CINTHIA APARECIDA DA SILVA
ESTOQUE E PRODUÇÃO DE RAIZ FINA AO LONGO DE UM GRADIENTE ALTITUDINAL DE FLORESTA ATLÂNTICA NA SERRA DO MAR, SÃO PAULO,
BRASIL
CAMPINAS 2015
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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS
INSTITUTO DE BIOLOGIA
CINTHIA APARECIDA DA SILVA
ESTOQUE E PRODUÇÃO DE RAIZ FINA AO LONGO DE UM GRADIENTE ALTITUDINAL DE FLORESTA ATLÂNTICA NA SERRA DO MAR, SÃO PAULO,
BRASIL
Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como requisito para obtenção do título de mestra em Biologia Vegetal.
CAMPINAS 2015
Ficha catalográfica
Universidade Estadual de Campinas Biblioteca do Instituto de Biologia Mara Janaina de Oliveira - CRB 8/6972
Silva, Cinthia Aparecida,
Si38e SilEstoque e produção de raiz fina ao longo de um gradiente altitudinal de Floresta Atlântica na Serra do Mar, São Paulo, Brasil / Cinthia Aparecida da Silva. –
Campinas, SP : [s.n.], 2015.
SilOrientador: Carlos Alfredo Joly.
SilDissertação (mestrado) – Universidade Estadual de Campinas, Instituto de Biologia.
Sil1. Biomassa. 2. Raízes finas. 3. Reservatórios de carbono. 4. Conteúdo de água no solo. 5. Florestas tropicais. I. Joly, Carlos Alfredo,1955-. II. Universidade Estadual de Campinas. Instituto de Biologia. III. Título.
Informações para Biblioteca Digital
Título em outro idioma: Fine root stock and production along an elevational gradient of Atlantic
Forest at Serra do Mar, São Paulo, Brazil
Palavras-chave em inglês:
Biomass Fine roots Carbon sinks Soil water content Tropical forests
Área de concentração: Biologia Vegetal Titulação: Mestra em Biologia Vegetal Banca examinadora:
Carlos Alfredo Joly [Orientador] Flavio Antonio Mäes dos Santos Daniela Mariano Lopes da Silva
Data de defesa: 23-02-2015
Programa de Pós-Graduação: Biologia Vegetal
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RESUMO
As florestas tropicais estão entre os ecossistemas terrestres mais diversos e produtivos do planeta, embora ocorram sob solos pobres. Para superar essa condição as plantas adaptam a si mesmas para alocarem biomassa adicional a órgãos onde os recursos são limitantes. Alguns desses órgãos são as raízes finas, raízes responsáveis pela absorção de água e nutrientes do solo. Elas representam um elevado custo de produção para as plantas, mas uma importante fonte de carbono para o solo. Devido as variações na disponibilidade de recursos influenciarem o seu estoque e produção, as expectativas do presente estudo foram de que: i) o estoque e a produção anual de raízes finas aumentariam com a elevação da altitude; ii) a produção de raízes finas seria maior nos períodos de menor umidade; iii) haveria maior biomassa de raiz fina na porção superficial do solo (0-10 cm); iv) o uso de menores tempos de coleta em pequenas porções de solo não afetaria a acurácia do método escolhido. Para testar tais suposições, foram selecionados cinco hectares de Floresta Atlântica conservada. As informações sobre estrutura, composição florística e características do solo foram obtidas de estudos prévios. Em cada um desses hectares, foram instalados 16 coletores para o monitoramento da produção trimestral. O menor estoque e produção anual de raízes finas foram encontrados na Floresta Ombrófila Densa Submontana e o maior na Floresta Ombrófila Densa Montana. Os períodos em que houveram as maiores produções coincidiram com os das maiores temperaturas e precipitações acumuladas e a maior biomassa de raízes finas foi observada na camada de 0-10 cm. A adaptação do método não influenciou significativamente na amostragem e a variável que mais explicou a produção anual foi o conteúdo de água no solo. Com base em tais resultados, a conclusão foi que as variações climáticas ao longo do gradiente altitudinal não influenciaram diretamente o estoque de raízes finas, mas as variações sazonais determinaram a sua produção. Quaisquer alterações que venham a ocorrer nas taxas de precipitação, poderão assim, desencadear mudanças significativas na maneira como a Floresta Atlântica aloca carbono, investindo mais em raízes finas do que nos demais órgãos.
Palavras-chave: biomassa, raízes finas, reservatórios de carbono, conteúdo de água no solo, florestas tropicais.
ix ABSTRACT
Tropical forests are among the most diverse and productive ecosystems on the planet, however they occur in poor soils. To overcome this condition plants adapt themselves allocating additional biomass to organs where resources are limiting. Some of these organs are the fine roots, roots responsible for absorbing water and nutrients from the soil. They represent a high cost of production to the plants, but at the same time, they are an important source of carbon to the soil. Variations in the resources available can influence stock and production of fine roots and because of that, the expectation was that: i) fine root stock and annual production would increase with elevation; ii) fine roots production would be higher in periods of lower moisture; iii) a higher fine roots biomass would be found in the superficial soil layer (0-10 cm); iv) the use of a short time of sampling in smaller soil portions should not affect the accuracy of the chosen method. To test these hypotheses five plots located in Atlantic Forest along an elevation gradient were selected. The information about the forest structure, floristic composition and soil traits were known from previous studies. Each individual plot had 16 ingrowth cores were installed to monitor the quarterly production of fine roots. Submontane Forest had the smallest stock and annual production of fine roots, while Montane Forest had the highest ones. Periods of higher production coincide with higher temperatures and accumulated rainfall. The first layer of soil, from zero to 10 cm, had the highest fine roots biomass. The method adaptation did not significantly influence the fine roots sampling. The soil water content was the variable which best explained annual production. According to the research results, the conclusion achieved was that the fine roots stock is not directly influenced by climatic variation over elevation, but the seasonal variation influenced the fine roots production. Any possible changes in precipitation rates, may thus trigger significant changes in the way that Atlantic Forest allocates carbon, investing more in fine roots that in other organs.
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Aos meus pais, ofereço e aos meus amigos, dedico.
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Agradecimentos
Ao CNPq e à FAPESP pelo financiamento da minha manutenção e desenvolvimento do meu projeto ao longo desses 2 anos de mestrado.
Ao Prof. Dr. Carlos Alfredo Joly pela orientação, por receber a mim e todos aqueles que vieram comigo no Laboratório de Ecofisiologia Vegetal e, acima de tudo, pela paciência. Afinal, a equipe de raiz fina não foi fácil, admito!
À Profa. Dra. Simone Aparecida Vieira, minha “raiz de sustentação”, por me acolher desde o treinamento técnico e por confiar em mim, muitas vezes, mais até do que eu mesma. A caminhada só está começando, heim?!
Ao amigo Marcos Scaranello, quem nos ajudou a dar os primeiros passos com as raizinhas, e por estar presente nos momentos mais críticos da minha vida acadêmica.
À querida amiga Mariana, pela ajuda no campo, no laboratório e, especialmente, pelo companheirismo ao longo desse tempo de convivência.
Aos queridos amigos Rafael e Ian pelo suporte no laboratório e cuja companhia transformou as manhãs e tardes, a princípio entediantes, em momentos prazerosos.
Aos queridos irmãozinhos Yvonne, Laura, Cristina, Marjorie, Luís e Salatiel pelo suporte no campo, na minha formação pessoal e profissional e, acima de tudo, pelo prazeroso convívio.
Às amigas Thaís, Larissa, Cora, Marisol e Isabella por, prontamente, atenderem os meus pedidos de ajuda no campo e por me ensinarem que uma vida mais serena é possível.
À Georgia, David, Júlia, Taís, Meire e Sayuri pelo auxílio no laboratório. Vocês não fazem ideia do quanto cada saquinho triado e limpo fez diferença!
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Ao Sr. Salvador, Wagner, Joselino, Renato (Pezão) e Marquinhos pelo suporte no campo e pelas conversas que possibilitaram um outro olhar a respeito da vida.
Ao Mário por me socorrer diante das dúvidas no R.
Ao Josimar, também pelo auxilio com R mas, especialmente, com a estatística.
Ao amigos Luís Fernando, Carpegiani e Marcos, por se disponibilizarem a me ajudar, mesmo se tivessem de aprender para me ensinar.
Aos queridos amigos Nathália, Ramon, Marina, Amanda, Alexandre, Alejandro e Greg pela atenção, carinho e, especialmente, pela motivação em seguir em frente.
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“You could almost feel the trees growing (...) You could almost feel the trees drinking the water up with their roots. This wood was very much alive.”
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Lista de Figuras
Figura 1 - Localização das áreas de Floresta Atlântica selecionadas para o presente estudo e suas respectivas formações vegetais e altitudes. Onde, FOD = Floresta Ombrófila Densa...8
Figura 2 - Precipitação mensal (mm) e temperatura média do ar (°C) nos municípios de Ubatuba e São Luiz do Paraitinga, ambos no estado de São Paulo. Dados provenientes das estações meteorológicas automáticas instaladas pelo Centro integrado de Informações Agrometeorológicas (CIIAGRO) em Ubatuba-SP e pelo Projeto Biota Gradiente Funcional em São Luiz do Paraitinga-Ubatuba-SP para o período de março/2013 a fevereiro/2014. As barras são referentes à precipitação acumulada mensalmente e as linhas à temperatura média mensal...10
Figura 3 - Séries de tempo de coleta por profundidade amostrada. Fotos: arquivo pessoal...12
Figura 4 - Desenho amostral; a) Distribuição dos coletores instalados; b) Dimensões do coletor; c) Coletor implantado no campo...13
Figura 5 - Monitoramento da produção de biomassa de raiz fina. a) Retirada do estoque e acompanhamento da produção a cada 3 meses; b) Parâmetros analisados em cada coleta: biomassa de raiz fina, conteúdo hídrico e temperatura do solo...14
Figura 6 - Médias do estoque de raiz fina ao longo do gradiente de altitude em Floresta Atlântica na Serra do Mar, São Paulo (Fest=3,84; p<0,001; n=16). Letras
minúsculas diferentes indicam diferenças entre as altitudes amostradas. Formações vegetais: RES = Floresta de Restinga; TB = Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas; SUB (1 e 2) = Floresta Ombrófila Densa Submontana; MON = Floresta Ombrófila Densa Montana...17
Figura 7 - Médias da produção trimestral de massa seca de raiz fina na superfície de 30 cm do solo e sua respectiva distribuição ao longo das porções de 0-10, 10-20 e 10-20-30 cm (Ftrim=7,24; p<0,05; ntrim=20; nform=80). Letras maiúsculas indicam
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no trimestre analisado. Formações vegetais: RES = Floresta de Restinga; TB = Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas; SUB (1 e 2) = Floresta Ombrófila
Densa Submontana; MON = Floresta Ombrófila Densa
Montana...18
Figura 8 - Médias da produção anual de raiz fina após um ano de monitoramento (Fest=5,84; p<0,001; n=16). Letras minúsculas diferentes indicam diferenças
entre as altitudes amostradas. Formações vegetais: RES = Floresta de Restinga; TB = Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas; SUB (1 e 2) = Floresta Ombrófila Densa Submontana; MON = Floresta Ombrófila Densa Montana...19
Figura 9 - Produção de raiz fina (Mg ha-1 ano-1) em função do conteúdo de água
no solo nos primeiros 10 cm de solo. Faixa cinza denota 95% do intervalo de confiança em torno da média. Os valores são referentes às médias dos registros realizados no período de junho/2013 a março/2014. Ra²=0,15; p<0,001; n=80. Formações vegetais: RES = Floresta de Restinga; TB = Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas...21
Figura 10 - Massa acumulada de raiz observada e estimada ao longo do período de 120min para os 9 pontos coletados. Círculos azuis representam a massa seca de raiz coletada a cada 2 min; linha laranja a massa estimada pela equação logaritmica com base nos primeiros 8 min; linha cinza a massa de raiz estimada pela equação logaritmica nos primeiros 40 min (r2
médio/4x2min=0,98 e r2 médio/4x10min=0,99; F=1,91; p=0,19)...23
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Lista de Tabelas
Tabela 1 - Características físicas e químicas do solo em cada área amostrada..11
Tabela 2 - Tempo de residência das raízes finas ao longo das profundidades de solo (anos±DP)...20
Tabela 3 - Relação das variáveis analisadas com relação à produção anual de raízes finas e seu respectivo valor de p. ...22
xxi Sumário 1. Introdução...1 2. Revisão bibliográfica...3 3. Material e métodos...7 3.1 Áreas de estudo...7 3.2 Delineamento amostral...12
3.3 Análise dos dados...15
3.3.1 Tratamento e análise estatística...15
3.3.2 Adequação do método...15
4. Resultados...16
4.1 Estoque e produção de raiz fina...16
4.2 Tempo de residência das raízes entre as altitudes...19
4.3 Produção anual de raiz fina em função de variáveis ambientais e biológicas...20
4.4 Verificação da acurácia do método de predição...22
5. Discussão...24
5.1 A adaptação do método não influenciou significativamente na amostragem das raízes finas...24
5.2 O estoque de raiz fina em áreas de Floresta Tropical Atlântica não aumenta diretamente com a altitude...24
5.3 A produção de raiz fina é maior nos períodos de maior precipitação e temperatura...26
5.4 A produção anual de raiz fina em Floresta Atlântica está relacionada negativamente ao conteúdo de água no solo...29
5.5 O tempo de residência das raízes finas difere entre as altitudes...29
6. Conclusões...30
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1. Introdução
As florestas tropicais são caracterizadas pela elevada diversidade de árvores, lianas e epífitas, cuja competição por luz, dirige essencialmente a complexidade da estrutura e dinâmica da vegetação (Murphy & Bowman, 2012). Elas influenciam nos regimes climáticos ao mesmo tempo que são afetadas por eles e estão entre os ecossistemas terrestres que mais estocam carbono nas plantas e no solo (Mellilo et al., 1993; Field et al., 1998;Yurova et al., 2010; Malhi et al., 2011). As limitações do ambiente em que essas florestas se encontram (tais como a disponibilidade de nutrientes no solo ou distribuição sazonal de chuvas e temperatura), no entanto, somadas à influência de distúrbios e novos recobrimentos, fazem com que o estoque de carbono acumulados em sua biomassa varie no tempo, espaço e entre as formações vegetais que as compõem (Houghton et al., 2009).
Nas áreas montanhosas, a composição florística e estrutural da vegetação, bem como, o solo e, principalmente, o clima, mudam significativamente (Van de Weg et al., 2009). As florestas das altitudes mais baixas, devido à influência das altas temperaturas e maior quantidade de luz, produzem grandes quantidades de serapilheira foliar e, consequentemente, grande disponibilização de nutrientes no solo por meio da microbiota decompositora associada (Roderstein et al., 2008; Graefe et al., 2010). Nas florestas de altitudes elevadas, por outro lado, as temperaturas mais amenas e frequente presença de nuvens promovem uma diminuição da radiação fotossintética ativa, aumento da umidade relativa do ar e diminuição das taxas de decomposição (Foster, 2001; Moser et al., 2007). A nível altitudinal, essas variações culminam na diminuição da biomassa acima do solo conforme se eleva a altitude, enquanto abaixo do mesmo, em uma tendência contrária como forma de compensar as condições ambientais desfavoráveis (Kitayama & Aiba, 2002; Leuschner et al., 2007; Roderstein et al., 2008; Girardin et al., 2010).
A biomassa abaixo do solo normalmente é negligenciada como parte do fluxo de carbono, ou ainda, é estimada como uma proporção teórica dos valores encontrados para as estruturas acima da superfície (Clark et al., 2001a; Ostonen et al., 2005; Jiménez et al., 2009). De elevado custo para as plantas, mas ao mesmo tempo, uma importante fonte de nutrientes para o solo (Espeleta & Clark,
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2007; Vogt et al., 1986), a biomassa das raízes finas, particularmente, é considerada de elevado dinamismo. Pois, utiliza o carbono fixado na fotossíntese para adquirir nutrientes e água (Jackson et al., 1997; Tufekcioglu et al., 1999; Davidson et al., 2011). Papel de fundamental importância, quando os solos nos quais as plantas se desenvolvem possuem baixa fertilidade. Como é o caso da Floresta Tropical Atlântica, segundo maior complexo vegetacional do continente americano (Tabarelli et al., 2005) e um dos mais importantes hotspots mundiais de biodiversidade (Myers et al., 2000).
Nos últimos anos, Sousa-Neto et al. (2011) e Rosado et al. (2011) forneceram os primeiros insights sobre a dinâmica das raízes finas na Floresta Atlântica. No entanto, a habilidade de predição acerca do quanto o investimento na produtividade das mesmas varia entre as formações vegetais, profundidades de solo, assim como, ao longo do ano, permanece limitada. Nesse contexto, inserido no projeto “Mudanças Globais e Tempo de Residência do Carbono na Vegetação e no Solo ao Longo de um Gradiente Altitudinal de Mata Atlântica no Nordeste do Estado de São Paulo – Brasil” (Processo FAPESP 2012/10851-5), o presente trabalho teve como principal objetivo determinar se existem variações: i) no estoque e na produção anual de raízes finas ao longo do gradiente de altitude analisado; ii) na produção de raízes finas ao longo dos períodos do ano; iii) na biomassa das raízes finas com o aumento da profundidade do solo.
As expectativas foram de que: i) ainda que seja observado um aumento da biomassa viva acima do solo com o aumento da altitude (Alves et al., 2010; Vieira et al., 2011), tendência similar ocorra com o estoque e a produção anual de raízes finas, mesmo que as condições edáficas da Floresta de Restinga sejam diferentes das demais formações florestais analisadas; ii) uma vez que o excesso de umidade na estação de maior precipitação acumulada pode promover condições de baixo oxigênio e consequentemente diminuição da longevidade das raízes finas (Jackson & Ricard, 2003), por não haver um período seco bem definido ao longo da Serra do Mar, haja maior produção de raízes fina nos períodos com menor precipitação acumulada e iii) por tais formações florestais se desenvolverem em solos rasos e de baixa fertilidade (Martins, 2010), o maior estoque e produção anual de biomassa de raízes finas esteja concentrado na
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porção de 0-10 cm de profundidade, onde ocorre o maior aporte de nutrientes em função da decomposição da serapilheira acima do solo.
2. Revisão bibliográfica
Os ciclos do carbono, água e energia encontram-se intrinsecamente ligados aos ecossistemas terrestres por meio da fotossíntese (Davidson et al., 2011), processo que, por meio de água e CO2 na presença de luz, resulta na
formação de oxigênio e compostos orgânicos com energia suficiente para manterem o metabolismo da própria planta ou servirem como fonte energética para outras formas de vida (Taiz & Zeirger, 2013). A nível ecossistêmico, segundo (Chapin et al., 2011), a fotossíntese anual é chamada de produtividade primária bruta (PPB) e quando a respiração é descontada, produtividade primária líquida (PPL).
Uma parte considerável da PPL é destinada à manutenção e produção de raízes, órgãos que conectam o funcionamento dos ecossistemas acima e abaixo do solo (Curtis et al., 1996; Jackson et al., 1997). Por formarem redes de alta complexidade e variabilidade, as raízes são de difícil observação e quantificação in situ, além de requererem esforço e tempo significativos para extraí-las do solo circundante (Ostonen et al., 2005; Jiménez et al., 2009; Trumbore & Gaudinski, 2006; Metcalfe et al., 2007; Metcalfe et al., 2008), o que faz com que a sua biomassa seja, usualmente, negligenciada como parte do fluxo de carbono ou estimada como uma proporção teórica dos valores encontrados para os órgãos acima da superfície (Clark et al., 2001a).
Conceitualmente, as raízes são diferenciadas, segundo Lukac (2007), por uma base funcional (como captação de recursos, transporte ou estabilidade no solo), ao mesmo tempo que sua amostragem é realizada de acordo com a sua morfologia. Aragão et al. (2009) descreveram como principais contribuintes da PPL total abaixo do solo:
PPLexsudatos: grande variedade de compostos liberados pelas raízes
ao meio ou para os micro-organismos associados que, de acordo com Badri & Vivanco (2009), contém principalmente aminoácidos, açúcares, ácidos orgânicos, compostos fenólicos e uma matriz de metabólitos secundários e compostos de alto peso molecular, como mucilagem e proteínas;
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PPLraízes grossas: raízes cujo diâmetro é maior que 2 mm e que
conferem estabilidade à planta no substrato, implicando resistência contra o vento, chuva, forças gravitacionais e ao solo no qual se desenvolve (Reubens et al., 2007) e,
PPLraízes finas: raízes com diâmetro menor ou igual a 2 mm,
consideradas a parte mais dinâmica da biomassa abaixo do solo por utilizarem o carbono fixado na fotossíntese para adquirirem nutrientes e água para a planta (Jackson et al., 1997; Tufekcioglu et al., 1999; Davidson et al., 2011).
O investimento na produção das raízes finas, em especial, pode representar um elevado custo de carbono para as plantas, mas ao mesmo tempo, uma importante fonte para o solo (Espeleta & Clark, 2007). Kramer et al. (2010) ao estudarem uma floresta temperada, verificaram que mais de 60% do carbono destinado aos micro-organismos do solo era de origem radicular fina, enquanto, Vogt et al. (1986) estimaram que 18-58% do nitrogênio total do solo foram provenientes das mesmas. Ambos os valores, acima daqueles verificados para serapilheira foliar em alguns ecossistemas (Röderstein et al., 2005; Espeleta & Clark, 2007).
Em virtude da disponibilidade de recursos acima e abaixo do nível do solo determinarem a funcionalidade das estratégias das plantas, quaisquer alterações que venham a ocorrer no ambiente em que estão inseridas podem induzir mudanças nas estratégias das mesmas (Van Noordwijk et al., 1998). Por serem fontes de CO2 na ciclagem do carbono (via respiração, liberação de
exudatos e transferência de carbono para hifas micorrízicas) as raízes finas vêm sendo utilizadas por alguns trabalhos como indicadoras do efeito integrado do aumento de CO2 atmosférico sobre o balanço do carbono e dos demais
nutrientes no solo.
Norby et al. (2004) verificaram que a mortalidade, a produção anual e o tempo de residência médio das raízes finas não foram alterados pela alta concentração de CO2, mas que o pico de produção em pleno verão foi
significativamente superior nas parcelas enriquecidas, especialmente, nas camadas mais profundas do solo. De acordo com esses autores, o investimento na produção de raízes finas nas camadas mais profundas sob condições de atmosfera enriquecida por CO2 possivelmente estaria atrelado ao aumento da
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absorção de nitrogênio afim de atender a demanda associada a captação adicional de carbono. Posteriormente, Iversen et al. (2008) corroboraram essa afirmação, ao detectarem elevada entrada de carbono e nitrogênio nas camadas abaixo de 30 cm em decorrência da substituição das raízes finas presentes.
As influências das variações na vegetação sobre o estoque de raízes finas, sejam elas naturais ou decorrentes de alterações no uso da terra, também têm sido consideradas. Brassard et al. (2013), por exemplo, sugeriram que há maior biomassa de raízes finas em florestas de maior diversidade, por essas espécies com diferentes enraizamentos e consequentemente, diferentes formas de se explorar os recursos do solo horizontal e verticalmente quando comparadas àquelas dominadas por uma única espécie. Enquanto, Lima et al. (2012) verificaram que a produção de raízes finas em duas áreas de floresta secundárias com diferentes idades na Amazônia não é influenciada pela cronossequência dos sítios estudados, mas possivelmente pelas condições do clima e do solo dos mesmos.
As diferenças funcionais nas características das raízes e hifas micorrízicas, de fato, são dirigidas pelas diferenças inerentes às espécies, mas também podem ser afetadas pelo solo e clima prevalecentes (McCormack et al., 2014). Em trabalhos desenvolvidos em gradientes de altitude, tem sido comum a diminuição da biomassa acima do solo a medida em que se eleva a altitude, enquanto abaixo do mesmo ocorre o oposto, ou seja, um aumento da biomassa com a altitude (Kitayama & Aiba, 2002; Leuschner et al., 2007; Girardin et al., 2010). Alves et al. (2010), no entanto, com objetivo de avaliarem a variação da estrutura e da biomassa acima do solo ao longo de um gradiente altitudinal de Floresta Atlântica, verificaram um aumento diretamente proporcional do incremento de biomassa com o aumento da altitude. Esses autores inferiram que a variação topográfica em escala local associada à elevação influencia a distribuição das árvores com diâmetro a altura do peito maior que 50 cm e, por conseguinte, a biomassa acima do solo.
Na mesma região, Vieira et al. (2011) observaram que a biomassa acima do solo somada à madeira morta, serapilheira e matéria orgânica do solo estão inversamente correlacionadas com a temperatura que, por sua vez, influencia o aumento do estoque de carbono e nitrogênio com a altitude, especialmente, abaixo do nível do solo. Lima et al. (2010), Sousa-Neto et al. (2011) e Rosado et
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al. (2011), na tentativa de compreenderem a contribuição das raízes finas para esse estoque, bem como, a variação do mesmo ao longo do ano, desenvolveram trabalhos em áreas de Floresta Atlântica. No entanto, a habilidade de predição dos processos ao longo das diferentes formações vegetais, umidade e temperatura em tal bioma ainda permanece limitada.
A Floresta Atlântica é considerada a segunda maior floresta tropical do continente americano e chegou a cobrir uma área aproximada de 150 milhões de hectares ao longo de gradientes latitudinais, longitudinais e altitudinais (Tabarelli et al., 2005). O amplo rol de zonas climáticas que sua extensão abrangia somado às mudanças abruptas no tipo e profundidade dos solos culminou em uma composição florística extremamente heterogênea (Oliveira-Filho & Fontes, 2000; Mantovani, 2003; Tabarelli et al., 2005), cuja diversidade de espécies e elevado endemismo em remanescentes que juntos representam entre 11 e 16% da cobertura original (Ribeiro et al., 2009) possibilitaram a sua classificação como uma das principais áreas para conservação mundial (Myers et al., 2000).
Para conservar a Floresta Atlântica, no entanto, é preciso conhecer as particularidades da mesma e, em um contexto de mudanças globais, suas respostas frente às elevações das concentrações de CO2, mudanças no uso da
terra, temperatura e/ou regime de chuvas. Informações refinadas acerca da biomassa abaixo do solo (mais especificamente, das raízes finas) somadas às informações de biodiversidade e funcionamento acima do solo, contribuirão para ampliar o entendimento a respeito de como essa floresta captura recursos para a PPL nas diferentes formações vegetais que a compõem, como explora a heterogeneidade ambiental, estoca e mobiliza carbono e nutrientes, bem como, realiza trocas gasosas com a atmosfera. A nível de paisagem, isso permitirá a elaboração de recomendações mais fidedignas às políticas públicas, subsidiando assim, ações tanto de gestão quanto de conservação dessa floresta.
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3 Material e métodos
3.1 Áreas de estudo
O presente estudo foi realizado no Parque Estadual da Serra do Mar (PESM), o qual foi criado no ano de 1977, com cerca de 315.390 hectares. Ao abranger parte de 23 municípios paulistas na porção norte do litoral do estado de São Paulo, o PESM é considerado a maior porção contínua de proteção integral de Floresta Ombrófila Densa Atlântica (Fundação Florestal, 2008).
No período de 2005 a 2012, o projeto “Biota – Gradiente Funcional” (Processo FAPESP 03/12595–7) instalou 16 parcelas permanentes de 1 ha (100x100 m divididos em sub-parcelas contíguas de 10x10 m) ao longo de um gradiente de altitude no PESM (23°34’S, 45°02’W e 23°17’S, 45°11’W) com objetivo de responder se as características intrínsecas das espécies determinavam a composição florística, a estrutura e o funcionamento das diferentes fisionomias da Floresta Ombrófila Densa. Dessas parcelas, foram selecionadas as 5 abaixo descritas para o presente trabalho com a finalidade de representar as distintas fisionomias, temperaturas e disponibilidade hídrica da Floresta Atlântica encontradas ao longo da Serra do Mar e, consequentemente, do gradiente de elevação de cerca de 1066 m (Figura 1).
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Figura 1 -Localização das áreas de Floresta Atlântica selecionadas para o presente estudo e
suas respectivas formações vegetais e altitudes. Onde, FOD=Floresta Ombrófila Densa.
A área amostrada na Floresta de Restinga (ou Floresta Ombrófila Densa Aluvial) encontra-se a 10 m de altitude e possui uma inclinação de terreno média de 1,1°. Nela são comuns as manchas sazonais e perenes de inundação em decorrência da elevação sazonal do lençol freático. Myrtaceae, Arecaceae e Euphorbiaceae são as famílias de maior abundância (Assis et al., 2011) e a biomassa viva acima do solo é de cerca de 166,3 Mg ha-1 (Alves et al., 2010).
O hectare selecionado em Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas situa-se a 76m de altitude, possui inclinação média de 11,1° e as famílias com maior número de indivíduos são Rubiaceae, Myrtaceae e Arecaceae (Joly et al., 2012; Campos et al., 2011). A biomassa viva acima do solo é, segundo Vieira et al. (2011), é de 222 Mg ha-1.
Diferentemente das demais fisionomias em que foi selecionada uma parcela, na Floresta Ombrófila Densa Submontana foram selecionadas duas, com a finalidade de representar as diferenças altitudinais, bem como, as inclinações do terreno. A primeira delas encontra-se a 187 m, com inclinação de 12,2° e a outra está a 372 m com inclinação média de 25,5°. Em ambas as áreas as famílias de maior abundância são Rubiaceae, Myrtaceae e Arecaceae
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(Gomes et al., 2011; Rochelle et al., 2011). A biomassa média é de 233 Mg ha-1
a 187 m, enquanto que a de 372m, 260 Mg ha-1 (Vieira et al., 2011).
Por fim, a parcela em Floresta Ombrófila Densa Montana situa-se a 1066 m de altitude (Joly et al., 2012), com as famílias Arecaceae, Myrtaceae e Lauraceae figurando como as mais representativas em número de indivíduos (Padgurschi et al., 2011). A biomassa viva acima do solo em tal área é de 244 Mg ha-1 (Vieira et al., 2011).
O clima varia de tropical chuvoso sem uma estação seca bem definida (Af) nas áreas em Floresta de Restinga, Terras Baixas e Submontana (~400m; região de Ubatuba), a subtropical úmido com invernos secos (Cwa), nas Florestas Montanas (~1000m; região de São Luiz do Paraitinga). A média histórica de precipitação fica em torno de 3000 mm, no entanto, no decorrer do período de amostragem, variou de 1975 mm nas regiões abaixo de 400 m a 2146 mm no topo da serra (~1000 m) (Figura 2).
10 Figura 2 - Precipitação mensal (mm) e temperatura média do ar (°C) nos municípios de Ubatuba e São Luiz do Paraitinga, ambos no estado de São Paulo. Dados provenientes das estações
meteorológicas automáticas instaladas pelo Centro integrado de Informações
Agrometeorológicas (CIIAGRO) em Ubatuba-SP e pelo Projeto Biota Gradiente Funcional em São Luiz do Paraitinga-SP para o período de março/2013 a fevereiro/2014. As barras são referentes à precipitação acumulada mensalmente e as linhas à temperatura média mensal.
Os solos da região quando comparados aos de outras florestas tropicais como a Amazônia e a Serra da Mantiqueira, segundo Martins (2010) são pobres em cátions básicos e ricos em alumínio (Tabela 1).
11 Tabela 1 - Características físicas e químicas do solo em cada área amostrada.
Características Floresta de Restinga (RES) FOD Terras Baixas (TB) FOD Submontanas (SUB1 e SUB2) FOD Montana (MON)
Tipo de solo Neossolo Quartzarênio
Hidromórfico Típico
Cambissolo Háplico Tb Distrófico Típico
Cambissolo Háplico Tb Distrófico Típico Cambissolo Háplico Tb Distrófico Típico Conteúdo de argila (%) 5,6 34,8 20,6 20,8 Conteúdo de silte (%) 4,2 7,8 17,0 24,6 Conteúdo de areia (%) 90,2 57,4 62,5 54,7 Densidade (g cm-3) 1,2 1,2 1,2 0,9 Carbono (Mg ha-1) 63,4 102,6 126,2 139,5 Nitrogênio (Mg ha-1) 3,7 7,6 10,0 10,6 P (mg kg-1) 11,5 17,6 12,9 21,2 K (mmolc kg-1) 1,0 1,8 2,2 2,1 Mg(mmolc kg-1) 1,1 4,6 7,2 5,3 Ca(mmolc kg-1) 1,5 5,4 12,0 7,2 Al (mmolc kg-1) 15,6 14,3 25,1 26,7 pH 3,6 4,6 3,8 3,7 CTC (mmolc kg-1) 85,4 110,9 160,2 121,3
Soma de bases (mmolc kg-1) 3,0 7,2 15,3 8,1
Os valores discriminados indicam a média estimada por Martins (2010) e Vieira et al (2011) para a Floresta e Restinga e demais Florestas Ombrófilas Densas (FOD).
12 3.2 Delineamento amostral
Para quantificar o estoque de raízes finas em cada parcela foram estabelecidos 16 pontos amostrais com uma distância mínima de 30m entre si. Quando a amostragem era impossibilitada pela presença de uma árvore, rocha ou raiz grossa, um novo local era selecionado em uma direção aleatória não superior a 1 m de distância do local previamente determinado. De cada ponto, foram retiradas porções de solo correspondentes às profundidades de 0-10, 10-20 e 20-30 cm, totalizando um volume de 14 cm de diâmetro por 30 cm de profundidade. Com a finalidade de evitar a mistura das amostras coletadas, cada uma das porções era depositada separadamente em bandejas previamente identificadas com o número da profundidade correspondente.
A quantificação das raízes finas foi realizada por uma equipe de 4 pessoas ponto-a-ponto por meio de um método adaptado daquele proposto por Metcalfe et al. (2007), que consistiu em remover concomitantemente das três profundidades de solo, todas as raízes com diâmetro igual ou menor a 2mm em 4 intervalos de tempo de 2 min (Figura 3). No fim de cada intervalo, as raízes eram colocadas em sacos de papel e, para minimizar o erro decorrente do ritmo de coleta de cada pessoa, as bandejas eram aleatorizadas entre os integrantes da equipe em cada um dos 16 pontos de amostragem.
Figura 3 - Séries de tempo de coleta por profundidade amostrada. Fotos: arquivo pessoal.
Para estimar a produção das raízes finas ao longo do ano foi escolhido o método de ingrowth cores, no qual inseriu-se na cavidade aberta para coleta do estoque um coletor cilíndrico, confeccionado com malha de polietileno e abertura de 1cm² (Figuras (4a e 4b) com 40 cm de altura e 14 cm de diâmetro. Em seguida, o
13
coletor foi preenchido cuidadosamente com as porções de solo livres de raízes para que a ordem original das camadas (da porção mais profunda para a mais superficial) fosse respeitada. Para simular as condições do entorno, uma porção de serapilheira foi colocada tanto na superfície do solo restrito à malha quanto no entorno deste (Figura 4c).
Figura 4 - Desenho amostral; a) Distribuição dos coletores instalados; b) Dimensões do coletor; c) Coletor implantado no campo.
No fim de cada dia de trabalho, as amostras foram colocadas em freezer para melhor conservação das raízes e encaminhadas para o Laboratório de Ecofisiologia do Departamento de Biologia Vegetal do Instituto de Biologia da UNICAMP onde foram lavadas, novamente selecionadas (para remoção de raízes com diâmetro acima de 2mm, nervuras de folhas, folhas, caules ou musgos), secas em estufa de circulação forçada a 60ºC (até que sua massa se tornasse constante) e, por fim, pesadas.
Para quantificação da produção de raízes finas, trimestralmente os pontos foram revisitados (Figura 5a). Durante a amostragem, os coletores eram extraídos das
14
cavidades para a remoção das raízes produzidas de acordo com o mesmo protocolo descrito acima para a quantificação dos estoques de raízes finas. Em cada ponto de coleta, foram feitas medidas do conteúdo hídrico do solo, bem como, de sua temperatura em 3 pontos ao redor do coletor (em torno de 10cm da borda do coletor; Figura 5b). O registro do conteúdo hídrico foi feito com o sensor de umidade HydroSense, Campbell Scientific e a temperatura do solo com um sensor de temperatura de haste STP-1 Soil Temperature Probe, PPSystems.
As amostragens trimestrais, seguiram até fevereiro de 2014, perfazendo um ano de monitoramento.
Figura 5 - Monitoramento da produção de biomassa de raiz fina. a) Retirada do estoque e acompanhamento da produção a cada 3 meses; b) Parâmetros analisados em cada coleta: biomassa de raiz fina, conteúdo hídrico e temperatura do solo.
15 3.2 Análise dos dados
3.3.1 Tratamento e análise estatística
Com base no padrão de extração observado nas 4 séries de 2 min, foi ajustada uma curva com tendência logarítmica para cada uma das camadas de solo de cada coletor instalado. A partir da equação de cada curva, foi estimada a massa seca de raiz fina caso a coleta tivesse continuado até 120 min, como proposto por Metcalfe et al. (2007). Os dados foram transformados para log(x+1) e a variância do estoque e produção trimestral avaliada por meio de MANOVAs, enquanto, para se verificar a produção ao longo do ano de monitoramento, ANOVAs com medidas repetidas. Diante de resultados significativos, foram utilizados testes t pareados para se detectar as diferenças entre as médias (ou grupos delas). A relação da produção anual com as variáveis ambientais e biológicas foi feita por meio de regressões lineares. Todas as análises foram processadas no Ambiente Computacional R (R Core Team, 2014).
3.3.2 Adequação do método
Com intuito de se evitar a homogeneização da camada de solo mais rica em nutrientes (0-10 cm) com as demais camadas, a porção com 30 cm de profundidade foi dividida em 3. Porções com volumes menores requeriam menor esforço de coleta e, a partir disso, em vez de se utilizar 4 séries de 10min, como sugerido por Metcalfe et al. (2007), optou-se por 4 séries de 2min em cada uma das porções. A acurácia de tal adaptação foi verificada por meio da coleta de nove novas amostras de solo (14 cm de diâmetro e 10 cm de profundidade) da Floresta Submontana a 400 m, visto que, quanto menor fosse a quantidade de raiz fina na porção de solo, maior seria o esforço de coleta e, consequentemente, maior a probabilidade de se obter uma curva com baixa precisão.
As raízes com diâmetro menor ou igual a 2 mm foram removidas ao longo de 60 intervalos de 2 min, lavadas, secas (a 60°C até que sua massa se tornasse constante) e pesadas. Uma curva acumulativa da massa seca amostrada foi plotada em relação ao tempo de amostragem e duas curvas logarítmicas foram ajustadas a essa para se estimar a massa seca no intervalo de 120 min, sendo uma com base nos primeiros 8 min (4 intervalos de 2 minutos), utilizados no presente estudo, e a outra
16
nos primeiros 40 min (4 intervalos de 10 min), tempo proposto no trabalho de Metcalfe et al. (2007).
O erro decorrente do valor estimado quando comprado ao valor acumulado no tempo 120 foi calculado com base na raiz quadrada da soma quadrática de erros (root-mean-squared error) para ambas as curvas em todas as porções de solo e, na sequência, foi realizada uma análise de variância para se testar se as diferenças entre as predições eram significativas.
4. Resultados
4.1 Estoque e produção de raiz fina
O estoque de raiz fina variou significativamente entre as fisionomias e, consequentemente, entre as altitudes analisadas. O menor valor observado foi na Floresta Submontana que ocorre a 372 m, sendo de 4,07±2,40 Mg ha-1 e chegando à
7,08±3,42 e 9,50±5,70 Mg ha-1 na Floresta de Restinga a 10 m e Montana a 1066 m,
respectivamente. Cerca de 63% da biomassa estocada deveu-se à primeira profundidade de solo (0-10 cm), com significativa variação com o aumento da profundidade entre as fisionomias (F=3,84; p<0,001; Figura 6).
17 Figura 6 - Médias do estoque de raiz fina ao longo do gradiente de altitude
em Floresta Atlântica na Serra do Mar, São Paulo (Fest=3,84; p<0,001; n=16).
Letras minúsculas diferentes indicam diferenças entre as altitudes amostradas. Formação vegetal: RES = Floresta de Restinga; TB = Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas; SUB (1 e 2) = Floresta Ombrófila Densa Submontana; MON = Floresta Ombrófila Densa Montana.
A média da biomassa de raiz fina ao longo dos 30 primeiros centímetros de solo variou entre os trimestres de 1,13±1,10 Mg ha-1 a 2,01±1,65 Mg ha-1 (F = 7,24;
p<0,001; Figura 7). Dentro de cada um deles, as diferenças observadas deveram-se, especialmente, às variações nas produções das Florestas de Restinga e Montana, uma vez que, as Florestas Submontanas e de Terras Baixas não diferiram significativamente entre si ao longo da maior parte dos períodos.
O período mais produtivo foi de março a maio/2013, cuja biomassa média de raízes finas foi de 2,01±1,65 Mg ha-1 (F=5,91; p<0,001). Na sequência, foram
amostrados os períodos de menor produção, junho a agosto/2013 com biomassa
0.0 2.5 5.0 7.5 10.0
RES TB SUB1 SUB2 MON
Formação vegetal E st o q u e d e r a iz fi n a M g h a 1 Profundidade do solo (cm) 0-10 10-20 20-30
18
média de raízes finas de 1,21±0,85 Mg ha-1 (F=5,03; p<0,001) e setembro a
novembro/2013 com biomassa de 1,13±1,10 Mg ha-1 (F=6,34; p<0,001). Em todos
esses períodos, a Floresta de Restinga e, especialmente, a Floresta Montana foram as mais produtivas, diferindo significativamente entre si e com relação às demais. No período de dezembro a fevereiro/2014 a produção média de raiz fina foi de 1,56±1,22 Mg ha-1,segundamais alta do ano (F=2,30; p<0,05). Nesse foi observada a menor
produção na Floresta Submontana a 372m (SUB2), no entanto, essa diferiu apenas da Floresta
Figura 7 - Médias da produção trimestral de massa seca de raiz fina na superfície de 30 cm do solo e sua respectiva distribuição ao longo das porções de 0-10, 10-20
e 20-30 cm (Ftrim=7,24; p<0,05; ntrim=20; nalt=80). Letras maiúsculas indicam as
diferenças entre os trimestres e as minúsculas as diferenças entre as altitudes no trimestre analisado. Formação vegetal: RES = Floresta de Restinga; TB = Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas; SUB (1 e 2) = Floresta Ombrófila Densa Submontana; MON = Floresta Ombrófila Densa Montana.
Março-Maio Junho-Agosto Setembro-Novembro Dezembro-Fevereiro 0 1 2 3 4 0 1 2 3 4
RES TB SUB1 SUB2 MON1 RES TB SUB1 SUB2 MON1
Formação vegetal P ro d u çã o d e r a iz fin a M g h a 1 a n o 1 Profundidade do solo (cm) 0-10 10-20 20-30
19
Terminado o ano de monitoramento nas áreas amostradas, não foi observada diferença significativa na biomassa de raiz fina amostrada entre o estoque e a produção anual (F=0,41; p<0,52; Figura 8). Essa última, variou em profundidade do solo e entre as fisionomias (F=5,84; p<0,001), indo de uma média de 3,30±1,76 Mg ha-1 a 10,26±5,39 Mg ha-1.
Figura 8 - Médias da produção anual de raiz fina após um ano de
monitoramento (Fest=5,84; p<0,001; n=16). Letras minúsculas diferentes
indicam diferenças entre as altitudes amostradas. Formação vegetal: RES = Floresta de Restinga; TB = Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas; SUB (1 e 2) = Floresta Ombrófila Densa Submontana; MON = Floresta Ombrófila Densa Montana.
4.2 Tempo de residência das raízes entre as altitudes
Em média, o tempo de residência variou de 1,04±0,61 anos na Floresta Submontana a 372 m a 1,80±1,30 anos na Floresta de Restinga (F=2,11; p<0,05). Esse resultado possivelmente foi influenciado pelos valores próximos das duas
0 3 6 9
RES TB SUB1 SUB2 MON
Formação vegetal P ro d u çã o a n u a l d e r a iz fin a M g h a 1 a n o 1 Profundidade de solo (cm) 0-10 10-20 20-30
20
últimas profundidades de solo na Floresta Submontana a 187 m e pelo tempo de residência similar da Floresta Montana e da Floresta de Restinga.
Tabela 2 - Tempo de residência das raízes finas ao longo das profundidades de solo (anos±DP)
Profundidade (cm)
Formação Vegetal
RES TB SUB1 SUB2 MON
0-10 0,90±0,41 0,63±0,38 0,66±0,28 0,66±0,26 0,96±0,60
10-20 1,96±1,00 1,06±0,51 1,37±0,78 1,02±0,38 1,54±0,72
20-30 2,55±1,62 1,50±0,90 1,39±0,94 1,44±0,80 2,36±1,32
Média 1,80±1,30a 1,06±0,72b 1,14±0,79ab 1,04±0,61b 1,62±1,08ab
Ffis=2,11; p<0,05; nfis=80; Letras minúsculas diferentes indicam diferenças entre as altitudes
amostradas; Formação vegetal: RES = Floresta de Restinga; TB = Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas; SUB (1 e 2) = Floresta Ombrófila Densa Submontana; MON = Floresta Ombrófila Densa Montana
4.3 Produção anual de raiz fina em função de variáveis ambientais e biológicas
Em média, o conteúdo de água no solo a 10cm de profundidade variou significativamente ao longo do ano e entre as altitudes, sendo maior nos períodos de Setembro/2013 a Novembro/2013 e Dezembro a Fevereiro/2014 (F=15,45; p<0,001). Por si, tal índice explicou cerca de 15% da produção anual de raiz fina, com tendência de maior produção anual de raiz fina quanto menor a água disponível no solo (Figura 9).
21
Figura 9 - Produção anual de raiz fina (Mg ha-1 ano-1) em função do
conteúdo de água no solo nos primeiros 10 cm de solo. Faixa cinza denota 95% do intervalo de confiança em torno da média. Os valores são referentes às médias dos registros realizados no período de
junho/2013 a março/2014. Ra²=0,15; p<0,001; n=80. Formação
vegetal: RES = Floresta de Restinga; TB = Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas.
A relação da inclinação do terreno com a produção anual de raiz fina não foi avaliada por estar significativamente correlacionada com o conteúdo de água no solo. Diversidade das áreas, biomassa viva acima do solo das árvores, palmeiras e samambaias, bem como, razão C:N, N:P e temperatura do solo foram testadas, porém os resultados não foram significativos (Tabela 3).
22 Tabela 3 - Relação das variáveis analisadas com relação à produção anual de raízes finas e seu respectivo valor de p.
Variável Valor de p Fonte
Índice de Shannon-Wiener (nats indivíduo-1) 0,16 Assis et al. (2011)
Campos et al. (2011) Gomes et al. (2011) Rochelle et al. (2011) Padgurschi et al. (2011)
Biomassa viva acima do solo de árvores (Mg ha-1) 0,91 Alves et al. (2010)
Biomassa viva acima do solo de palmeiras (Mg ha-1) 0,17 Alves et al. (2010)
Biomassa viva acima do solo de samambaias (Mg ha-1) 0,85 Alves et al. (2010)
C:N no solo 0,65 Martins (2010)
N:P no solo 0,48 Martins (2010)
Temperatura do solo (°C) 0,40 Presente estudo
4.4 Verificação da acurácia do método de predição
Para verificar a acurácia do tempo de predição utilizado no presente trabalho (4 séries de 2 min), uma curva acumulativa da massa seca amostrada foi plotada para cada um dos nove pontos de coleta (14 cm de diâmetro e 10 cm de profundidade). A partir dessas curvas de acumulação, foram ajustadas curvas logarítmicas com a finalidade de se estimar a massa seca no intervalo de 120 min, sendo uma delas com base nos primeiros 8 min e a outra nos primeiros 40 min. Ambas as predições testadas superestimaram o valor acumulado no intervalo de 120 min em 4 e 5%, respectivamente. A curva logarítmica ajustada para os 8 primeiros minutos de coleta de raiz fina apresentou bom ajuste ao conjunto de dados e não diferiu significativamente daquela com base nos primeiros 40 min (Figura 10; r2
23
Figura 10- Massa acumulada de raiz observada e estimada ao longo do período de 120min para os 9
pontos coletados. Circulos azuis representam a massa seca de raiz coletada a cada 2 min; linha laranja a massa estimada pela equação logaritmica com base nos primeiros 8 min; linha cinza a massa de raiz
estimada pela equação logaritmica nos primeiros 40 min (r2médio/4x2min=0,98 e r2 médio/4x10min=0,99; F=1,91;
p=0,19). 0 20 40 60 80 100 120 4 6 8 Core 1 0 20 40 60 80 100 120 0 .5 1 .5 Core 2 0 20 40 60 80 100 120 2 .5 4 .0 5 .5 Core 3 0 20 40 60 80 100 120 1 .0 2 .0 Core 4 0 20 40 60 80 100 120 1 .0 2 .5 4 .0 Core 5 0 20 40 60 80 100 120 3 4 5 6 Core 6 0 20 40 60 80 100 120 3 4 5 6 7 Core 7 0 20 40 60 80 100 120 2 .0 3 .0 4 .0 Core 8 0 20 40 60 80 100 120 1 .0 1 .6 2 .2 Core 9 4x2min 4x10min logaritmo (4x2min) logaritmo (4x10min)
Intervalo de tempo (min)
M a ssa d e r a iz fi n a a cu m u la d a ( g )
24
5. Discussão
5.1 A adaptação do método não influenciou significativamente na amostragem das raízes finas
A coleta de raízes finas ao longo de séries de tempo permite a estimativa de um padrão, a partir do qual é possível predizer o quanto de raiz seria coletada caso a amostragem tivesse continuado. O pequeno volume de solo analisado (10 cm de profundidade) foi determinante na similaridade de predição das séries de tempo avaliadas, uma vez que, o manuseio de grandes volumes aumenta o esforço de coleta. Isso, somado à permanência de raízes muito finas e de curto comprimento não coletadas nas porções de solo após o término do intervalo de 120 min, possibilitou a conclusão de que a adaptação do método proposto por Metcalfe et al. (2007) não afeta significativamente a amostragem das raízes finas na Floresta Atlântica.
Desde sua publicação, vários trabalhos vêm utilizando a abordagem da estimativa de massa seca de raiz fina com base no tempo de amostragem (por exemplo, Metcalfe et al., 2008; Aragão et al., 2009; Girardin et al., 2010; Girardin et al., 2013). No entanto, ao efetuar a homogeneização dos 30cm de solo, o gradiente vertical de concentração de nutrientes é desfeito, o que, conforme Aragão et al. (2009), pode resultar na transferência de nutrientes da camada mais fértil para as menos férteis e, por conseguinte, influenciar a produção de raízes finas ao longo do tempo. No presente trabalho, a manutenção das diferenças significativas entre as profundidades de solo observadas no estoque na produção anual, foi um indicativo de que a influência decorrente da manipulação dos coletores aconteceu de forma atenuada.
5.2 O estoque de raiz fina em áreas de Floresta Tropical Atlântica não aumenta diretamente com a altitude
Os estoques de biomassa de raiz fina amostrado no gradiente de Floresta Atlântica analisado estão entre os reportados por outros estudos realizados em Florestas Tropicais, que variam desde 1,50 Mg ha-1 nas Terras Baixas da Amazônia
a valores acima de 11 Mg ha-1 em uma Floresta Alto Montana na Costa Rica(Cavelier
et al., 1996; Hebert & Fownes, 1999; Kitayama & Aiba, 2002; Hertel et al., 2003; Röderstein et al., 2005; Leuschner et al., 2007; Girardin et al., 2010; Graefe et al.,
25
2010; Sousa-Neto et al., 2011; Moser et al., 2011; Rosado et al. (2011); Girardin et al., 2013). Segundo (Vogt et al., 1993), em virtude do contato direto das raízes com o solo, as respostas frente às variações que acontecem no mesmo podem ser mais rápidas do que aquelas dos órgãos acima da superfície. Embora a temperatura e a umidade mudem com o aumento da altitude na Serra do Mar, não há um gradiente de fertilidade, bem como, de estrutura do solo definido, ocasionando em diferentes demandas das plantas por raízes finas, não corroborando com a hipótese inicial do trabalho de que o mesmo padrão verificado para a biomassa viva acima do solo seria também observado abaixo do mesmo.
Em um experimento conduzido por Sayer et al. (2006) em Barro Colorado - Panamá foi sugerido que a proliferação das raízes finas nas camadas superficiais do solo estaria mais relacionada ao conteúdo nutricional da serapilheira do que a fertilidade do solo em si. No gradiente analisado, Martins (2010) não observou diferença significativa no estoque de serapilheira, embora tenha verificado na produção. Exceto nas áreas Submontanas em que o estoque estimado de raízes finas foi similar ao da serapilheira acima do solo (~4,40 Mg ha-1; Sousa-Neto et al, 2011),
em todas as outras formações vegetais ele foi maior. Essas diferenças no investimento em raízes finas em detrimento da serapilheira, possivelmente, estão ligadas ao tempo de disponibilização de nutrientes no meio que, segundo Aerts (2006), é controlado hierarquicamente pelo clima, qualidade da serapilheira e organismos presentes no solo.
Na Floresta de Restinga em que a decomposição é possivelmente retardada pela alta razão C:N e alto teor de lignina (>30; ~500 g kg-1; Martins, 2010), um elevado
estoque de raízes finas é requerido afim de maximizar a absorção dos nutrientes que são liberados lentamente. Na Floresta de Terras Baixas por outro lado, suscetível aos mesmos índices de temperatura e precipitação que a Floresta de Restinga, um tempo menor é requerido para a redução dos constituintes minerais da serapilheira devido ao teor nutricional desta (C:N=~23; lignina>350; Martins, 2010). Mas, assim como ocorre com o estoque de serapilheira em que não há diferença significativa entre as duas áreas, o mesmo se dá com o de raízes finas.
Nas áreas Submontanas, embora a razão C:N e o teor de lignina sejam similares aos da Floresta de Terras Baixas (C:N=~23; lignina>350; Martins, 2010), o solo é ligeiramente mais fértil que o das demais áreas, o que, associado ao elevado
26
incremento em biomassa acima do solo para superar os gradientes de luz mediados pela topografia e distúrbios (~ 4,6 Mg ano-1 no período de 2005 a 2012; Scaranello, dados não publicados), possivelmente, resulta nos menores estoques de raízes finas dentre as formações vegetais analisadas. De acordo com Van Noordwijk et al. (1998), o investimento em raízes somente ganha importância quando os recursos abaixo do solo limitantes, ao passo que, quando os recursos acima do solo limitam a produção global de biomassa, o crescimento acima do mesmo prevalece.
Brassard et al. (2011) sugeriram que a diferenciação de nicho abaixo do solo também pode ser um fator-chave na produtividade de raízes finas em povoamentos mistos de espécies com características contrastantes de enraizamento, facilitando assim, uma maior exploração de recursos do solo. As áreas Submontanas estudadas no presente trabalho, de fato, estão entre as mais diversas do gradiente (H’SUB1=3,96
e H’SUB2=4,48; Gomes et al., 2011; Rochelle et al., 2011). No entanto, a relação da
diversidade com a biomassa de raiz fina produzida ao longo do ano nas fisionomias de Floresta Atlântica analisadas, não foi significativa. A restrição da disponibilidade de nutrientes em uma faixa restrita do solo (característica comum de solos pobres), pode ser uma das explicações.
Na Floresta Montana, por outro lado, as baixas temperaturas, o alto incremento diamétrico (4,8 Mg ano-1/2005-2012, Scaranello, dados não publicados) e a elevada abundância da palmeira Euterpe edulis Mart. (562 indivíduos) podem estar contribuindo para que em tal área seja encontrado o maior estoque e produção anual de raiz fina do gradiente, superando inclusive, os valores estimados para serapilheira foliar (4,7 Mg ha-1 e 8,3 Ma ha-1 ano-1; Vieira, dados não publicados). A diversidade
em tal área é uma das menores dentre as áreas analisadas (H’=3,72, Padgurschi et al., 2011), indicando que a relação da diversidade com o investimento em raízes finas deve ser considerado com cautela, visto que, a arquitetura do sistema radicular próprio de cada espécie somada à disponibilidade de recursos no meio podem influenciar tanto quanto ou mais o investimento em raízes finas.
5.3 A produção de raiz fina é maior nos períodos de maior precipitação e temperatura
A produção trimestral de raízes finas foi utilizada no presente trabalho como forma de avaliar as respostas das diferentes fisionomias da Floresta Atlântica frente
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às variações na umidade e temperatura ao longo do ano e ao longo das altitudes amostradas. Os resultados aqui apresentados sugerem que, de modo geral, a produção de raízes finas parece coincidir com os períodos mais úmidos e quentes (março a maio e dezembro a fevereiro, vide Material e Métodos), não corroborando a hipótese de que haveria maior produção nos períodos de menor umidade e temperatura.
Estudos anteriores realizados por Sousa-Neto et al. (2011) e Rosado et al. (2011) em algumas das áreas do presente estudo, reportaram maior massa seca de raízes finas no período de menor precipitação. No entanto, por mais que a mesma tendência tenha sido verificada por Girardin et al. (2013) nos Andes Peruanos (exceto nas áreas acima de 3000 m, fora da influência de nuvens), os resultados dos estudos anteriores realizados em Floresta Atlântica são referentes ao estoque de raízes finas, ou seja, não levaram em consideração as variações na produtividade destas ao longo do ano, bem como, o tempo de residência das mesmas no solo. Assim, a massa seca amostrada por tais trabalhos representa, muito provavelmente, períodos de produção anteriores ao amostrado e não aqueles em que as coletas aconteceram.
Segundo Aerts (2006), as variações na temperatura e disponibilidade de água no solo podem influenciar diretamente as taxas de decomposição realizadas pelos micro-organismos. Dado que a decomposição é um processo determinante da ciclagem de nutrientes e manutenção da fertilidade do solo nos ecossistemas florestais (Fioretto et al., 2003), as suas alterações sazonais são de extrema importância no entendimento acerca da produção das raízes finas. Wang et al. (2013) ao estudarem as atividades enzimáticas dos micro-organismos presentes no solo e sua relação com a decomposição da serapilheira em florestas subtropicais na China verificaram as menores atividades enzimáticas no inverno e as maiores no verão. Os autores sugeriram que as altas temperaturas no verão podem ter aumentado a atividade enzimática dos micro-organismos, e/ou o aumento da precipitação pode ter acelerado a lixiviação das substâncias hidrossolúveis da serapilheira que, consequentemente, pode ter aumentado a disponibilidade de nutrientes para as comunidades microbianas no solo.
Malhi et al. (2014) verificaram um aumento na produção de raízes finas sequencialmente a um pico na produção de serapilheira na Amazônia peruana. Na Serra do Mar, Martins (2010) observou um aumento da produção de serapilheira no
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mês de novembro. Esse pico pode estar relacionado ao aumento da temperatura e precipitação, bem como, efeito mecânico dos ventos, ao derrubarem uma grande quantidade de folhas verdes ricas em nutrientes (Pinto & Marques, 2003; Wood et al., 2005). Folhas com maior teor nutricional, por sua vez, podem acarretar em um pulso de fertilidade no solo no início do período de maior precipitação (McGrath et al, 2001) que, somado ao aumento da umidade do solo influencia a difusão de nutrientes para as raízes (Wood et al., 2005).
Períodos de grande produção também são identificados como de grande mortalidade e decomposição de raízes finas em vários trabalhos (Yavitt & Wright, 2001; Röderstein et al., 2005; Sousa-Neto et al., 2011; Rosado et al., 2011). Elevadas taxas de mortalidade seriam evidenciadas por uma biomassa estocada menor que a produzida enquanto, baixas taxas de mortalidade, por estoques de raiz fina maiores que a produção anual. Ao apresentar diferenças não significativas entre a biomassa estocada e produzida, o presente trabalho na Floresta Atlântica parece ser essencialmente compensatório, sendo a maior biomassa de raiz fina produzida nos períodos mais quentes e úmidos uma forma de compensar as raízes mortas e/ou que já não desempenham bem a função de absorção dos nutrientes que são disponibilizados.
A maior variação na produção de raiz fina ao longo dos períodos do ano pode ser verificada na Floresta Montana. Os trabalhos realizados nos últimos anos em gradientes de elevação de florestas tropicais têm sido desenvolvidos, em sua grande parte, nessa fisionomia (Roderstein et al., 2005; Leuschner et al., 2007; Moser et al., 2010; Graefe et al., 2010; Girardin et al., 2013). Nesses estudos, têm-se relacionado fortemente a influência da neblina nos processos ecossistêmicos que estão sujeitos à mesma. Embora a área Montana amostrada no presente estudo não seja uma floresta nebular típica, ela parece ter grande sensibilidade ao clima, nos meses em que a umidade e a temperatura média são mais baixas, esta fica suscetível a frequentes eventos de neblina, fator esse que, assim como os pulsos de nutrientes providos pela decomposição da serapilheira, deve ser considerado no entendimento das variações existentes entre as fisionomias. Segundo Brewer & Smith (1997), eventos de neblina podem influenciar fortemente a PPB devido à película de água que se forma na superfície das folhas reduzir a velocidade de difusão do CO2. Nessa perspectiva, uma
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e, consequentemente, do investimento na produção de raiz fina nos períodos de menor umidade e temperatura.
5.4 A produção anual de raiz fina em Floresta Atlântica está relacionada negativamente ao conteúdo de água no solo
O conteúdo de água no solo foi a única variável a apresentar relação significativa com a produção anual de raiz fina. Embora tenha sido verificada maior produção trimestral nos períodos mais úmidos e quentes, verificou-se que a produção é maior quando o conteúdo de água no solo é menor. Provavelmente, isso tenha se dado pela baixa difusão do oxigênio conforme os poros do solo são preenchidos pela água. A fermentação alcoólica passa a ser o principal meio de obtenção de energia e para compensar o baixo rendimento energético desta, segundo Kreuzwieser et al. (2004), as raízes diminuem os processos que são dependentes de energia, tais como o crescimento e/ou absorção de nutrientes.
5.5 O tempo de residência das raízes finas difere entre as altitudes
O tempo de residência das raízes finas representa um fator-chave ao determinar as taxas de substituição das mesmas (turnover) e, consequentemente, influenciar na ciclagem do carbono, água e nutrientes nas plantas e no ecossistema como um todo (McCormack & Guo, 2014). Apesar de serem classificadas como iguais, as populações de raízes finas são compostas por raízes funcionalmente diferentes, em que aquelas de menores diâmetros são as portadoras dos menores tempos de residência, ao mesmo tempo que também são os maiores drenos dos carboidratos recentes para suportarem a alta atividade do tecido, crescimento e simbiose com micro-organismos (Keel et al., 2012). A medida em que a disponibilidade de recursos no solo se torna limitante, progressivamente o crescimento primário é substituído pelo secundário, afim de aumentar a eficiência no uso do órgão ao longo do tempo (Lambers & Poorter,1992; Graefe et al. 2010) e possam estocar carbono, transportar água e nutrientes para outras partes da planta e auxiliar as raízes grossas na sustentação do organismo (Keel et al., 2012).
Nas Florestas de Restinga e Montana um tempo de residência maior da biomassa das raízes finas pode ser um indicativo do aumento na eficiência de uso dessas na absorção dos nutrientes que são liberados lentamente durante o processo
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de decomposição e/ou no estoque dos mesmos. Ao passo que, na Floresta Submontana a 187 m, o tempo de residência similar nas maiores profundidades analisadas pode ser decorrente de diferenças não significativas na concentração de recursos no solo que, naturalmente, são mais baixas em relação à camada superficial.
6. Conclusões
Caso se confirmem as mudanças globais previstas para este século, as variações sazonais na precipitação, em especial, poderão alterar o padrão de estoque e produção de raízes finas na Floresta Atlântica tanto ao longo tempo, bem como, do espaço. Essas alterações no estoque e produção das raízes finas levarão à mudança também no tempo de residência dessas, resultando em sérias consequências para a ciclagem do carbono e nutrientes nas várias formações vegetais, uma vez que, essas raízes são as principais vias de entrada de carbono e nutrientes no solo. Dado que na Serra do Mar, a Floresta Montana é a que mais estoca carbono em sua biomassa e no solo, a conservação de tal formação florestal é de fundamental importância para a manutenção dos estoques de carbono na Floresta Atlântica.
