i
Maria Silva Cunha
SELEÇÃO DE SÍTIO DE VOCALIZAÇÃO PELO ANFÍBIO
BROMELÍGENO Phyllodytes melanomystax
(ANURA, HYLIDAE)
Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramento
Universidade Federal da Bahia
ii
Salvador, 2011
UNIVERSIDADE FEDERAL DA BAHIA
INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E
BIOMONITORAMENTO
SELEÇÃO DE SÍTIO DE VOCALIZAÇÃO PELO ANFÍBIO
BROMELÍGENO Phyllodytes melanomystax (ANURA, HYLIDAE)
Maria Silva Cunha
Dissertação apresentada ao Programa
de Pós-Graduação em Ecologia e
Biomonitoramento do Instituto de
Biologia da Universidade Federal da
Bahia, sob orientação do Prof. Dr.
Marcelo Felgueiras Napoli, como
pré-requisito para a obtenção do título de
Mestre
em
Ecologia
e
Biomonitoramento.
Salvador
2011
iii
Ficha Catalográfica
Cunha, Maria Silva.
Seleção de sítio de vocalização pelo anfíbio bromelígeno Phyllodytes melanomystax (Anura, Hylidae) / Maria Silva Cunha. - 2011.
69 f. : il.
Orientador: Prof. Dr. Marcelo Felgueiras Napoli.
Dissertação (mestrado) - Universidade Federal da Bahia, Instituto de Biologia, Salvador, 2011.
1. Anfíbio. 2. Perereca. 3. Bromélia. 4. Ecologia. I. Napoli, Marcelo Felgueiras. II. Universidade Federal da Bahia. Instituto de Biologia. III. Título.
CDD - 597.8
CDU - 597.8
iv
Maria Silva Cunha
Seleção de sítio de vocalização pelo anfíbio bromelígeno Phyllodytes
melanomystax (Anura, Hylidae)
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramentto do Instituto de Biologia da Universidade Federal da Bahia como partes dos requisitos necessários para a obtenção do título de Mestre em Ecologia e Biomonitoramento.
Aprovada por:
Prof. Dr. Marcelo Felgueiras Napoli
Orientador
Prof.ª Dr.ª Flora Acuña Juncá
Universidade Estadual de Feira de Santana
Prof. Dr. Mirco Solé
v
Dedicatória
vi
Epígrafe
(...) de qualquer forma, eu gostaria de saber
se alguma vez aparecerei em histórias e
canções (...), quero dizer, ser posta em
palavras, sabe, contadas ao pé da lareira ou
lida de um grande livro grosso com letras
douradas, anos e anos depois. E as pessoas
dirão “Vamos ouvir a história de Maria e
dos Phyllodytes”! E elas dirão “Essa é uma
das minhas preferidas”.
J. R. R. Tolkien, O senhor dos anéis
(adaptado).
vii
Agradecimentos
Ao meu bom Deus, que me guarda a cada segundo, ilumina e protege os meus passos por onde quer que eu passe. A ti, Senhor, toda a glória.
À, minha mamãe, Adenita, por ser esta figura única na minha vida, que tantas vezes esqueceu-se de si para me proporcionar o melhor e que faz de tudo pela filhota aqui. Ao meu pai, Antônio (in memorian), sou grata por ajudar tanto na formação do que eu sou hoje, mesmo estando ausente. Às minhas tias “Anas” e ao meu tio/pai
Adelson, por mais uma vez acompanharem e apoiarem as minhas decisões e pela boa
educação que sempre me deram. Hoje compreendo a importância de vocês apagarem toda a palavra quando eu errava apenas a última letra no dever de casa do primário! Aos meus avós, às minhas primas Brunna e Mariana e ao meu afilhado Bruno, obrigada por existirem na minha vida.
À Mariza, Marcely e toda sua família, por terem me acolhido em Salvador como se eu fosse um deles, pela confiança e cuidado que só na minha própria família eu encontraria. Muito obrigada!
Ao meu namorado lindo, Élton, por ser tão fofo! Por ser sempre uma companhia maravilhosa, pelo carinho e por cuidar tão bem de mim. E a toda a família Milanês, em especial à minha sogra Ozelita.
Ao meu orientador, Marcelo, pela oportunidade, confiança e experiência passada. Obrigada por me ensinar tanto sobre o curioso mundo dos sapos e por ser um exemplo de dedicação à ciência.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramento, por me mostrar o que é Ecologia de verdade. Obrigada a cada professor que contribuiu tão fortemente para minha formação profissional e que, através de suas disciplinas, colaborou para a qualidade deste trabalho. E à Jussara, que facilitou a minha vida burocrática na pós-graduação.
À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia (FAPESB), que me proporcionou a bolsa de mestrado durante os meus dois anos de curso.
viii
Ao Sr. Alberto Bolzico, por ter permitido a realização da coleta de dados na área da Fazenda Praia do Forte. Ao Samuel, por ajudar alguns procedimentos logísticos do campo e pela disponibilidade em cooperar conosco. E ao Seu Anísio! Que nos conduziu tão bem pelas areias escaldantes da restinga de Praia do Forte e que, no final, já estava até coletando os Phyllodytes conosco!
Aos meus super ajudantes de campo, que se revezaram durante as semanas de coleta com toda a boa vontade do mundo! Obrigada a Rafa, Júnior, Lucas, Vanessa
Bonfim (VaiNessa!), Joice Ruggeri, Manu, Joice Herrera, Daniele, Jucilene, Ariane, Thiago Filadelfo e Thaís (Kuen).
A Rafael e Fila pelas fotos maravilhosas e a Lucas pela ótima ilustração da bromélia.
Aos meus super amigos da “Liga da UESC”, Euvaldo Júnior, Marlla (sem alça) e Camila “Pitty”, por tornarem meus dias na UFBA mais familiares, por assim dizer. Agradeço ao Júnior por me transmitir o vírus da herpetologia, à Marlla por ser tão “Marlla” e à Pitty por ter se transformado de uma simples colega da graduação a uma das minhas melhores amigas. Ao amigo Gilson Ximenes, por ser um exemplo de professor e de pessoa, pela sua humildade e simplicidade e por não nos abandonar, mesmo nos intitulando de “pragas”! E aos meus demais amigos que, mesmo não estando presentes no meu dia-a-dia, torceram muito para que desse tudo certo. Amo muito vocês!
Aos meus colegas da turma 2009.1 do PPGEcoBio, pelas tantas risadas e pelas contribuições ao meu trabalho.
Agradeço imensamente ao povo do Laboratório de Taxonomia e História Natural de Anfíbios (AMPHIBIA), por terem me recebido da melhor forma possível! Eu que cheguei meio tímida e que aos poucos fui me deixando levar por essas pessoas maravilhosas! São essas figuras pitorescas e tão especiais: Ariane Xavier (Aribio – a alça), Thaís Dória (Kuen), Deise Cruz (“Valeu Neymar”!), Patrícia Fonseca (Pati – Amuu!), Emanuela Petersen (Manuuuu!), Milena Camardelli (“Se eu pudesse eu matava Mil, Mil Mil, ê iê!), Rafael Abreu (que gosta de biscoito de morango e faz biscuit...), Joice Ruggeri (Cota), Lucas Menezes (Loucas), Laís Encarnação (Lai),
ix
Euvaldo Jr. (Juninho da Baêa, pai!), Joice Herrera (Joicebunda), Tamiris, (Têimiris)
e aos novatos Camila e Robson. E não posso esquecer do nosso mais ilustre anexo,
Tiago Porto (Tiko). Não dá para contar quantas resenhas surgiram, de quantas idiotices
de Rafa nós rimos, de quantas alucinações de Kuen, Pati e/ou Manu nós tivemos crises de gargalhadas, mas dá pra saber que vocês foram essenciais nestes dois anos de convivência.
E, finalmente, aos Phyllodytes (tão fofinhos), que permitiram que eu conhecesse um pedacinho do curioso mundo em que vivem.
x
Sumário
Texto para divulgação 1
Introdução Geral 2
Referências 8
Figura 1 13
Figura 2 14
Artigo. Revista Journal of Animal Ecology 15 Título do Artigo: Calling site selection by the bromeliad-dwelling treefrog Phyllodytes melanomystax (Amphibia: Anura: Hylidae) in a coastal sand
dune habitat
16
Summary 17
Introduction 19
Material and Methods
Study area 22
Research Design and Field Methods 22
Data Analysis 25
Results
Microhabitat variables and natural history notes 27
Statistical analyses 28 Discussion 29 Acknowledgements 34 References 35 Figure captions 40 Figure 1 41 Figure 2 42 Figure 3 43 Table 1 44 Table 2 45 Table 3 46
xi
Table 4 47
1
Texto De Divulgação
Bromélias-tanque são plantas capazes de acumular água da chuva dentro de suas rosetas. Tal capacidade permite a formação de pequenos corpos d‟água conhecidos como fitotelmos. Esse micro-hábitat é usado por uma grande variedade de vertebrados e invertebrados. Além disso, algumas espécies chegam a passam todo o seu ciclo de vida dentro das bromélias, como as atuais onze espécies de pererecas do gênero Phyllodytes.
É sabido que anfíbios anuros, que utilizam as bromélias-tanque, as selecionam de forma não aleatória. Entretanto, os fatores ambientais que direcionam essa seleção ainda não estão claros. Na presente dissertação, foram investigadas as variáveis associadas à seleção de bromélias por machos vocalizantes do anuro bromelígeno Phyllodytes melanomystax. Ademais, foram feitas observações acerca da história natural dessa espécie e um experimento de marcação e recaptura.
O estudo foi conduzido em um ambiente de restinga arbóreo-arbustiva, localizada no município de Mata de São João, litoral norte do estado da Bahia, Brasil. Duzentas e duas bromélias terrestres foram amostradas, 101 com e 101 sem machos vocalizantes de P.
melanomystax. Foram medidas nove variáveis ambientais que, de acordo com a literatura,
possivelmente influenciam a seleção de bromélias por anuros. Os dados foram analisados através da análise de regressão logística múltipla e do teste de Wald.
Foi encontrada uma relação significativa entre a presença/ausência de machos de P.
melanomystax e duas das variáveis medidas: quantidade de detrito acumulado no tanque da
bromélia e número de bromélias em um raio de 2m. O experimento de marcação e recaptura indicou que os machos possuem alta fidelidade ao sítio de vocalização. As observações de história natural sugeriram que as bromélias escolhidas para vocalização são também utilizadas para reprodução, oviposição e crescimento dos girinos.
A partir dos resultados, entendemos que P. melanomystax segue um dos padrões já descritos para alguns invertebrados (aranhas e opiliões) que utilizam as bromélias-tanque. Para esses animais já foi demonstrado que o detrito acumulado pela bromélia os impede de utilizar o tanque de modo eficiente. Ao conjugarmos as observações de história natural ao fato de que P. melanomystax parece evitar bromélias que estão isoladas espacialmente, assumimos que a área de vida dos machos é restrita, e que o número de bromélias com potencial de serem usadas pode ser uma variável importante na escolha dos machos pelas fêmeas.
2
Introdução Geral
1
Na história de vida de espécies que habitam locais sob condições variáveis, um
2
dos processos decisivos para sobrevivência e sucesso reprodutivo dos indivíduos é a
3
seleção de hábitat (Huey 1991, Rudolf & Rödel 2005, Brown et al. 2008a, Lin et al.
4
2008). As características do hábitat selecionado influenciam desde disponibilidade de
5
alimento e vulnerabilidade do adulto ao predador, até condições do hábitat para o
6
desenvolvimento e sobrevivência da prole (Resetarits & Wilbur 1989, Romero &
7
Vasconcellos-Neto 2005, Rudolf & Rödel 2005). Os indivíduos são capazes de avaliar
8
previamente o hábitat em questão e tal avaliação é mais crítica durante o período
9
reprodutivo, pois a prole geralmente é menos tolerante a condições físico-químicas
10
extremas e normalmente é incapaz de mudar para outro local caso o ambiente não
11
apresente condições favoráveis à sobrevivência (Huey 1991, Rudolf & Rödel 2005). As
12
características do hábitat que influenciam tal processo de seleção dependerão, entre
13
outros fatores, do tipo de hábitat utilizado e das necessidades intrínsecas a cada espécie,
14
as quais estão associadas aos seus aspectos reprodutivos, ecológicos e comportamentais.
15
Entre os anfíbios anuros, características do hábitat que parecem influenciar fortemente a
16
seleção de tais locais durante o período reprodutivo são temperatura e pH da água, além
17
de presença de predadores e densidade de coespecíficos (Bursik 1988, Resetarits &
18
Wilbur 1989, Gascon 1992, Oliveira & Navas 2004, Brown et al. 2008a,b, Lin et al.
19
2008). Entretanto, anfíbios anuros que habitam regiões tropicais apresentam um grande
20
número de modos reprodutivos, o que leva ao uso de micro-hábitats diversos por estes
21
animais (Haddad & Prado 2005) e, por conseguinte, pode levar a mudanças nas
22
características associadas à seleção do hábitat.
23
Anfíbios anuros que habitam fitotelmos enfrentam riscos e situações incomuns a
24
outros hábitats. O termo fitotelmo (do grego phytos = planta, telm = poça) foi designado
3
em 1928 pelo alemão Ludwig Varga, que estudava a fauna aquática associada a plantas
1
carnívoras e é definido como corpos d‟água acumulados em plantas ou partes de plantas
2
(Kitching 2000). Entre os exemplos mais comuns de fitotelmos estão água acumulada
3
em bromélias-tanque, colmos de bambu, cavidades de árvores e brácteas florais
4
(Kitching 2001, Lehtinen et al. 2004). Anuros que habitam fitotelmos têm que lidar
5
frequentemente com situações como a exposição à dessecação, a imprevisível
6
disponibilidade de alimento e baixas concentrações de oxigênio, sendo tais situações
7
mais críticas para o indivíduo em estágio larval (Lehtinen et al. 2004). Anuros
8
habitantes de fitotelmos apresentam uma série de estratégias comportamentais que lhes
9
permitem sobreviver nestes ambientes, como oofagia e cuidado parental (Schiesari et al.
10
2003, Lehtinen et al. 2004, Brown et al. 2008 a,b), além de outras fisiológicas, como
11
redução do aparato branquial para minimizar a perda de oxigênio para o meio (Lanoo et
12
al. 1987).
13
Entre os tipos de fitotelmo supracitados, as bromélias são conhecidas como
14
plantas-chave em ambientes tropicais onde, em muitas situações, representam o único
15
reservatório de água disponível no ambiente (Neill 1951). Devido à sua alta
16
adaptabilidade, a família Bromeliaceae, atualmente composta por mais de 2800
17
espécies, se distribuiu amplamente nos diversos ecossistemas do Novo Mundo, sob uma
18
grande variedade de formas e tamanhos (Smith & Downs 1979). O micro-hábitat
19
formado pelas bromélias-tanque, aquelas cuja estrutura permite o armazenamento de
20
água da chuva, é utilizado por muitos grupos de animais (Neill 1951, Laessle 1961,
21
Armbruster et al. 2002) e até mesmo por outras plantas que utilizam tal ambiente para a
22
germinação de suas sementes (Sampaio et al. 2005). A relação entre as bromélias e sua
23
fauna associada possui graus de dependência entre animal e planta, podendo esta
24
relação ser espécie-específica, como entre a aranha Psecas chapoda Peckham &
4
Peckham, 1894 e Bromelia balansae Mez, 1891 (Romero & Vasconcelos-Neto 2005) e
1
entre a perereca dourada de Trinidad Phytotriades auratus (Boulenger, 1917) e a
2
bromélia-tanque Glomeropitcairnia erectiflora Mez, 1905 (Jowers et al. 2008).
3
Sob o propósito de investigar a relação entre os anfíbios anuros e as bromélias
4
da Mata Atlântica, Peixoto (1995) estudou os tipos de associação entre anuros e
5
bromélias neste ecossistema, fornecendo definições que nortearam os trabalhos
6
subsequentes que versaram sobre anuros em bromélias no Brasil. De acordo com o
7
autor, os anuros associados às bromélias podem ser classificados em:
8
1) Bromelícolas – espécies que utilizam as bromélias como refúgio, mas que se
9
reproduzem em outros locais, não havendo dependência do anuro para com a
10
bromélia. Os bromelícolas podem ainda ser divididos em (1) eventuais,
11
quando a espécie é encontrada frequentemente em outros ambientes e (2)
12
habituais, quando, apesar de se reproduzir em outros locais, a espécie é mais
13
frequentemente encontrada em bromélias.
14
2) Bromelígenas – espécies cujo ciclo reprodutivo é dependente do ambiente
15
proporcionado pelas bromélias. Quanto ao tipo de desenvolvimento larvar, as
16
espécies foram categorizadas em espécies de desenvolvimento direto e
17
espécies de fase larvar livre.
18
Dentre as espécies bromelígenas que ocorrem no Brasil, as mais conhecidas são
19
as espécies do grupo de Scinax perpusillus (sensu Peixoto 1987) [S. alcatraz (Lutz,
20
1973); S. atratus (Peixoto, 1989); S. littoreus (Peixoto, 1988); S. melloi (Peixoto, 1989);
21
S. perpusillus (Lutz & Lutz, 1939); S. v-signatus (Lutz, 1968); S. peixotoi Brasileiro
22
Haddad, Sawaya & Martins, 2007; S. faivovichi Brasileiro, Oyamaguchi & Haddad,
23
2007; S. tupinamba Silva & Alves-Silva, 2008; S. belloni Faivovich, Gasparini &
24
Haddad, 2010], as espécies do gênero Flectonotus [F. fissilis (Miranda-Ribeiro, 1920);
5
F. fitzgeraldi (Parker, 1934); F. goeldii (Boulenger, 1895); F. ohausi (Wandolleck,
1
1907); F. pygmaeus (Boettger, 1893)], Gastrotheca fissipes (Boulenger, 1888),
2
Crossodactylodes izecksohni Peixoto, 1983 e todas as espécies do gênero Phyllodytes
3
Wagler, 1830 (Peixoto 1995, Caramaschi et al. 2004, Silva & Britto-Pereira 2006,
4
Alves-Silva & Silva 2009).
5
O gênero Phyllodytes é composto por pequenas pererecas bromelígenas com
6
fase larvar livre, distribuídas em diferentes fisionomias da Mata Atlântica. São onze as
7
espécies atualmente descritas de Phyllodytes: P. acuminatus Bokermann, 1966; P.
8
brevirostris Peixoto & Cruz, 1988; P. edelmoi Peixoto, Caramaschi & Freire, 2003; P.
9
gyrinaethes Peixoto, Caramaschi & Freire, 2003; P. kautskyi Peixoto & Cruz, 1988; P.
10
luteolus (Wied-Neuwied, 1824); P. maculosus Cruz, Feio & Cardoso, 2007; P.
11
melanomystax Caramaschi, Silva & Britto-Pereira, 1992; P. punctatus Caramaschi &
12
Peixoto, 2004; P. tuberculosus Bokermann, 1966 e P. wuchereri (Peters, 1873). As
13
espécies de Phyllodytes apresentam como principais características a presença de
14
odontóides bastante evidentes e o ciclo de vida altamente relacionado às bromélias
15
(Caramaschi et al. 2004).
16
Pouco se sabe sobre ecologia e comportamento das espécies de Phyllodytes.
17
Eterovick (1999) avaliou a seleção de bromélias por P. luteolus em um ambiente
18
modificado e concluiu que esta espécie seleciona as bromélias de acordo com suas
19
características físico-químicas em apenas uma das quatro espécies de bromélias
20
avaliadas no estudo. Entretanto, problemas de delineamento amostral (p.ex.,
pseudo-21
replicação espacial) podem ser identificados neste estudo e o fato de ter sido feito em
22
“jardim” de bromélias pode ter influenciado o resultado encontrado, como sugerido pela
23
própria autora. Giaretta (1996) investigou os aspectos reprodutivos de P. luteolus e
24
atentou para a baixa fecundidade das fêmeas desta espécie, além do pequeno tamanho
6
da desova, o menor das espécies de Hylidae. Este autor discutiu ainda que a baixa
1
abundância de machos por bromélia pode ser um indício de territorialidade. Entretanto,
2
existem casos em que há mais de um macho vocalizante de Phyllodytes por bromélia,
3
como em P. luteolus (Eterovick 1999), P. melanomystax e P. tuberculosus (Marcelo F.
4
Napoli comunicação pessoal). As demais publicações sobre espécies do gênero
5
Phyllodytes são de caráter taxonômico (p.ex., Bokermann 1966, Caramaschi et al. 1992,
6
Peixoto et al. 1999, Caramaschi & Peixoto 2004, Caramaschi et al. 2004, Simon &
7
Gasparini 2003, Jowers et al. 2008, Vieira et al. 2009), ou são estudos com fins diversos
8
[p.ex., Weygoldt (1981) descreveu parte da biologia reprodutiva de P. luteolus; Papp &
9
Papp (2000) relataram o declínio em população de P. luteolus após queimada na área de
10
estudo] e que não objetivaram investigar a relação entre determinada espécie de
11
Phyllodytes e bromélias.
12
Entretanto, alguns trabalhos que investigaram a relação entre espécies
13
bromelígenas de outros gêneros de anfíbios anuros e as bromélias habitadas geraram
14
informações consistentes. Oliveira & Navas (2004) investigaram a seleção de bromélias
15
por Scinax perpusillus e sugeriram que o tamanho da bromélia e o nível de agrupamento
16
da planta (medido através do número de bromélias em um raio de 2 metros da planta
17
amostrada) são características influentes na seleção de bromélias por Scinax perpusillus.
18
Ainda sobre o grupo de S. perpusillus, Alves-Silva & Silva (2009) estudaram o
19
comportamento reprodutivo de seis das 11 espécies do grupo e revelaram um sistema
20
reprodutivo complexo nas espécies estudadas. Os machos das espécies do grupo de S.
21
perpusillus possuem um elaborado repertório acústico e as fêmeas apresentam um
22
sofisticado controle sobre a oviposição, que consiste em inspecionar previamente o sítio
23
reprodutivo e pôr geralmente apenas um ovo por axila foliar, característica considerada
24
sinapomorfia do grupo de S. perpusillus (Alves-Silva & Silva 2009). Sistemas
7
reprodutivos complexos também são observados em outros anuros bromelígenas, como
1
Anomaloglossus beebei (Noble, 1923) (Bourne et al. 2001) e anuros de outros tipos de
2
fitotelmo, como Kurixalus eiffingeri (Boettger, 1895) (Lin et al. 2008), Ranitomeya
3
variabilis (Zimmermann & Zimmermann, 1988), R. imitator (Schulte, 1986) (Brown et
4
al. 2008b) e Mantella laevigata Methuen & Hewitt, 1913 (Heying 2008). Nestas
5
espécies a seleção de hábitat já foi evidenciada e é possível que tal processo também
6
ocorra com as espécies de Phyllodytes, pois, como visto acima, talvez este seja um
7
processo crucial para a sobrevivência e sucesso reprodutivo das espécies que habitam
8
fitotelmos.
9
O local de estudo do presente trabalho está localizada numa área de restinga
10
arbóreo-arbustiva localizada na Área de Proteção Ambiental (APA) Litoral Norte (Fig.
11
1). A área é paralela à orla da praia e possui cerca de 1700 m de comprimento por 400
12
metros de largura. É delimitada ao sul por condomínios residenciais, ao norte por cerca
13
de arame de um grande resort, ao leste por moitas de arbustos próximos à orla da praia e
14
ao oeste por mata ciliar que margeia o Rio Timeantube (para mais detalhes, ver
15
Bastazini et al. 2007). A espécie escolhida como modelo para a realização deste
16
trabalho é Phyllodytes melanomystax (Fig. 2) que, assim como as demais espécies de
17
Phyllodytes (à exceção de P. luteolus, ver acima) possui muito pouco de sua história
18
natural descrita e carece de informações acerca de suas relações com as bromélias que
19
utilizam.
20
A presente dissertação tem por objetivos (1) investigar se há seleção de
21
bromélias por Phyllodytes melanomystax numa área de restinga arbóreo-arbustiva e,
22
caso haja, (2) determinar quais variáveis do microhabitat estão associadas à seleção das
23
bromélias por esta espécie.
24 25
8
Referências Bibliográficas
1
Alves-Silva, R. & Silva, H.R. (2009) Life in bromeliads: reproductive behaviour and the
2
monophyly of the Scinax perpusillus species group (Anura: Hylidae). Journal of
3
Natural History, 43, 205–217.
4
Armbruster, P., Hutchinson, R.A. & Cotgreave, P. (2002) Factors influencing
5
community structure in a South American tank bromeliad fauna. Oikos 96, 225–234.
6
Bastazini, C.V., Munduruca, J.F.V., Rocha, P.L.B. & Napoli, M.F. (2007) Which
7
environmental variables better explain changes in anuran community composition? A
8
case study in the Restinga of Mata de São João, Bahia, Brazil. Herpetologica, 63, 459–
9
471.
10
Bokermann, W.C. (1966) O gênero Phyllodytes Wagler (1830). Anais da Academia
11
Brasileira de Ciências 38, 335–344.
12
Bourne, G.R., Collins, A.C., Holder, A.M. & McCarthy, C.L. (2001) Vocal
13
communication and reproductive behavior of the frog Colostethus beebei in Guyana.
14
Journal of Herpetology 35, 272–281.
15
Brown, J.L., Morales, V. & Summers, K. (2008a). Divergence in parental care, habitat
16
selection and larval life history between two species of Peruvian poison frogs: an
17
experimental analysis. Journal of Evolutionary Biology 21, 1534–1543.
18
Brown, J.L., Twomey, E., Morales, V. & Summers, K. (2008b) Phytotelm size in
19
relation to parental care and mating strategies in two Peruvian poison frogs. Behaviour
20
145, 1139–1165.
9
Bursik, J.V. (1988) Interactive effects of dragonfly predation in experimental pond
1
communities. Ecology 69, 857–867.
2
Caramaschi, U., Da Silva, H.R. & Britto-Pereira, M.C. (1992) A new species of
3
Phyllodytes (Anura, Hylidae) from southern Bahia, Brazil. Copeia 1, 187–191.
4
Caramaschi, U. & Peixoto, O.L. (2004) A new species of Phyllodytes (Anura: Hylidae)
5
from the State of Sergipe, northeastern Brazil. Amphibia-Reptilia 25, 1–7.
6
Caramaschi, U., Peixoto, O.L. & Rodrigues, M.T. (2004) Revalidation and redescription
7
of Phyllodytes wuchereri (Peters, 1873) (Amphibia, Anura, Hylidae). Arquivos do
8
Museu Nacional 62, 185–191.
9
Duellman, W.E. & Trueb, L. (1986) Biology of Amphibians. McGraw-Hill, New York.
10
Eterovick, P.C. (1999) Use and sharing of calling and retreat sites by Phyllodytes
11
luteolus in modified environment. Journal of Herpetology 33, 17–22.
12
Gascon, C. (1992) Predators and tadpole prey in central Amazonia: field data and
13
experimental manipulations. Ecology 73, 971–980.
14
Giaretta, A.A. (1996) Reproductive specializations of the bromeliad hylid frog
15
Phyllodytes luteolus. Journal of Herpetology 30, 96–97.
16
Haddad, C.F.B. & Prado, C.P.A. (2005) Reproductive modes in frogs and their
17
unexpected diversity in the Atlantic Forest of Brazil. BioScience 55, 207–217.
18
Heying, H.E. (2008) Social and reproductive behaviour in the Madagascan poison frog,
19
Mantella laevigata, with comparisons to the dendrobatids. Animal Behaviour 61, 567–
20
577.
21
Huey, R.B. (1991) Physiological consequences of habitat selection. The American
22
Naturalist 137, 91–115.
10
Kitching, R.L. (2000) Food Webs and Container Habitats: The Natural History and
1
Ecology of Phytotelmata. Cambridge University Press, Cambridge, UK.
2
Kitching, R.L. (2001) Food webs in phytotelmata: “bottom-up” and “top-down”
3
explanations for community structure. Annual Review of Entomology 46, 729–60.
4
Jowers, M.J., Downie, J.R., & Cohen, B.L. (2008) The golden tree frog of Trinidad,
5
Phyllodytes auratus (Anura: Hylidae): systematic and conservation status. Studies on
6
Neotropical Fauna and Environment 43, 181–188.
7
Laessle, A.M. (1961) A micro-limnological study of Jamaican bromeliads. Ecology 42,
8
499–517.
9
Lannoo, M.J., Townsend, D.S. & Wassersug, R.I. (1987) Larval life in the leaves:
10
arboreal tadpole types, with special attention to the morphology, ecology and behavior
11
of the oophagous Osteopilus brunneus (Hylidae) larva. Fieldiana Zoology 38, 1–31.
12
Lehtinen, R.M. Lanoo, M.J. & Wassersug, R.J. (2004) Phytotelm-breeding anurans:
13
past, present and future research. Ecology and Evolution of Phytotelm Breeding
14
Anurans, (ed R.M. Lehtinen), pp. 1–9. Miscellaneous Publications of the Museum of
15
Zoology, University of Michigan.
16
Lin, Y.S., Lehtinen, R.M. & Kam, Y.C. (2008) Time-and context-dependent oviposition
17
site selection of a phytotelm-breeding frog in relation to habitat characteristics and
18
conspecific cues. Journal of Herpetology 64, 413–421.
19
Neill, W.T. (1951) A bromeliad herpetofauna in Florida. Ecology 32,140–143.
20
Oliveira, F.B. & Navas, C.A. (2004) Plant selection and seasonal patterns of vocal
21
activity in two populations of the bromeligen treefrog Scinax perpusillus (Anura,
22
Hylidae). Journal of Herpetology 38, 331–339.
11
Papp, M.G. & Papp, C.O.G. (2000) Decline in a population of the treefrog Phyllodytes
1
luteolus after fire. Herpetological Review 31, 93–95.
2
Peixoto, O.L. (1987) Caracterização do grupo „„perpusilla‟‟ e revalidação da posição
3
taxonômica de Ololygon perpusilla perpusilla e Ololygon perpusilla v-signata
4
(Amphibia, Anura, Hylidae). Arquivos da Universidade Federal Rural do Rio de
5
Janeiro 10, 37–49.
6
Peixoto, O.L. (1995) Associação de anuros a bromeliáceas na Mata Atlântica. Revista
7
Universidade Rural Série Ciencias da Vida 17, 75–83.
8
Peixoto, O.L., Caramaschi, U., Freire, E.M.X. (1999) Two new species of Phyllodytes
9
(Anura: Hylidae) from the state of Alagoas, northeastern Brazil. Herpetologica 59, 235–
10
246.
11
Resetarits, W.J. & Willbur, H.M. (1989) Choice of oviposition site by Hyla
12
chrysoscelis: role of predators and competitors. Ecology 70, 220–228.
13
Romero, G.Q. & Vasconcellos-Neto, J. (2005) The effect of plant structure on the
14
spatial and microspatial distribution of a bromeliad-living jumping spider (Salticidae).
15
Journal of Animal Ecology 74, 12–21.
16
Rudolf, V.H.W. & Rödel, M.O. (2005) Oviposition site selection in a complex and
17
variable environment: the role of habitat quality and conspecific cues. Oecologia 142,
18
316–325.
19
Sampaio, M.C., Picó, F.X. & Scarano, F.R. (2005) Ramet demography of a nurse
20
bromeliad in Brazilian restingas. American Journal of Botany 92, 674–681.
12
Schiesari, L., Gordo, M. & Hodl, W. (2003) Treeholes as calling, breeding, and
1
developmental sites for the amazonian canopy frog, Phrynohyas resinifictrix (Hylidae).
2
Copeia 2, 263–272.
3
Schineider, J.A. & Teixeira, R.L. (2001) Relacionamento entre anfíbios anuros e
4
bromélias da restinga de Regência, Linhares, Espírito Santo, Brasil. Iheringia 91, 41–
5
48.
6
Silva, H.R. & Britto-Pereira, M.C. (2006) How much fruit do fruit-eating frogs eat? An
7
investigation on the diet of Xenohyla truncata (Lissamphibia: Anura: Hylidae). Journal
8
of Zoology 270, 692–698.
9
Simon, J.E. & Gasparini, J.L. (2003) Descrição da vocalização de Phyllodytes kautskyi
10
Peixoto e Cruz, 1988 (Amphibia, Anura, Hylidae). Boletim do Museu de Biologia Mello
11
Leitão 16, 47–54.
12
Smith, L.B. & Downs, R.J. (1979) Bromeliaceae (Bromelioideae). Flora Neotropica 14,
13
1493–2142.
14
Vieira, W.S., Santana, G.G., Dos Santos, S.C.D.C., Alves, R.R.N. & Pereira-Filho, G.A.
15
(2009) Description of the tadpoles of Phyllodytes brevirostris (Anura: Hylidae).
16
Zootaxa 2119, 66–68.
17
Weygoldt, P. (1981). Beobachtungen zur fortpflanzungsbiologie von Phyllodytes
18
luteolus (Wied 1824) im terrarium (Amphibia: Salientia: Hylidae). Salamandra 17, 1–1.
13
Figura 1. Área de estudo na Praia do Forte, Município de Mata de São João, Estado da Bahia, Brasil. A – área de estudo: ambiente de restinga arbóreo-arbustiva com moitas de bromélias terrestres, estas últimas indicadas por setas na cor vermelha. B – detalhe da bromélia terrestre
Aechmea cf. aquilega, espécie abundante na área de estudo e utilizada por Phyllodytes melanomystax como sítio de vocalização.
14
Figura 2. O anuro Phyllodytes melanomystax em quatro diferentes momentos. A, girino no tanque central da bromélia; B, macho vocalizante no tanque central da bromélia; C, macho e fêmea juntos em uma mesma bromélia; D, vista frontal de P. melanomystax destacando o “bigode” característico da espécie.
B
A
15
Artigo
Este capítulo é aqui apresentado sob a forma de artigo a ser submetido ao periódico Journal of Animal Ecology, sob o título “Calling site selection by the
bromeliad-dwelling treefrog Phyllodytes melanomystax (Amphibia: Anura: Hylidae) in a coastal sand dune habitat”. As normas de publicação no respectivo periódico se
16
Calling site selection by the bromeliad-dwelling treefrog Phyllodytes melanomystax
1
(Amphibia: Anura: Hylidae) in a coastal sand dune habitat
2
Maria Silva CUNHA¹,³ and Marcelo Felgueiras NAPOLI²
3
¹Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramento, Instituto de Biologia,
4
Universidade Federal da Bahia, Rua Barão de Jeremoabo, Campus Universitário de
5
Ondina, 40170-115 Salvador, Bahia, Brazil
6
²Museu de Zoologia, Instituto de Biologia, Universidade Federal da Bahia, Rua Barão
7
de Jeremoabo, Campus Universitário de Ondina, 40170-115 Salvador, Bahia, Brazil.
E-8
mail: napoli@ufba.br
9
3Corresponding author: liacnh@gmail.com
10
Running headline: Calling site selection by a bromeliad-dwelling frog
11 12
17
Summary
1
1. Tank bromeliads are able to accumulate rainwater within their rosettes, forming small
2
bodies of water known as phytotelms. These bromeliads are used by a great variety of
3
vertebrates and invertebrates and some species spend their entire life cycle inside
tank-4
bromeliads. It is known that for anurans there is a non-random use of bromeliads, but
5
the environmental factors that drive this selection are still poorly known.
6
2. In this study, variables associated to bromeliad selection by calling males of the
7
bromeliad-inhabiting frog Phyllodytes melanomystax were investigated. Novel natural
8
history observations of the focused species also were provided.
9
3. The study site was a sand-dune restinga environment, located in the Municipality of
10
Mata de São João, northern coast of Bahia State, northeastern Brazil. Two hundred and
11
two terrestrial bromeliads were sampled, 101 with and 101 without calling males of P.
12
melanomystax. Nine environmental variables (predictors) related in literature as
13
possibly associated to bromeliad selection by anurans were measured. Multiple logistic
14
regression analysis and Wald test were performed to test which environmental variables
15
could explain the occurrence of calling males of P. melanomystax within terrestrial
16
bromeliads.
17
4. The presence/absence of calling males of P. melanomystax in bromeliads was
18
influenced by number of bromeliads in a 2 meters radius and amount of debris inside
19
the rosettes, while physical and/or chemical variables of bromeliads and from stored
20
water inside the rosettes had no influence. The marking-recapture procedure of P.
21
melanomystax evidenced strong site fidelity for males. Yet, it was observed that males
22
calling sites were also used by the species as oviposition sites and for development of
23
tadpoles.
18
5. This is the first research to explain the pattern of bromeliad selection by a species of
1
the bromeliad-dwelling frog genus Phyllodytes.
2 3
Keywords: bromeligen species, microhabitat selection, phytotelm.
19
Introduction
1
Selection of calling sites is a critical factor that affects the success of males of
2
many anuran species, as females may choose their mates not only by its acoustic and
3
physical characteristics, but also by the quality of the site for offspring (Duellman &
4
Trueb 1986). Anurans from tropical regions show a great variety of reproductive modes
5
(Haddad & Prado 2005), using an array of different microhabitats. By using different
6
microhabitats they face different situations, and the environmental factors that influence
7
the mechanisms of calling site selection also can change.
8
Phytotelm-dwelling anurans face risks and situations unusual to traditional
9
habitats like ponds and streams (Lehtinen et al. 2004). Phytotelms are small bodies of
10
water formed by accumulation of rainwater within plants or parts of plants, such as
11
treeholes, bromeliad rosettes, and bamboo stumps (Kitching 2001; Schiesari, Gordo &
12
Hödl 2003). Not surprisingly, phytotelm-inhabiting anurans have to deal with situations
13
as unpredictable food availability, low dissolved oxygen concentrations, and high
14
desiccation risk (Lehtinen et al. 2004). However, compared to pond and streams,
15
phytotelms are known as safe reproduction sites, because these sites do not have major
16
traditional predators for eggs and tadpoles, and consequently forces like predation and
17
competition are not so pronounced (Schiesari, Gordo & Hödl 2003), though predators
18
like larvae of Zygoptera and Anisoptera (Insecta, Odonata) and crabs are not rare in
19
terrestrial bromeliads of restinga habitats (MF Napoli, personal observation). Predation
20
pressure on eggs and tadpoles are referred as major forces that influence the evolution
21
of alternative reproductive strategies (Magnusson & Hero 1991), like use of phytotelms
22
as reproductive sites by anurans.
23
Among phytotelms, bromeliads are known as key plants for tropical regions
24
because sometimes they hold inside their tanks the unique source of available
20
freshwater (Neill 1951). Many species of vertebrates and invertebrates use bromeliads
1
for shelter or during foraging activity, and some species can spend their entire life cycle
2
inside tank-bromeliads (Neill 1951; Laessle 1961; Juncá & Borges 2002; Srivastava et
3
al. 2004; Lopez et al. 2005). Tank-bromeliad is a common name given to bromeliad
4
species that accumulate water because of the configuration of its leaves. These leaves
5
alternate and arrange in spiral and this arrangement permit them to accumulate water
6
and dry leaves from the canopy within the leaf axils and inside the central tank (Fig. 1).
7
Bromeliad-dwelling anurans usually have pronounced mechanisms of
8
microhabitat selection. Males of Scinax perpusillus (Lutz & Lutz, 1939), for example,
9
prefer clustered and terrestrial bromeliads, a preference associated to territorial behavior
10
(Oliveira & Navas 2004). Additionally, species of the S. perpusillus group have a
11
sophisticated reproductive system, which involves from an elaborated acoustic repertory
12
in males to a complex oviposition control in females (Alves-Silva & Silva 2009).
13
Complex reproductive systems and non-random bromeliad use were also reported for
14
other bromeliad frogs as Anomaloglossus beebei (Noble, 1923) (Bourne et al. 2001),
15
and for other phytotelm anurans like Kurixalus eiffingeri (Boettger, 1895) (Lin et al.
16
2008), Ranitomeya variabilis (Zimmermann & Zimmermann, 1988), R. imitator
17
(Schulte, 1986) (Brown et al. 2008), and Mantella laevigata Methuen & Hewitt, 1913
18
(Heying 2008).
19
The genus Phyllodytes Wagler, 1830 is entirely composed by small
bromeliad-20
dwelling treefrogs distributed along the Tropical Atlantic Forest (Caramaschi, Peixoto
21
& Rodrigues 2004), but little is known about the nature of the relationship between
22
Phyllodytes and bromeliads. These frogs spend their entire life cycle inside the
23
bromeliads, using them as calling and retreat sites (Eterovick 1999), and local for
24
reproduction and deposition of eggs and tadpoles (Peixoto 1995). Few data on natural
21
history and ecology are available for P. luteolus (Eterovick 1999; Schineider & Teixeira
1
2001), and the remaining studies on Phyllodytes have a taxonomic approach (e.g.:
2
Peixoto, Caramaschi & Freire 1999, Caramaschi, Peixoto & Rodrigues 2004, Vieira et
3
al. 2009). In view of the high microhabitat specificity of Phyllodytes species, and of the
4
poorly known relationship between them and bromeliads, it is important to conduct
5
studies to clarify some aspects of microhabitat use by these species.
6
The treefrog Phyllodytes melanomystax Caramaschi, Silva & Britto-Pereira,
7
1992, is distributed from southern State of Sergipe to southern State of Bahia, Brazil
8
(Peixoto & Pimenta 2008). This species is very abundant in northern coast of the State
9
of Bahia, in a region known as Litoral Norte, which is composed in most part by coastal
10
sand dune habitats covered with herbaceous and shrubby vegetation, which is common
11
along the Brazilian coast and known as ‘restinga’ (Suguio & Tessler, 1984). The region
12
is suffering a process of habitat loss due to unregulated tourism and to conversion of the
13
restingas into resorts and residential areas.
14
In this paper, Phyllodytes melanomystax was used as a model species for
15
investigating the variables associated to site selection by the bromeliad-dwelling frog
16
genus Phyllodytes. Two questions were addressed: (1) is there any pattern in bromeliad
17
use by these frogs? (2) Which environmental variables influence the selection of
18
bromeliads by calling males of P. melanomystax? Calling males were used as a model
19
for selection system, and we also made some novel natural history observations that
20
could help to understand our results.
21 22
22
Material and Methods
1
Study Area
2
The field study was conducted from 9 April to 7 May 2010 in a private property
3
located in Praia do Forte, Municipality of Mata de São João, State of Bahia, Brazil (12º
4
34' 12'' S; 38º 00' 04'' W, 10 m above sea level). The property is located in the State
5
environmental protected area APA Litoral Norte (see Bastazini et al. 2007 for a location
6
map). The study area is a coastal sand dune habitat covered with herbaceous and
7
shrubby vegetation, known as ‘restinga’, a sandy coastal plain vegetation from the
8
Brazilian Atlantic Forest biome (Scarano et al. 2002).
9 10
Research Design and Field Methods
11
A sampling polygon of 1700 x 400 m was delimited within the study area, in
12
which 202 bromeliads (sample units—SU) were randomly sampled following a point
13
map. For the construction of the map, 202 values ranging from 0 to 1700 m
14
(representing the major axis of the polygon) and 202 values from 0 to 400 m
15
(representing the minor axis of the polygon) were obtained at a random, and then
16
randomly combined into ordered pairs. Each ordered pair corresponded to a SU. When a
17
bromeliad was not in the exact point previously chosen at random, the nearest
18
bromeliad was measured. A single species of tank-bromeliad was sampled to avoid
19
sampling biases due to species-specific structural distinctiveness, of which was elected
20
for sampling the most abundant tank-bromeliad in the study area, Aechmea aquilega
21
(Salisb.) Griseb., 1864. Bromeliads (SUs) were divided into two categories: unoccupied
22
(category 0) and occupied bromeliads (category 1) by calling males of P. melanomystax.
23
The same number of bromeliads was sampled for each category (101 bromeliads per
23
category), totalizing 202 SUs. Voucher specimens of P. melanomystax were deposited
1
in the Museu de Zoologia da Universidade Federal da Bahia (UFBA 10653–10712).
2
Bromeliads with or without calling males of Phyllodytes melanomystax were
3
determined by active search from 17h30min to 22h30min, time interval corresponding
4
to the vocal activity for this species (M.S. Cunha personal observation). This procedure
5
was adopted assuming that we only could determine whether a bromeliad was occupied
6
or not by males of P. melanomystax when searching at night, because during periods of
7
sunlight these treefrogs always drop into the leaf axils, which makes it quite impossible
8
to see and reach them without damage the bromeliad. After each night, 10 bromeliads
9
were marked with small plastic strips and then georeferenced. These procedures were
10
repeated until we reached the total of 202 sampled bromeliads (20 days of searching).
11
It was respected the minimal distance of 20 m between SUs and this value was
12
assumed as enough to assure independence of sample units. In order to test the
13
efficiency of this value, the home range of Phyllodytes melanomystax was investigated
14
with a capture-marking-recapture experiment. Thus, if the home range of P.
15
melanomystax calling males was smaller than 20 m, the samples were independent.
16
From the 101 males observed in calling activity in bromeliads from category 1, it was
17
captured the maximal number of males as possible throughout the 20 days of data
18
collection. Fifty-two males of P. melanomystax were marked using the toe-clipping
19
method (Martoff 1953) with a small modification: instead of clipping the toe as a whole,
20
only the disc was removed. Marked individuals were released soon after the marking in
21
the same bromeliad where they were captured. The recapture period was in the last
22
week of field research (03–07 May 2010). Some natural history observations (for
23
example, calling position inside the bromeliad, presence of another calling males etc.)
24
were also made during data collection. Before capturing a male, it was spent
24
approximately 5 minutes in silent to observe how many active males there were in that
1
clump. This observation was also made during the time spent for marking the males and
2
signalizing the sample unit, which took approximately 10–15 minutes of observations in
3
each point.
4
In the morning after marking the bromeliads, from 6h to 11h, nine predictor
5
variables from each marked bromeliad were measured: (1) volume, (2) temperature, and
6
(3) pH of stored water in bromeliad rosette, (4) amount of debris inside the bromeliad
7
tank, (5) number of leaf axils with water, (6) bromeliad tank height, (7) maximum
8
bromeliad diameter, (8) number of bromeliads in a 2 m radius, and (9) distance of the
9
referred bromeliad to the next bromeliad cluster. Variables 8 and 9 correspond to a
10
measure of bromeliad/cluster isolation. Bromeliad clumps varied in size and shape, but
11
they were elliptical-shaped by most times. The size of the clump varied from clumps
12
formed by just three bromeliads (± 1 m2) to clumps with more than one hundred
13
bromeliads (more than 20 m2). Water temperature was recorded with a digital
thermo-14
hygrometer to the nearest 0.1ºC directly from inside the bromeliad. For variables 1 and
15
3 the entire volume of water was extracted inside the bromeliad rosette with a plastic
16
tube connected to a recipient, a device similar to that used by Guimarães-Souza et al.
17
(2006) and Jabiol, Corbara & Céréghino (2009). Water volume was measured in a
18
graduated cylinder to the nearest 0.1 ml, and pH with a digital pH meter to the nearest
19
0.1. The amount of debris was recorded following a similar procedure used by Osses,
20
Martins & Machado (2008), as an ordinal variable (1–4): 1—smallest amount of debris;
21
2—large amount of debris, but not enough to prevent a specimen of P. melanomystax
22
from passing through the bromeliad central tank or leaf axils; 3—very large amount of
23
debris, but still passage free; 4—largest amount of debris, blocking passage to central
24
tank and leaf axils. In order to avoid temporal biases during the period of the
25
measurement of variables (from 6h to 11h), as temperature increasing, we alternated the
1
sampling of bromeliads without (category 0) and bromeliads with P. melanomystax
2 (category 1). 3 4 Data Analysis 5
For the purpose of analysis, three data matrices were produced: (A) a matrix of
6
202 sample units (bromeliads, objects) vs. the presence (1) or absence (0) of Phyllodytes
7
melanomystax (attribute), representing the dependent variable of the analysis; (B) a
8
matrix of 202 sample units (bromeliads, objects) vs. 9 predictor variables, representing
9
the independent variables of the analysis; (C) similar to matrix B, but only with
10
uncorrelated predictor variables (n = 7). Five bromeliads lacked stored water in their
11
rosettes, and therefore no values referring to water related variables were entered in
12
matrices B and C. Descriptive statistics of predictor variables are in Table 1.
13
The multiple logistic regression was used to determine which predictor variables
14
(matrix C) were important for the selection of calling sites (bromeliads) by P.
15
melanomystax and to create a predictive habitat model based on presence/absence data
16
(matrix A). As in linear regressions, multiple logistic regressions have the assumption
17
of collinearity absence between independent variables (Gotelli & Ellison 2004). As
18
some variables did not present normal distribution, the existence of significant
19
correlations between predictor variables were tested using the Spearman rank
20
correlation (R), adjusting the α-level (P ≤ 0.05) by the Bonferroni correction (Bland
21
2000). Three significant correlations resulted from this analysis: number of leaf axils
22
with water vs. volume of stored water in bromeliad rosette, number of leaf axils with
23
water vs. amount of debris inside the bromeliad tank, and bromeliad tank height vs.
26
volume of stored water in bromeliad rosette (Table 2). The variables number of leaf
1
axils with water and bromeliad tank height were excluded from analysis because
2
volume of stored water in bromeliad rosette has a great biological meaning for
3
phytotelm-dwelling anurans (Bourne et al. 2001, Schiesari, Gordo & Hödl 2003), and
4
recent studies showed that amount of debris is a microhabitat selection criterion for
5
some bromeliad-inhabiting animals (Romero & Vasconcelos-Neto 2005; Osses, Martins
6
& Machado 2008). Therefore, the multiple logistic regression analysis was performed
7
with seven predictor variables. The Wald statistics (Quinn & Keough 2002) was used to
8
test the null hypothesis that any of the independent variables recorded influenced the
9
presence/absence of P. melanomystax in bromeliads. The Wald statistics tests the
10
contribution of each independent variable to the response variable individually when all
11
other variables are constant, revealing the effect of each variable independently. The
α-12
level (P ≤ 0.05) was Bonferroni corrected to control Type I error rate when using
13
multiple tests (Bland 2004). For evaluating the goodness of fit of the model and its
14
predictive performance, the statistics of Hosmer-Lemeshow was conducted (Hosmer &
15
Lemeshow 2000). In this analysis, the null hypothesis is that there is no evidence for
16
lack of fit of the model, and therefore if null hypothesis is rejected the model is not well
17
adjusted. Specificity or true negative fraction (proportion of correct predictions for the
18
absence), sensitivity or true positive fraction (proportion of correct predictions for the
19
presence), and overall success rate of the model were calculated (Rudolf & Rödel
20
2005).
21
27
Results
1
Microhabitat variables and natural history notes
2
Calling specimens of Phyllodytes melanomystax always were obtained from
3
bromeliads filled with water. Out of 52 marked males, 27 (52%) were recaptured, all of
4
them during calling activity. The distance between release and recapture points was low
5
(0.27–11.5 m, X = 4.30 m ± 3.4 m), and three recaptured males were found in the same
6
bromeliads they were released. The amount of recaptured males from the first sampling
7
days was similar to that from the last sampling days.
8
Calling activity of Phyllodytes melanomystax took place from sunset to dawn,
9
with the activity peak ranging from 19h to 21h. Calling males were located
10
preferentially in the central tank (n = 50, 94%), with the head pointed to the external
11
side of the bromeliad (Fig. 2). Males calling from leaf axils were less frequent (n = 3,
12
6%). By three times we saw a female in the same bromeliad of a calling male, but not in
13
amplexus, and by one time we observed a female perched on the vegetation above the
14
bromeliad with a calling male. In two occasions we saw two calling males in a single
15
bromeliad, one on the central tank and the other in a leaf axil. Both pairs of calling
16
males were performing advertisement call. More frequently (not quantified), we
17
observed only one male per bromeliad cluster, but there were a few occasions where
18
there were more than one calling male in a single cluster.
19
We found tadpoles of Phyllodytes melanomystax in 25 (25%) of the 101
20
bromeliads with calling males, with 1 to 32 tadpoles per bromeliad ( X = 6.0±6.0).
21
Tadpoles or eggs were not observed in bromeliads without calling males of P.
22
melanomystax. The volume of water inside bromeliads rosettes with tadpoles varied
28
from 130 ml to 1237 ml ( X = 429.4±257.0 ml). We observed egg clutches of P.
1
melanomystax in two bromeliads that also had tadpoles, one with 12 eggs and the other
2
with 14 eggs. The 12-eggs clutch was found in a bromeliad of 480 ml with four
3
tadpoles; the 14-eggs clutch in a bromeliad of 270 ml with 32 tadpoles. All tadpoles and
4
egg clutches were found in the water stored inside the central tank of the bromeliad. It
5
was not possible to determine the stages (Gosner 1960) of the tadpoles found in the
6
same bromeliads, but it was visually possible to confirm that there were tadpoles two to
7
three times larger than others from the same site.
8
9
Statistical analysis
10
The Wald hypothesis test indicated that only predictor variables (1) number of
11
bromeliads in a 2 meter radius and (2) amount of debris inside the bromeliad tank
12
influenced the presence/absence of calling specimens of Phyllodytes melanomystax in
13
terrestrial bromeliads (Table 3). The number of bromeliads in a 2 meter radius
14
influenced positively the probability of occurrence of calling males in bromeliads,
15
indicating an avoidance of isolated bromeliads, and a preference for clustered
16
bromeliads (Fig. 3a). On the other hand, the amount of debris influenced negatively the
17
probability of occurrence of calling males in bromeliads, indicating an avoidance of
18
bromeliads with a great amount of debris, and a preference for calling sites with no or
19
with small amount of debris (Fig. 3b). The Hosmer-Lemeshow statistics accepted the
20
null-hypothesis that there is no evidence for lack of fit of the data (Chi-Square = 4.04,
21
DF = 8, P > 0.85), and therefore the model is well data adjusted. The high specificity
22
(71.6%), sensitivity (73.5%), and overall success rate (72.5%) of the model indicated
23
that it predicted most of the unused and used sites correctly (Table 4).
29
Discussion
1
The calling site of Phyllodytes melanomystax in terrestrial bromeliads of the
2
study area was similar to that published for P. luteolus (Wied-Neuwied, 1824)
3
(Eterovick 1999). Both species use the central tank of bromeliads and their leaf axils to
4
call, but P. melanomystax differs by using the central tank as the primary calling site,
5
while in P. luteolus there was no detected difference. The more frequent use of the
6
bromeliad central tank as the main calling site by P. melanomystax possibly is due to
7
the structure of the terrestrial bromeliads investigated, with close leafs and central tank
8
as the main bromeliad water reservoir. The morphological structure of these bromeliads
9
may be a response to the high sunlight incidence over these plants. It is known that
10
bromeliads can modify structural characteristics, as morphology of leaves, shape and
11
size of the tank, and photochemical efficiency in response to variations in light and
12
flooding regimes (Cogliatti-Carvalho, Almeida & Rocha 1998; Scarano et al. 2002).
13
Although up till now there is no study providing these responses for Aechmea cf.
14
aquilega, we assume that as phenotypic plasticity is a common characteristic of
15
Bromeliaceae, it is possible to be happening to this species in our study site.
16
The volume of stored water in terrestrial bromeliads was not able to explain the
17
calling site selection by adult males of Phyllodytes melanomystax. The results presented
18
here agree with Schineider & Teixeira (2001), which argued that the volume of water
19
stored in bromeliads is not important for P. luteolus. Nevertheless, Eterovick (1999)
20
observed for P. luteolus that volume and pH of water were statistically different
21
between occupied and unoccupied bromeliads. In fact, in the study area, calling males
22
of P. melanomystax did not occur in terrestrial bromeliads without stored water, which
23
points out to the presence of it as a primary condition for choice of the bromeliad by this
30
treefrog. A water reservoir is essential for the maintenance of hydric balance by the
1
animal, and for the development of tadpoles (Duellman & Trueb 1986). On the other
2
hand, bromeliads with small amounts of stored water (minimum of 85 ml) were used as
3
call sites by males of P. melanomystax, which led us to conclude that the presence of
4
stored water, even in low volumes, qualifies a terrestrial bromeliad of an open habitat to
5
host a calling male of P. melanomystax, but the increase of stored water does not
6
improve the chance of the bromeliad to be inhabited by a calling male.
7
In the present research, isolated or clustered terrestrial bromeliads were often
8
occupied by a single calling male of Phyllodytes melanomystax, which suggests a
9
territorial behavior for adult males, and the choice of calling sites as a valuable
10
parameter for the species reproductive success. In assuming the territoriality of adult
11
males, the preference for clustered bromeliads by a calling male also implies that its
12
territory was represented by the entire bromeliad cluster. Similar territoriality was
13
reported for Scinax perpusillus, where adult males defend not only a single bromeliad,
14
but also prefer isolated clusters of bromeliads, possibly to have access to several
15
potential oviposition sites that might confer reproductive advantages, and to reduce
16
intra-sexual competition (Oliveira & Navas 2004). As for P. melanomystax, variables
17
related to spatial distribution of bromeliads were more important to call site selection in
18
S. perpusillus than physical and chemical parameters of the bromeliad (Oliveira &
19
Navas 2004).
20
The presence of tadpoles and eggs of Phyllodytes melanomystax in the same
21
terrestrial bromeliads of conspecific calling males points out that the species possibly
22
uses the same sites for calling, egg-laying, and tadpole development, as observed for P.
23
luteolus by Eterovick (1999). Nevertheless, the reproductive characteristics of P.
