CAPÍTULO IV
FRUGIVORIA E DISPERSÃO DE SEMENTES POR MICOS-LEÕES-DOURADOS
© Luciano Candisani
4.1 INTRODUÇÃO
Florestas Tropicais apresentam entre 45 e 90% das espécies de árvores produzindo frutos carnosos adaptados para o consumo por aves e mamíferos (Howe &
Smallwood, 1982). A forma de dispersão dos diásporos vegetais é fundamental para a colonização e estabelecimentos das plantas em florestas tropicais, e deveria receber mais importância nos projetos de regeneração de habitat (Motta-Junior & Lombardi, 2002).
A disponibilidade de frutos nas Florestas Tropicais apresenta variações sazonais e interanuais, influenciando o consumo por parte dos frugívoros (Tutin et al., 1997;
Kaplin & Moermond, 2000; Pousen et al., 2001), a qualidade da dieta destes (Conklin- Brittain et al., 1998; Wrangham et al., 1998) e proporcionando diferenças no comportamento nos períodos de maior e de menor abundância (Stevenson et al., 2000; Cunningham & Janson, 2006).
A escolha de frutos pelos frugívoros geralmente é associada às características morfológicas do fruto, qualidade e abundância do alimento, e distribuição espacial e temporal do recurso (Stevenson, 2004; Hanya et al., 2005), variando entre as espécies e localidades.
Os mamíferos, assim como outros frugívoros podem ingerir a polpa do fruto e regurgitar as sementes, podem passá-las pelo trato digestório ou digeri-las (Howe, 1986). A simples remoção da polpa sem a ingestão das sementes pode ter um efeito positivo na germinação destas, pela diminuição do ataque por fungos e patógenos (Estrada & Coates-Estrada, 1984). Nunes (1995a), estudando macacos-aranha (Atelles spp.) em Roraima, observou que com a movimentação dos animais durante a alimentação, um grande número de frutos maduros cai da copa, aumentando a disponibilidade de alimento para dispersores ou predadores frugívoros terrestres. O desperdício de frutos sob a árvore parental foi encontrado em diversos outros estudos com primatas (e.g. bugios: Howe, 1980 e Estrada & Coates-Estrada, 1984;
chimpanzés: Rogers et al., 1998; gorilas: Voysey et al., 1999a; micos-leões-dourados:
M. Lapenta, obs. pess.).
68 O mico-leão-dourado (Leontopithecus rosalia) é uma espécie endêmica da Mata Atlântica e alimenta-se de uma variedade de insetos, pequenos vertebrados, ovos de pássaros e frutos (Kleiman et al., 1988; Kierulff, 2000; Procópio-de-Oliveira, 2002). Os frutos mais consumidos são os carnosos, doces e macios (Coimbra-Filho & Mittermeier, 1973). Exsudatos, frutos verdes e flores são consumidos em menor quantidade
(Coimbra-Filho & Mittermeier, 1978; Peres, 1986; Dietz et al., 1997).
O primeiro registro sobre dispersão de sementes por micos-leões-dourados foi feito por Coimbra-Filho (1969) que indicava L. rosalia como um possível agente dispersor, devido à viabilidade de sementes de Tapirira guianensis ingeridas. O primeiro estudo sistemático e de longo prazo sobre o papel do mico-leão-dourado como dispersor de sementes considerou a espécie como dispersora legítima (sensu Reid, 1989) para a maioria das espécies de frutos consumidos com sementes (Lapenta, 2002). Nos testes realizados no laboratório e em campo, as sementes ingeridas germinaram, mesmo que em baixas porcentagens (Lapenta, 2002, Lapenta et al., no prelo). Os micos-leões-dourados não são considerados predadores, pois engolem as sementes de grande parte dos frutos que consomem, e estas permanecem viáveis (Lapenta, 2002). No entanto, não engolem as sementes de frutos cuja polpa é facilmente removível, ou de frutos cuja semente apresenta grande tamanho ou formato arredondado (Lapenta, 2002; Lapenta et al., 2003).
Neste trabalho foram realizadas observações sobre o consumo de frutos e dispersão de sementes por L. rosalia, representando uma continuidade dos estudos de dieta realizados na Reserva Biológica União desde 1997 (Kierulff, 2000; Procópio-de- Oliveira, 2002) e dos estudos de dispersão primária de sementes e germinação em laboratório, iniciados em 1998 (Lapenta, 2002; Lapenta et al. 2003; Lapenta et al., no prelo). Os estudos de longo prazo são importantes para a verificação das mudanças na dieta ao longo dos anos, relacionadas às variações sazonais na disponibilidade e modificações nas áreas de uso dos grupos. Além disso, resultados de estudos longos são mais confiáveis para serem utilizados no manejo de metapopulação da espécie.
Os objetivos deste trabalho foram: identificar as espécies de frutos consumidas pelos micos-leões-dourados no período de estudo; verificar quais partes dos frutos são consumidas e quais são descartadas; verificar se a abundância de frutos nas árvores interfere na alimentação e na dispersão; verificar se as sementes defecadas ou cuspidas pelos micos-leões têm maior probabilidade de germinar e se estabelecer como plântulas, do que as sementes retiradas dos frutos.
69
4.2 MÉTODOS
4.2.1 GRUPOS ESTUDADOS
Dois grupos de micos-leões-dourados (Geni e SJ 2) foram acompanhados em dias inteiros de abril de 2003 a março de 2004. Além disso, os grupos Geni, SJ 2 e Curral foram acompanhados esporadicamente de agosto de 2004 a janeiro de 2005 (detalhes no Capítulo 2).
4.2.2 FRUTOS UTILIZADOS PELO MICO-LEÃO-DOURADO
Todas as árvores visitadas para o consumo de frutos foram marcadas com fitas numeradas e tiveram a posição e o habitat anotados através das coordenadas “x” e
“y”, no mapa da área. Amostras das espécies dos frutos consumidos foram coletadas para a identificação e experimentos de germinação. Alguns parâmetros em relação aos frutos e sementes consumidos foram anotados: peso e medida dos frutos e das sementes (comprimento e diâmetro), número de sementes por fruto. Além disso, foram anotados a porção do fruto consumida e o destino das sementes (cuspidas, engolidas ou predadas).
4.2.3 ABUNDÂNCIA DE FRUTOS SOB AS ÁRVORES
As árvores visitadas pelos micos tiveram a abundância de frutos sob a copa estimada. A estimativa foi feita de maneira subjetiva considerando-se as abundâncias:
elevada, média, baixa ou inexistente.
4.2.4 COLETA DE FEZES
Todas as fezes encontradas com sementes das espécies de frutos ingeridos foram coletadas e numeradas (detalhes no Capítulo 5). As sementes foram retornadas para a mata para os experimentos de germinação (este capítulo) ou de monitoramento (Capítulo 5).
4.2.5 TESTES DE GERMINAÇÃO
70 Para as espécies cujas sementes são engolidas os experimentos de germinação foram feitos com sementes retiradas das fezes (tratamento) e com números equivalentes de sementes retiradas dos frutos (controle). Para as espécies cujas sementes são cuspidas foram feitos experimentos com sementes retiradas dos frutos (tratamento) e sementes dentro da polpa (controle). Os experimentos foram montados no mesmo local onde os micos-leões depositaram as sementes (detalhes no Capítulo 5). O número de sementes removidas (Capítulo 5), germinadas e plântulas (este
capítulo) foi registrado e as porcentagens de germinação das sementes controle e tratamento na mata foram comparadas.
4.2.6 ANÁLISE DE DADOS
O número de espécies, número de árvores e número de visitas às árvores frutificadas foram comparados nas estações secas e chuvosas através do teste de Wilcoxon.
O consumo dos frutos foi comparado com a distância diária percorrida pelos grupos de estudo nas estações seca e chuvosa (Correlação de Spearman).
O teste de Correlação de Spearman também foi utilizado para verificar se o número de visitas às árvores frutificadas e o número de meses de frutificação das árvores estão relacionadas à densidade de frutos maduros sob a copa das árvores.
As porcentagens de germinação das sementes tratamento e sementes controle assim como o desenvolvimento de plântulas das duas categorias foram comparadas pelo Teste do Qui-quadrado (Zar, 1984). A germinação das sementes controle e tratamento foi correlacionada ao número de sementes utilizado nos testes (Correlação de Spearman).
71
4.3 RESULTADOS
4.3.1 FRUTOS UTILIZADOS PELO MICO-LEÃO-DOURADO
No período de estudo os grupos estudados consumiram 88 espécies de pelo menos 18 famílias, em 619 árvores, arbustos ou cipós, num total de 756 visitas (Tabela 4.2; Figura 4.1).
Os tamanhos e formatos dos frutos e sementes consumidos foram muito variados, mas 42,1% das espécies apresentam uma única semente. As sementes foram divididas em quatro classes de tamanho (comprimento x largura) (Tabela 4.1; detalhes por espécie no Anexo 1). Durante a alimentação os micos engoliram as sementes de 43 espécies (48,9%) e cuspiram as sementes de 45 espécies (51,1%). As sementes muito pequenas (< 3 mm) foram sempre engolidas pelos micos-leões-dourados, enquanto as sementes muito grandes foram cuspidas. No entanto no tamanho intermediário, algumas sementes maiores foram engolidas enquanto outras sementes menores foram cuspidas (Figura 4.2). A média do comprimento das sementes engolidas e cuspidas foi semelhante, mas a média do diâmetro das sementes cuspidas foi maior (Tabela 4.1), embora as diferenças não tenham sido significativas (χ2 = 0,5; p > 0,05).
A maioria dos frutos consumidos apresentou a cor amarela (30,9%). Os frutos pretos ou roxos representaram 27,2% das espécies consumidas, os de cor esverdeada 21,0% e os frutos vermelhos e brancos representaram 18,5% das espécies.
O ambiente com maior número de árvores visitadas foi a baixada, com 305 árvores de 45 espécies. No morro foram visitadas 224 árvores de 57 espécies, e no brejo, 90 árvores de 18 espécies. (Tabela 4.2).
A família Myrtaceae apresentou o maior número de espécies consumidas (25 espécies; 28,4% do total de espécies consumidas) (Figura 4.3). Esta família também recebeu o maior número de visitas (Figura 4.4), sendo que as quatro famílias mais importantes na dieta receberam 67,1% do total de visitas, durante o período de estudo. A espécie com maior número de árvores visitadas e com maior número de visitas foi Eugenia cf. robustovenosa (83 árvores em 105 visitas), seguida por Miconia latecrenata (65 árvores em 77 visitas). Estas duas espécies juntas representaram 23,9% das árvores e 24,1% das visitas. No total, 106 árvores (17,2%) de 32 espécies tiveram árvores visitadas mais de uma vez, com um máximo de cinco visitas à mesma árvore.
72
© Cecília Kierulff
©Arquivos AMLD
Helicostylis tomentosa Pourouma guianensis
©
© Paula Procópio © Marina Lapenta
Randia sp. Miconia latecrenata
Figura 4.1. Frutos consumidos por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.
73
Tabela 4.1. Medidas dos frutos e sementes das espécies consumidas por micos-leões- dourados na Reserva Biológica União, RJ.
FRUTOS Peso (g) Comprimento (mm) Diâmetro (mm) Nº sementes Min. – Máx. 0.07 – 83.3 3.1 – 226.5 4.45 – 46.5 1 – 94.5 SEMENTES Peso (g) Comprimento (mm) Diâmetro (mm) Volume Min. – Máx. 0,06 – 5.7 7.3 - 27.5 0.57 - 21.1 4.1 – 487.4
Comprimento
x largura Pequenas Pequenas-Médias Médias-Grandes Grandes Min. – Máx. 4.1 – 65.5 89.8 – 110.6 130.1 – 151.9 178.8 – 487.4
Comprimento (mm) Min. – Max. Média
Diâmetro (mm) Min. – Max. Média
Engolidas 7.3 – 27.5 12.73 0.57 – 11.4 7.38
Cuspidas 7.33 – 17.95 13.81 7.2 – 21.1 11.46
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22
Diâmetro (mm)
C o mp ri me n to ( mm)
Figura 4.2. Comprimento e diâmetro das sementes engolidas (em preto) e cuspidas (em cinza) por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ (não considerando as espécies < 3 mm, que foram todas engolidas).
74
Tabela 4.2. Espécies consumidas por micos-leões-dourados com o ambiente de ocorrência das árvores e o total de visitas, na Reserva Biológica União.
Família Espécies Nº árvores Nº total Baixada Brejo Morro de visitas
Annonaceae Annonaceae sp. 1* 0 0 1 1
Rollinia dolabripetala* 7 0 15 25
Arecaceae Arecaceae sp.1 1 0 0 1
Cecropiaceae Cecropia hololeuca * 0 0 22 29
Cecropia pachystachya * 1 38 1 44
Pourouma guianensis * 3 0 11 18
Clusiaceae Rheedia brasiliensis 1 0 1 2
Euphorbiaceae Euphorbiaceae sp.1 * 2 0 0 2
Fabaceae Inga edulis * 22 17 0 49
Inga thibaudiana * 14 1 4 21
Inga praegnans* 0 1 0 1
Inga subnuda* 1 0 0 1
Inga sp.1 * 1 0 0 1
Inga sp.2 * 1 6 0 10
Inga sp.3 * 0 1 0 1
Inga sp.4 * 3 2 3 8
Malpighiaceae Byrsonima stipulacea* 0 0 1 1
Melastomataceae Miconia cinnamomifolia * 5 0 9 17
Miconia hypoleuca * 1 0 0 1
Miconia latecrenata * 57 6 2 77
Miconia sp.1 * 0 0 13 16
Miconia sp.2 * 0 1 0 1
Menispermaceae Abuta sp.1 * 1 0 0 1
Hyperbaena domingensis* 1 1 2 4
Moraceae Ficus cf. gomelleira* 2 0 1 6
Helicostylis tomentosa * 2 0 18 24
Sorocea hilarii 1 0 8 9
Myrtaceae Calycorectes sp.1 10 0 0 12
Eugenia cf. excelsa 4 0 6 11
Eugenia involucrata 1 0 13 18
Eugenia cf. robustovenosa 77 6 0 105
Eugenia sp.1 0 0 2 3
Eugenia sp.2 0 0 1 1
Eugenia sp.3 0 0 1 1
Eugenia sp.4 0 0 2 4
Marlierea sp.1* 2 0 0 4
Marlierea sp.2 1 0 0 1
Marlierea sp.3 0 0 2 3
Myrcia fallax* 1 0 3 9
Myrtaceae sp.1 1 0 6 9
Myrtaceae sp. 2 0 0 1 1
Myrtaceae sp.3 0 0 2 4
Myrtaceae sp.4 0 0 1 1
Myrtaceae sp.5 0 0 4 4
75
Tabela 4.2. Continuação.
Família Espécies Nº árvores Nº total Baixada Brejo Morro de visitas
Myrtaceae sp.6 1 0 0 1
Myrtaceae sp.7 1 0 0 5
Myrtaceae sp.8 1 0 0 1
Myrtaceae sp.9* 0 0 1 1
Myrtaceae sp. 10* 0 0 1 1
Myrtaceae sp. 11* 3 0 0 4
Myrtaceae sp. 12 0 0 1 1
Myrtaceae sp. 13* 0 0 1 1
Nyctaginaceae Guapira opposita 3 0 0 3
Passifloraceae Passiflora rhamnifolia* 0 0 19 22
Polygonaceae Coccoloba sp.1 1 0 0 1
Rubiaceae Faramea multiflora* 2 0 5 7
Psychotria sp.1 4 0 1 5
Randia sp.1 * 3 0 2 6
Tocoyena brasiliensis * 1 2 0 3
Sapindaceae Paullinia ferruginea 1 0 9 13
Sapotaceae Pouteria bangii * 1 0 4 11
Sarcaulus brasiliensis * 49 3 0 67
Sapotaceae sp. 1 0 0 3 4
Outras 7 espécies engolidas 3 2 3 8
Outras 18 espécies cuspidas 7 2 19 29
Total 88 305 90 224 756
* espécies com sementes engolidas e defecadas.
76
Outras 33
Myrtaceae Rubiaceae 25
4 Sapotaceae
3
Cecropiaceae 3 Annonaceae
2
Fabaceae 8
Melastomataceae 5
Menispermaceae Moraceae2
3
Figura 4.3. Número de espécies por família, dos frutos consumidos por micos-leões- dourados na Reserva Biológica União, RJ.
Outros 64 Sapotaceae
82 Rubiaceae
21 Passifloraceae
22
Myrtaceae
205 Moraceae
39
Melastomataceae 112
Fabaceae 92 Cecropiaceae
91 Annonaceae
26
77 Figura 4.4. Número de visitas às principais famílias de espécies consumidas por micos-leões-dourados na Reserva Biológica União, RJ.
Os meses de consumo das espécies utilizados pelos micos-leões são apresentados na Tabela 4.3. Considerando o período onde os micos foram acompanhados em dias inteiros (abril de 2003 a março de 2004), a espécie Miconia latecrenata foi consumida por um período mais longo (10 meses), seguida por Cecropia hololeuca (nove meses).
A maior variedade de espécies consumidas ocorreu nos meses de março de 2004, e setembro, maio e dezembro de 2003 (com 20, 18, 17 e 16 espécies consumidas, respectivamente).
O número de espécies consumidas, o número de árvores visitadas e o número de visitas ás árvores frutificadas foi maior no período da seca, do que no período chuvoso, mas essa diferença só foi significativa para o grupo SJ2 em relação ao número de visitas (Tabela 4.4).
O número de espécies e o número de visitas às árvores frutificadas não estão correlacionados à distância diária percorrida pelos grupos na estação seca nem na estação chuvosa.
A comparação do número de espécies consumidas por mês com a disponibilidade de frutos maduros nas trilhas de fenologia (Capítulo 3) é dada na Figura 4.5. Em oito meses o número de espécies consumidas foi maior do que o número de espécies que apresentavam frutos maduros nas trilhas de fenologia. Em três meses o número de espécies com frutos maduros nas trilhas de fenologia foi menor do que o número de espécies consumidas pelos micos, e apenas em um mês esse número foi igual.
78
Tabela 4.3. Meses de consumo de frutos por micos-leões-dourados, na Reserva Biológica União-RJ de abril de 2003 a março de 2004 (em cinza; dias inteiros), e de agosto de 2004 a janeiro de 2005 (em hachurado; dados esporádicos).
ESPÉCIES A M J J A S O N D J F M
Annonaceae sp.1 Rollinia dolabripetala Arecaceae sp.1
Cecropia pachystachya Cecropia hololeuca Pourouma guianensis Rheedia brasiliensis Euphorbiaceae sp.1 Ingá thibaudiana Ingá edulis Ingá praegnans Ingá subnuda Ingá sp.1 Ingá sp.2 Ingá sp.3 Ingá sp.4
Byrsonima stipulacea Miconia sp.1
Miconia sp.2
Miconia latecrenata Miconia hypoleuca Miconia cinnamomifolia Abuta sp.1
Hyperbaena domingensis Sorocea hilarii
Helicostylis tomentosa Ficus cf. gomelleira Eugenia involucrata
Eugenia cf. robustovenosa Eugenia cf. excelsa
Eugenia sp.1 Eugenia sp.2 Eugenia sp.3 Eugenia sp.4 Myrcia fallax Marlierea sp.1 Marlierea sp.2 Marlierea sp.3 Calycorectes sp.1 Myrtaceae sp.1 Myrtaceae sp.2 Myrtaceae sp.3
79
Continuação Tabela 4.3
ESPÉCIES A M J J A S O N D J F M
Myrtaceae sp.4 Myrtaceae sp.5 Myrtaceaesp.6 Myrtaceae sp.7 Myrtaceae sp.8 Myrtaceae sp.9 Myrtaceae sp.10 Myrtaceae sp.11 Myrtaceae sp.12 Myrtaceae sp.13 Guapira opposita Passiflora rhamnifolia Tocoyena brasiliensis Faramea multiflora Randia sp.1
Psychotria sp.1 Paullinia ferruginea Pouteria bangii Sarcaulus brasiliensis Sapotaceae sp.1 Indeterminada 3 Indeterminada 5 Indeterminada 8 Indeterminada 13 Indeterminada 17 Indeterminada 18 Indeterminada 26 Outras 3 espécies Outras 2 espécies Outras 3 espécies Outras 3 espécies Outras 3 espécies Outras 5 espécies
Tabela 4.4. Comparação do número de espécies consumidas, número de árvores e número de visitas nos períodos de seca e chuva, na Reserva Biológica União, RJ.
Grupo Período Nº espécies T/p Nº árvores T/p Nº visitas T/p
Seca 69 T= 4,5 190 T= 2,0 231 T= 0,00
SJ 2
Chuva 55 ns 117 ns 150 p<0,05
Seca 46 T= 6,5 199 T = 2,0 225 T = 5,0
Geni
Chuva 36 ns 102 ns 158 ns
80
7 7
4
17
6
8 9
18
5
7
16
9
7
3
5 4
2
7 7
4 4
8 7
20
0 5 10 15 20
jan fev mar abril maio jun jul ago set out nov dez
Nº espécies
Dieta Fenologia
Figura 4.5. Número de espécies com frutos maduros nas trilhas de fenologia (julho/03- junho/04) e número de espécies consumidas na dieta (abril/03-março/04).
4.3.2 ABUNDÂNCIA DE FRUTOS SOB AS ÁRVORES
A maior parte das árvores visitadas pelos micos apresentou uma baixa densidade de frutos sob a copa (Tabela 4.5). O número de visitas às espécies e o número de meses em que as espécies foram consumidas foram correlacionados à densidade de frutos sob a copa das árvores, exceto quando a densidade era muito elevada. O número de visitas às árvores também foi positivamente correlacionado ao número de meses nos quais as espécies foram consumidas (r = 0,85; p < 0,001).
Tabela 4.5 Densidade de frutos sob a copa das árvores visitadas por micos-leões- dourados na Reserva Biológica União, RJ.
Densidade de Frutos
Inexistente Baixa Média Alta
Número de árvores 221 308 119 14
Porcentagem 33,4 46,5 18 2,10
Correlação com nº de visitas r = 0,43
p<0,001 r = 0,80
p < 0,001 r = 0,71
p < 0,001 r = 0,10 p > 0,05 Correlação com nº de meses r = 0,51
p<0,001 r = 0,72
p < 0,001 r = 0,53
p < 0,001 r = 0,06 p > 0,05
81
4.3.3 TESTES DE GERMINAÇÃO
No total foram realizados 107 testes de germinação. Destes, em 92 testes com 28 espécies foram utilizadas sementes engolidas e defecadas pelos micos-leões-dourados (669 sementes de fezes e 651 sementes de frutos), e 15 testes com 10 espécies utilizaram sementes não engolidas (198 sementes cuspidas e 193 sementes com polpa). A Tabela 4.6 apresenta os resultados das 22 espécies que germinaram. No total germinaram 137 sementes tratamento (sementes de fezes ou cuspidas; 53,5%) e 157 sementes controle (sementes de fruto ou sementes com polpa; 57,3%), mas não houve diferenças significativas na porcentagem total de germinação de sementes controle e tratamento. Das sementes controle e tratamento utilizadas nos experimentos de exclusão (Capítulo 5) foram consideradas apenas as que não estavam cercadas.
Quando analisado por espécie (considerando a maioria dos resultados para as espécies com mais de um teste), apenas Eugenia robustovenosa apresentou maior porcentagem de germinação das sementes tratamento (5,9%), três espécies apresentaram uma maior porcentagem de germinação das sementes controle (17,6%), oito espécies não apresentaram diferenças significativas na germinação (47,1%) e cinco espécies apresentaram testes com resultados conflitantes (29,4%).
Em 36 experimentos, o tratamento das sementes pelos micos-leões-dourados aumentou a porcentagem de germinação significativamente apenas em três testes com sementes cuspidas (8,3%) e em quatro testes com sementes engolidas e defecadas (11,1%). O tratamento pelo mico-leão-dourado prejudicou a porcentagem de germinação em 14 testes com sementes engolidas (38,9%) e em um teste (2,8%) com sementes e polpa. Em 14 testes a diferença de germinação não foi significativa, sendo 11 testes com sementes engolidas (30,6%) e três testes com sementes cuspidas (8,3%).
O número de sementes controle e tratamento germinadas não está correlacionado ao número de sementes utilizado nos testes.
82 A Figura 4.6 apresenta a sobrevivência de sementes germinadas ao longo do tempo, considerando-se desde o início da germinação até a mortalidade das sementes ou surgimento de plântulas. A curva sobrevivência das sementes controle e tratamento de espécies que são engolidas são mais semelhantes entre si, do que a curva de sobrevivência das espécies que são cuspidas pelos micos. Nessas últimas a sobrevivência é maior nas primeiras semanas, com uma queda mais brusca, que pode representar a mortalidade das sementes ou o surgimento das plântulas.
Tabela 4.6. Porcentagem de germinação de sementes controle (retiradas de frutos, ou com polpa) e de tratamento (retiradas de fezes ou cuspidas) na Reserva Biológica União, RJ. (foi utilizado o nº de disponível no momento da primeira germinação, e não do início do experimento). Espécies Nº sementes tratamento/controle
Nº Sementes germinadas % germinação tratamento/controle tratamento controle χ2 p Cecropia hololeuca sementes < 3mm 1 / 0 Pourouma guianensis 3 / 0 3 / 0 100 Euphorbiaceaesp.19 / 7 3 / 2 33,3 28,6 0,22 ns Inga edulis (T1) 0 / 5 0 / 5 100 I. edulis (T2) 0 / 1 0 / 1 100 I. edulis (T3) 6 / 6 1 / 4 16,7 66,7 28,79 <0,001 I. edulis (T4)0 / 1 0 / 1 100 I. edulis (T5)7 / 7 0 / 1 0 14,3 12,37 <0,01 I. edulis (T6)4 / 4 4 / 2 100 50 16,01 <0,001 I. edulis (T7) **6 / 6 6 / 5 100 83,33 1,33 ns Inga thibaudiana (T1) 4 / 4 0 / 2 0 50,0 48,02 <0,001 I. thibaudiana (T2) 5 / 5 0 / 1 0 20 18,05 <0,001 I. thibaudiana (T3)6 / 6 4 / 6 66,7 100 6,26 <0,05 I. thibaudiana (T4)1 / 1 1 / 1 100 100 0 ns Inga sp.2 (T1)2 / 2 0 / 1 0 50 48,02 <0,001 Inga sp.2 (T2)2 / 0 2 / 0 100 Miconia cinnamomifolia sementes<3mm 1 / 0 Miconia latecrenata sementes<3mm 0 / 3 Fícus cf. gomelleira sementes<3mm 4 / 0 Calycorectes sp.1* (T1) 0 / 3 0 / 3 100 Calycorectes sp.1* (T2) 3 / 3 1 / 2 33,3 66,7 10,5 <0,001 Calycorectes sp.1** (T3) 13 / 13 13 / 8 100 61,5 8,71 <0,01 Calycorectes sp.1** (T4)14 / 15 11 / 12 78,6 80 0,001 ns Eugenia robustovenosa*(T1)6 / 6 1 / 4 16,7 66,7 28,79 <0,001
Tabela 4.6. Continuação. Espécies Nº sementes Nº sementes germinadas tratamento/ controle tratamento/ controle
% germinação χ2 p Papel tratamento controle dos micos E. robustovenosa* (T2)7 / 6 1 / 0 14,3 0 12,4 <0,001 + E. robustovenosa* (T3)5 / 3 3 / 0 60 0 58,02 <0,001 + Eugenia sp.1* 9 / 10 5 / 5 55,5 50,0 0,19 ns = Eugenia sp.4** 13 / 19 8 / 13 61,5 68,4 0,27 ns= Marlierea sp.1 12 / 12 8 / 6 66,7 50 2,11 ns= Myrcia fallax 2 / 2 1 / 1 50 50 0 ns= Myrtaceaesp.1* (T1)8 / 10 6 / 2 75 20 30,7 <0,001 + Myrtaceae sp.1* (T2)7 / 13 1 / 1 14,3 7,7 1,42 ns= Myrtaceae sp. 11** 13 / 14 9 / 7 69,2 50,0 2,78 ns= Randia sp.1 (T1) 1 / 3 1 / 0 100 0 98,01 <0,001 + Randia sp.1 (T2) **14 / 14 2 / 11 14,3 78,6 43,13 <0,001 - Tocoyena brasiliensis**14 / 8 12 / 5 85,7 62,5 3,33 ns = Pouteria bangii (T1)0 / 1 0 / 1 100 P. bangii (T2)1 / 1 1 / 1 100 100 0 ns = P. bangii (T3) 0 / 6 0 / 5 83,3 P. bangii (T4)8 / 1 1 / 1 12,5 100 65,61 <0,001 - P. bangii (T5)1 / 2 1 / 2 100 100 0 ns = P. bangii (T6)4 / 4 0 / 2 0 50 48,02<0,001 - Sarcaulus brasiliensis(T1)7 / 7 0 / 2 0 28,5726,6<0,001 - S. brasiliensis(T2)0 / 2 0 / 1 50 S. brasiliensis(T3)3 / 2 1 / 2 33,3310032,34<0,001 - S. brasiliensis(T4)6 / 6 1 / 4 16,766,728,79<0,001 - S. brasiliensis(T5)**7 / 9 3 / 9 42,910022,02<0,001 - S. brasiliensis(T6)**22 / 22 15 / 10 68,245,44,18<0,05+ Indeterminada 181 / 2 1 / 2 100 100 0 ns= TOTAL 256 / 274 137 / 15753,5 57,30,07ns= ns: germinação de sementes sem diferença significativa; * espécies com sementes cuspidas; ** experimentos em gaiola de exclusão.
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90
0 2 4 6 8
Semanas Sementes Germinadas Sobreviventes (%)
Fruto Fezes Semente+Polpa SementeCuspida 10
Figura 4.6. Porcentagem de sobrevivência de sementes germinadas na Reserva Biológica União, RJ ao longo do tempo.
4.3.4 ESTABELECIMENTO DE PLÂNTULAS
As 22 espécies que germinaram apresentaram plântulas (exemplos na Figura 4.7). Do total de sementes germinadas, 92 sementes tratamento e 117 sementes controle se desenvolveram como plântulas (Tabela 4.7), mas os resultados entre tratamento e controle no total não foram significativamente diferentes.
Quando analisado por espécie (considerando a maioria dos resultados para as espécies com mais de um teste), apenas E. robustovenosa apresentou maior porcentagem de plântulas nas sementes tratamento (5.9%) e Euphorbiaceae sp.1 uma maior porcentagem de surgimento de plântulas com sementes controle (5,9%). A maioria das espécies não apresentou diferenças significativas no desenvolvimento de plântulas (12 espécies; 75%), e duas espécies apresentaram testes com resultados conflitantes (12.5%).
Dos 25 testes realizados, apenas em um teste com sementes cuspidas (4%) e em um teste com sementes engolidas e defecadas (4%) a porcentagem de sementes germinadas que se transformaram em plântulas foi aumentada significativamente pelo tratamento das sementes no trato digestório dos micos-leões-dourados. O tratamento pelo mico-leão-dourado prejudicou a porcentagem de aparecimento de plântulas em
quatro testes com sementes engolidas (16%). Em 19 testes a diferença de plântulas não foi significativa, sendo 15 testes com sementes engolidas (60%) e quatro testes com sementes cuspidas (16%).
No final do estudo (março de 2006) apenas 15 dessas espécies ainda apresentavam plântulas sobreviventes, sendo 52 plântulas provenientes de sementes tratamento (73%) e 54 plântulas provenientes de sementes controle (71,05%). A diferença entre a sobrevivência de plântulas nas duas categorias não foi significativa (χ2 = 0,01; p> 0,05).
A Figura 4.8 apresenta a sobrevivência de plântulas ao longo do tempo. As plântulas provenientes de sementes de espécies cuspidas apresentam uma sobrevivência maior nos primeiros meses, mas com um pico de mortalidade maior num período mais curto.
O desenvolvimento das plântulas das principais espécies foi acompanhado através do crescimento ao longo do tempo (Figura 4.9) e do número de folhas (Figura 4.10). O número de folhas não apresentou um aumento constante ao longo do tempo, e variou entre as espécies e nas várias plântulas da mesma espécie.
86
Figura 4.7 Plântulas em experimentos de germinação na Reserva Biológica União, RJ.
87
88
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sem Tabela 4.7. Porcentagem de sementes controle (retiradas de frutos, ou com polpa) e de sementes tratamento (retiradas de fezes ou cuspidas) germinadas, que se tornaram plântulas na Reserva Biológica União, RJ. Espécies Nº sementes Nº plântulas % plântulas germinadas tratamento/ controle tratamento/ controle tratamento controle
χ2 p Nº plântulas sobreviventes Cecropia hololeuca 1 / 0 1 / 0 Sementes < 3mm 0 Pourouma guianensis 3 / 0 3 / 0 100 1 / 0 Euphorbiaceaesp.13 / 2 1 / 2 33,33 100 32,4 <0,001 0 / 0 Inga edulis (T1) 0 / 5 0 / 5 100 0 / 2 I. edulis (T2) 0 / 1 0 / 1 100 0 / 1 I. edulis (T3) 1 / 4 1 / 4 100 100 0 ns 1 / 2 I. edulis (T4)0 / 1 0 / 1 100 0 I. edulis (T5)0 / 1 0 / 1 100 0 4 / 2 4 / 2 100 100 0 ns 2 / 0 I. edulis (T7) **6 / 5 2 / 4 33,33 80 18,40 <0,001 1 / 3 Inga thibaudiana (T1) 0 / 2 0 / 1 50 0 I. thibaudiana (T2) 0 / 1 0 / 1 100 0 I. thibaudiana (T3)4 / 6 4 / 6 100 100 0 ns1 / 2 I. thibaudiana (T4)1 / 1 1 / 1 100 100 0 ns1 / 1 Inga sp.2 (T1)0 / 1 0 / 1 100 0 Miconia cinnamomifolia 1 / 0 1 / 0 Sementes < 3mm 0 Miconia latecrenata 0 / 3 0 / 3 Sementes < 3mm 0 Ficus cf. gomelleira 4 / 0 4 / 0 100 0 / 0 Calycorectes sp.1* (T1) 0 / 3 0 / 3 100 0 / 3 Calycorectes sp.1** (T3) 13 / 8 10 / 7 76,9 87,5 0,56 ns 9 / 5 Calycorectes sp.1** (T4)11 / 12 10 / 9 90,9 75 1,34ns 8 / 7 Eugenia robustovenosa*(T1)1 / 4 1 / 1 100 25 53,81 <0,001 1 / 0 Eugenia sp.1* 5 / 5 3 / 4 60 80 2,58 ns 1 / 3 Eugenia sp.4** 8 / 13 4 / 8 50 61,5 0,99 ns 3 / 4 Marlierea sp.1 8 / 6 6 / 4 75 66,7 0,38 ns 1 / 3
I. edulis (T6)
Capítulo 4 – Frugivoria e Dispersão de Sem Tabela 4.7. Continuação. Espécies Nº sementes germinadas tratamento/controle
Nº plântulas % plântulas tratamento/controle tratamento controle
χ
2p
Nº plântulas sobreviven Myrcia fallax 1 / 1 1 / 1 100 100 0 ns1 / 1 Myrtaceaesp.1* (T1)6 / 2 6 / 2 100 100 0 ns 6 / 2 Myrtaceae sp.1* (T2)1 / 1 1 / 1 100 100 0 ns 1 / 0 Myrtaceae sp. 11** 9 / 7 4 / 2 44,4 28,6 3,00 ns 2 / 1 Randia sp.1 (T1) 1 / 0 1 / 0 100 0 Randia sp.1 (T2) **2 / 11 2 / 11 100 100 0ns 1 / 6 Tocoyena brasiliensis**12 / 5 3 / 2 25 20 0,36 ns 2 / 2 Pouteria bangii (T1)0 / 1 0 / 1 100 0 P. bangii (T2)1 / 1 0 / 1 0 100 98,01 < 0,001 0 P. bangii (T3) 0 / 5 0 / 1 20 0 P. bangii (T5)1 / 2 1 / 2 100 100 0 ns 0 P. bangii (T6)0 / 2 0 / 2 100 0 / 1 Sarcaulus brasiliensis (T1)0 / 2 0 / 1 50 0 S. brasiliensis (T2)0 / 1 0 / 1 100 0 S. brasiliensis (T3)1 / 2 1 / 1 100 50 16,01 < 0,01 0 S. brasiliensis (T4)1 / 4 1 / 4 100 100 0 ns 0 S. brasiliensis (T5)**3 / 9 0 / 4 0 44,4 42,42 <0,001 0 / 2 S. brasiliensis (T6)**15 / 10 14 / 9 93,3 90 0,03 ns 9 / 3 Indeterminada 181 / 2 1 / 2 100 100 0 ns 0 TOTAL129/15492 / 117 71,3 76 0,09ns 52 / 54 n.s. % de plântulas sem diferença significativa; * espécies com sementes cuspidas; ** experimentos feitos com gaiola de exclusão.0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
0 5 10 15 20 25 30
Meses
Plântulas sobreviventes (%)
Fruto Fezes Semente+Polpa SementeCuspida
Figura 4.8 Porcentagem de sobrevivência de plântulas na Reserva Biológica União, RJ ao longo do tempo.
90
Inga thibaudiana
0 2 4 6 8 10
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Meses
Altura (cm)
Inga edulis
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26
Meses
Altura (cm)
Pouteria bangi
0 2 4 6 8 10 12
0 5 10 15 20
Meses
Altura (cm)
Myrtaceae sp1
0 2 4 6 8 10 12
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Meses
Altura (cm)
Calycorectes sp.1
0 2 4 6 8 10 12
0 2 4 6 8 10 12 14
Meses
Altura (cm)
Eugenia cf. robustovenosa
0 2 4 6 8 10 12 14
0 2 4 Meses 6 8
Altura (cm)
10
91 Figura 4.9. Curvas de crescimento ao longo dos meses de plântulas provenientes de sementes tratamento (fezes ou sementes cuspidas; curvas pontilhadas) e de sementes controle (frutos ou sementes com polpa; curvas inteiras).
16
12 10
Eugenia sp.1
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
Meses
Altura (cm)
Pourouma guianensis
0 2 4 6 8 10 12
0 1 2 3 4 5 6
Meses
Altura (cm)
M yrcia fallax
0 2 4 6 8 14
0 2 4 6 8 10 12 14
Meses
Altura (cm)
Euphorbiaceae sp.1
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
0 2 4 6 8
Meses
Altura (cm)
M arlierea sp.1
0 2 4 6 8 10 12
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
Meses
Altura (cm)
sp. 18
0 1 2 3 4 5 6 7 8
0 2 4 6 8
Meses
Altura (cm)
10 10
92 Figura 4.9. Continuação.
Inga edulis
0 2 4 6 8 10 12 14
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29
Meses
Nº folhas
Marlierea sp.1
0 2 4 6 8 10 12 14
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27
Meses
Nº folhas
Eugenia sp.1
0 2 4 6 8 10 12
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29
Meses
Nº folhas
93 Figura 4.10. Número de folhas desenvolvidas ao longo dos meses de plântulas provenientes de sementes tratamento (fezes ou sementes cuspidas; curvas pontilhadas) e de sementes controle (frutos ou sementes com polpa; curvas inteiras).
4.4 DISCUSSÃO
4.4.1 FRUTOS UTILIZADOS PELO MICO-LEÃO-DOURADO
Leontopithecus rosalia consome frutos mesmo quando estes estão poucos disponíveis e é necessário percorrer grandes distâncias para obtê-los. Resultados semelhantes foram encontrados em outros estudos com primatas frugívoros (Mittermeier & Roosmalen, 1981;
Nunes, 1995b; Remis, 1997; Tutin et al., 1997; Stevenson, 2006; Suarez, 2006).
De acordo com Miller (2002), fatores intrínsecos como idade, tempo de locomoção, porcentagem de tempo interagindo socialmente, e tempo de procura por presas podem influenciar no comportamento alimentar dos micos-leões-dourados. Os fatores extrínsecos como comprimento do dia, precipitação, conteúdo energético dos frutos, tamanho do grupo e porcentagem de tempo gasto com encontros com outros grupos, também influenciam o comportamento alimentar.
O consumo de espécies vegetais pelos micos-leões-dourados tem sido estudado na Reserva Biológica União desde 1996, com o registro de 139 espécies em pelo menos 36 famílias (incluindo a maior parte das espécies consumidas neste estudo) (Procópio-de- Oliveira, 2002; Procópio-de-Oliveira et al., in prep.). Os dados de período de alimentação dos frutos e número de visitas às espécies representam uma continuidade do trabalho anterior (Lapenta, 2002) e foram somados para publicação (Lapenta & Procópio-de- Oliveira, in prep.).
Os resultados apresentados nesse trabalho confirmam os dados encontrados nos estudos anteriores, com a predominância do consumo de frutos coloridos (Lapenta, 2002;
Lapenta et al., 2003; Procópio-de-Oliveira et al., in prep).
Embora as sementes pequenas (< 3 mm) sejam sempre engolidas e as muito grandes sempre descartadas, houve uma tendência, ainda que estatisticamente não significativa, de sementes com maior diâmetro serem cuspidas e as de menor diâmetro serem engolidas. Como já constatado nos estudos anteriores, o comportamento dos micos-leões-dourados de engolir as sementes dos frutos consumidos está mais relacionado ao formato alongado das sementes e pouca aderência da polpa, do que ao tamanho das sementes propriamente (Lapenta, 2002; Lapenta et al., 2003). Garber &
Kitron estudando Saguinus geoffroyi e S. mystax constataram que os primatas da família Callitrichidae, apesar do pequeno tamanho corporal, dispersam sementes de grande
94
tamanho se comparados a outros primatas frugívoros.
A seleção de frutos por primatas apresenta variações sazonais (Julliot, 1996). De acordo com Procópio-de-Oliveira (2002) a distribuição espacial dos recursos influencia a freqüência de utilização das espécies e a distribuição temporal influencia nas diferenças mensais da dieta. Mas além da distribuição espacial e abundância de recurso, a variação interanual na produção de frutos (Kierulff, 2000; Procópio-de-Oliveira, 2002; M. Lapenta, obs. pess.) e o conteúdo nutricional destes (Erbesdobler, 2003; Worman & Chapman, 2005), afeta a diversidade de espécies consumidas e a dieta do mico-leão-dourado. A importância do mico-leão-dourado como dispersor é influenciada pelo número de visitas e também pelo período de frutificação das espécies que fazem parte da sua dieta.
Na Reserva Biológica de Poço das Antas o tempo gasto pelos micos-leões-dourados com o consumo de recursos vegetais no mês está relacionado a média de precipitação dos dois meses anteriores (Miller & Dietz, 2005). Neste estudo não foram encontradas diferenças significativas no número de árvores frutificadas e número de espécies consumidas, nas estações seca e chuvosa, mas o grupo SJ2 visitou significativamente mais árvores na estação seca do que na chuvosa, demonstrando que o grupo visita mais árvores nos períodos em que mais espécies e mais árvores estão frutificadas. Resultados diferentes poderiam ter sido encontrados se tivessem sido analisados o número de frutos consumidos ou o tempo de permanência nas árvores. Os macacos-aranha (Ateles belzebuth) aumentam a distância percorrida diariamente no período chuvoso, quando os frutos são mais abundantes. Na estação seca, com menor disponibilidade de frutos, esses primatas se concentram em área menores, com visitas a um menor número de árvores, por períodos mais longos (Nunes, 1995b). Já outros primatas como Pithecia pithecia não alteram a distância percorrida diariamente, mas nos períodos de maior abundância de frutos, a distância entre os locais de alimentação diminui (Cunningham & Jonson, 2006).
95 Durante os períodos de baixo suprimento de frutos maduros, as espécies de primatas apresentam diferentes estratégias para a obtenção de recursos. Algumas espécies aumentam o consumo de néctar, exudatos (Terborgh, 1986; Porter, 2001), folhas e sementes (Tutin et al., 1997; Wrangham et al., 1998; Poulsen et al., 2001) e insetos (Stevenson et al., 2000). De acordo com Procópio-de-Oliveira (2002) não há períodos de escassez de frutos na Reserva Biológica União, e sim diferenças na produtividade nos diversos microhabitats. Quando poucos frutos maduros estão disponíveis na Rebio
União, os micos se alimentam em várias árvores da mesma espécie, consumindo os poucos frutos maduros que encontram (M. Lapenta, obs. pess.) e aumentam o consumo de néctar. Além disso, os micos consomem muitos insetos, que normalmente já representam a principal fonte de proteínas.
Os micos-leões respondem às diferenças na produtividade dos diferentes microhabitats na sua área de uso, e o consumo de frutos também está relacionado ao tipo de distribuição da espécie. Algumas espécies da família Melastomataceae, por exemplo, apresentam árvores agrupadas que possuem a estratégia de baixa maturação de frutos por um longo período de tempo. Dessa forma, os frugívoros visitam um grande número de árvores, durante vários dias ou meses, mas com um baixo consumo de frutos por árvore.
A duração do período de frutificaçãoa, associada à heterogeneidade no amadurecimento dos frutos e sua abundância na copa fazem com que os frutos das espécies de Melastomataceae permaneçam disponíveis aos frugívoros por longos períodos (Pereira &
Mantovani, 2001; obs. pess.).
Nos estudos anteriores foram consumidas 32 espécies da família Myrtaceae (Procópio-de-Oliveira et al., in prep.), incluindo as 25 espécies registradas no presente estudo. As famílias Myrtaceae e Sapotaceae também foram as mais comuns em estudo de dieta com micos-leões-da-cara-dourada no sudeste da Bahia (Raboy, 2002) e a família Melastomataceae é considerada uma das mais importantes no fornecimento de frutos para L. rosalia (Dietz et al., 1997; Kierulff, 2000). Frutos típicos de sub-bosque e comuns na borda e em áreas secundárias, como as espécies das famílias Melastomataceae, Rubiaceae e Myrtaceae também são muito utilizadas por Callithrix aurita (Brandão, 1999).
96 A disponibilidade de frutos de espécies de Miconia e Psycotria foi comparada em estudo no Panamá (Poulin et al., 1999). As espécies de Miconia apresentam frutificação segregada, ao longo de todo o ano, enquanto Psycotria apresenta frutificação agregada, beneficiando espécies arbustivas de sub-bosque com copas pequenas. Algumas espécies como Pouteria bangi, Rollinia dolabripetala e outras, apresentam árvores mais isoladas, com a estratégia de grande produção de frutos maduros num período mais restrito. Os micos-leões-dourados visitam poucas árvores, mas permanecem um maior tempo consumindo os frutos, ou retornam à árvore várias vezes no mesmo dia ou em dias subseqüentes. O retorno às árvores com grande produtividade de frutos também foi encontrado em estudos com chimpanzés e gorilas (Remis, 1997).
Estudos sobre frugivoria de outras espécies de primatas apontam que as espécies mais significativas na dieta nem sempre são as mais abundantes na área de estudo ou nos estudos de fenologia (Porter, 2001; Poulsen et al., 2001). Assim como as aves, os primatas não consomem frutos na proporção em que estes estão disponíveis, mas preferem determinados tipos de frutos (Janson, 1983; Julliot, 1996). Esta preferência pode estar relacionada ao conteúdo nutricional dos frutos escolhidos (Balko & Underwood, 2005; Worman & Chapman, 2005). Os micos-leões-dourados apresentam preferência por algumas espécies de frutos que são consumidos mesmo quando registrados em baixa densidade ou ausentes nos locais de estudo de fenologia (Capítulo 3). Outros frutos menos preferidos são muitas vezes ignorados ou consumidos em pequena quantidade apesar da sua presença, o que pode refletir uma preferência por frutos que proporcionem um bom conteúdo nutricional. A espécie Miconia latecrenata foi a mais consumida em número de meses, embora nem sempre sua frutificação fosse registrada nas trilhas de fenologia (Capítulo 3), demonstrando uma grande preferência de consumo pelos micos- leões. Além disso, deve ser considerado que a espécie apresenta distribuição agregada em ambientes secundários e de borda, o que fez com que fosse subamostrada nas trilhas de fenologia, apesar de sua grande abundância na Rebio União (M. Lapenta, obs. pess.). Os frutos de Cecropia hololeuca foram consumidos durante extenso período, inclusive no início da estação seca, quando poucas espécies apresentaram frutos maduros. Nas espécies de Cecropia a maturação dos frutos ocorre aos poucos (parte do fruto amadurece e parte permanece verde). Esta estratégia de maturação pode ter influenciado no consumo prolongado. Em alguns meses os frutos de Cecropia foram ignorados, mesmo quando disponíveis nas trilhas de fenologia, sendo possível que não estivessem completamente maduros para o consumo, na área de uso dos grupos estudados. Muitas espécies de primatas apresentam categorias de alimentos preferidos, que dominam a dieta quando disponíveis. Quando esses frutos preferidos não estão disponíveis, outros alimentos são ingeridos em menor quantidade, e provavelmente proporcionam uma dieta nutricionalmente crítica (Tutin et al., 1997).
97 Na Reserva Biológica de Poço das Antas o tempo de alimentação dos micos-leões- dourados nas árvores está correlacionado à densidade de árvores frutíferas e a quantidade de frutos maduros durante o pico de frutificação (Miller & Dietz, 2004). Mas nem sempre as espécies com mais árvores marcadas representam um maior
consumo de recursos.
4.4.2 ABUNDÂNCIA DE FRUTOS SOB AS ÁRVORES
Árvores que apresentam disponibilidade de frutos sob a copa podem atrair frugívoros que atuam como dispersores secundários ou predadores de sementes para locais com elevada abundância de frutos. A atuação de um frugívoro como predador de sementes e as possíveis conseqüências da predação podem influenciar as futuras populações vegetais (von Allmen et al., 2004).
A ausência de correlação da elevada abundância de frutos sob a copa com o número de visitas e com o número de meses de consumo pode estar relacionada ao pequeno número de árvores com muitos frutos sob a copa. Além disso, o método utilizado para medir a densidade de frutos sob a copa das árvores foi subjetivo, e futuros estudos sobre dieta, frugivoria ou dispersão de sementes na Rebio União podem utilizar métodos mais precisos e específicos.
Os detalhes sobre o desaparecimento das sementes cuspidas ou defecadas pelos micos-leões-dourados ou a predação destas estão discutidos em detalhes no Capítulo 5.
4.4.3 GERMINAÇÃO DE SEMENTES
Os testes estatísticos de comparação da germinação não apontaram diferenças significativas entre a germinação de sementes tratadas (defecadas ou cuspidas) e sementes controle (sementes de fruto ou frutos com polpa) na maioria dos testes (38,9%). Em trabalho anterior, com germinação de sementes em laboratório, também não foram encontradas diferenças significativas nas porcentagens de germinação de sementes engolidas e defecadas pelos micos-leões-dourados em cerca de 50% dos testes, e os resultados variaram com a espécie e dentro da mesma espécie, quando foram realizados testes em períodos diferentes (Lapenta, 2002; Lapenta et al., no prelo).
No estudo anterior, 34% dos testes realizados em laboratório apresentaram uma germinação mais rápida para as sementes que passaram pelo trato digestório dos micos- leões-dourados, mas as oito espécies que foram testadas na mata não apresentaram diferenças significativas (Lapenta, 2002; Lapenta et al., no prelo). Neste estudo não foram consideradas as velocidades de germinação das sementes controle e tratamento, pois a metodologia utilizada não possibilitou uma checagem da germinação a cada
98
dois dias, como em laboratório. Além disso, na germinação em campo nem sempre é possível observar o início do aparecimento da radícula do embrião, e em alguns casos só é possível notar que a semente germinou após vários dias, prejudicando os resultados obtidos.
O número utilizado nos testes (sementes em cada experimento) é baixo, visto que foram utilizados os números reais encontrados nas fezes dos micos, e parte dessas sementes foram predadas ou removidas por dispersores secundários antes que pudessem germinar (Capítulo 5), diminuindo ainda mais o número de sementes disponíveis nos experimentos. A falta de correlação entre o número de sementes utilizadas nos testes e o número de sementes germinadas pode ter sido influenciada pelo próprio número de sementes, pois dificilmente haveria competição por recursos para a germinação em uma amostra tão pequena.
Diferenças no trato digestório permitem que as espécies utilizem diferentes alimentos, ou o mesmo alimento de maneiras diferentes (Tutin et al., 1997). Estudos com outros primatas da família Callitrichidae encontraram que a variabilidade na taxa de germinação das sementes é dependente da espécie de fruto (Castro et al., 2003). Além disso, outros trabalhos com dispersão de sementes por primatas em geral, não encontraram um efeito consistente na porcentagem ou velocidade de germinação, pois algumas espécies foram beneficiadas enquanto outras foram prejudicadas (Lieberman et al., 1979; Estrada & Coates-Estrada, 1984; Figueiredo, 1993; McConkey, 2000).
Além do papel do frugívoro, muitos fatores abióticos que não foram considerados nesse estudo podem influenciar a germinação tanto em laboratório quando em campo.
Araújo-Neto et al. (2003) relatam que as sementes têm a capacidade de germinar dentro de uma faixa de temperatura. Essa temperatura é característica para cada espécie e determina a porcentagem máxima de germinação. Outros fatores como luminosidade (presença de clareiras, borda, inclinação do terreno), umidade, presença ou ausência de serrapilheira e outros afetam a porcentagem e velocidade germinação dependendo dos requerimentos de cada espécie.
99 A germinação das sementes também pode ser beneficiada pela atuação de dispersores secundários, que removem as sementes para locais muitas vezes mais propícios à germinação e ao estabelecimento, ou pode ser prejudicada por predadores de sementes (detalhes no Capítulo 5).
4.3.4 ESTABELECIMENTO DE PLÂNTULAS
Em estudos de dispersão com grandes mamíferos foi encontrado que a ingestão afeta o sucesso e velocidade de germinação, enquanto o material fecal afeta o crescimento das plântulas (Nchanji et al., 2003). No entanto, as sementes defecadas pelos micos-leões-dourados apresentam pouco material fecal, e muitas vezes são defecadas uma a uma, sem estarem envolvidas em um bolo fecal (Lapenta, 2002;
Capítulo 5).
Segundo Voysey et al. (1999b) a parte mais vulnerável do ciclo de vida da planta é a transição da semente para a plântula estabelecida. No presente trabalho a maior parte das sementes germinadas chegou à fase de plântulas (73% das sementes tratamento e 71,05% das sementes controle), mostrando que a primeira barreira encontrada pelas sementes que sobrevivem à predação é encontrar condições favoráveis para a germinação. Pizo (2003) também encontrou uma mortalidade maior de sementes de espécies de Myrtaceae (65,2%) em comparação com a mortalidade de plântulas das mesmas espécies (12%), sendo que a mortalidade foi causada pela remoção e predação por roedores.
A curva de sobrevivência das plântulas (Figura 4.8) é semelhante á curva de sobrevivência das sementes (Figura 4.6), e no final do presente estudo (março de 2006) cerca de 50% das plântulas ainda sobrevivia. O estabelecimento destas plântulas até a fase adulta pode encontrar uma outra barreira, e deveria ser considerado em outros trabalhos de duração mais longa. No entanto, com os dados obtidos é possível notar que sementes que apresentam uma rápida germinação, como as espécies de Inga spp. e as da família Myrtaceae (Lapenta, 2002), sobreviveram à mortalidade e atingiram o estágio de plântula. No final do estudo muitas plântulas da família Myrtaceae ainda sobreviviam, inclusive aquelas provenientes de sementes cuspidas pelos micos. O número de folhas das plântulas variou muito entre as espécies e entre as plântulas, ao longo do tempo, não demonstrando ser um bom índice para a avaliação da sobrevivência e crescimento das plântulas.
100 Nesse estudo o surgimento das plântulas não variou a partir das sementes controle e das sementes tratamento. Dessa forma, pode-se concluir que o mico-leão-dourado influencia mais os aspectos quantitativos e qualitativos da deposição das sementes (Capítulo 5) do que a germinação e o estabelecimento das plântulas.
4.5 BIBLIOGRAFIA
Araújo-Neto, J.C.; Aguiar, I.B. & Ferreira, V.M. 2003. Efeito da temperatura e da luz na germinação de sementes de Acacia polyphylla DC. Revista Brasileira de Botanica 26(2):249-256.
Balko, E.A. & Underwood, H.B. 2005. Effects of forest structure and composition on food availability for Varecia variegata at Ranomafana National Park, Madagascar. American Journal of Primatology 66:45-70.
Brandão, L.D. 1999. Distribuição altitudinal e ambiente preferencial de Callithrix aurita Humboldt, 1812 (Callitrichidae, Primates) na Estação Ecológica de Bananal, Serra da Bocaina, São Paulo, Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade de São Paulo, São Paulo, SP. 96 pp.
Castro, C.S.S.; Araújo, A.; Cavalcanti, K.C.S.; Medeiros, L.N. & Macêdo, C.E.C. 2003. Taxas de germinação e sobrevivência em espécies frutíferas, da Mata Atlântica, dispersadas pelo sagüi (Callithrix jacchus). Resumos do XVIICBF.
Chapman, C. 1989. Primate seed dispersal: the fate of dispersed seeds. Biotropica 21(2):148-154.
Chapman, C.A. & Chapman, L.J. 1996. Frugivory and the fate of dispersed and non-dispersed seeds of six African tree species. Journal of Tropical Ecology 12:491-504.
Cintra, R. 1997. A test of the Janzen-Connell model with two common tree species in Amazonian Forest. Journal of Tropical Ecology 13:641-658.
Coimbra-Filho, A.F. 1969. Mico-Leão, Leontideus rosalia (Linnaeus, 1766), situação atual da espécie no Brasil (Callitrichidae - Primates). Annais da Academia Brasileira de Ciência 41 (suplemento):29-52.
Coimbra-Filho, A.F. & Mittermeier, R. A. 1973. Distribution and ecology of the genus Leontopithecus in Brazil. Primates 14(1):47-66.
Coimbra-Filho, A.F. & Mittermeier, R. A. 1978. Tree-gougin, exudate-eating and the “short-tusked”
condition in Callithrix and Cebuella. In: Kleiman, D.G. (ed.). Biology and Conservation of the Callitrichidae. Smithsonian Institution Press. Pp. 105-115.
Conklin-Brittain, N.L.; Wrangham, R.W. & Hunt, K.D. 1998. Dietary response of chimpanzees and Cercopithecines to seasonal variation in fruit abundance. II. Macronutrients. International Journal of Primatology 19(6):971.
Cunningham, E.P. & Janson, C.H. 2006. Pithecia pithecia’s behavioral response to decreasin fruit abundance. American Journal of Primatology 68:491-497.
Dietz, J.M.; Peres, C.A. & Pinder, L. 1997. Foraging ecology and use of space in wild golden lion tamarins (Leontopithecus rosalia). American Journal of Primatology 41:289-305.
101
Erbesdobler, E.D. 2003. Ecologia nutricional de Callitrichidae (Primates: Anthropoidea): composição químico-bromatológica da dieta, aspectos do comportamento alimentar, digestibilidade e metabolismo energético. Tese de Doutorado. Centro de Biociências e Biotecnologia da Universidade do Norte Fluminense (UENF). Campos dos Goytacazes, RJ. 175 pp.
Estrada, A. & Coates-Estrada, R. 1984. Fruit eating and seed dispersal by howling monkeys (Alouatta palliata) in the Tropical Rain Forest of Los Tuxtlas, Mexico. American Journal of Primatology 6:77-91.
Estrada, A. & Coates-Estrada, R. 1991. Howler monkeys (Alouatta palliata), dung beetles (Scarabaeidae) and seed dispersal: ecological interactions in the tropical rain forest of Los Tuxtlas, Mexico. Journal of Tropical Ecology 7:459-474.
Estrada, A.; Anzures, A.D. & Coates-Estrada, R. 1999. Tropical Rain Forest fragmentation, howler monkeys (Alouatta palliata), and dung beetles at Los Tuxtlas, Mexico. American Journal of Primatology 48:253-262.
Feer, F. 1999. Effects of dung beetles (Scarabaeidae) on seeds dispersed by howler monkeys (Alouatta seniculus) in the French Guianan rain forest. Journal of Tropical Ecology 15:129-142.
Figueiredo, R.A. 1993. Ingestion of Ficus enormis by howler monkeys (Alouatta fusca) in Brazil:
effects on seed germination. Journal of Tropical Ecology 9:541-543.
Garber, P.A. & Kitron, U. 1997. Seed swallowing in Tamarins: evidence of a curative function or enhanced foraging efficiency? International Journal of Primatology 18(4):523-538.
Hanya, G.; Zamma, K.; Hayaishi, S.; Yoshihiro, S.; Tsuriya, Y,; Sugaya, S.; Kanaoka, M.M.;
Hayakawa, S. & Takahata, Y. 2005. Comparison of food availability and group density of japanese macaques in primary, naturally regenerated, and plantation forests. American Journal of Primatology 66:245-262.
Howe, H.F. 1980. Monkey dispersal and waste of a Neotropical Fruit. Ecology 61(4):944-959.
Howe, H.F. 1986. Seed dispersal by fruit-eating birds and mammals. In: Murray, D.R. (ed.). Seed Dispersal. Academic Press, California. Pp. 123-189.
Howe, H.F. & Smallwood, J. 1982. Ecology of seed dispersal. Annual Review of Ecology and Systematics 13:201-228.
Janson, C.H. 1983. Adaptation of fruit morphology to dispersal agents in a Neotropical Forest.
Science 219:187-189.
Janzen, D.H. 1971. Seed predation by animals. Annual Review of Ecology and Systematics 2:465- 492.
Julliot, C. 1996. Fruit choice by red howler monkeys (Alouatta seniculus) in a Tropical Rain Forest.
American Journal of Primatology 40:261-282.
102
