UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO INSTITUTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

HERBIVORIA EM Clusia hilariana (CLUSIACEAE) NO PARQUE NACIONAL DA RESTINGA DE JURUBATIBA (RJ)

VAGNER REIS DA SILVEIRA

ORIENTADOR: DR. RICARDO FERREIRA MONTEIRO

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia do Instituto de Biologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Ecologia.

Rio de Janeiro, RJ – Brasil Fevereiro de 2007

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FICHA CATALOGRÁFICA

SILVEIRA, VAGNER REIS

Herbivoria em Clusia hilariana (Clusiaceae) no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba (RJ) [ Rio de Janeiro] 2007

XXp. 29,7cm (Instituto de Biologia/UFRJ, MSc., Ecologia,2005) Dissertação – Universidade Federal do Rio de Janeiro, PPGE 1. Restinga de Jurubatiba 2. Insetos fitófagos 3. Clusia hilariana I. IB/UFRJ II. Título (série)

Vagner Reis da Silveira

Herbivoria em Clusia hilariana (Clusiaceae) no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba(RJ)

Rio de Janeiro, Fevereiro de 2007

_____________________________________________ Prof. Dr. Ricardo Ferreira Monteiro - UFRJ

_____________________________________________ Profa. Dra. Helena Piccoli Romanowski - UFRGS

_____________________________________________ Prof. Dr.Marcelo Trindade Nascimento - UENF

AGRADECIMENTOS

Gostaria de agradecer primeiramente a maravilhosa turma 2000/2. Wellington, Pingüim, Marcio, Edgard, Bela, Bateman, Ada, André, Titi, Glauber, “as panteras”, Thiago, Luiz, Thadeu, Fernanda, Priscila Lange, “Pripous”, Carla, Guilherme, Isabel, Rachel, Aline, Xana, Mucuna e a todos outros.

Aos meus amigos de tantos eventos biológicos como a Bio Semana, Lorean, Ursula (Xú), Marcele, Ana, Tio Chico, muito obrigado pela força. Aos amigos do Interbio, Paulista (UFPR), Marcela (UFPR), Narck (UEL), Xexéu (UNESP), Goku (UNESP), Lacraia (UNESP), Fratu (UNESP), Moicano (PUC-Camp), Gustavo (UNB), Xiquinho (Ribeirão), Cabeça (USP), Irene (UNB), Clarice (UNESP), Bigode (UFMG), Zapa e Java (UNICAMP) e a todos, muito obrigado pelos 4 dias mais engraçados de minha vida.

Aos meus amigos do C.A., Teo, Livio, Kiko, Karine, Luiza, Carlinha e Cristiano, eu gostaria não de agradecer, mas de poder apertar a mão de cada um por tudo que aprendi com vocês.

As três grandes irmãs, Laís, Natália e Sama. Obrigado pelo carinho.

A toda galera do LEI, Milena, Diana, Pimenta, Vivian, Viviane, Abacaxi, Jiraia, Raquel, Hugo, Luciano, Rafael, Jéssica. Muito obrigado pelas aventuras no campo. Vou sentir uma saudade enorme de povo doido.

Aos professores Jorge Nessimian e Ricardo Iglesias por compartilharem parte de sua sabedoria.

Aos professores Fernando Fernandez e Érica Caramaschi pelos ensinamentos e pela amizade.

À professora Maria Fernanda e profa. Aglai por todo carinho e confiança depositados em mim.

À professora Dorothy por toda ajuda que me ofereceu.

Aos meus ex-orientadores Bernardo e Blanche por todo o carinho.

Aos meus irmãos insulanos (ou quase isso) Seguinho, Rato, Rafael, Dani, Cassuga, Gregu, Pedrão, Rodrigão, Flavio, Chicão, Ceiça, Marcele, Carlinha, Vitor e Rafa obrigado por tudo.

Aos amigos do Laboratório de Ecologia de Peixes, da Entomologia, da Ecologia Vegetal, do LabVert pela divertidas saídas de campo.

Aos meus alunos e amigos do Cederj, Isabela, Denise, Carol, Vanessa, Sávio, Fernando, Roberto, Jak, Ive, Nícia, Bia, Ana Paula, Luciana, Vinícius, Thiago, Vitor, Zeca, Clicia, Michele, Marcos (Jesus) e a todos os outros um grande abraço.

Aos meus amigos que moraram ou passaram pelo no apartamento, Henrique, Mauricinho, Vinicius, Rômulo, Mineiro, Ade, Narck, Dani, e a galera do Interbio que provou que o apartamento era maior que eu imaginava.

A toda minha família, especialmente para minha mãe, por ser um exemplo de mãe e de ser humano.

A maior amiga do mundo, aquela que segura sua mão quando se precisa de ajuda e que puxa sua orelha. Para ti, Lori, um agradecimento super especial.

Aos meus orientadores Ricardo e Margarete, por toda a paciência e pelos ensinamentos.

Ao Professor Marcelo Trindade e a Professora Helena Romanowski pela generosidade e paciência de d ler minha tese no carnaval.

Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia. A CAPEs e ao CNPq/Peld pelo financiamento.

RESUMO GERAL

O presente trabalho objetiva contribuir com o conhecimento sobre as espécies de insetos fitófagos associados à Clusia hilariana (Clusiaceae), uma das espécies de planta mais abundantes no Parque Nacional de Restinga de Jurubatiba (PNRJ). Além disso, procurou-se avaliar a intensidade da ação e o papel desses insetos sobre a planta e quais os efeitos dessas interações.

Durante 36 meses, de janeiro de 2003 a dezembro de 2005, foram vistoriadas 20 plantas maduras por área, totalizando 1440 vistorias, em duas áreas do PNRJ, em dois sítios a Formação Arbustiva Aberta de Clusia e a Formação de Ericácea. Além dessas plantas, outras 15 foram selecionadas (cinco de cada sexo e cinco senis) para a realização de experimento de simulação e observação de herbivoria em campo e analisar as diferentes respostas de acordo com o sexo e idade da planta hospedeira.

No primeiro capítulo, são apresentados a composição da assembléia de insetos fitófagos associada à C. hilariana e os aspectos ecológicos relevantes que foram observados em campo sobre as espécies. Foram encontradas 14 espécies, exclusivamente da ordem Lepidoptera, sendo Chloropaschia granitalis (Felder & Rog. 1875) (Pyralidae) a espécie mais abundante em ambas as áreas.

No segundo capítulo, são apresentados dados sobre a estrutura da comunidade associada à planta em questão. Das 14 espécies encontradas, apenas três apresentaram mais de 100 indivíduos, correspondendo a 93% das lagartas encontradas. Esse padrão de poucas espécies muito abundantes e a grande maioria deles rara tem sido observado em outras comunidades na restinga, no cerrado e em outros ecossistemas tropicais. Não foi encontrada diferença significativa para entre as duas estações (seca e úmida). Entretanto Chloropaschia granitalis teve predomínio na estação mais seca do ano.

Também não foi encontrada relação entre a produção de folhas novas e a abundância de lagartas.

No terceiro capítulo, a comunidade de insetos foi avaliada em relação ao sexo e idade da planta hospedeira e avaliou-se o efeito provocado pela herbivoria das espécies mais abundantes, em cada sexo e idade de C. hilariana. Não foram encontradas diferenças nas abundâncias das lagartas entre os sexos. A abundância e riqueza dos insetos nas plantas maduras foram significativamente maiores em relação às plantas senis.

Quanto à resposta ao tratamento de poda das plantas, obteve-se um crescimento significativamente maior quando comparado ao controle. Não foram encontradas diferenças nas respostas de ataque entre os sexos e idade da planta hospedeira. Porém o ataque das espécies de lagartas mais abundantes teve um efeito negativo, aumentando a mortalidade dos ramos em ambos os sexos.

ABSTRACT

This work aims to increase our knowledge on the herbivorous insect species associated with Clusia hilariana (Clusiaceae), one of the most abundant plant species in the Restinga of Jurubatiba National Park (PNRJ). Furthermore, it attempts to assess the intensity and role of these insects on the plant and the effects of these interactions.

During 36 months, from January 2003 to December 2005, 40 mature plants were inspected, totaling 1440 observations, in two PNRJ plant formations: Clusia open scrub and Ericaceae open scrub. Besides these plants, 15 others were selected (five of each sex and five senescent plants) to carry out herbivory simulation experiment in the field and to observe different responses in accordance with the sex and age of the host plant.

In the first chapter, the composition of herbivorous insects associated with C. hilariana is given as well as relevant ecological aspects that were observed in the field

on the species. Fourteen species of Lepidoptera were recorded, with Chloropaschia granitalis (Felder & Rog. 1875) (Pyralidae) the most abundant species in both

vegetation types.

In the second chapter, the structure of the community associated with the plant in question is presented. Of the 14 species recorded, only three had over 100 individuals, constituting 93% of the caterpillars. This pattern of few, very abundant, for the most part rare species has been observed in other restinga communities, in cerrado and other tropical ecosystems. There was no significant difference between the two seasons (dry and humid). However, Chloropaschia granitalis predominated in the dry season. Also, there was no relationship between the production of new leaves and abundance of caterpillars.

In the third chapter, the insect community was assessed in relation to sex and age of the host plant. The effect of herbivory by the most abundant species was assessed for

each sex and age of C. hilariana. No difference was found in the abundance of caterpillars between the sexes. The abundance and richness of insects in the mature plants were significantly greater in relation to the senescent plants.

As regards the response to pruning the plants, growth was significantly greater in the adults when compared to the control. No differences were found in the attack responses between the sexes and age of the host plant. However the attack of the most abundant caterpillar species had a negative effect, increasing branch mortality in both sexes.

LISTA DE ILUSTRAÇÕES

Figura 1: Clusia hilariana no Parque Nacional de Restinga de Jurubatiba, Estado do Rio de Janeiro. ...10

Figura 1.1 Localização do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba-RJ e detalhe indicando as três áreas de estudo: área 1 – Formação Arbustiva Aberta de Clusia; área 2 – Formação de Ericaceae; área 3 – Formação Arbustiva Aberta de Clusia... 15

Figuras 1.2: Figuras 1.2: Lagartas exófiticas associadas à Clusia hilariana...21

Figura 2.1: Localização do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba e detalhe indicando as duas áreas de estudo: área 1 – Formação Arbustiva Aberta de Clusia e área 2 – Formação de Ericaceae...29

Figura 2.2: Diagrama climático da área de estudo, construído a partir dos dados coletados de janeiro de 2003 a dezembro de 2005 em uma estação a cerca de 1 km da área de estudo. Área preta – período com alta pluviosidade (outubro a março); área cinza – período com pluviosidade moderada; área rachurada – período seco (abril a setembro)...30

Figura 2.3: Flutuação mensal da abundância total de lagartas encontradas em Clusia hilariana durante os três anos de vistoria (2003 a 2005), no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba-RJ...34

Figura 2.4: Correlação entre a abundância total mensal de lagartas e a variação de temperatura atmosférica no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba ao longo dos três anos de estudo...35

Figura 2.5: Flutuação populacional de Chloropaschia granitalis durante os três anos de vistoria. Em 03 de julho de 2005 (seta), poucos dias antes da amostragem, a restinga foi afetada por fortes ventos, o que pode ter ocasionado grande mortalidade de lagartas dessa mariposa...38

Figura 2.6: Correlação entre a abundância total mensal de lagartas de C. granitalis e a variação de temperatura atmosférica no Parque Nacional de Restinga de Jurubatiba...38

Figura 2.7: Variação no número de lagartas de C. granitalis e variação no número de ramos com folhas novas por mês. ...38

Figura 3.1: Trecho do PNRJ indicando a área (1) no do Parque Nacional de restinga de Jurubatiba-RJ as plantas de C. hilariana foram vistoriadas...47

Figura 3.2: Abundância média das cinco espécies mais comuns em C. hilariana em relação ao sexo. Chloropaschia granitalis apresentou diferença significativamente maior nas plantas femininas em relação às plantas masculinas (barra preta – planta masculina; barra branca – planta fêmea). ...52

Figura 3.3: Abundância média das cinco espécies mais comuns em C. hilariana em relação à idade. (barra preta – planta senil; barra branca – planta madura)...53

Figura 3.4: Porcentagem média de ramos nas plantas masculinas e senis que rebrotaram após o tratamento de poda...55

Figura 3.5 Crescimento foliar por ramo nas plantas masculinas (x=5,5; dp=±2,04), femininas (x=5,0; dp=±2,59) e senis (x=3,9; dp=±2,88) após a poda (tratamento). (a) planta maduras apresentaram crescimento foliar significativamente maior que as (b) plantas senis...56

Figura 3.6: Porcentagem média de ramos mortos depois do ataque de cada uma das duas espécies de lagartas de mariposas em plantas masculinas e femininas (cg – ataque de Chloropaschia granitalis; dt – ataque de Deuterollyta sp.)...61

LISTA DE TABELAS

Tabela 1.1: Espécies de Lepidoptera associadas a C. hilariana, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba- RJ, no período de janeiro de 2003 a Janeiro de 2006...17

Tabela 2.1: Abundância relativa das espécies de lagartas encontrados em Clusia hilariana...31

Tabela 2.2 Freqüência média mensal de plantas atacadas por espécie de Lepidoptera encontrada em Clusia hilariana durantes os três anos de estudos em 40 plantas vistoriadas no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba...33

Tabela 3.1: Composição e Riqueza de insetos associados à Clusia hilariana em relação ao sexo e a idade. ...52

Tabela 3.2: Acompanhamento da simulação de herbivoria em Clusia hilariana, analisando as taxas de rebrotamento, crescimento foliar e mortalidade dos ramos no tratamento, controle. s/r (%) - sem resposta...57

Tabela 3.3: Resposta dos ramos atacados de C. hilariana depois do ataque das lagartas de Chloropaschia granitalis (cg) e Deuterollyta sp. (dt) (s/r – sem resposta)...61

SUMÁRIO

0. Introdução Geral...1

1. ESPÉCIES DE LAGARTAS ASSOCIADAS À Clusia hilariana (CLUSIACEAE) NA RESTINGA DE JURUBATIBA, RJ-BRASIL...12

1.1 INTRODUÇÃO...12

1.2. MATERIAL E MÉTODOS...13

Área de Estudo...13

Amostragem...14

1.3.RESULTADOS E DISCUSSÃO...15

Composição e riqueza de espécies...15

Aspectos gerais das espécies de lagartas associadas a C. hilariana...17

1.4 CONCLUSÕES...22

2. ESTRUTURA E DISTRIBUIÇÃO TEMPORAL DA COMUNIDADE DE INSETOS FITÓFAGOS ASSOCIADOS À

Clusia hilariana

Distribuição temporal das lagartas...33

Flutuação da população de lagartas de Chloropaschia granitalis...36

2.4 CONCLUSÕES...39

3. . HERBIVORIA EM RELAÇÃO AO SEXO E IDADE DE

Clusia hilariana

3.2. MATÉRIAS E MÉTODOS...46

Área de estudo...46

Composição e abundância da entomofauna associada à Clusia hilariana em relação ao sexo e idade...47

Simulação de herbivoria ...48

Ataque das lagartas...49

Tratamento dos dados...49

3.3.RESULTADOS E DISCUSSÃO...50

Composição e Estrutura da comunidade de insetos fitófagos em Clusia hilariana em relação ao sexo e idade da planta hospedeira...50

Simulação de herbivoria...53

Comparação entre os tratamentos de cada sexo e idade...55

Resposta de C. hilariana ao ataque das lagartas...58

Herbivoria x Simulação...61

3.4.CONCLUSÕES...63

4. DISCUSSÃO GERAL... 65

5. CONCLUSÕES GERAIS ...70

Segundo Lewinsohn et al. (2005) as contribuições feitas até agora sobre as comunidades de insetos, ainda não são suficientes para criar generalizações seguras sobre a diversidade de insetos e a importância do papel dos herbívoros nos ecossistemas. Especialmente nos trópicos, com poucas exceções, só dados locais estão disponíveis e esse conjunto de dados cobre pouco dos diversos habitats, e localidades, principalmente em áreas de floresta, como a floresta Atlântica e Amazônia.

Somente com o aumento de estudos comparativos percorrendo grandes escalas e trabalhos que quantifiquem as interações tróficas, além de descrições mais precisas será possível testar as hipóteses sobre as comunidades de insetos fitófagos (Lewinsohn et al. 2005).

No Brasil, em especial no cerrado, vários levantamentos vem sendo realizados, buscando o conhecimento da entomofauna, assim como a descrição de padrões da estrutura da comunidade de insetos fitófagos em suas plantas hospedeiras e também dos processos que regulam as populações de insetos (Diniz & Morais 1995, 1997; Diniz et al. 1999, 2001, 2002 e Fernandes et al. 2004). Em outros biomas brasileiros, como a

Mata Atlântica e a restinga do Estado do Rio de Janeiro, um número crescente de trabalhos têm sido realizados sobre a biologia, composição, estrutura e dinâmica de insetos imaturos nas suas plantas hospedeiras, os quais vêm demonstrando uma grande variedade de hábitos e uma considerável diversidade de padrões de ocorrência temporal (Macedo et al. 1994; Monteiro & Macedo 2000; Flinte et al. 2003; Flinte & Macedo 2004; Grenha et al.2004; Macedo et al. 2004; Monteiro et al. 2004a, b, Flinte et al. 2006). Para o cerrado e a restinga, pode ser traçado padrões comum a esses ambientes pesquisados, como a alta riqueza de espécies raras, com já havia sido sugerido por Price et al. (1995). Novotny & Basset (2000) encontraram que 45% das espécies de insetos

maioria dos casos, a espécie rara em uma espécie de planta era comum em outra espécie de planta filogenticamente próxima, ou que uma espécie de inseto pode ser rara em uma planta, mas pode estar distribuída por várias outras, formando então uma grande população polífaga.

Para tal constatação é necessário mais do que a observação de uma espécie de inseto em uma única planta hospedeira, mas de trabalhos que explorem um conjunto de plantas de uma determinada localidade ou de um conjunto de trabalhos que avalia a distribuição geográfica da espécie de inseto ou mesmo a distribuição temporal, uma vez que a espécie pode mudar seu hábito alimentar ao longo das estações do ano.

A simples observação de uma espécie de inseto num curto espaço de tempo pode levar a interpretações equivocadas, quanto às classificações das guildas ou a algumas propriedades intrínsecas à espécie de inseto fitófago.

Fox e Morrow (1981) discutiram sobre o conceito de especialista ser uma propriedade da espécie ou um fenômeno local. Os autores reuniram uma série de dados para demonstrar que as espécie de insetos estudadas pode se alimentar de uma espécie de planta numa determinada localidade ou num determinado período do ano, mas quando se avalia a distribuição geográfica de uma espécie de inseto, esta pode ser encontrada alimentando-se de outra espécie da mesma família taxonômica ou como em muitos casos até de outras famílias, distante filogeneticamente. Os autores também demonstram que na maioria dos trabalhos levantados, há erros acerca das afirmações sobre a eficiência dos especialistas ser maior que dos generalistas. Eles propõem a utilização do termo especialista local, que sintetiza a idéia da especialização ser um fenômeno local, influenciado pelas pressões evolutivas locais, demonstrando que a especialização não uma propriedade da espécie. Entretanto, a dificuldade para a utilização dessa classificação encontra-se em fazer vistorias em um grande número de

plantas da localidade ou estudos com ampla distribuição geográfica, para que se possa comparar a entomofauna associada a cada uma delas e a similaridade entre elas.

Outro descritor para as taxocenoses é a determinação dos endofíticos (insetos que consomem a planta internamente, como os galhadores, brocadores e minadores) e os exofíticos (alimentam-se externamente das plantas, como os folívoros e nectívoros). Endofíticos tendem a ser mais especialistas que os exofíticos (Gaston et al. 1992). Porém, o emprego de qualquer um desses termos, permeia dúvidas e artefatos da metodologia utilizada, ou até usos incorretos ou mal justificados do conceito de especialista (Fox & Morrow, 1981).

Outra questão pode ser levantada é sobre o porquê a estrutura da comunidade e a preferência alimentar de insetos pode se modificar espacialmente e/ou temporalmente. O que sido observado, não apenas nas comunidades de insetos fitófagos, mas também de outras diferentes taxocenoses, é a influência do clima e fatores bióticos como a competição, predação e disponibilidade de alimento, na estrutura da comunidade de insetos herbívoros (Fox & Morrow, 1981).

A precipitação é sugerida como um dos principais fatores reguladores das populações de insetos na região tropical (Wolda 1988, Stireman et al. 2005) e pode influenciar no desenvolvimento e em outras atividades tanto dos insetos quanto de suas plantas hospedeiras (Medeiros & Vasconcellos-Netos, 1994).

Em florestas sazonais, espécies de Lepidoptera podem apresentar diferentes estratégias em função das variáveis climáticas (Morais et al. 1999). Algumas espécies de lagartas de Lepidoptera podem entrar em diapausa no instar final dentro de casulos e emergirem na estação mais úmida (Aiello 1992). Outras regulam seu ciclo de desenvolvimento para passar a estação seca como pupa e só emergir como adultos no início da estação chuvosa mais próxima (Janzen, 1987).

Estudos no cerrado demonstram a influência da estação seca exercendo forte regulação sobre a abundância e ciclo de vida de insetos tropicais (Morais et al. 1999).

No entanto, o número de trabalhos que consideram as atividades sazonais de insetos imaturos ainda é insuficiente para estabelecer um padrão para as regiões tropicais. O conhecimento da flutuação das populações de insetos é baseado em diversos estudos de insetos adultos e é restrito geralmente somente a algumas espécies, carecendo de trabalhos sobre mudanças sazonais de estádios imaturos (Morais et al. 1999).

Flinte et al. (2006) compararam os dados de abundância de lagartas em Byrsonina sericea na restinga aos resultados do cerrado (Morais et al. 1999) e

encontraram padrão semelhante de distribuição temporal de insetos imaturos, com lagartas ocorrendo nos meses mais secos do ano, época com escassez de recursos alimentares. Apesar da aparente desvantagem, algumas hipóteses são formuladas para explicar tal padrão, como estratégias de defesas para escapar de inimigos naturais, (Morais et al. 1999), ou em casos mais particulares, a possíveis relações quanto variação da qualidade alimentar da planta ao longo do ano, que pode variar em função da produção de compostos secundários (Marsaioli 1997) Entretanto, tais estudos com análises temporais ainda são escassos.

Apesar da semelhança no período de ocorrência de lagartas entre o cerrado e restinga, Flinte et al. (2006) encontraram que 60% das plantas de Byrsonima sericea vistoriadas tinham, pelo menos, uma espécie de lagarta associada, enquanto que no cerrado, foi observado um valor três vezes menor em estudos similares com outras três espécies de Byrsonima (Morais et al. 1999). Esse padrão distinto de herbivoria pode estar relacionado às diferenças climáticas de cada localidade, sendo que no cerrado há duas estações bem definidas, uma seca e outra chuvosa, enquanto na restinga o período

do ano mais seco não é tão rigoroso, ocorrendo chuvas freqüentes, embora menos intensas no período mais seco do ano.

Herbivoria em Clusia hilariana

Clusia hilariana (Clusiaceae), espécie típica da Mata Atlântica e restinga

(Mariz 1974), popularmente conhecida como abaneiro ou cebola-do-mato, pelo aspecto do seu botão floral, é uma arvoreta dióica, com cerca de 3 metros de altura e 6 metros de diâmetro de copa (figura 1). Suas folhas são suculentas e latescentes, sendo umas das espécies de maior índice de importância no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba (Araújo et al. 1998).

Figura 1: Clusia hilariana no Parque Nacional de Restinga de Jurubatiba, Estado do Rio de Janeiro. Foto: Dorothy A.

F o to P ro fa . D o ro th y A ra u jo

No Parque, a espécie exerce um papel antagônico nas formas de interações com outras espécies de plantas que crescem sob sua copa, uma vez que no inicio do processo sucessional atua como facilitadora e posteriormente, inibe o desenvolvimento dessas plantas, principalmente pela obstrução da passagem de luz para os estratos inferiores (Zaluar & Scarano 2000; Mantuano 2003).

Além de sua importância ecológica no PNRJ, e características como o dimorfismo sexual, Clusia hilariana, permite o desenvolvimento de um desenho amostral interessante para o estudo das interações inseto-planta e os efeitos dessa interação relacionados ao sexo e idade da planta hospedeira.

Entretanto, apesar de sua grande importância fitossociológica e sucessional, não existem registros sobre insetos herbívoros associados a C. hilariana, exceto uma espécie de inseto galhador (Maia 2001, Monteiro et al. 2004a).

Embora a herbivoria seja classificada historicamente como uma ação negativa de um animal sobre a planta, seu efeito poderá seguir inúmeras vias, englobando diferentes tipos de interações, como predação, parasitismo, comensalismo entre outras formas. A compreensão do efeito da herbivoria não reside numa mera classificação e descrição de um efeito, mas num sistema de complexas respostas.

Muitos autores têm sugerido que insetos herbívoros podem reduzir o sucesso reprodutivo ou o fittness da planta hospedeira (Moore 1978; Janzen 1971; Marquis, 1984). Outros autores sugerem que os insetos podem influenciar na evolução e na dinâmica populacional das plantas (Ehrlich & Raven 1964, Feeny 1976). Porém, essa visão do efeito negativo da herbivoria tem sofrido modificações. Belsky (1986) foi um dos primeiros autores a reunir uma série de dados para demonstrar como a herbivoria pode ter um aspecto benéfico para a planta hospedeira. No seu estudo intitulado “Does herbivory benefit plants? A review of evidence”, Belsky (1986) concluiu que a ação da

herbivoria em cada um dos casos estudados, sobre as plantas individuais, é benéfica para a comunidade de gramíneas, favorecendo a diversidade de gramíneas e essa comunidade depende dos herbívoros para reduzir a biomassa entre as espécies de gramíneas, reduzindo assim a competição.

Contudo, McNaughton (1986) argumentou que apesar destas experiências indicarem que as respostas de crescimento compensatórias das plantas são fatores significantes no fluxo de energia do ecossistema, isto não indica que a relação entre as plantas e herbívoros são simbiônticas por qualquer definição convencional deste termo. E, embora as populações de animais e plantas sejam de crescimento interdependente, o desenvolvimento compensatório dos pastos não foi completamente compensado pela remoção dos herbívoros, e as gramas evoluíram níveis de silificação, defesa anti-herbivoria, mais pronunciado do que foi registrado em qualquer outro ecossistema. Por isso, é impróprio concluir que o ato de pastio por herbívoros seja vantajoso para as plantas.

A herbivoria não acontece em um ambiente isolado, mas essa interação está cercada por uma gama de outras interações e seus efeitos exatos dependem das espécies envolvidas e outras propriedades da planta afetada (McNaughton 1986).

Alguns autores relatam que a interação pode ter efeitos antagônicos à fisiologia de uma planta. Segundo Zvereva & Kozlov (2001) a herbivoria tem freqüentemente um impacto negativo em plantas, mas em determinadas circunstâncias seu efeito pode ser benéfico.

A resposta dependeria da espécie concernida, como também do sincronismo, o tipo e a intensidade dos danos provocados pelo herbívoro. Em plantas dióicas, o sexo pode afetar a qualidade nutricional da planta hospedeira. Plantas femininas apresentam um maior gasto de energia e nutrientes com a maturação de estruturas reprodutivas,

aumentado à razão de carbono/nutrientes nas partes vegetativas (Herms & Mattson 1992). Este excesso de carbono seria utilizado na produção de compostos químicos defensivos (Boecklen & Hoffman 1993). Desta forma, embora plantas femininas cresçam menos, seriam mais resistentes ao ataque dos herbívoros do que as plantas masculinas (Jing & Coley 1990). Entretanto, outros autores defendem que as plantas femininas, por apresentarem maior investimento em reprodução, apresentam crescimento vegetativo é menor, enquanto que as plantas masculinas podem investir mais em defesas físicas e químicas (De Jong et al. 1995). Assim, a qualidade e a quantidade de recursos oferecidos pela planta hospedeira exercem papel preponderante sobre diversidade de insetos herbívoros (Price et al. 1995). Porém, muitos trabalhos, principalmente em regiões tropicais, não tem encontrado diferenças na entomofauna e o efeito da herbivoria em relação ao sexo da planta (Araujo et al. 2003), mas existe a necessidade de ampliar o número de dados empíricos e estudos experimentais para testar hipóteses como essas.

Nesse sentido, o presente trabalho visa contribuir para um conhecimento mais detalhado sobre a natureza das interações dos insetos com suas plantas hospedeiras e em ambientes tropicais e, em especial, a compreensão sobre a estrutura e dinâmica da taxocenose associada a C. hilariana no ambiente de restinga.

O primeiro capítulo descreve a composição das assembléias dos insetos associadas a C. hilariana e a alguns aspectos relevantes sobre a biologia das espécies presentes. O segundo capítulo apresenta a estrutura da comunidade e como varia ao longo do tempo, identificando alguns dos fatores que determinam os tamanhos populacionais. O terceiro capítulo foi realizado um experiemento sobre a herbivoria entre plantas de sexo e idade diferentes e verifica-se as respostas das plantas

(rebrotamento) após o ataque das duas espécies mais abundantes em C. hilariana, e comparativamente, a resposta da simulação da herbivoria em campo, através da poda.

1. ESPÉCIES DE LAGARTAS ASSOCIADAS À

Clusia

hilariana

(CLUSIACEAE) NA RESTINGA DE JURUBATIBA, RJ-BRASIL.

1.1 INTRODUÇÃO

Registros de plantas hospedeiras de insetos são escassos para a vasta maioria das espécies de insetos fitófagos no Brasil e são constituídos principalmente por espécies de interesse agrícola ou vetores de doenças, sendo o Quarto Catálogo dos Insetos que Vivem no Brasil (Silva et al. 1968), ainda hoje, uma das principais fontes de dados.

Nas últimas duas décadas, um número crescente de trabalhos sobre comunidade de insetos herbívoros e suas plantas hospedeiras, vem sendo realizados no cerrado (Diniz & Morais 1995, 1997; Diniz et al. 1999, 2001, 2002; Fernandes et al. 2004), mas pouco ainda se conhece sobre o assunto em outros biomas brasileiros. Nas restingas do Estado do Rio de Janeiro e do Rio Grande do Sul, que tem sofrido forte impacto com o crescimento urbano na região litorânea, tem havido um esforço grande para o avanço no conhecimento de sua fauna, flora e a dinâmica desse ecossistema (Esteves 1998; Esteves & Lacerda 2000; Rocha et al. 2004; Marchiori et al. 2005). Porém, mesmo considerando-se as espécies de plantas mais abundantes destas restingas, pouco ainda se conhece sobre os insetos a elas associados (Macedo et al. 1994; Monteiro & Macedo 2000; Flinte et al. 2003; Flinte & Macedo 2004; Grenha et al. 2004; Macedo et al. 2004; Monteiro et al. 2004a, b, Flinte et al. 2006; Monteiro et al. 2007 - submetido).

Na restinga, uma das espécies de plantas com maior valor de importância (VI=34) em diferentes Formações, destaca-se Clusia hilariana Schtl. (Clusiaceae). No Parque, a espécie exerce um papel antagônico nas formas de interações com outras espécies de plantas que crescem sob sua copa, uma vez que no início do processo sucessional atua como facilitadora e, posteriormente, inibe o desenvolvimento dessas

plantas, principalmente pela obstrução da passagem de luz para os estratos inferiores (Zaluar & Scarano 2000; Mantuano 2003).

Apesar de sua grande importância fitossociológica e sucessional, não existem dados sobre insetos herbívoros associados a C. hilariana, exceto o registro de uma espécie de inseto galhador (Maia 2001; Monteiro et al. 2004).

Nesse sentido, o objetivo principal desse trabalho foi averiguar quais as espécies de lagartas associadas à C. hilariana e descrever aspectos gerais do comportamento dessas espécies de insetos.

1.2. MATERIAL E MÉTODOS

Área de Estudo

No Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba (22º e 22º 23’S e 41º 15’W), foram demarcadas três áreas onde anteriormente foram realizados estudos fitossociológicos.

A Formação Arbustiva Aberta de Clusia (22°16’38.44”S; 41°39’46.66”W), área onde C. hilariana apresenta alto valor de importância (VI=34,16), é caracterizada por moitas densas, intercaladas por areia onde a cobertura vegetal é esparsa, cobrindo em média 5% (Henriques et al. 1986). A segunda área, que é identificada como Formação Arbustiva Aberta de Ericaceae (22°16’52.20”S; 41°40’25.82”W) é caracterizada por moitas de tamanho variado, mais ou menos paralelas à praia, separadas entre si por corredores de vegetação herbácea, densa ou esparsa, cobrindo em média 17% (Henriques et al. 1986). Durante a estação chuvosa, ocorre o afloramento dos lençóis freáticos, já que a área ocorre em depressões na restinga. Nessa área, Clusia hilariana,

apresenta abundância reduzida, sendo a valor de dominância e freqüência relativamente menores que na primeira área, sendo a terceira espécie de planta em relação ao seu valor de importância (Henriques et al. 1986). (Figura 1.1).

Além dessas duas principais áreas, uma terceira área identificada como Formação Arbustiva Aberta de Clusia, à margem esquerda da lagoa Cabiúna (22°18’00.04”S; 41°40’30.10”W) foi vistoriada, mensalmente em 2005.

Os três sítios foram escolhidos para estimar um maior número possível de espécies, sem fins de comparação entre as áreas.

Amostragem

Em cada área foram vistoriadas, mensalmente, 20 plantas maduras de tamanho similar por área, tomado pelo seu DAS a 30 cm do solo (x=15,09 cm, dp=±5,17) escolhido pela sua acessibilidade, no período de janeiro de 2003 a janeiro de 2006, em três áreas distantes aproximadamente 850m, que se distinguem pelo tipo de formação fitossociológica.

Cada planta foi vistoriada por aproximadamente 10 minutos em toda extensão acessível de sua copa. Todos os imaturos de insetos herbívoros exofíticos encontrados pela primeira vez eram coletados e criados em condições controladas de temperatura e umidade no laboratório, em recipientes plásticos para confirmação de sua alimentação na planta, obtenção do adulto e sua identificação eram realizadas por especialistas no grupo. No segundo registro do herbívoro, o número de indivíduos por planta era apenas registrado e alguns exemplares eram coletados, para evitar erros de identificação, pois não é possível confirmar a espécie pelo imaturo.

Figura 1.1. Localização do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba-RJ e detalhe indicando as três áreas de estudo: área 1 – Formação Arbustiva Aberta de Clusia; área 2 – Formação de Ericaceae; área 3 – Formação Arbustiva Aberta de Clusia.

1.3. RESULTADOS E DISCUSSÃO

Composição e riqueza de espécies

Nas 60 plantas de C. hilariana vistoriadas nas duas áreas, foram encontradas 2632 lagartas, pertencentes a 14 espécies, exclusivamente a ordem Lepidoptera. Não foi encontrada nenhuma outra ordem de inseto atacando as folhas de C. hilariana (Tabela 1.1).

As espécies Chloropaschia granitalis (Pyralidae), Deuterollyta sp. (Pyralidae) e Episimus sp. (Tortricidae) foram as espécies mais abundantes em ambas as áreas,

correspondendo a 94% das lagartas encontradas em Clusia hilariana. Outras três espécies de mariposas, Cicinnus jaruga (Mimallonidae), Iscadia fuscia (Noctuidae) e Selenarctia elissa (Arctiidae) corresponderam a cerca de 5% do número de lagartas

associadas à C. hilariana. 3 F ig u ra e d it a d a : E st e v e s, F . A . & L . D . L a ce rd a . (e d s. ). 2 0 0 0

Oito espécies de lagartas registradas em C. hilariana (57% das espécies) foram raras (menos de 1% indivíduos encontrados nos três anos de estudos), tais como uma espécie de geometrídeo não identificado (Figura 1.2.A) e Acharia sp. (Limacodidae) (Figura 1.2. B). Esse padrão predominante de espécies raras também foi observado, na mesma restinga, na entomofauna associada à Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae) (Flinte et al. 2006) e em diferentes plantas do cerrado (Morais et al. 1999). Esses dados corroboram com Price et al. (1995), que sugerem que as comunidades de insetos de florestas tropicais apresentam um padrão com alta riqueza de espécies raras.

Lagartas de C. granitalis corresponderam a 64% da abundância relativa de lagartas, estando presentes em 45% das plantas vistoriadas, sendo a principal espécie folívora de Clusia hilariana na Restinga de Jurubatiba.

A identificação das espécies associadas à Clusia hilariana é um passo importante para avaliar o papel potencial das espécies de insetos na herbivoria dessa planta. Entretanto, são necessários estudos mais detalhados sobre a biologia e distribuição temporal dessas espécies, especialmente sobre C. granitalis, para entender melhor o papel dessas mariposas no processo sucessional envolvendo C. hilariana.

Tabela 1.1: Espécies de Lepidoptera associadas a C. hilariana, no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba- RJ, no período de janeiro de 2003 a Janeiro de 2006.

Espécies Família

Chloropaschia granitalis (Felder & Rog., 1875) Pyralidae

Deuterollyta sp. Pyralidae

Episimus sp. Tortricidae

Iscadia fuscia Walker, 1857 Noctuidae

Cicinnus jaruga Jones, 1912 Mimallonidae

Selenarctia elissa (Schaus, 1892) Arctiidae

Acharia sp. Limacodidae

Nystalea aequipars Walker, 1858 Notodontidae

Megalopyge lanata (Stoll, 1824) Megalopygidae

Podalia sp. Megalopygidae

Limacodidae (sp.1) Limacodidae

Megalopyge sp. Megalopygidae

Geometridae (sp.2) Geometridae

Stenoma sp. Elachistidae

Aspectos gerais das espécies de lagartas associadas a C. hilariana.

Deuterollyta sp.(Pyralidae) (Fig. 1.2.C)

Lagartas são geralmente solitárias, formando abrigos de das e fezes com forma de túnel. Mantém-se nos abrigos presas por fios de seda e fezes, dentro dos quais formam túneis para se deslocar.

Na literatura, há registros de várias espécies desse gênero alimentando-se de maneira monófaga em diferentes espécies de plantas de duas famílias (Diniz et al. 1999; Nava et al. 2004) o que corrobora com as nossas observações, uma vez que na restinga essa mariposa não foi encontrada em nenhuma outra planta (obs. pess.).

Chloropaschia granitalis (Fig. 1.2.D).

Põe de 10 a 12 ovos, agregados, sobre folhas novas de C. hilariana, que levam cerca de quatro dias para eclodirem. As lagartas passam por cinco instares, que duram cerca de 15 dias no total, em condições de controladas de laboratório (25°C, 75%U.R.).

As lagartas, agregadas (Fig. 1.2.E), juntam folhas adjacentes, com seda, formando abrigos (Fig. 1.2.F), alimentando-se dessa forma até o último instar. Empupam no solo onde permanecem por cerca de oito dias até sua emergência, totalizando cerca de 27 dias o seu ciclo total de desenvolvimento.

A espécie foi mais abundante durante o período de junho a setembro em todos os anos de vistorias, sendo que no ano de 2003, foi registrado um pico adicional entre os meses de março e maio.

Existem registros dessa espécie desde a Guatemala até o norte do Peru e Amazônia Brasileira (Solis 1993), o que significa que sua ocorrência em uma restinga do sudeste brasileiro amplia seu limite meridional de distribuição geográfica. Não foi encontrado na literatura registro de planta hospedeira para essa espécie.

Cicinnus jaruga

Solitária, constrói um cartucho resistente e aberto nas duas extremidades, utilizando uma ou duas folhas novas de C. hilariana. (Fig. 1.2.G e 1.2.H). Permanece dentro dele, saindo com, apenas, parte de seu corpo para se alimentar ou mover-se para outro ramo. Uma das aberturas do cartucho é ocupada pelos últimos segmentos do seu

corpo, assemelhando-se a um pedaço de madeira. A outra abertura é preenchida pela cabeça da lagarta que vibra quando molestada. É encontrada principalmente entre os meses de outubro e dezembro. Não foi encontrado registro de planta hospedeira para essa espécie.

Episimus sp.

Lagarta solitária ou em grupos de até oito indivíduos. Constrói abrigos de duas folhas das quais se alimenta e se desenvolve até a emergência do adulto (Fig. 1.2.I).

Encontrada com maior abundância entre os meses de dezembro e janeiro, embora ocorra o ano inteiro.

Nystalea aequipars

Solitária, apresenta duas estratégias de defesa de acordo com sua fase de desenvolvimento. Nos três primeiros estádios larvais apresenta coloração verde na região dorsal e marrom na parte ventral, a qual ela expõe quando acuada, enrolando-se em volta de seu corpo, assumindo aparência semelhante a fezes (Fig. 1.2.J). Em estádios mais avançados, apresenta coloração cinza com a região posterior do seu abdômen mimetizando a forma da cabeça de um réptil, em um comportamento deimático (Fig. 1.2.L). Espécie rara em Clusia hilariana ao longo de todo o ano.

Iscadia fuscia

Solitária e não constrói abrigos. Apresenta coloração verde (Fig. 1.2.M), no mesmo tom da folha da planta hospedeira, o que lhe confere camuflagem. Sua pupa fica presa a folhas secas caídas no chão. Ocorre em baixa abundância durante todo o ano.

Selenarctia elissa

Lagarta é solitária e não constrói abrigos. Seu corpo é coberto por cerdas longas não urticantes. Sua cor muda do branco (Fig. 1.2.N), para amarelo e até marrom (Fig. 1.2.O) à medida que se desenvolve. Constrói seu casulo pupal com as próprias cerdas do

seu corpo, mantendo a crisálida presa à folha seca caída ao solo. Ocorre em baixa abundância durante todo o ano.

Megalopyge lanata (Fig. 1.2.P)

Solitária e não constrói abrigos. As lagartas são conhecidas vulgarmente como lagartas de fogo ou taturanas porque possuem pêlos urticantes. O corpo é amarelado com listras pretas e pêlos vermelhos na base e pretos no ápice. O casulo da pupa é feito com seda e as próprias cerdas do seu corpo.

É uma espécie polífaga. No cerrado, alimenta-se de diferentes famílias de plantas, como Malpighiaceae e Clusiaceae (Diniz e Morais 1995) e na restinga foi observada alimentando-se em outras quatro espécies de plantas, Byrsonima sericea (Malpighiaceae), Erythroxylum ovalifolium e E. subsessile (Erythroxylaceae) e Manilkara subsericea (Sapotaceae) (Flinte et al. 2006; Monteiro et al.2007

-submetido). Espécie rara em todas as plantas observadas na restinga.

Exceto Chloropaschia granitalis, que foi encontrada sempre formando agregados, as demais espécies de lagartas encontradas são solitárias ou raramente, como em Episimus sp. e Acharia sp. podem ser encontradas solitariamente ou em pequenos grupos.

Figuras 1.2: Lagartas exófiticas associadas à Clusia hilariana. (A) Geometridae; (B) Agregado de Acharia sp; (C) Deuterollyta sp;(D) Chloropaschia granitalis; (E) -Agregado de C. granitalis; (F) -. teia formada por C. granitalis entre folhas de Clusia hilariana; (G) Cicinnus jaruga; (H) Abrigo de folha feito por Cicinnus jaruga; (I) -Episimus sp. raspando folha; (J) -Segundo instar de Nystalea aequipars; (L) - Último instar da lagarta de N. aequipars; (M) - Iscadia fuscia, (N) - Segundo instar de S. elissa;(O) - Quinto instar de S. elissa; (P) – Megalopyge lanata.

1.4 CONCLUSÕES

 A riqueza de Clusia hilariana comparada a outras plantas estudadas na restinga de Jurubatiba está próxima da média estimada para esse conjunto de espécies de plantas, demonstrando que a alta abundância de C. hilariana não

necessariamente iria determinar o valor da riqueza.

 O valor de importância de C. hilariana na Formação Arbustiva Aberta de Clusia é de 34,16 e a espécie apresenta 14 espécies de Lepidoptera, um galhador e um minador. Byrsonima sericea (Malpighiacea), com valor de importância de 5,33 foram encontrados 20 espécies. de lepidópteros exofíticos, 17 de coleópteros exofíticos e uma riqueza consideravelmente maior de galhadores e minadores (Flinte et al. 2006).

 O alto percentual de espécies raras nesse trabalho com C. hilariana, por Flinte et al. (2006) e Monteiro et al. 2007 (submetido) em outras cinco espécies de

plantas na restinga, sugerem que o padrão de abundância de espécies de lagartas na restinga é similar ao de outros biomas brasileiros e tropicais.

 Chloropaschia granitalis, Deuterollyta sp, Episimus sp., Cicinnus jaruga, Iscadia fuscia e Selenarctia elissa foram as espécies mais abundantes em ambas

 Com exceção de Chloropaschia granitalis, que obrigatoriamente é encontrada formando agregados, as demais espécies são solitárias ou raramente podem ser encontras em grupos, como Episimus sp. e Acharia sp.

 Apenas Chloropaschia granitalis, Deuterollyta sp, Episimus sp, Stenoma sp. e Ciccinus jaruga constrõem abrigos, o que representa cerca de 35% do total de

espécies, o que representa uma baixa freqüência, comparada a outras cinco plantas estudadas da restinga foi estimado que 56% das espécies de Lepidoptera constroem abrigos (Monteiro et al . 2007). Esse resultado evidencia que o risco de ressecamento das lagartas associadas a C. hilariana pode ser menor comparada as demais plantas, possivelmente devido a suculência foliar de C. hilariana e/ou a distribuição temporal das espécies serem influenciadas pela pluviosidade.

2. ESTRUTURA E DISTRIBUIÇÃO TEMPORAL DA COMUNIDADE DE INSETOS FITÓFAGOS ASSOCIADOS À

Clusia hilariana

2.1. INTRODUÇÃO

Estudos com comunidades de insetos de florestas tropicais mostram um padrão com alta riqueza de espécies raras (Price et al. 1995). Novotny & Basset (2000) propõem que esse padrão de raridade poderia ser resultado, na maioria dos casos, de uma espécie rara em uma planta, mas comum em outra espécie de planta filogenticamente próxima, ou que uma espécie de inseto pode ser rara em uma planta, mas pode estar distribuída por várias outras, formando então uma grande população.

Fatores bióticos como competição, predação, disponibilidade de alimento, podem afetar a estrutura da comunidade de insetos herbívoros, porém a condução de experimentos em campo para teste de hipótese e detecção do efeito dos fatores bióticos sobre as populações é extremamente difícil (Fox & Morrow 1981). Quanto ao clima, durante décadas seus efeitos sobre a determinação do tamanho das populações de insetos, já que as estas podem responder rapidamente as mudanças climáticas (Stireman et al. 2005). Na região tropical, a precipitação age como um dos principais fatores

reguladores das populações de insetos (Wolda 1988) e pode influenciar tanto no desenvolvimento como em outras atividades (Medeiros & Vasconcellos-Netos 1994).

Alguns estudos evidenciam que a duração da estação seca exerce forte influencia na regulação da abundância e ciclo de vida de insetos tropicais (Wolda 1988; Janzen 1993), mas recentes trabalhos no cerrado encontraram maior abundância de lagartas no período mais seco do ano (Morais et al. 1999).

Grande parte do conhecimento sobre flutuações das populações de insetos é baseada em diversos estudos de insetos adultos e é restrito geralmente somente a alguns grupos taxonômicos, carecendo de trabalhos de médio a longo prazo com estádios imaturos (Morais et al. 1999).

Estudos de flutuação populacional, biologia, ecologia e distribuição espacial de diferentes grupos taxonômicos como Coleoptera (especialmente Chrysomelidae), Lepidoptera e insetos galhadores nas restingas do Rio de Janeiro, vêm demonstrando uma grande variedade de hábitos e uma considerável diversidade de padrões de ocorrência temporal (Macedo et al. 1994; Monteiro & Macedo 2000; Flinte & Macedo 2003; Flinte & Macedo 2004; Grenha et al.2004; Macedo et al. 2004; Monteiro et al. 2004a, b, Flinte et al. 2006; Monteiro et al. 2007).

Silveira et al. (2007) (capit. 1 submetido) encontraram em Clusia hilariana no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, 14 espécies de lagartas de Lepidoptera, destacando-se pela abundância Chloropaschia granitalis (Pyralidae). Entretanto, faltam dados sobre a dinâmica temporal das espécies de lagartas, bem como a variação temporal no ataque desses insetos sobre Clusia hilariana.

O presente trabalho pretende descrever os padrões de abundância e a dinâmica temporal das espécies de insetos fitófagos associadas à Clusia hilariana, com ênfase nas lagartas da mariposa Chloropaschia granitalis.

2.2. MATERIAIS E MÉTODOS

Área de Estudo

No Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba (22º e 22º 23’S e 41º 15’W), foram demarcadas duas áreas onde anteriormente foram realizados estudos fitossociológicos.

A Formação Arbustiva Aberta de Clusia (22°16’38.44”S; 41°39’46.66”W), área onde C. hilariana apresenta alto valor de importância (VI=34,16), é caracterizada por moitas densas, intercaladas por areia onde a cobertura vegetal é esparsa, cobrindo em média 5% (Henriques et al. 1986). A segunda área, que é identificada como Formação Arbustiva Aberta de Ericaceae (22°16’52.20”S; 41°40’25.82”W) é caracterizada por moitas de tamanho variado, mais ou menos paralelas à praia, separadas entre si por corredores de vegetação herbácea, densa ou esparsa, cobrindo em média 17% (Henriques et al. 1986). Durante a estação chuvosa, ocorre o afloramento dos lençóis freáticos, já que a área ocorre em depressões na restinga. Nessa área, Clusia hilariana, apresenta abundância reduzida, sendo a valor de dominância e freqüência relativamente menores que na primeira área, sendo a terceira espécie de planta em relação ao seu valor de importância (Henriques et al. 1986) (Figura 2.1).

Amostragem

Em cada área foram vistoriadas, mensalmente, 20 plantas maduras de tamanho similar por área, tomado pelo seu DAS a 30 cm do solo (x=15,09, dp=±5,17) escolhido pela sua acessibilidade, no período de janeiro de 2003 a janeiro de 2006, em três áreas

distantes aproximadamente 850m, que se distinguem pelo tipo de formação fitossociológica.

Cada planta foi vistoriada por aproximadamente 10 minutos em toda extensão acessível de sua copa. Todos os imaturos de insetos herbívoros exofíticos encontrados pela primeira vez eram coletados e criados em condições controladas de temperatura e umidade no laboratório, em recipientes plásticos para confirmação de sua alimentação na planta, obtenção do adulto e sua identificação eram realizadas por especialistas no grupo. No segundo registro do herbívoro, o número de indivíduos por planta era apenas registrado e alguns exemplares eram coletados, para evitar erros de identificação, pois não é possível confirmar a espécie pelo imaturo.

O número total de lagartas por espécie encontrada em cada uma das duas áreas foi somado, já que as áreas foram semelhantes quanto a sua abundância (capítulo 1). A abundância relativa de lagartas foi obtida dividindo-se o número de indivíduos da espécie pelo número total de indivíduos coletadas.

A freqüência relativa de cada espécie de inseto por planta foi obtida pelo número de plantas em que a espécie de lagarta estava presente dividido pelo número total de plantas vistoriadas no mês.

A freqüência relativa de plantas atacadas foi obtida pelo número de plantas com pelo menos uma lagarta, de qualquer espécie, dividido pelo número total de plantas vistoriadas.

As espécies de lagartas foram classificadas como abundantes quando o número de lagartas da espécie foi superior a de 10% (aprox. 200 lagartas) do número total de lagartas encontradas; abundância intermediária quando o número de lagartas encontradas da espécie foi entre 10% e 1% (aprox. 200 e 20 lagartas) e raras quando

foram encontradas com menos de 1% (aprox. 20 lagartas) do total de indivíduos encontrados no tempo total de estudo.

Foi aplicada regressão linear entre os fatores climáticos mensurados na restinga, sendo temperatura média mensal e precipitação média mensal, e o número de total de lagartas encontradas a cada mês.

O teste t foi utilizado para analisar as diferenças entre as abundâncias das lagartas entre os meses de menor e maior precipitação. Para isso, o conjunto de dados das abundancias das lagartas para cada estação foi formado usando os valores de precipitação do mês anterior ao dá coleta, já que as coletas foram na primeira quinzena do mês e a oviposição possivelmente ocorreu sob as condições climáticas do mês anterior.

Em cada planta, do total de 40, foram marcados 10 ramos para poder acompanhar a fenologia da planta, registrando-se o número de folhas novas e a presença de flores. Para testar a relação entre a freqüência de ramos com folhas novas com a abundância de lagartas foi utilizado o teste Qui-quadrado (χ2

).

Figura 2.1. Localização do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba-RJ e detalhe indicando as duas áreas de estudo: área 1 – Formação Arbustiva Aberta de Clusia; área 2 – Formação de Ericaceae.

F ig u ra e d it a d a : E st e v e s, F . A . & L . D . L a ce rd a . (e d s. ). 2 0 0 0

Dados Climáticos

A precipitação e temperatura foram medidos diaríamente pela estação meteorológica de superfície presente na Fazenda Carapebus, localizada aproximadamente 1km da área (1) de estudo.

O diagrama climático da área demonstra um verão quente (x=29°C) e chuvoso (x=91,9mm) e inverno mais seco (x=24°C e 48,8mm em média de precipitação mensal), um clima típico da Floresta Atlântica. O período de maior precipitação estende-se de outubro a março, enquanto a época mais seca vai de abril a setembro, com algumas variações entre os anos (Figura 2.2).

Figura 2.2: Diagrama climático da área de estudo, construído a partir dos dados coletados de janeiro de 2003 a dezembro de 2005 em uma estação a cerca de 1 km da área de estudo. Área preta – período com alta pluviosidade (outubro a março); área cinza – período com pluviosidade moderada; área rachurada– período seco (abril a setembro).

2.3 RESULTADOS e DISCUSSÃO

De 2327 lagartas pertencentes a 14 espécies de Lepidoptera encontradas, durante os 36 meses de vistorias (Capítulo 1), apenas três delas apresentaram mais de 200 indivíduos, sendo elas Chloropaschia granitalis (Felder & Rogenhofer, 1875) (Pyralidae), Deuterollyta sp. (Pyralidae) e Episimus sp. (Tortricidae). C. granitalis representou 64% do número indivíduos da taxocenose (tabela 2.1). As três espécies mais abundantes correspondem a 92,5% do total de lagartas encontradas. Outras oito espécies raras representaram apenas 2,3% do total de indivíduos.

Tabela 2.1: Abundância relativa das espécies de lagartas encontrados em Clusia hilariana, nas duas localidades.* - Porcentagem de indivíduos pertencentes à mesma classe de abundância.

Espécies Abund. relativa Classe de abund. (%)*

C. granitalis 63,97 Abundante 92,5 Deuterolyta sp. 15,52 Abundante Episimus sp. 13,20 Abundante I. fuscia 3,40 Intermediária 5,2

Cicinnus jaruga 1,69 Intermediária

S. elissa 1,00 Intermediária Acharia sp. 0,29 Rara 2,3 N. aequipars 0,30 Rara M. lanata 0,21 Rara Stenoma sp. 0,13 Rara Geometridae (sp.2) 0,09 Rara Podalia sp. 0,09 Rara Megalopyge sp. 0,04 Rara Limacodidae (sp.1) 0,04 Rara

Estrutura oligárquica semelhante a essa foi encontrada em comunidades de lagartas de diferentes ambientes (Price et al. 1995; Novotny & Basset 2000). Flinte et al. (2006) encontraram também padrão de abundância semelhante na entomofauna de

lagartas associadas à Byrsonima sericea (Malpighiaceae), uma das espécies de plantas com alto valor de importância na restinga de Jurubatiba.

Freqüência de plantas atacadas

Durante os três anos de estudo, por mês em média, 54,6% das plantas apresentaram lagartas de algumas das espécies associadas. Lagartas de Chloropaschia granitalis atacaram em média 40% das plantas e lagartas de Deuterollyta sp. atacaram

24% dos indíviduos de Clusia hilariana (tabela 2.2). Flinte et al. (2006) estimaram que cerca de 60% de plantas de Byrsonima sericea eram atacadas na restinga, o que difere das freqüências bem menores (cerca de 20%) encontradas no cerrado, por Andrade et al. (1999). Morais et al. (1999) encontraram, após dois anos de estudo no cerrado, uma freqüência média de 15% de plantas, de várias espécies, atacadas. Marquis et al. (2002) como resultado de vistoria em 40 espécies de plantas no cerrado estimaram que, apenas, cerca de 10% de plantas eram atacadas por insetos.

Essas diferenças podem ser conseqüências da estacionalidade de reprodução, que é bastante marcante no cerrado, enquanto que na restinga as diferenças climáticas são menos acentuadas, permitindo a reprodução e alimentação das mariposas em todas as estações do ano.

Tabela 2.2. Freqüência média mensal de plantas atacadas por espécie de Lepidoptera encontrada em Clusia hilariana durantes os três anos de estudos em 40 plantas vistoriadas no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba.

Espécies Fr. Média (%) Chloropachia granitalis 40,10 Deuterollyta sp. 24,50 Episimus sp. 17,40 Iscadia fuscia 4,50 Cicinnus jaruga 3,60 Selenarctia elissa 1,20 Nystalea aequipars 0,50 Megalopyge. lanata 0,30 Stenoma sp. 0,20 Acharia sp. 0,10 Podalia sp. 0,10 Megalopyge sp. 0,10 Limacodidae (sp2) 0,05 Geometridae (sp1) 0,05

Fr. média de plantas atacadas 54,6

Distribuição temporal das lagartas.

Ao longo dos três anos de estudos na restinga, não foi observado um padrão distribuição temporal de abundâncias, ocorrendo um pico de abundância de lagartas em períodos diferentes a cada ano (Figura 2.3).

Figura 2.3: Flutuação mensal da abundância total de lagartas encontradas em Clusia hilariana durante os três anos de vistoria (2003 a 2005), no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba-RJ.

Não foi encontradas diferenças na abundância de insetos entre a estação seca estação seca (x=65,56; dp=±42,54) e a estação chuvosa (x=65,61; dp=±35,74), como foi observado por Flinte et al. (2006). A abundância mensal de lagartas foi significativamente correlacionada com a variação da temperatura ao longo do ano (r =0,468; F=9,56, p<0,05, N=36) (Figura 2.4). 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 ja n /0 3 fe v m ar ab r m ai ju n ju l ag o se t o u t n o v d ez ja n /0 4 fe v m ar ab r m ai ju n ju l ag o se t o u t n o v d ez ja n /0 5 fe v m ar ab r m ai ju n ju l ag o se t o u t n o v d ez n º d e la g a rt a s 2003 2004 2005 meses

Figura 2.4: Correlação entre a abundância total mensal de lagartas e a variação de temperatura atmosférica no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba ao longo dos três anos de estudo.

Para C. hilariana foi registrada maior freqüência de ramos com folhas novas no período de outubro a janeiro, período de maior umidade na restinga. Entretanto, apesar das potenciais condições favoráveis, não foi obtido correlação significativa entre número total de lagartas e de ramos com folhas novas (r= 0, 157; p>0,05; N = 300).

Como Chloropaschia granitalis foi a espécie de mariposa mais abundante em C. hilariana, correspondendo a 64% das lagartas encontradas, ela influenciou fortemente

essa relação e dessa forma essa espécie foi analisada a parte.

Morais et al. (1999) encontraram maior abundância de lagartas no período mais seco do ano no cerrado. Apesar da aparente desvantagem para as lagartas nessa época, algumas hipóteses são especuladas para explicar tal padrão, como estratégias de defesas para escapar de inimigos naturais (Morais et al. 1999), ou em casos mais particulares, o padrão poderia estar relacionado à variação da qualidade alimentar da planta ao longo do ano. No período mais úmido do ano, Clusia hilariana inicia sua fase reprodutiva, alocando seus recursos para a floração e frutificação, o que pode reduzir a qualidade e

0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 20 22 24 26 28 30 32 34 n ° d e la g a rt a s/ m ês temperatura (°C)

quantidade de nutrientes nas folhas. Marsaioli et al.(1998) encontrou compostos

secundários em C. hilariana, porém não investigou possíveis variações químicas entre os sexos e fenologia. Talvez esses fatores pudessem atuar na dinâmica dos insetos herbívoros.

Flutuação da população de lagartas de Chloropaschia granitalis.

Foi observado em 2003, um maior número de lagartas dessa mariposa entre os meses de janeiro e março. Já em 2004, foi registrada alta abundância de abril a agosto, e em 2005 foram observados dois picos, um em fevereiro e outro em agosto (Figura 2.5). Esses dados indicam que C. granitalis não possui uma estacionalidade marcada o que pode ser explicado em parte pela variação na fenologia anual da planta.

Sua abundância foi significativamente maior na estação seca em relação à estação chuvosa (t =2,98, p<0,05). Porém, distribuição temporal esteve positivamente correlacionada à variação da temperatura ao longo do ano (r=0,632; F=10,99; p<0,05; N=36) (Figura 2.6) e não com a distribuição dos períodos de chuvas observadas ao longo do estudo (r=0,319; F=3,876;p>0,05, N=36). Esse resultado, aparentemente contraditório, todo ser explicado pelas diferenças sutis que há entre as estações. Apesar da média de temperatura na estação seca ser inferior a estação chuvosa, nos meses de abril, maio e junho, a temperatura máxima pode chegar até 30°C e a umidade relativa do ar varia entre 80% a 90% ao longo do ano, além da própria planta possuir folhas suculentas, o que reduz as possibilidades de desidratação das lagartas.

Outros fatores possivelmente podem afetar o tamanho populacional das lagartas e ter contribuído para que os picos de abundâncias ocorressem na estação seca. No último ano de estudo, a restinga foi afetada por fortes ventos que parecem ter provocado

forte mortalidade na população de lagartas de C. granitalis (Figura 2.5). Em observações em campo feitas em fevereiro de 2003 e dezembro de 2004 verificou-se também que muitos agregados de lagartas de Chloropaschia granitalis foram destruídos por ventos ou chuvas fortes. Esses fatores que explicariam, pelo menos em parte, a menor abundância de lagartas na estação chuvosa em 2005. Não foi, porém possível testar a influência desse fator devido à ausência de dados suficientes para análise.

O pico de abundância das lagartas de C. granitalis, que consomem folhas novas nos primeiros instares, não coincidiu com o pico de ramos com folhas novas (Figura 2.7). Sua abundância média (39 lagartas por planta) no período em que C. hilariana apresentou poucos ramos com folhas novas foi significativamente maior em relação aos meses que C. hilariana apresentou 100% de ramos novos (6,7 lagartas por planta) (χ2= 75,08; p <0,05; N=12).

Porém, isso não significa que a ocorrência das lagartas esteja associada a um período de escassez total de alimento, uma vez que C. hilariana apresentou um mínimo de 10% de seus ramos rebrotando e quando as lagartas atingem um tamanho médio, elas consomem folhas maduras.

Figura 2.5 Flutuação populacional de Chloropaschia granitalis durante os três anos de vistoria. Em 03 de julho de 2005 (seta), poucos dias antes da amostragem, a restinga foi afetada por fortes ventos, o que pode ter ocasionado grande mortalidade de lagartas dessa mariposa.

Figura 2.6: Correlação entre a abundância total mensal de lagartas de C. granitalis e a variação de temperatura atmosférica no Parque Nacional de Restinga de Jurubatiba.

Figura 2.7: Variação no número de lagartas de C. granitalis e variação no número de ramos com folhas novas por mês.

0 20 40 60 80 100 120 140 160 ja n /0 3 fe v m ar _abr m ai ju n ju l ag o se t o u t n o v d ez ja n /0 4 fe v m ar _abr m ai ju n ju l ag o se t o u t n o v d ez ja n /0 5 fe v m ar _abr m ai ju n ju l ag o se t o u t n o v d ez A b u n d . d e C . g ra n it a li s 2003 2004 2005 meses 0 20 40 60 80 100 120 140 160 20 22 24 26 28 30 32 34 n ° d e la g ar ta s d e C . g ra n it a li s temperatura (°C) 1 10 100 ju n ju l ag o se t o u t n o v d ez ja … fe v m ar ab r m ai ju n ju l ag o se t o u t n o v d ez n º d e la g ar ta s e d e ra m o s c/ fo lh as n o v as meses nº de lagartas

2.4. CONCLUSÕES

 Clusia hilariana apresentou uma entomofauna com alta riqueza de espécies raras, com 57% das espécies com menos de 10 indivíduos, o que representa 2,3% do total de lagartas encontradas e as três espécies mais abundantes corresponderam a 92,55% do total de lagartas.

 Em média, 54,6% das plantas apresentaram lagartas de algumas das espécies associadas. Este alto grau de ataque, que também foi encontrado em B. sericea por Flinte et al. (2006), difere das freqüências bem menores (cerca de 20%) encontradas no cerrado, por Andrade et al. (1999).

 Não foi encontrada diferença significativa para as abundâncias de lagartas entre as estações secas e chuvosas, uma vez que a cada ano ocorrem mudanças nos períodos de chuvas e a resposta dos insetos pode estar relacionada a efeitos pontuais,que podem estar mascarados pelo tratamento dos dados climáticos através de médias mensais.

 A distribuição temporal das lagartas associadas à Clusia hilariana não segue o mesmo padrão observado na restinga por Flinte et al.(2006). No caso das espécies de insetos associadas a C. hilariana, a temperatura está significativamente correlacionada à variação da abundância das lagartas.

 Apesar de alimentar-se, preferencialmente, de folhas mais novas, não houve correlação entre as abundâncias de Chloropaschia granitalis e o período de mais ramos com folhas novas. Porém, Clusia hilariana apresentou um mínimo de 10% de seus ramos com folhas novas e as lagartas, instares intermediários, já se alimentam de folhas maduras, portanto não há escassez de alimento para a espécie de inseto.

3. HERBIVORIA EM RELAÇÃO AO SEXO E IDADE DE

Clusia hilariana

3.1 INTRODUÇÃO

A herbivoria geralmente é vista como uma relação positiva para o inseto e negativa para a planta hospedeira (Belsky 1986). Em situações particulares, essa interação pode ser observada sob o aspecto de parasitismo, quando uma espécie de inseto ingere parte de sua planta hospedeira, sem matá-la. Em outros casos, a herbivoria pode ser tratada como predação, quando as sementes ou plântulas são mortas pelos herbívoros.

Muitos autores têm sugerido que insetos herbívoros podem reduzir o sucesso reprodutivo ou o fitness da planta hospedeira (Moore 1978; Janzen 1971; Marquis 1984). Outros autores sugerem ainda que os insetos podem influenciar na evolução e na dinâmica populacional das plantas (Ehrlich & Raven 1964, Feeny 1976). Porém, essa visão do efeito negativo da herbivoria tem sofrido modificações nas últimas décadas. Zevereva & Kozlov (2001) relatam que as interações entre os insetos e as plantas hospedeiras podem ter efeitos antagônicos à fisiologia de uma planta, pois embora a herbivoria tenha, freqüentemente, um impacto negativo em plantas, mas em determinadas circunstâncias seu efeito pode ser benéfico.

A resposta dependeria da espécie de planta atacada e de qual herbívoro, como também do sincronismo, tipo e a intensidade dos danos provocados pelo herbívoro. Em plantas dióicas, o sexo pode afetar a qualidade nutricional da planta hospedeira. Plantas femininas apresentam um maior gasto de energia e nutrientes com a maturação de estruturas reprodutivas, aumentado à razão de carbono/nutrientes nas partes vegetativas