INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA
Programa de Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca InteriorAndreza dos Santos Oliveira
Manaus Abril, 2012
Caracterização taxonômica e variação morfológica de
Squaliforma gr. emarginata (Valenciennes, 1840)
(Siluriformes: Loricariidae) da Amazônia brasileira
Andreza dos Santos Oliveira
Orientadora: Lúcia Rapp Py-Daniel, Ph.D.
Fontes Financiadoras:
Bolsista CNPq: processo No 132070/2010-3
Manaus Abril, 2012
Caracterização taxonômica e variação morfológica de
Squaliforma gr. emarginata (Valenciennes, 1840)
(Siluriformes: Loricariidae) da Amazônia brasileira
Dissertação apresentada ao Programa Pós-Graduação do INPA, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, área de concentração em Biologia de Água Doce e Pesca Interior.
Dissertação aprovada como requisito para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, área de concentração em Biologia de Água Doce e Pesca Interior, no Programa de Pós Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, pela comissão formada pelos doutores:
Dr. Geraldo Mendes dos Santos
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA Membro Titular
Dr. Jansen Alfredo Sampaio Zuanon
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA Membro Titular
Dr. Cláudio Henrique Zawadzki Universidade Estadual de Maringá – UEM
Membro Titular
Dra. Cristina Motta Bührnheim Universidade Federal do Amazonas – UFAM
Suplente
Dr. Frank Raynner Vasconcelos Ribeiro Universidade Federal do Oeste do Pará – UFOPA
FICHA CATALOGRÁFICA
SINOPE:
Neste trabalho estudou-se a taxonomia e a distribuição geográfica das espécies de Squaliforma Isbrücker & Michels, 2001 relacionadas à Squalifoma emarginata. Foram
analisados 547 exemplares pertencentes a três coleções ictiológicas brasileiras (INPA, MPEG e MZUSP). Dez espécies são reconhecidas com bases nesses exemplares, dentre eles, cinco novas espécies são descritas para a Amazônia brasileira.
Palavras-chave: Taxonomia, Squaliforma, Hypostominae, Peixes, Amazonas.
O48 Oliveira, Andreza dos Santos
Caracterização taxonômica e variação morfológica de Squaliforma gr.
emarginata (Valenciennes, 1840) (Siluriformes:Loricariidae) da Amazônia
brasileira / Andreza dos Santos Oliveira.--- Manaus : [s.n.], 2012. xvii, 142 f. : il. color.
Dissertação (mestrado) --- INPA, Manaus, 2012 Orientador : Lúcia Rapp Py-Daniel
Área de concentração : Biologia de Água Doce e Pesca Interior
1. Taxonomia. 2. Squaliforma. 3. Hypostominae. 4. Peixes – Amazonas, Rio, Bacia. I.Título. CDD 19. ed. 597.52
DEDICATÓRIA
Aos meus pais Cleomar Escobar dos
Santos e Lindovan Martins Oliveira e ao
meu irmão Luis Eduardo Oliveira por
sempre me apoiarem durante o meu
mestrado, assim como durante toda a vida.
AGRADECIMENTOS
Primeiramente sou grata aos meus pais que sempre compreenderam a minha ausência durante todo o período do mestrado e, mesmo assim, sempre me deram incentivos para continuar realizando os meus objetivos.
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia e ao Programa de Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior pela estrutura e oportunidade de realizar este trabalho.
Agradeço imensamente à Dra. Lúcia Rapp Py-Daniel por sempre estar disponível quando precisei de sua ajuda, seja por e-mail ou pessoalmente, foi mais que orientadora, foi mãe e amiga. Obrigada por tudo!
Ao Dr. Cláudio Henrique Zawadzki (UEM) por ensinar a taxonomia de Hypostominae e, mesmo com a distância, pela disposição em solucionar várias dúvidas sobre a subfamília, além de sugestões na realização deste trabalho. Muito obrigada!
Ao Dr. Wolmar Wosiacki (MPEG), Dr. Osvaldo Oyakawa (MUZSP) e M.Sc. Willian Ohara (UNIR) por me receber nas coleções e assim realizar a análise do material depositado, além dos empréstimos. Sou muito grata!
Agradeço ao Douglas Bastos por confeccionar os mapas e a imagem do esquema de medidas utilizados neste trabalho, e ao Renildo de Oliveira por ter cedido um pouco do seu tempo para fotografar e editar as imagens de todas as espécies de
Squaliforma da Coleção de Peixes do INPA. Obrigada pela atenção e paciência.
Ao Dr. Jansen Zuanon pelas conversas oportunas acerca da biologia e ecologia de Squaliforma.
Aos colegas André Canto (UFOPA), Frank Ribeiro (UFOPA), Leandro Sousa (UFPA) e Túlio Franco (MZUSP), os quais pude ter a oportunidade de conhecer e assim discutir um pouco do meu trabalho. E também aos colegas que atualmente trabalham na Coleção de Peixes do INPA: Douglas Bastos (Doug), Marcelo Rocha (Didinho), Priscila Ito (Madoka), Rafaela Ota (Rafa), Renildo de Oliveira (Rovilson), Ronnayana Rayla (Fanfarrona) e Wellington Pedroza (Well) pelos momentos de descontração, alegria e colaboração neste trabalho. Obrigada!
À Dra. Ângela Varella (Coordenadora do PPG-BADPI), Maria do Carmo Arruda (Carminha) e Elany Moreira por sempre atenderem com agilidade os pedidos na secretaria do BADPI. Obrigada!
Aos funcionários da Coleção e Acervo Científico do INPA pela amizade: dona Lindalva, dona Walmice (Val), dona Ray, sr. Heron e sr. Edílson.
Aos meus colegas da turma BADPI 2010-2012: Camila Anjos, Daniele Campos, Elis Perrone, Érika Utumi, Gabriel Barros, Gabriel de Oliveira, Gabriel Cardoso, Hélio Ferreira, José Netto, Karla Serique, Michele Souza, Prisyla Castillo, Saulo França, Sergio Santorelli, Thatyla Farago, Thiago Marinho e Tiago Pires, pelas reuniões na casa de um ou de outro e pela companhia em pizzarias e também no Bar do Carlão, além das conversas aleatórias na sala de alunos, em que muitas vezes pudemos dividir momentos de aflição do mestrado. Obrigada galerinha “mais ou menos”.
Agradeço aos colegas ictiólogos que tive a oportunidade de conhecer durante as visitas às coleções: Marina Mendonça, Luiz Peixoto e Guilherme Dutra (MPEG); Carine Chamon, Ilana Fichberg, Henrique Varella, José Birindelli, Manoela Marinho, Marcelo Melo e Marina Loeb (MZUSP).
Ao Dr. Christian Cramer pela ajuda na tradução de Kner 1854 (Hypostomus
horridus).
Às minhas grandes amigas: Aline Sousa, Ana Paula Castro, Elieyd Menezes, Karen Martins e Maria Fernanda Oliveira pelos encontros e compartilhamentos de novidades, alegrias e muita risada. Obrigada chuchuzinhas!
À Talita Cortat (RJ) e Larisse Santos (RR) que mesmo com a distância sempre torceram e acreditaram em mim. Estimulando-me sempre quando me sentia fraca e exausta de tudo. Muitíssimo obrigada minhas AMIGAS.
Aos novos amigos que hospedei em minha casa e que me alegraram durante a reta final da escrita da dissertação: Ana Fiori (USP), José Agnello (USP), Lucie Debienne (IFAM) e Tiemi Costa (UFPR). Obrigada por sempre me levar ao bar.
Ao CNPq pela concessão da bolsa durante o período do mestrado.
Obrigada a todos que, por algum motivo, não mencionei aqui. Agradeço a todos que contribuíram direta e indiretamente para a realização deste trabalho. Muito Obrigada!
RESUMO
As espécies do gênero Squaliforma da Amazônia brasileira são revisadas e o gênero abriga as espécies que antes eram agrupadas no grupo Hypostomus
emarginatus. A revisão taxonômica contou com análise de imagens digitais de
espécies-tipo, descrições originais e de material depositado em coleções ictiológicas. A validade das espécies foi verificada com base nas descrições originais, através de dados morfológicos e merísticos dos exemplares analisados, bem como por meio da anatomia externa e padrões de coloração. Foram examinados 547 exemplares de
Squaliforma da bacia Amazônica depositados nas coleções do INPA, MPEG e MZUSP.
Cinco espécies são reconhecidas: Squaliforma annae ocorrendo no rio Tocantins-Araguaia, S. emarginata no rio Solimões-Amazonas e tributários, S. horrida no rio Guaporé, S. phrixosoma no rio Ucayali e alto rio Juruá e S. squalina no rio Branco. Para todas as espécies é apresentada uma diagnose, descrição (ou redescrição), coloração em álcool, nota ecológica, comentários e mapa de distribuição geográfica. Outras três espécies foram sinonimizadas em Squaliforma emarginata: S. biseriata, S. scopularia e
S. virescens. Neste trabalho são propostas cinco novas espécies: Squaliforma sp. n.
“Aripuanã”, Squaliforma sp. n. “Roraima”, Squaliforma sp. n. “Tapajós”, Squaliforma sp. n. “Tocantins” e Squaliforma sp. n. “Xingu”. É apresentada uma chave para identificação das nove espécies de Squaliforma com distribuição registrada na bacia Amazônica.
Palavras-chave: Taxonomia, Squaliforma, Loricariidae, Hypostominae, Bacia Amazônica.
ABSTRACT
The species of the genus Squaliforma from the Brazilian Amazon were revised and genus comprises species that were grouped into the Hypostomus emarginatus group. The taxonomic revision was made through the analysis of digital images of the species-type, original descriptions and material deposited in ichthyological collections. The recognition of valid species was based on the original descriptions and by means of morphological and meristic data of specimens analyzed, as well as through analysis of external anatomy. We examined 547 specimens of Squaliforma from the Brazilian Amazon basin deposited in the collections of the INPA, MPEG and MZUSP. In the present work, five valid were recognized as valid and distinguished from each other:
Squaliforma annae occurring on the Tocantins-Araguaia River, S. emarginata in
Amazonas-Solimões River and tributaries, S. horrida occurring exclusively in the Guaporé River, S. phrixosoma in Ucayali River and Upper Jurua River, and S. squalina occurring in the Branco River. A diagnosis, description (or redescription), coloring in alcohol, ecological notes, comments and map of geographical distribution is given for all the species. Three other species were synonymized with Squaliforma emarginata: S.
biseriata, S. scopularia and S. virescens. In this paper five new species are proposed: Squaliforma sp. n. "Aripuanã", Squaliforma sp. n. "Roraima", Squaliforma sp. n.
"Tapajos," Squaliforma sp. n. "Tocantins" and Squaliforma sp. n. "Xingu". An identification key of the nine valid Squaliforma valid species of the Amazon basin is provided.
SUMÁRIO
AGRADECIMENTOS ... vi
RESUMO... ix
ABSTRACT ... x
LISTA DE TABELAS ... xiii
LISTA DE FIGURAS ... xiv
1.INTRODUÇÃO ... 1
1.1. A família Loricariidae ... 1
1.2.A subfamília Hypostominae ... 3
1.3. Histórico do gênero Squaliforma ... 4
1.4.Justificativa ... 8 2.OBJETIVOS ... 10 2.1.Objetivo Geral ... 10 2.2. Objetivos Específicos ... 10 3.MATERIAL E MÉTODOS ... 11 3.1.Material examinado ... 11
3.2.Dados morfométricos e merísticos ... 13
3.2.1.Dados morfométricos ... 16 3.2.2. Dados merísticos ... 18 3.3. Análise estatística ... 22 4.RESULTADOS ... 23 4.1.Material analisado ... 23 4.2.Análise multivariada ... 24 4.3. Taxonomia ... 28
Squaliforma Isbrücker & Michels, 2001... 28
Squaliforma horrida (Kner, 1854) ... 32
Squaliforma phrixosoma (Fowler, 1940) ... 70
Squaliforma squalina (Jardine, 1841) ... 77
Squaliforma sp. n. “Aripuanã” ... 85 Squaliforma sp. n. “Roraima” ... 93 Squaliforma sp. n. “Tapajós” ... 101 Squaliforma sp. n. “Tocantins” ... 110 Squaliforma sp. n. “Xingu” ... 119 4.4. Chave de identificação ... 127 5.DISCUSSÃO ... 129
5.1.Sobre as novas espécies de Squaliforma ... 130
5.2. Sobre a distribuição das espécies de Squaliforma na Amazônia brasileira ... 131
6.CONCLUSÃO ... 134
LISTA DE TABELAS
Tabela 1: Exemplares-tipo das espécies nominais de Squaliforma da Amazônia brasileira. ... 12 Tabela 2: Dados morfométricos e merísticos dos exemplares analisados de Squaliforma
horrida. ... 39
Tabela 3: Dados morfométricos e merísticos dos exemplares analisados de Squaliforma
annae. ... 50
Tabela 4: Dados morfométricos e merísticos do holótipo de Squaliforma emarginata .. 68 Tabela 5: Dados morfométricos e merísticos dos exemplares analisados de Squaliforma
phrixosoma. ... 75
Tabela 6: Dados morfométricos e merísticos dos exemplares analisados de Squaliforma
squalina ... 83
Tabela 7: Dados morfométricos e merísticos dos exemplares analisados de Squaliforma sp. n. “Aripuanã”. ... 91 Tabela 8: Dados morfométricos e merísticos dos exemplares analisados de Squaliforma sp. n. “Roraima” ... 99 Tabela 9: Dados morfométricos e merísticos dos exemplares analisados de Squaliforma sp. n. “Tapajós” ... 108 Tabela 10: Dados morfométricos e merísticos dos exemplares analisados de
Squaliforma sp. n. “Tocantins” ... 117
Tabela 11: Dados morfométricos e merísticos dos exemplares analisados de
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Exemplar de Squaliforma emarginata INPA 16781, 210,6 mm. Foto: Andreza Oliveira. ... 7 Figura 2: Relação entre as tribos de Hypostominae. No detalhe o clado que inclui
Hypostomus emarginatus (Fonte: Armbruster, 2004). ... 7
Figura 3: Esquema das placas da série lateral em Loricariidae (retirado de Oyakawa et
al., 2005). ... 13
Figura 4: Esquema em vista ventral de um exemplar de Squaliforma annae mostrando a fileira de placas largas na lateral do abdômen e placa pré-anal (presente em todas as espécies do gênero, exceto em Squaliforma sp. n. “Tapajós”)... 14 Figura 5: Esquema em vista ventral de Squaliforma mostrando comprimento relativo dos barbilhões maxilares; a) barbilhão maxilar curto, b) barbilhão maxilar longo. ... 15 Figura 6: Esquema das medidas em Squaliforma (vista lateral, vista dorsal e vista ventral, respectivamente). Desenho esquemático: Douglas Bastos. ... 21 Figura 7: Agrupamento de algumas das espécies reconhecidas de Squaliforma da bacia Amazônica obtida através da Análise de Variáveis Canônicas. ... 24 Figura 8: Agrupamento das espécies novas do rio Branco, Estado de Roraima e rio Aripuanã, Estado do Amazonas e Mato Grosso em comparação com Squaliforma
emarginata obtido através da Análise de Variáveis Canônicas. ... 25
Figura 9: Agrupamento das espécies novas do rio Tapajós e rio Tocantins em comparação com Squaliforma annae obtido através da Análise de Variáveis Canônicas.. ... 26 Figura 10: Agrupamento da espécie nova do rio Xingu em comparação com
Squaliforma annae e Squaliforma emarginata obtido através da Análise de Variáveis
Figura 11: Síntipo de Squaliforma horrida, NMW 16325, 355 mm CP (Localidade-tipo: Forte do Príncipe da Beira, Rio Guaporé, bacia do rio Madeira, Rondônia, Brasil) em vista lateral, dorsal e ventral, respectivamente. Foto: Mark Sabaj-Pérez. ... 37 Figura 12: Exemplar de Squaliforma horrida, INPA 31838, 252,5 mm CP, Rio Guaporé, Surpresa, Drenagem rio Madeira, Guajará-Mirim, Rondônia, Brasil, em vistas lateral, dorsal e ventral. Foto: Renildo de Oliveira. ... 38 Figura 13: Região norte da América do Sul ilustrando local e dado de coleta de exemplares de Squaliforma horrida examinados. Estrela amarela representa a localidade-tipo. O círculo vermelho representa mais de um exemplar no lote. ... 39 Figura 14: Holótipo de Squaliforma annae, NMW 44073, 98,0 mm CP, em vista dorsal, lateral, ventral. Foto: Mark Sabaj-Pérez. ... 48 Figura 15: Exemplar de Squaliforma annae, INPA 25716, 168,24 mm CP, Rio Parauapebas, Drenagem rio Tocantins, Vila Sossego, Canaã dos Carajás, Pará, Brasil, em vista lateral, dorsal e ventral. Foto: Renildo de Oliveira... 49 Figura 16: Mapa do norte da América do Sul ilustrando os locais de coleta de
Squaliforma annae. Cada ponto vermelho representa um lote, que pode conter um ou
mais exemplares. A estrela em amarelo representa a localidade-tipo de Plecostomus
annae. ... 50
Figura 17: Holótipo de Squaliforma emarginata, MNHN A.9447 (1) (seco), 405,0 mm CP, provavelmente Brasil, América do Sul, em vista dorsal e lateral. Foto: Cláudio Zawadzki. ... 62 Figura 18: Exemplar de Squaliforma emarginata, INPA 16781, 171,3 mm CP, Rio Purus, praia Abufari, Beruri, Amazonas, Brasil. Vista lateral, dorsal e ventral. Foto: Renildo de Oliveira. ... 63 Figura 19: Lectótipo de Squaliforma scopularia, ANSP 8081, 490,5 mm CP, Rio Amazonas, Brasil, América do Sul, em vista lateral, dorsal e ventral. Foto: K.
Figura 20: Holótipo de Squaliforma biseriata, ANSP 8279, 113,0 mm CP, Amazonas, Brasil, América do Sul, em vista lateral, dorsal e ventral. Foto: K. Luckenbill. ... 65 Figura 21: Síntipo de Squaliforma virescens, ANSP 21280-83, 75,5 mm CP, Peru (?), América do Sul, em vista lateral, dorsal e ventral. Foto: K. Luckenbill. ... 66 Figura 22: Mapa do norte da América do Sul ilustrando os locais de coleta de
Squaliforma emarginata. Cada ponto vermelho representa um lote, que pode conter um
ou mais exemplares. ... 67 Figura 23: Holótipo de Squaliforma phrixosoma, ANSP 68650, 101,0 mm CP, Bacia do rio Ucayali, Contamana, Peru. Vista lateral, dorsal e ventral, respectivamente. Foto: K. Luckenbill. ... 74 Figura 24: Mapa do norte da América do Sul ilustrando os locais de coleta de
Squaliforma phrixosoma. Cada ponto vermelho representa um lote, que pode conter um
ou mais exemplares. A estrela em amarelo representa a localidade-tipo. ... 75 Figura 25: Exemplar de Squaliforma squalina INPA 22138 (1) 270,1 mm CP, Rio Branco, praia acima do igarapé Corumbaú, Roraima, Brasil, em vista lateral, dorsal e ventral. Foto: Renildo de Oliveira. ... 82 Figura 26: Mapa do norte da América do Sul ilustrando os locais de coleta de
Squaliforma squalina. Cada ponto vermelho representa um lote, que pode conter um ou
mais exemplares. ... 83 Figura 27: Squaliforma sp. n. “Aripuanã”, INPA 33636, 200,9 mm CP, Rio Guariba, Resex do Guariba, drenagem rio Madeira, Apuí, Amazonas Brasil em vista lateral, dorsal e ventral. Foto: Renildo de Oliveira. ... 90 Figura 28: Mapa do norte da América do Sul ilustrando os locais de coleta de
Squaliforma sp. n. “Aripuanã”. Cada ponto vermelho representa um lote, que pode
Figura 29: Holótipo de Squaliforma sp. n. “Roraima”, INPA 36922, 140,06 mm CP, Rio Branco, Caracaraí, Roraima, Brasil, em vista lateral, dorsal e ventral, respectivamente. Foto: Renildo de Oliveira. ... 98 Figura 30: Mapa do norte da América do Sul ilustrando os locais de coleta de
Squaliforma sp. n. “Roraima”. Cada ponto vermelho representa um lote, que pode
conter um ou mais exemplares. A estrela em amarelo representa a localidade-tipo. .... 99 Figura 31: Holótipo de Squaliforma sp. n. “Tapajós”, INPA 7117, 174,32 mm CP, Rio Cupari, Itaituba, Pará, Brasil, em vista lateral, dorsal e ventral. Foto: Renildo de Oliveira.. ... 107 Figura 32: Mapa do norte da América do Sul ilustrando os locais de coleta de
Squaliforma sp. n. “Tapajós”. Cada ponto vermelho representa um lote, que pode conter
um ou mais exemplares. A estrela em amarelo representa a localidade-tipo. ... 108 Figura 33: Holótipo de Squaliforma sp. n. “Tocantins”, INPA 36635, 248,5 mm CP, Rio Itacaiúnas, Drenagem rio Tocantins, Parauapebas, Pará, Brasil, em vista lateral, dorsal e ventral. Foto: Renildo de Oliveira. ... 116 Figura 34: Mapa do norte da América do Sul ilustrando os locais de coleta de
Squaliforma sp. n. “Tocantins”. Cada ponto em vermelho representa um lote que pode
conter um ou mais exemplares. A estrela em amarelo representa a localidade-tipo. .. 117 Figura 35: Holótipo de Squaliforma sp. n. “Xingu”, INPA 30823, 175,5 mm CP, Rio Iriri, Ilha Curapé, Drenagem rio Xingu, Altamira, Pará, Brasil, em vista lateral, dorsal e ventral. Foto: Renildo de Oliveira. ... 124 Figura 36: Mapa do norte da América do Sul ilustrando os locais de coleta de
Squaliforma sp. n. “Xingu”. Cada ponto vermelho representa um lote, que pode conter
1. INTRODUÇÃO
1.1. A família Loricariidae
A ordem Siluriformes é extremamente rica e diversificada, estando presente em todos os continentes, com exceção da Antártida. Com cerca de 3100 espécies distribuídas em 36 famílias, os bagres somam aproximadamente 10% de todas as espécies de peixes. São principalmente habitantes de águas doces, tendo somente duas famílias marinhas (Arridae e Plotosidae), e são amplamente representados na América do Sul (Ferraris, 2007; Cramer, 2009).
Dentre os Siluriformes, a família Loricariidae é a mais numerosa, com aproximadamente 800 spp. (Armbruster, 2011). Os loricaríideos estão distribuídos ao longo da região Neotropical, estendendo-se da Costa Rica ao norte da Argentina. A grande maioria das espécies é encontrada a leste dos Andes (Reis et al., 2003). Podem ser encontrados em todos os tipos de águas, desde riachos frios nas montanhas com correntezas fortes, até os lagos da planicíe de inundação do rio Amazonas (Cramer, 2009).
Os loricariídeos são caracterizados por placas dérmicas que cobrem o seu corpo. Apresentam o corpo deprimido, achatado ventralmente, com um único par de barbilhões rictais. São peixes bentônicos e geralmente possuem hábitos noturnos (Kramer et al., 1978; Covain & Fisch-Muller, 2007). Alguns loricaríideos (Hypostomus e
Pterygoplichthys) possuem respiração aérea facultativa, utilizando o estômago como
Quanto à alimentação, a boca e os dentes apresentam adaptações para raspar substratos submersos para ingestão de algas, pequenos invertebrados, detritos e até mesmo madeira. Esta transformação estrutural permite que estes peixes possam aderir ao substrato, até mesmo quando há um rápido escoamento das águas (Covain & Fisch-Muller, 2007).
Loricariidae é um dos táxons mais antigos na sistemática de Siluriformes (de Pinna, 1998), mas apesar de ser um táxon bem estabelecido e de fácil reconhecimento, a classificação da família sempre foi muito complicada, com propostas nomenclaturais bem distintas entre diferentes autores.
A primeira proposta de relacionamento cladístico em Loricariidae foi proposta por Howes (1983). Baseado em exames de osteologia e de musculatura, ele descreveu a subfamília Chaetostomatinae para os gêneros Chaetostoma, Hemipsilichthys,
Lasiancistrus e Lipopterichthys, e propôs Ancistrinae como sinônimo junior de
Hypostominae.
A classificação da família como é reconhecida hoje foi proposta por Regan (1904), onde propôs a seguinte classificação: Plecostominae, Loricariinae, Hypoptopomatinae e Argiinae e ainda criou a subfamília Neoplecostominae, que considerava muito especializada. O monofiletismo de Loricariidae é bem suportado, principalmente, pela presença de dentes integumentários (odontódeos) na parte externa do corpo e é um dos poucos grupos de famílias de bagres em que a filogenia foi bem estabelecida (de Pinna, 1998; Armbruster, 2004). Atualmente, através de análise cladística, seis subfamílias são reconhecidas: Hypoptopomatinae (19 gêneros, 103 espécies), Loricariinae (± 36 gêneros, 222 espécies), Hypostominae (± 40 gêneros, 366
espécies), Delturinae (2 gêneros, 7 espécies), Neoplecostominae (5 gêneros, 39 espécies), Lithogeninae (1 gênero, 3 espécies) e Otothyrinae (10 gêneres, 24 espécies) (Armbruster, 2004; Lehmann, 2006; Chiachio et al., 2008; Cramer, 2009).
1.2. A subfamília Hypostominae
Hypostominae comporta 366 espécies válidas, o que a torna a maior subfamília de Loricariidae (Armbruster, 2004). Hypostominae caracteriza-se por apresentar: pendúculo caudal comprimido; nadadeira adiposa (quase sempre) presente; interopérculo e opérculo com pouca mobilidade; placa pós-temporal limitada póstero-ventralmente sempre pelo cleitro, e intestino longo (seu comprimento até 26 vezes maior que o comprimento padrão) (Rapp Py-Daniel, 1984). Hypostominae pode também ser diagnosticada por apresentar o lobo inferior da placa hipural maior do que o superior. Outras características consideradas sinapomórficas de Hypostominae são: um longo processo acessório no primeiro ceratobranquial e a trava de espinho da nadadeira dorsal grande, em forma de “V” (Armbruster, 2004).
Hypostominae está restrita à água doce, exceto Hypostomus watwata que habita águas estuarinas de rios nas Guianas. Muitas espécies vivem no fundo dos rios em bancos de areias e rocha. Durante o período da seca, esses peixes se abrigam sob rochas ou entre troncos submersos de árvores. A maioria das espécies inicia as atividades de alimentação após o entardecer, possuindo hábitos noturnos (Weber, 2003).
1.3. Histórico do gênero Squaliforma
As espécies do gênero Hypostomus La Cépède, 1803 ocorrem amplamente em toda região Neotropical, sendo um dos gêneros com maior número de espécies entre os Siluriformes, compreendendo aproximadamente 130 espécies (Armbruster 2004; Ferraris 2007; Zawadzki et al., 2010).
Este gênero é caracterizado principalmente por apresentar porte que varia de médio a grande. O corpo é geralmente alongado; cabeça relativa e baixa, mais ou menos triangular em vista dorsal; focinho coberto de placas híspidas, sem cerdas; órbita redonda e olhos látero-superiores. As placas da região interopercular são pouco móveis e desprovidas de espinhos ou ganchos. As placas ósseas da cabeça e do corpo são geralmente carenadas. Os lábios são cobertos de papilas curtas; os barbilhões rictais são geralmente pequenas. Apresentam dentes bem desenvolvidos e geralmente cuspidados, com dentes faríngeos presentes. Nadadeiras dorsal, peitoral e ventral bem desenvolvidas, possuindo, as duas primeiras, mecanismo de trava; a nadadeira anal é geralmente reduzida e adiposa sempre presente. A inserção da nadadeira dorsal está à frente das nadadeiras ventrais (Rapp Py-Daniel, 1984).
O padrão de coloração varia bastante, podendo apresentar cor de fundo marrom claro ou manchado, a preto e vermelho, dourado, com fundo escuro com manchas claras ou fundo claro com manchas escuras. O abdômen também varia de cor creme ao marrom escuro e pode ser manchado ou não. O abdômen varia de nu ou parcial a completamente coberto por placas ósseas diminutas. Apresenta nadadeira caudal bifurcada com lóbulo inferior mais desenvolvido que o superior. Possui duas ou três placas pré-dorsais e cinco séries de placas em cada lado do corpo (exceto para H.
dlouhyi Weber, 1985, que tem três placas no final do pedúnculo caudal). Hypostomus emarginatus Valenciennes, 1840 (Figura 1), H. cordovae Günther, 1880 e H. spiniger
Hensel, 1870 apresentam corpos alongados; H. spinosissimus é ainda mais alongado e apresenta a nadadeira caudal bem desenvolvida. A maioria das outras espécies apresentam corpos curtos e robustos (Armbruster, 2004).
Armbruster (2004) dividiu Hypostominae em cinco tribos, das quais três foram propostas como novas: Corymbophanini (nova tribo), Rhinelepini (nova tribo), Hypostomini, Pterygoplichthini (nova tribo), e Ancistrini. Nessa mesma análise cladística, o gênero Hypostomus não aparece como monofilético e Armbruster (2004) reconheceu o grupo Hypostomus emarginatus composto das seguintes espécies: H.
ammophilus (Armbruster & Page, 1996) (= Aphanotorulus), H. emarginatus
(Valenciennes, 1840), H. spinosissimus (Steindachner, 1880) (= Isorineloricaria), H.
squalinus (Jardine & Schomburgk, 1841) e H. unicolor (Steindachner, 1908) (= Aphanotorulus) (Figura 2).
O gênero Aphanotorulus Isbrücker & Nijssen, 1983 foi originalmente diferenciado de Hypostomus devido à presença de numerosas papilas na cavidade bucal.
Hypostomus e Aphanotorulus são muito semelhantes, mas podem ser separados com
base nas seguintes características: pequenas papilas numerosas dentro da cavidade bucal; primeiro e segundo hipobranquiais mais o primeiro basibranquial extremamente alongados em Aphanotorulus versus apenas uma papila bucal e hipobranquiais e basibranquiais reduzidos em Hypostomus (Armbruster & Page, 1996).
Isbrücker et al. (2001) descreveram o gênero Squaliforma para abrigar as espécies originalmente abigados no gênero Hypostomus que apresentam longo
pedúnculo caudal. A espécie tipo do gênero é Hypostomus horridus Kner, 1854, que possui o pedúnculo caudal fino e odontódios hipertrofiados nas nadadeiras peitorais e na região posterior da cauda em machos maduros. Squaliforma não possui papilas bucais como em Aphanotorulus em que este último possui várias papilas bucais e de tamanhos irregulares, já em Squaliforma possui uma única papila.
Armbruster (2004) considerou, inicialmente, os gêneros Aphanotorulus,
Isorineloricaria e Squaliforma como sinônimos de Hypostomus. Contudo, como
resultado de suas análises, sugeriu sinapomorfias para o clado de espécies proximamente relacionada de H. emarginatus (Figura 2), a saber: primeiro hipobranquial alongado, sete ou mais placas infraorbitais, contato entre metapterigóide e etimóide lateral voltado para frente, a papila bucal central ampliada e odontódios hipertrofiados no corpo de machos maduros. O padrão único de coloração das espécies desse clado (fundo de cor creme a marrom claro com manchas escuras), também permite a sua diferenciação das demais espécies de Hypostomus (Armbruster, 2004). Dentro deste clado, entretanto, Aphanotorulus ammophilus e A. unicolor se diferenciam das demais por apresentarem várias papilas bucais e corpo mais curto, tamanho adulto muito menos, focinho mais arredondado em vista dorsal.
O gênero Squaliforma tem sido, portanto, usado por diferentes autores para abrigar as espécies anteriormente identificadas como Hypostomus emarginatus, com excessão de Isorineloricaria spinosissima (Steindachner, 1880) (Weber, 2003; Ferraris, 2007).
Figura 1: Exemplar de Squaliforma emarginata INPA 16781, 210,6 mm. Foto: Andreza Oliveira.
Figura 2: Relação entre as tribos de Hypostominae. No detalhe o clado que inclui Hypostomus
1.4. Justificativa
Representantes de Squaliforma tem um relativo interesse ecológico e evolutivo, além de serem usados na alimentação pela população ribeirinha e no comércio de peixes ornamentais.
Em toda extensão geográfica da várzea amazônica, principalmente na época de águas baixas, os chamados ‘acaris-bodós de praia’ são facilmente encontrados nas praias e/ou bancos de areia e também associadas a troncos de árvores submersos. Esses acaris são comumente consumidos pela população ribeirinha que vivem nas margens dos rios e lagos de várzea. No entanto, na tentativa de elucidar a identificação taxonômica desses peixes, que fazem parte do clado “Hypostomus emarginatus”, sensu Armbruster (2004), foi verificado: 1º: a extensão da distribuição destes peixes em que foram analisados exemplares de quase todas as drenagens da Bacia Amazônica brasileira incluindo principalmente o rio Solimões-Amazonas e tributários; 2º: de que não se trata de uma única espécie, mas sim de várias.
Outras espécies do gênero Squaliforma também são apreciadas no mercado de peixes ornamentais, e são coletados principalmente no Estado do Pará. Essas espécies habitam o fundo dos rios de água corrente em meio de rochas e troncos de árvores submersos. São capturados através do mergulho livre utilizando uma lanterna, vara para desalojar os cascudos das tocas, pote de plástico para armazenar os peixes e uma máscara de mergulho (e compressor, quando o local possui alta profundidade), (Anatole et al., 2008). O uso como peixes ornamentais é permitido pela legislação atual (IN No: 1 de 3 de janeiro de 2012), entretanto, a correta identificação pelos órgãos fiscais ainda é bastante confusa.
O acúmulo de problemas taxonômicos envolvendo não apenas este grupo de peixes, mas também vários outros, pode se tornar um agravante para a compreensão do real número de espécies de peixes na região Neotropical. Portanto, a dificuldade taxonômica do grupo, sua abundância, importância para a população ribeirinha e uso no mercado de peixes ornamentais nos levaram a propor uma caracterização taxonômica do grupo de espécies envolvidas nas denominações usuais de acari-bodó de praia, chicote ou pleco.
A seguir são apresentados os objetivos deste trabalho, com descrição taxonômica das espécies identificadas e as reconhecidas como novas e é apresentada uma discussão final.
2. OBJETIVOS 2.1. Objetivo Geral
Identificar e caracterizar taxonomicamente as espécies de Squaliforma gr.
emarginata (acari-bodó de praia) (Siluriformes: Loricariidae) da Bacia Amazônica
brasileira.
2.2. Objetivos Específicos
• Caracterizar as espécies amazônicas de acari-bodó-de-praia usualmente identificadas como S. emarginata;
• Redescrever a espécie S. emarginata;
• Determinar os padrões de distribuição destas espécies;
3. MATERIAL E MÉTODOS 3.1. Material examinado
Os exemplares do gênero Squaliforma analisados pertencem à Coleção de Peixes do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA, em Manaus/AM/Brasil, ao Setor de Ictiologia do Museu Paraense Emílio Goeldi – MPEG, em Belém/PA/Brasil, e ao Setor de Ictiologia do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo – MZUSP, em São Paulo/SP/Brasil. Esses exemplares são provenientes de várias coletas realizadas em tributários da região Amazônica.
Foram utilizadas todas as descrições originais das espécies que compõem o grupo “Hypostomus emarginatus” sensu Armbruster (2004): Valenciennes, 1840; Jardine, 1841; Kner, 1854; Cope, 1871; Cope 1872; Cope 1874; Steindachner, 1881 e Fowler, 1940 (Tabela 1). Para complementação dos dados foram analisadas imagens digitais dos tipos das espécies de Squaliforma da Amazônia brasileira. Essas imagens foram retiradas do site do All Catfish Species Inventory – ACSI (disponível em: http://silurus.acnatsci.org), que possui a atualização realizada pelo Dr. Mark Sabaj-Pérez (ANSP). Cada imagem disponibilizada no site tem o direito reservado de cada autor e créditos em qualquer meio de divulgação em trabalhos nacionais e internacionais.
As espécies reconhecidas como novas são aqui descritas e recebem um epíteto específico provisório entre aspas, relacionado à sua área de ocorrência ou outro atributo. As medidas das espécies-tipo de Hypostomus emarginatus e Plecostomus
As imagens originais dos tipos das espécies e exemplares analisados estão depositadas nas seguintes instituições, listadas em ordem alfabética:
ANSP – Academy of Natural Sciences of Philadelphia, Philadelphia, EUA. INPA – Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Brasil. MNHN – Muséum National d’Histoire Naturelle, Paris, França.
MPEG – Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, Brasil.
MZUSP – Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil. NMW – Naturrhistoriches Museum, Viena, Áustria.
UNIR – Universidade Federal de Rondônia, Porto Velho, Brasil.
Tabela 1: Exemplares-tipo das espécies nominais de Squaliforma da Amazônia brasileira. Espécie Tipo Museu Tamanho Localidade Tipo
Hypostoma squalinum Jardine, 1841 Desconhecido --- 33,6 cm SL Rios Branco, Negro e Essequibo (Brasil e Guiana) Hypostomus emarginatus
Valenciennes, 1840 Holótipo MNHN A.9447 40,5 cm SL
provavelmente Brasil Hypostomus horridus Kner, 1854 Síntipos NMW 16325 (1) NMW 86604 (1) 35,5 cm SL Rio Guaporé, Rondônia (Brasil) Plecostomus annae Steindachner, 1881 Holótipo NMW 44073 9,8 cm SL
Rio Guamá, Pará (Brasil)
Plecostomus biseriatus
Cope, 1872 Holótipo ANSP 8279 11,3 cm SL
Alto rio Amazonas (Brasil)
Plecostomus phrixosoma
Fowler, 1940 Holótipo ANSP 68650 10,1 cm SL Rio Ucayali (Peru) Plecostomus scopularius
Cope, 1871 Lectótipo ANSP 8081 49,5 cm SL
Rio Solimões-Amazonas (Brasil) Plecostomus virescens Cope 1874 Síntipos ANSP 21280-83 (4) 7,3 cm SL
Alto rio Amazonas (Brasil e Peru)
3.2. Dados morfométricos e merísticos
As medidas e contagens seguiram a metodologia de Boeseman (1968), modificada por Weber (1985) e Zawadzki et al., (2008); este último autor adicionou as medidas da largura e comprimento do lábio inferior e comprimento do lábio inferior. A contagem e nomenclatura das placas do corpo foram realizadas de acordo com Schaefer (1997). A expressão médio-ventral foi modificada da original “mid-ventral” de Schaefer (1997), que consiste na 4ª fileira longitudinal do corpo (fileiras: 1ª dorsal, 2ª médio-dorsal, 3ª mediana, 4ª médio-ventral e 5ª ventral) (Figura 3).
Figura 3: Esquema das placas da série lateral em Loricariidae (retirado de Oyakawa et al.,
2005).
Algumas estruturas receberam nomes para indicar principalmente a localização no corpo de exemplares de Squaliforma. Algumas espécies do gênero Squaliforma apresentam uma fileira de placas abdominais laterais mais largas que as demais (P. ex.
Figura 4: Esquema em vista ventral de um exemplar de Squaliforma annae mostrando a fileira
de placas largas na lateral do abdômen e placa pré-anal (presente em todas as espécies do gênero, exceto em Squaliforma sp. n. “Tapajós”).
Algumas espécies de Squaliforma apresentam barbilhão maxilar curto, não alcançando a borda posterior do lábio inferior (ex. S. annae, Squaliforma sp. n. “Aripuanã”, Squaliforma sp. n. “Roraima”, Squaliforma sp. n. “Tapajós” e Squaliforma sp.n. “Xingu”) (Figura 5a). Por outro lado, outras apresentam barbilhão maxilar longo, ultrapassando a extremidade posterior do lábio inferior (ex. S. emarginata, S. horrida, S.
Figura 5: Esquema em vista ventral de Squaliforma mostrando comprimento relativo dos
barbilhões maxilares; a) barbilhão maxilar curto, b) barbilhão maxilar longo.
Todas as medidas foram tomadas ponto a ponto com auxílio de um paquímetro digital (marca Mitutoyo, modelo 500-172-20b) com precisão de 0,1 mm; quando necessário, foi utilizado um estereomicroscópio (marca Zeiss, modelo Stemi DV4) principalmente para contagem de pequenas placas do corpo e dentes da pré-maxila e dentário.
Foram verificadas 42 caracteres morfológicos externos, sendo 26 medidas morfométricas e 16 merísticas. As medidas foram tomadas sempre do lado esquerdo do corpo dos exemplares analisados. Os dados morfométricos e merísticos (Figura 6), com as suas respectivas abreviaturas foram os seguintes:
3.2.1. Dados morfométricos
1. Comprimento padrão (CP) – distância entre a extremidade do focinho e a última placa da série mediana lateral;
2. Comprimento total (CT) – distância da extremidade do focinho à extremidade posterior do raio principal do lóbulo inferior da nadadeira caudal;
3. Comprimento predorsal (CPD) – distância do focinho à borda posterior da última placa predorsal (a terceira);
4. Comprimento da cabeça (CCA) – distância entre a extremidade do focinho e à extremidade posterior do supraoccipital;
5. Altura da cabeça (ALCA) – altura da cabeça tomada ao final do supraoccipital;
6. Largura cleitral (LC) – porção mais larga do corpo na região do cleitro;
7. Comprimento do focinho (CFO) – distância da extremidade do focinho a extremidade anterior do olho;
8. Diâmetro orbital (DO) – distância longitudinal entre as bordas anterior e posterior do olho;
9. Distância interorbital (DIO) – menor distância entre as duas margens superiores dos olhos;
10. Comprimento da base da nadadeira dorsal (CBND) – distância da origem da nadadeira dorsal à base do raio distal da nadadeira;
11. Comprimento interdorsal (CID) – distância da extremidade posterior da dorsal à origem do espinho da adiposa.
12. Comprimento do pedúnculo caudal (CPC) – distância da extremidade posterior da nadadeira anal à origem do raio principal do lóbulo inferior da nadadeira caudal;
13. Altura mínima do pedúnculo caudal (AMPC) – menor distância entre as superfícies superior e inferior do pedúnculo caudal;
14. Comprimento do primeiro raio da nadadeira dorsal (CPRND) – distância da origem da nadadeira dorsal à extremidade distal do raio indiviso;
15. Comprimento do primeiro raio da nadadeira peitoral (CPRNP) – distância da origem da nadadeira peitoral à extremidade distal do raio indiviso;
16. Comprimento do primeiro raio da nadadeira pélvica (CPRNPE) – distância da origem do primeiro raio simples da nadadeira pélvica à extremidade distal do raio indiviso;
17. Comprimento torácico (CTOR) – distância da origem da nadadeira peitoral à origem da nadadeira pélvica;
18. Comprimento abdominal (CAB) – distância da origem da nadadeira pélvica à origem da nadadeira anal;
19. Comprimento do raio superior da nadadeira caudal (CRSNC) – distância da origem do raio indiviso superior da caudal à extremidade distal deste raio;
20. Comprimento do raio inferior da nadadeira caudal (CRINC) – distância da origem do raio indiviso inferior da caudal à sua extremidade distal;
21. Comprimento da nadadeira adiposa (CNA) – distância da origem do espinho da adiposa à sua extremidade distal;
22. Comprimento do barbilhão (CB) – distância da origem do barbilhão à sua extremidade distal deste;
23. Comprimento do maxila (CPMX) – distância entre as extremidades da pré-maxila;
24. Comprimento do dentário (CD) – distância entre as extremidades do dentário;
25. Largura do lábio (LL) – medida no ponto de inserção dos barbilhões;
26. Comprimento do lábio inferior (CLI) – distância da linha mediana, logo após os dentários, até a margem distal do lábio inferior;
3.2.2. Dados merísticos
1. Placas laterais (PL) – número de placas laterais da série mediana do corpo, a partir da primeira placa perfurada até a última do pedúnculo caudal, exceto placas nitidamente menores situadas sobre a base dos raios medianos da nadadeira caudal (placas supracaudais);
2. Placas predorsais (PPD) – número de placas entre a extremidade do supraoccipital até a origem anterior da nadadeira dorsal;
3. Placas margeando o supraoccipital (PMSU) – número de placas que margeiam o supraoccipital;
4. Placas entre a dorsal e a adiposa (PDeA) – número de placas entre a extremidade posterior da nadadeira dorsal e o início da nadadeira adiposa;
5. Placas entre a adiposa e a caudal (PAeC) – número de placas entre a extremidade posterior da base da nadadeira adiposa e a origem da base do raio indiviso/principal do lóbulo superior da nadadeira caudal;
6. Placas azíguas caudais superiores (PAzCS) – número de pequenas placas anteriores à base do lóbulo superior da nadadeira caudal;
7. Placas azíguas caudais inferiores (PAzCI) – número de pequenas placas anteriores à base do lóbulo inferior da nadadeira caudal;
8. Placas da base da dorsal (PBD) – número de placas da origem da nadadeira dorsal até a extremidade posterior da nadadeira;
9. Placas da base da anal (PBA) – número de placas da origem da nadadeira anal até a base do último raio da nadadeira;
10. Dentes do dentário (DDe) – número de dentes presentes em cada dentário (direito e esquerdo); apenas o maior valor foi considerado para a descrição;
11. Dentes do pré-maxila (DPMX) – número de dentes presentes em ambos os prémaxilares (direito e esquerdo); sendo considerado na descrição apenas o maior valor;
12. Raios da nadadeira dorsal (RND) – incluindo os dois espinhos da dorsal – o “spinelet” e o raio principal indiviso – mais os raios subseqüentes ramificados;
13. Raios da nadadeira peitoral (RNP) – incluindo o espinho peitoral mais os raios subseqüentes ramificados;
14. Raios da nadadeira pélvica (RNPE) – incluindo o primeiro raio indivisivo mais os raios subseqüentes ramificados;
15. Raios da nadadeira anal (RNA) – incluindo o primeiro raio indivisivo mais os raios subseqüentes ramificados;
16. Raios da nadadeira caudal (RNC) – incluindo os dois raios indivisivos principais mais os raios ramificados.
Figura 6: Esquema das medidas em Squaliforma (vista lateral, vista dorsal e vista ventral,
3.3. Análise estatística
Para os caracteres morfológicos foram utilizados descritores estatísticos básicos: média (para para as proporções corporais), moda (para as merísticas), desvio padrão, valores mínimo e máximo. A partir dos dados brutos foram calculados proporções corporais expressas em porcentagens do comprimento padrão ou comprimento da cabeça (Oyakawa et al., 2005). O comprimento padrão foi expresso em milímetros (mm).
Os dados morfométricos foram analisados estatisticamente através do software livre PAST versão 2.14 (Hammer & Harper, 2004). Os dados foram normalizados e transformados pelo seu logaritmo natural, de acordo com o protocolo estabelecido por Reis et al. (1990). Posteriormente, os dados foram submetidos a uma Análise de Variância Multivariada (MANOVA) objetivando testar diferenças significativas entre os grupos. A Análise de Variáveis Canônicas (ACV) independente do tamanho foi utilizada para avaliar graficamente o agrupamento dos exemplares estudados, com base nos dois eixos que explicam a maior parte da variância dos dados (Reis et al., 1990).
Alguns caracteres foram excluídos da MANOVA, uma vez que certas estruturas (como por exemplo: raio da nadadeira dorsal, raios dos lobos superior e inferior da nadadeira caudal) encontravam-se danificadas.
4. RESULTADOS 4.1. Material analisado
Foram analisados 547 exemplares de Squaliforma do grupo emarginata da Amazônia brasileira. Através dos caracteres morfológicos, merísticos e principalmente através do padrão de coloração, foram identificados nove morfotipos, sendo que quatro representam a espécies válidas e cinco constituem novos táxons, a saber: Squaliforma sp. n. “Aripuanã” (15 exemplares), Squaliforma sp. n. “Roraima” (65 exemplares),
Squaliforma sp. n. “Tapajós” (124 exemplares), Squaliforma sp. n. “Tocantins” (102
exemplares) e Squaliforma sp. n. “Xingu” (48 exemplares).
Foi possível reconhecer representantes das espécies Squaliforma annae, S.
emarginata, S. horrida e S. squalina. Esta identificação foi realizada através de
comparação com imagens dos holótipos, bem como através das descrições originais. No presente trabalho quatro espécies (Squaliforma scopularia, S. biseriata, S.
phrixosoma e S. virescens) foram sinonimizadas com Squaliforma emarginata, por
apresentarem características morfométricas, merísticas e coloração muito semelhantes, o que as tornam indiferenciáveis de S. emarginata. Ademais, tanto S. biseriata como S.
phrixosoma foram escritas com base em exemplares jovens. As espécies
sinonimizadas, aparentemente, só são conhecidas pelas suas descrições originais, não tendo sido registradas posteriormente na literatura.
4.2. Análise multivariada
As espécies deste grupo são muito semelhantes morfologicamente entre si. Através da Análise de Variância Multivariada (MANOVA), no entanto, foi possível observar o agrupamento de cada espécie válida utilizando os dados morfométricos (Figura 7). Todavia, algumas espécies, como foi o caso de Squaliforma emarginata e
Squaliforma horrida, ficaram muito próximas no gráfico, indicando morfometricamente
que são muito semelhantes, apesar da existência de alguns caracteres distintos entre as mesmas, Devido ao grande número de exemplares analisados, os gráficos da análise MANOVA foram separados por grupos para melhor visualização.
-4 -3 -2 -1 1 2 3 4 5 6 7 Axis 1 -3 -2 -1 1 2 3 4 5 A xi s 2
Figura 7: Agrupamento de algumas das espécies reconhecidas de Squaliforma da bacia
Amazônica obtida através da Análise de Variáveis Canônicas. Squaliforma annae x Squaliforma emarginata + Squaliforma horrida Squaliforma phrixosoma Squaliforma squalina
Para as espécies novas também foi possível observar o agrupamento quando comparados com Squaliforma emarginata, que é a espécie mais bem distribuída no gênero. Para melhor visualização, os agrupamentos das novas espécies foram divididos em três exemplos gráficos: o primeiro mostra o agrupamento de Squaliforma
emarginata com as novas espécies do rio Branco, Estado de Roraima e rio Aripuanã,
drenagem do rio Madeira, que abrange o Estado do Amazonas e Mato Grosso (Figura 8). O segundo agrupamento mostra Squaliforma annae e as novas espécies do rio Tapajós e Tocantins, ambos no Estado do Pará (Figura 9). E o terceiro e último agrupamento mostra Squaliforma annae, Squaliforma emarginata e Squaliforma sp. n. “Xingu” (Figura 10). -6 -4.8 -3.6 -2.4 -1.2 1.2 2.4 3.6 4.8 Axis 1 -6 -4.8 -3.6 -2.4 -1.2 1.2 2.4 3.6 A xi s 2
Figura 8: Agrupamento das espécies novas do rio Branco, Estado de Roraima e rio Aripuanã,
Estado do Amazonas e Mato Grosso em comparação com Squaliforma emarginata obtido através da Análise de Variáveis Canônicas.
x Squaliforma emarginata Squaliforma sp. n. “Roraima” + Squaliforma sp. n. “Aripuanã”
-5 -4 -3 -2 -1 1 2 3 4 Axis 1 -6 -5 -4 -3 -2 -1 1 2 3 A xi s 2
Figura 9: Agrupamento das espécies novas do rio Tapajós e rio Tocantins em comparação com
Squaliforma annae obtido através da Análise de Variáveis Canônicas. Squaliforma annae
Squaliforma sp. n. “Tapajós” Squaliforma sp. n. “Tocantins”
-6 -4.8 -3.6 -2.4 -1.2 1.2 2.4 3.6 4.8 Axis 1 -5 -4 -3 -2 -1 1 2 3 A xi s 2
Figura 10: Agrupamento da espécie nova do rio Xingu em comparação com Squaliforma annae
e Squaliforma emarginata obtido através da Análise de Variáveis Canônicas.
Squaliforma annae
x Squaliforma emarginata
4.3. Taxonomia
Squaliforma Isbrücker & Michels, 2001
Squaliforma Isbrücker & Michels, 2001: 22. Espécie-tipo: Hypostomus horridus Kner,
1854. Gênero: masculino.
Diagnose: Squaliforma pode ser facilmente diferenciado dos demais gêneros da tribo Hypostomini, exceto de Isorineloricaria, pelo longo pedúnculo caudal (vs. pedúnculo curto). Squaliforma difere de Isorineloricaria pelo menor número de placas na linha lateral (27 a 29 vs. 30 a 32); pela presença de placas que margeiam o supraoccipital (vs. placas ausentes); pela ausência de elevação posterior da órbita (vs. presença); pelo menor número de placas do pedúnculo caudal (14 vs. 17). Squaliforma difere de
Aphanotorulus pela presença de uma papila bucal (vs. numerosas papilas); pelo
hipobranquial e basibranquial curtos (vs. extremamente alongados). Squaliforma difere de Hypostomus pela nadadeira peitoral curta, alcançando apenas a inserção da nadadeira pélvica (vs. nadadeira peitoral ultrapassando a inserção da nadadeira pélvica); pelo maior número de vértebras (33 vs. 30); pela presença de papila bucal alongada (vs. pequena ou ausente); e pelo maior número de placas do pedúnculo caudal (14 vs. 12).
Distribuição geográfica: As espécies do gênero estão distribuídas na América do Sul, podendo ser encontrada no Brasil (calha do rio Solimões-Amazonas e tributários), na Colômbia (rio Magdalena), Guiana (rio Essequibo), Peru (rio Ucayali), Suriname (rio
Suriname) e Venezuela (rios Orinoco e Apure). Entretanto, as espécies do gênero incluídas neste estudo são provenientes apenas de tributários da Bacia Amazônica brasileira, ocorrendo nos rios Purus, Solimões-Amazonas, Madeira, Xingu, Tapajós, Branco, Tocatins-Araguaia e tributários.
Comentários: Isbrücker & Michels (2001) propuseram o gênero Squaliforma com base em duas características: o pedúnculo caudal alongado e extremidade dos raios da nadadeira dorsal não alcançando a nadadeira adiposa (vs. raios da nadadeira dorsal alcançam a nadadeira adiposa em Hypostomus).
Atualmente, muitos autores consideram o gênero Squaliforma como um gênero válido (Nelson, 2006; Ferraris, 2007; Soares et al, 2008; Mérona et al., 2010; Bueno et
al., 2012; Hernan et al., 2012; Froese & Pauly, 2012). Artoni & Bertollo (2001)
corroboraram Isbrücker & Michels (2001) quando realizaram análises citogenéticas em
Hypostomus emarginatus (nome científico da espécie na época) que apresentou um
menor número diplóide (2n=52 vs. 2n=54-80 para as demais espécies de Hypostomus), e sugeriram manter Squaliforma com um gênero válido.
Weber (2003), Carvalho & Bockmann (2007) e Ferraris (2007) utilizaram o gênero Squaliforma para as espécies do grupo Hypostomus emarginatus, exceto
Aphanotorulus e Isorineloricaria, agrupando assim as espécies que antes eram
identificadas como Hypostoma squalina (atualmente Squaliforma squalina),
Hypostomus emarginatus (atualmente Squaliforma emarginata), H. horridus (atualmente S. horrida), Plecostomus annae (atualmente S. annae), P. biseriatus (atualmente S. biseriata), P. phrixosoma (atualmente S. phrixosoma), P. scopularius (atualmente S.
scopularia) e P. virescens (atualmente S. virescens). Todas as espécies mencionadas
possuem o pedúnculo caudal alongado.
Para Armbruster (2004), Aphanotorulus, Hypostomus (Squaliforma) e
Isorineloricaria formam um grupo monofilético, sendo Isorineloricaria (gênero
monotípico) o táxon mais basal. Entretanto, Isorineloricaria apresenta algumas sinapomorfias em relação à Squaliforma como maior número de infraorbitais (7-10 vs. 5-6), contato posterior com o metapterigóide separado da margem posterior do etmóide lateral (vs. em contato com a margem posterior). Outras sinapomorfias levantadas por Armbruster (2004) como papila central grande e odontódios hipertrofiados em machos no período de reprodução ocorrem tanto em Isorineloricaria como em Squaliforma.
Isorineloricaria spinosissima apresenta distribuição trans-andina, com registros apenas
para o oeste do Equador, nos rios Vinces (drenagem do rio Guayas) e Peripa (Boulenger, 1898).
Algumas espécies de Squaliforma são apreciadas no mercado de peixes ornamentais, entretanto, ainda existe a dificuldade na identificação correta das espécies. Existem também diversas referências que citam as espécies de Squaliforma como ornamentais (e.g. Sanchéz et al, 2006; Prang, 2007; Hercos et al, 2009), demonstrando sua importância econômica.
Atualmente, Squaliforma emarginata está presente na lista de espécies permitidas para fins comerciais através da Instrução Normativa No 1 de 3 de janeiro de
2012 (MPA, 2012). Dentro da codificação internacional de loricarídeos ornamentais, codigo “L-Number” (da Sociedade Internacional de Pesquisadores especialistas na família Loricariidae), Squaliforma emarginata possui quatro códigos: L011 (rio Xingu,
Pará, Brasil), L035 (rio Tocatins-Araguaia, Pará e Mato Grosso, Brasil), L108 (alto rio Napo, Equador) e L116 (rio Trombetas, Pará, Brasil) (disponível em: http://www.planetcatfish.com).
Portanto, no presente trabalho são considerados válidos os gêneros
Aphanotorulus (com duas espécies válidas), Isorineloricaria (gênero monotípico,
trans-andino) e Squaliforma (com quatro espécies válidas e cinco novas). Estas conclusões são seguidas segundo Armbruster (2004), em que considera os três gêneros como distintos entre si.
Squaliforma horrida (Kner, 1854)
Figuras 11 e 12, Tabela 2
Hypostomus horridus Kner, 1854: 9. Localidade-tipo: América do Sul, Rio Guaporé,
Bacia do rio Madeira, Rondônia, Brasil. Holótipo: NMW 16325.
Material examinado:
Síntipo: NMW 16325 355 mm CP, Forte do Príncipe da Beira, Rio Guaporé, Bacia do rio Madeira, Rondônia, Brasil. Imagem do holótipo disponibilizada no site do All Catfish Species Inventory (http://silurus.acnatsci.org/).
Não tipo. Brasil: Rondônia: INPA 31838 (4) 252,5-283,5 mm CP, Rio Guaporé, Surpresa, Guajará-Mirim, Drenagem Madeira, 10° 48’ 22’’S 065° 23’ 04’’W, Santos, G.M., 21/09/1985.
Diagnose: Squaliforma horrida difere de seus congêneres, exceto de S. annae, S.
emarginata e S. squalina por possuir a nadadeira caudal com manchas pequenas de
cor marrom e sem mancha uniforme no lobo inferior da nadadeira caudal (vs. manchas pequenas presentes, mas com mancha uniforme de cor marrom, preto ou vermelho no lobo inferior da nadadeira caudal). S. horrida difere de seus congêneres, exceto de
Squaliforma sp. n. “Roraima” e S. sp. n. “Tocantins” por possui 5 placas que margeiam
o supraoccipital (vs. 2 a 3 placas). S. horrida difere de todos seus congêneres pela maior proporção do pedúnculo caudal em relação ao comprimento padrão (38,5 vs. 35,3%). Squaliforma horrida difere de S. emarginata pelo padrão das manchas no corpo por serem menos conspícuas (vs. mais conspícuas e alongadas). Difere ainda de S.
menor comprimento da cabeça (26,4-27,9 vs. 30,2-37,8%), menor comprimento do focinho (16,5-17,0 vs. 18,2-20,8%), menor largura cleitral (22,6-24,5 vs. 26,9-31,3%), menor comprimento do espinho da nadadeira peitoral (20,7-21,8 vs. 24,4-28,2%) e pelo menor comprimento do espinho da nadadeira pélvica (17,3-19,4 vs. 20,8-27,3%). Menores proporções em relação ao comprimento da cabeça: pela menor diâmetro orbital (12,5-14,4 vs. 16,6-24,0%); menor distância interorbital (39,5-41,7 vs. 43,0-50,5%) e menor proporção na largura do lábio (37,6-39,2 vs. 41,1-46,3%). Difere de seus congêneres, exceto de S. squalina por apresentar menor comprimento pré-dorsal (32,3-34,7 vs. 38,1-46,5% do CP). Difere de S. annae pelo menor número de placas entre a nadadeira dorsal e a nadadeira adiposa (8 vs. 10). Difere de seus congêneres, exceto de S. annae, S. sp. n. “vermelha” e S. sp. n. “Tapajós” pelo menor número de dentes do pré-maxilar (22-26 vs. 32-65) e dentário (24-26 vs. 30-63). Difere também de
S. annae, S. sp. n. “Aripuanã”, S. sp. n. “Tapajós” e S. sp.n. “Xingu” pela menor
proporção do comprimento do pré-maxilar (10,2-13,8 vs. 14,2-18,2%) e dentário (10,9-11,4 vs. 12,7-16,3) em relação ao comprimento da cabeça.
Descrição: Dados morfométricos apresentados na Tabela 2. Espécie de médio porte com aproximadamente 300 mm CP. Corpo longo, arredondado e moderadamente deprimido em vista transversal. Corpo quase sem carenas, porém com quilha na 4ª fileira de placas da série lateral (médio-ventral) que se estende do opérculo até base da nadadeira caudal. Corpo mais largo anteriormente às nadadeiras peitorais. Região ventral coberta por pequenas placas de tamanho uniforme, desde o lábio posterior até região do ânus. Presença de placa localizada anteriormente à nadadeira anal. Três placas pré-dorsais, sendo a primeira mais larga que as demais. Oito placas entre a
nadadeira dorsal e adiposa. Oito placas na base da nadadeira dorsal. Linha lateral com 28 placas localizadas na 4ª fileira da série lateral, chamada de média-ventral.
Cabeça deprimida, aproximadamente triangular em vista dorsal (Figura 12). Ponta do focinho arredondada com pequenos odontódios em vista ventral. Parte superior da cabeça completamente coberta por placas, com exceção de uma pequena área nua localizada no meio da ponta do focinho. Barbilhões longos, ultrapassando linha do lábio inferior. Papila bucal grande, obtusa e arredondada localizada imediatamente atrás da pré-maxila, coberta por pequenas papilas. Órbita pouco elevada, margeada por pequenos odontódios; espaço interorbital reto. Supraoccipital elevado, em forma de crista, quase alcançando a altura da base da nadadeira dorsal. Supraoccipital limitado lateralmente por cinco placas pequenas, irregulares, quase fusionadas, dispostas em cacho (“cacho de uva”). Em indivíduos adultos, supraoccipital bastante obtuso, com odontódios direcionados posteriormente e bastante desenvolvidos. Boca ampla, lábio superior arredondado em vista ventral, com franjas carnosas na extremidade. Lábio inferior arredondado, coberto por papilas redondas espaçadas entre si.
Dentes relativamente longos, em forma de “Z” em vista lateral, lado esquerdo, compostos por base larga, de espessura curva para trás e coberto pelo epitélio da mandíbula, com eixo fino, côncavo e mediano com a haste superior mais espessa, possuindo coroa bicuspidada com cúspide externa de extremidade arredondada de tamanho duas vezes maior do que cúspide interna, que possui extremidade pontiaguda. Dentes hialinos nos eixos inferior, mediano e superior e coroa de cor amarela. Pré-maxila com 22-26 dentes (moda=25, n=4), dentário com 24-26 dentes (moda=24, n=4).
Nadadeira dorsal inserida na vertical que passa pela metade da nadadeira peitoral adpressa ao corpo; dorsal com II,7 raios, sendo os raios ramificados decrescentes em tamanho desde o primeiro até o último raio. Primeiro raio da nadadeira dorsal indiviso, reto e mais longo do que os ramificados. Cada raio ramificado com duas bifurcações subsequentes. Nadadeira peitoral com I,6 raios, atingindo a inserção da nadadeira pélvica e raios ramificados decrescendo de tamanho. Nadadeira pélvica com i,5 raios, atingindo a inserção da nadadeira anal e inserida na vertical que passa pela metade base da nadadeira dorsal. Nadadeira anal com i,4 raios. Raio não ramificado da nadadeira anal de mesmo tamanho que os raios ramificados (i,4 raios). Nadadeira caudal furcada com i,14,i raios. Raio do lobo inferior da nadadeira caudal mais longo que superior. Todos os raios não ramificados e ramificados possuem pequenos odontódios. Cinco raios procurrentes na região superior e cinco na região inferior do pedúnculo caudal.
Coloração em álcool: Corpo claro com manchas escuras alongadas elipsóides, presentes em toda a superfície dorsal do corpo. Em vista ventral, sem manchas, coloração marrom claro uniforme. Nadadeiras dorsal, peitoral, pélvica, anal e caudal com pequenas manchas escuras nos raios indivisos e membranas interrradiais. Membranas interradiais com manchas escuras alongadas, formando pequenas listras transversais nadadeiras. Espinho da nadadeira dorsal com 12-14 manchas, raios ramificados com 9-10 manchas dispostas nos dois lados de cada raio. Nadadeiras peitoral e pélvica com manchas formando pequenas faixas transversais, desde o espinho até o último raio ramificado. Espinho da nadadeira peitoral com 10 manchas. Presença de manchas em todas as placas da série lateral, exceto na 4ª e 5ª fileiras.
Face dorsal do lábio superior coberto por pequenas manchas escuras redondas e a franja sem manchas (Figura 12).
Nota ecológica: Exemplares de Squaliforma horrida foram coletados com redes de
espera (malhadeiras) em área alagada, sem praia, próximo a barrancos (Geraldo Santos, com. pess.).
Distribuição geográfica: A espécie é conhecida somente para o rio Guaporé, Rondônia, Brasil (Figura 13).
Comentários: Squaliforma horrida foi descrita inicialmente como Hypostomus horridus Kner, 1854 e segundo a descrição original se tratava da espécie mais alongada dentre os Hypostomus, com comprimento da cabeça contido cinco vezes no comprimento total.
Squaliforma horrida apresenta coloração semelhante à S. emarginata, entretanto, com
manchas menos conspícuas e mais espaçadas. As manchas não se unem na cabeça formando um mosaico como ocorre em S. emarginata. Por outro lado, S. horrida é a única espécie do gênero a apresentar manchas escuras alongadas nas nadadeiras, formando pequenas listras, particularmente conspícuas na nadadeira dorsal.
Regan (1904) sinonimizou Hypostomus horridus em Plecostomus emarginatus (atualmente Squaliforma emarginata), por apresentar as seguintes características: 28-30 placas na série longitudinal, placas da 4a série fortemente angulada e superfície ventral do pedúnculo caudal plana.
Figura 11: Síntipo de Squaliforma horrida, NMW 16325, 355 mm CP (Localidade-tipo: Forte do
Príncipe da Beira, Rio Guaporé, bacia do rio Madeira, Rondônia, Brasil) em vista lateral, dorsal e ventral, respectivamente. Foto: Mark Sabaj-Pérez.
