espaço para variedades convencionais e transgênicas. Por exemplo, na região de estudo deste trabalho, em áreas onde o milho crioulo era cultivado desde a década de 1960 foram substituídos por variedades transgênicas na safra de 2016/2017 (observação pessoal).
O cultivo realizado com variedades de milho convencional utiliza em grandes quantidades inseticidas com base em piretróides e organofosforados, pois a implementação em larga escala dos cultivos, com a consequente supressão das áreas de floresta nativa, propiciou a infestação por insetos fitófagos de importância econômica. O uso de inseticidas na agricultura aumenta a produtividade, mas também aumenta a concentração destes compostos nos alimentos e no ambiente,
causando efeitos negativos na saúde humana (ANDERSSON et al., 2014). Também agem intensamente contra insetos não-alvo que possuem funções-chave dentro dos ecossistemas (e.g. polinizadores e detritívoros) (INGHAM, 1985; INGLESFIELD, 1989).
Objetivando a redução do uso de inseticidades, com o avanço das técnicas da engenharia genética, em meados de 1980, começaram a serem desenvolvidas as plantas geneticamente modificadas. O desenvolvimento de plantas transgênicas tem como base pesquisas antigas: em 1911, Ernst Berliner isolou uma bactéria responsável pela morte de lagartas de Anagasta kuehniella e como homenagem a província de Turingia na Alemanha ele denominou a bactéria como Bacillus thuringensis (Bt). Na década de 20 o Bt começou a ser utilizado como pesticida na Europa e em meados da década de 30 a França começou a comercializar formulações baseadas em Bt. As plantas transgênicas expressam as toxinas de Bt (principalmente Cry-toxinas) com o objetivo de eliminar populações de insetos de importância econômica, principalmente lepidópteros e coleópteros. A vantagem da utilização de transgênicos seria a diminuição na demanda na utilização de inseticidas e a sua aparente segurança, já que algumas toxinas são hospedeiro-específica devido a particularidades da fisiologia do inseto-alvo (HOFMANN et al., 1988). Porém, mesmo nos cultivos transgênicos são utilizados inseticidas, e já foram relatados efeitos negativos dos transgênicos nas comunidades de artrópodes (MARVIER et al., 2007), acúmulo de toxinas transgênicas na cadeia trófica (ALVAREZ et al., 2008), contaminação em corpos d‟água (AXELSSON et al., 2011), resistência dos insetos alvos (GASSMANN et al., 2011) e efeitos letais e subletais em organismos não alvos como abelhas (HAN et al., 2010) e escarabeíneos (CAMPOS, 2016). O conhecimento dos efeitos dos organismos geneticamente modificados (OGM) na biodiversidade está muito aquém da velocidade em que esses OGMs estão sendo implementados. Em vinte anos (1996-2016) a área mundial de produção de transgênicos saltou de 1,6 para 185 milhões de hectares e o Brasil é o segundo maior produtor mundial de transgênicos com 49 milhões de hectares (distribuídos em soja, milho e algodão), respondendo por 27% da produção mundial (ISAAA, 2016) e por 17% da área mundial de cultivos transgênicos (JAMES, 2010). Nos cultivos brasileiros cerca de 90% da soja, 88% do milho e 78% do algodão são geneticamente modificados (ISAAA, 2016).
HIPÓTESES
A tese está dividida em quatro capítulos derivados de amostragens de escarabeíneos realizadas na região de São Miguel do Oeste (26°43'31''S, 53°31'05''O), no extremo oeste de Santa Catarina, em uma paisagem agrícola com remanescentes de Mata Atlântica.
O primeiro capítulo baseia-se na hipótese de que cultivos de milho com organismos geneticamente modificados, para o controle de insetos que atacam os cultivos (principalmente lepidópteros), afetam negativamente as comunidades de escarabeíneos dos próprios cultivos e/ou das matas nativas adjacentes, resultando em um empobrecimento das comunidades devido à perda de espécies.
No segundo capítulo trabalhamos com a hipótese de que as espécies presentes no milho transgênico possuem alterações em seu fitness devido ao acúmulo das proteínas transgênicas na cadeia trófica, que afetariam as populações de escarabeíneos através da alimentação de fezes ou carcaças contaminadas com proteínas transgênicas. Para uma espécie de escarabeíneo (Canthon quinquemaculatus) utilizamos a forma do corpo como um indicativo do seu fitness e, através de técnicas de morfometria geométrica, comparamos a forma do corpo entre indivíduos presentes nos cultivos e indivíduos das matas adjacentes, objetivando observar possíveis efeitos dos transgênicos em uma espécie não-alvo.
No terceiro capítulo nos baseamos na hipótese de que o nicho das espécies pode ser descrito de um ponto de vista morfométrico através das métricas do hipervolume, e que as comunidades das áreas de cultivo de milho possuem menor diversidade morfométrica em comparação às comunidades das matas nativas. Também hipotetizamos que as comunidades dos cultivos possuem maiores buracos no hipervolume morfométrico, demonstrando a extinção local de escarabeíneos nas áreas agrícolas.
No quarto capítulo, durante o período de doutorado sanduíche no Museu de Ciências Naturais de Madri, realizamos testes espectrofotométricos nos élitros de cinco espécies de escarabeíneos distribuídos ao longo da paisagem agrícola. A hipótese é de que as espécies que habitam, preferencialmente, os cultivos agrícolas possuem diferentes características fotobiológicas em relação às espécies que habitam as áreas de mata, já que nos cultivos não há atenuação da
radiação solar, o que pode ser um fator limitante para as espécies na colonização dessas áreas.
OBJETIVOS OBJETIVO GERAL
Esse trabalho teve como objetivo geral avaliar os efeitos do uso do solo (florestas nativas e cultivos agrícolas) sobre os besouros escarabeíneos. Inicialmente objetivou-se avaliar se existe um efeito dos cultivos transgênicos na diversidade (nível de comunidade) e na morfometria – representando o fitness - (nível populacional) de uma espécie de escarabeíneo. Posteriormente objetivou-se avaliar se há efeito dos cultivos na diversidade morfométrica das comunidades e nas características espectrofotométricas das espécies.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
Artigo I: Dung beetles and the conservation of diversity in an agricultural landscape with maize fields and Atlantic Forest remnants: the influence of creole, conventional and transgenic crops.
Objetivo: Avaliar os possíveis impactos dos cultivos de milho convencional, crioulo e transgênico tanto nas comunidades de escarabeíneos dos próprios cultivos quanto das comunidades dos remanescentes de Mata Atlântica adjacentes aos cultivos. Além do tipo de milho também consideramos como variáveis explicativas a quantidade de insumos utilizados nos cultivos, as características da vegetação e a distância espacial entre as áreas.
Artigo II: Morphometric modifications in Canthon quinquemaculatus Castelnau, 1840 (Coleoptera: Scarabaeinae): sublethal effects of transgenic maize?
Objetivo: Avaliar se a espécie de escarabeíneo Canthon quinquemaculatus apresenta diferenças morfométricas quando presente em cultivos de milho convencional, crioulo ou transgênico em relação aos indivíduos das populações das florestas nativas adjacentes.
Artigo III: Local extinctions may be evidenced by the holes of the morphometric hypervolume in dung beetles communities
Objetivo: Descrever morfometricamente as comunidades de escarabeíneos e, através das métricas do hipervolume, avaliar a relação da diversidade morfométrica e do tamanho dos buracos do hipervolume com a diversidade taxonômica. Assim, objetivou-se comparar a diversidade morfométrica e o tamanho dos buracos entre as comunidades da Mata Atlântica e dos cultivos agrícolas.
Artigo IV: Elytra absorb ultraviolet radiation but transmit infrared radiation in Neotropical Canthon species (Coleoptera, Scarabaeinae)
Objetivo: Determinar a capacidade dos élitros de cinco espécies de escarabeíneos em refletir, transmitir e absorver radiações em um amplo espectro eletromagnético: ultravioleta, visível e infravermelho, para avaliar se há relação entre as características espectrofotométricas com a ocupação do hábitat, pelas espécies em áreas abertas (cultivos de milho) ou em áreas florestais.
ARTIGO I: DUNG BEETLES AND THE CONSERVATION OF DIVERSITY IN AN AGRICULTURAL LANDSCAPE WITH MAIZE FIELDS AND ATLANTIC FOREST REMNANTS: THE
INFLUENCE OF CREOLE, CONVENTIONAL AND
TRANSGENIC CROPS
Victor Michelon Alves1, Eduardo Luís Hettwer Giehl1, Paulo Emilio Lovato2, Fernando Zagury Vaz-de-Mello3, Marcelo Betancur Agudelo2, Malva Isabel Medina Hernández1
1
Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Departamento de Ecologia e Zoologia, Universidade Federal de Santa Catarina, Florianópolis, Santa Catarina, 88040–900
2
Programa de Pós-Graduação em Recursos Genéticos Vegetais, Centro de Ciências Agrárias, Universidade Federal de Santa Catarina, Florianópolis, Santa Catarina, 88040–900
3
Programa de Pós-Graduação em Zoologia, Departamento de Biologia e Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso, Cuiabá, Mato Grosso, 78060-900
Dung beetles and the conservation of diversity in an agricultural landscape with maize fields and Atlantic Forest remnants: the influence of creole, conventional and transgenic crops
Abstract
Land use change is a global threat to biodiversity. Besides converting natural landscapes into monocultures, the use of genetically modified organisms is increasing, even though their effects on natural assemblages are still poorly known. The possible effects of transgenic crops on ecosystems can be studied using ecological indicators, such as dung beetles. We assessed the effect of creole, conventional, and transgenic maize crops on dung beetle assemblages in a landscape that also contained forest fragments in southern Brazil. We established 15 blocks, five on each type of maize fields. Each block consisted of a landscape with native forests and maize fields. A total of 2126 dung beetles were captured, belonging to 38 species. The forest-crop landscape associated with creole maize had a greater richness of dung beetle species. Conversely, an impoverished assemblage was detected in the transgenic maize crop landscape. The reduction of indicator insect diversity in landscapes influenced by transgenic crops suggests that the type of maize fields influences biodiversity conservation. In addition, the negative effects of transgenic crops went beyond maize fields, reaching native forest fragments adjacent to crops.
Keywords: Agrobiodiversity; Bioindicators; Coleoptera; Ecology; Scarabaeinae; Zea mays.
Introduction
Deforestation and conversion of tropical forests to pasture and agriculture has changed landscapes, causing negative effects on biodiversity (Chapin et al., 2000). Such land use changes are generally associated with habitat loss (Tilman et al., 2001), and most of the species is intolerant to the modifications caused by anthropic action (Turner 1996), the inability to maintain viable populations in agricultural areas results in species extinction (Turner 1996; Brooks et al., 2000,). Maize or corn (Zea mays L.) cultivation began around 6000 years ago in southern Mexico (Sluyter and Dominguez, 2006) and now is cultivated worldwide and represents one of the most important global crops. Together with rice and wheat, maize accounts for 94% of the world‟s consumption of cereals by humans (Ranum et al., 2014). Brazil is the third largest producer of maize, harvesting 8% of the global production (Ranum et al., 2014).
In Brazil, usually, three types of maize are cultivated: (1) creole or landrace, (2) conventional and (3) transgenic. Creole seeds are selected over generations by the farmers themselves (Abreu et al., 2007). Creole maize is more resistant to pathogens and pests (Carpentieri-Pípolo et al., 2010), and acts as a source of genetic variability that can be screened for tolerance to adverse conditions (Araújo and Nass, 2002). For farmers employing low technology, creole varieties can perform equally well or even better than conventional varieties (Carpentieri-Pípolo et al., 2010). On extensive production systems, conventional maize is normally more productive because of the use of insecticides with pyrethroids and organophosphates. However, the concentration of these compounds both in food and the environment are causing adverse effects on human health (Tago et al., 2014) and showing side effects on insects with key ecosystem functions (e.g. pollinators and detritivores) (Palmquist et al., 2012). Advances in genetic engineering to increase production and suppress the use of insecticides lead to the develop of genetically modified (GM or just transgenic) crops. Transgenic maize expresses toxins from Bacillus thuringiensis (primarily Cry-toxins) aiming at damage control caused by insects of economic importance, especially Lepidoptera and Coleoptera. Cultivation of GM crops has increased worldwide, in 2016 the global area cultivated with GM maize reached 60 million hectares and continues to grow in many countries, including Brazil (ISAAA, 2016).
The advantage of using GM crops to decrease the use of insecticides has been questioned, and several studies have shown the development of resistance by target insects (Gassmann et al., 2011,
2014). In addition, negative effects of GM crops on non-target organisms, like butterflies and dung beetles, have already been found (Losey et al., 1999; Campos and Hernández, 2015a). Although the mechanistic effects of the transgenics on non-target species are unclear, morphometric alterations have been observed in dung beeltes inhabiting transgenic maize crops (Alves and Hernández, 2017). These morphological changes may be indicative of a possible impact of transgenic crops on the species physiology, resulting in long-term mortality (Campos and Hernández, 2015a). Furthermore, alterations in abundance and structure of dung beetles communities have been described in native forests adjacent to transgenic crops (Campos and Hernández 2015a, 2015b).
The study of ecological indicators is a straightforward way to assess the effects of crops on ecosystems, showing measurable characteristics of structure, composition and ecological functions. Among such organisms, insects stand out because of their high species richness, abundance, biomass, and key ecosystem functions (Niemi and McDonald, 2004). Dung beetles are widely used as ecological indicators because of both ease and cheap sampling (Gardner et al., 2008a) and from being responsive to land use change (Halffter and Favila, 1993; review in Nichols et al., 2007; Gardner et al., 2008b). Dung beetles play important ecosystems functions, especially in nutrient cycling by being coprophagous and showing the behavior of burying organic material in the soil (Halffter and Matthews, 1966). Therefore, dung beetles increase soil fertility by replacing soil nutrients and thus improving plant growth (Halffter and Edmonds, 1982).
Across agricultural landscapes, dung beetle assemblages can be seen as a metacommunity (Leibold, 2004). Forest fragments are interspersed within the agricultural matrix, creating mosaics in the landscape, with permeability of the agricultural matrix allowing interpopulation gene flow (Vandermeer, 2011). Moreover, the type of crop in a landscape can influence the survival and dispersal ability of species. Consequently, changes in dung beetle richness and abundance may be either a direct product of the type of crop they live in, or an indirect product, when it affects forest assemblages adjacent to crops. Dung beetle assemblages living in areas of maize cultivation may consist of species adapted to open areas and species coming from forest areas adjacent to crops, which show up in crops as transitory. Therefore, vegetation structure and conservation status of forest fragments may be an important driver of dung beetle assemblages, although the type of maize cultivated may also affect the dung beetle community.
