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Braz. j. . vol.83 número2

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www.bjorl.org

Brazilian

Journal

of

OTORHINOLARYNGOLOGY

ARTIGO

ORIGINAL

Temporal

processing

and

long-latency

auditory

evoked

potential

in

stutterers

Raquel

Prestes

,

Adriana

Neves

de

Andrade,

Renata

Beatriz

Fernandes

Santos,

Andrea

Tortosa

Marangoni,

Ana

Maria

Schiefer

e

Daniela

Gil

UniversidadeFederaldeSãoPaulo(UNIFESP),DepartamentodeFonoaudiologia,SãoPaulo,SP,Brasil

Recebidoem12dedezembrode2015;aceitoem16defevereirode2016 DisponívelnaInternetem17defevereirode2017

KEYWORDS Stutteringadult; Auditoryprocessing disorder;

Auditoryevoked potential

Abstract

Introduction:Stutteringisaspeechfluencydisorder,andmaybeassociatedwith neuroaudio-logicalfactorslinkedtocentralauditoryprocessing,includingchangesinauditoryprocessing skillsandtemporalresolution.

Objective:Tocharacterizethetemporalprocessingandlong-latencyauditoryevokedpotential instutterersandtocomparethemwithnon-stutterers.

Methods:The study included41right-handed subjects,aged 18---46 years,dividedinto two groups:stutterers (n=20)andnon-stutters(n=21),compared accordingto age,education, andsex.Allsubjectsweresubmittedtothedurationpatterntests,randomgapdetectiontest, andlong-latencyauditoryevokedpotential.

Results:IndividualswhostuttershowedpoorerperformanceonDurationPatternandRandom GapDetectiontestswhencomparedwithfluentindividuals.Inthelong-latencyauditoryevoked potential,therewasadifferenceinthelatencyofN2andP3components;stutterershadhigher latencyvalues.

Conclusion:Stutterershavepoorperformanceintemporalprocessingandhigherlatencyvalues forN2andP3components.

© 2017 Associac¸˜ao Brasileira de Otorrinolaringologia e Cirurgia C´ervico-Facial. Published by Elsevier Editora Ltda. This is an open access article under the CC BY license (http:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/).

DOIserefereaoartigo:http://dx.doi.org/10.1016/j.bjorl.2016.02.015

Comocitaresteartigo:PrestesR,deAndradeAN,SantosRB,MarangoniAT,SchieferAM,GilD.Temporalprocessingandlong-latency auditoryevokedpotentialinstutterers.BrazJOtorhinolaryngol.2017;83:142---6.

Autorparacorrespondência.

E-mails:[email protected],[email protected](R.Prestes).

ArevisãoporparesédaresponsabilidadedaAssociac¸ãoBrasileiradeOtorrinolaringologiaeCirurgiaCérvico-Facial.

(2)

PALAVRAS-CHAVE Gagueiraadulta; Distúrbiodo processamento auditivo;

Potencialevocado auditivo

Processamentotemporalepotencialevocadoauditivodelongalatência emindivíduosgagos

Resumo

Introduc¸ão: Agagueiraéumdistúrbiodafluênciadafalaepodeestarassociadaafatores neuro-audiológicosligadosaoprocessamentoauditivocentral,entreelesasalterac¸õesdashabilidades auditivasdeprocessamentoeresoluc¸ãotemporal.

Objetivo: Caracterizar o processamento temporal e o potencial evocado auditivo de longa latênciaemindivíduosgagosecompará-loscomindivíduossemgagueira.

Método: Participaramdoestudo41indivíduosdestros,de18a46anos,distribuídosemdois grupos:20comgagueirae21semgagueira,comparadossegundoidade,escolaridadeegênero. Todososindivíduosforamsubmetidosaostestesdepadrãodedurac¸ão,testedeidentificac¸ão deintervalosaleatórioseopotencialevocadoauditivodelongalatência.

Resultados: Indivíduoscomgagueiraapresentarampiordesempenhonostestesdepadrãode durac¸ãoeRandomGapDetection,quandocomparadoscomosindivíduosfluentes.Nopotencial evocadoauditivodelongalatência,houvediferenc¸analatênciadoscomponentesN2eP3,os indivíduosgagosapresentarammaioresvaloresdelatência.

Conclusão:Osindivíduoscomgagueiraapresentaramprocessamentotemporalcom desempe-nhoabaixodoesperadoeummaiorvalordelatênciaparaoscomponentesN2eP3.

© 2017 Associac¸˜ao Brasileira de Otorrinolaringologia e Cirurgia C´ervico-Facial. Publicado por Elsevier Editora Ltda. Este ´e um artigo Open Access sob uma licenc¸a CC BY (http:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/).

Introduc

¸ão

As alterac¸ões de fala e linguagem podem cursar com

alterac¸õesnoprocessamento dainformac¸ãorecebida pelo

sentidodaaudic¸ão.Estudosdemonstraramqueexisteuma

correlac¸ão entreoprocessamento dasinformac¸ões

auditi-vas,asviasvisuaiseadificuldadedelinguagemexpressiva,

aqualpodetermanifestac¸ãonafluênciadafalaeser

carac-terizadacomogagueira.1---3

A gagueira é conhecida como uma ruptura na fluência

da fala, é uma desordem multifatorial, na qual

aspec-tos biológicos, psicológicos e sociaisse correlacionam de

formacomplexa.1 Dentre osaspectos biológicos,estão as

alterac¸õesna percepc¸ãoouprocessamento dainformac¸ão

auditiva.2,4---6

O processamento da informac¸ão auditiva relaciona-se

comatemporalizac¸ãodesons,ritmoe prosódia,aspectos

nos quais indivíduos gagos podem apresentar alterac¸ões,1

atéhipotetizadascomocausasimediatasdagagueira,

sobre-tudo nos graus severos de disfluência, uma vez que o

processamento temporal auditivo é fundamental para a

percepc¸ão da fala, está intimamente relacionado com o

processamento da linguagem oral.1,7,8 Por esse motivo,

torna-senecessáriaa avaliac¸ão dosprocessos

neuroaudio-lógicos dessa populac¸ão. A avaliac¸ão neuroaudiológica de

indivíduos com gagueira podeserfeitacom testes

auditi-vos comportamentais e tambémcom o uso de potenciais

evocadosauditivos.

O processamento auditivo temporal refere-se à

capa-cidade do indivíduo de perceber as mudanc¸as nas

características dos sons, tais como durac¸ão, intensidade,

frequência e pausas entre os estímulos.9 Existem vários

procedimentos disponíveis para avaliar o processamento

temporal do pontode vista auditivo,tais como ostestes

depadrãodefrequênciaedurac¸ãocomtompuro10---12ecom

tommusical.13 A discriminac¸ãode pausasentre estímulos

podeseravaliadacomotestedeidentificac¸ãodeintervalos

aleatórios(RGDT).14

Em umestudofeito comcrianc¸as comgagueira

desen-volvimental,noqualforamavaliadosospadrõestemporais

(aspectos de frequência e durac¸ão), foi observado que

crianc¸as gagas apresentavam pior desempenho e maior

número de alterac¸ões comparadas com crianc¸as que não

apresentavamgagueira.1Entreosautoresqueestudarama

resoluc¸ãotemporalemindivíduosgagos,algunsverificaram

piordesempenhoemindivíduosgagos.15,16

Entre os procedimentos eletrofisiológicos disponíveis

paraavaliarosaspectosrelacionadosa atenc¸ão,memória

e discriminac¸ão auditiva,17 pode-se citar o potencial

evo-cadoauditivodelongalatência(PEALL).Naliteraturaque

relacionaostemasgagueiraePEALL,háestudosque

rela-tamdiferenc¸as nas amplitudes deP3, os indivíduos gagos

apresentavammenor amplitudedessecomponente;4,18 em

outroestudo,nãohouvediferenc¸as naslatênciase

ampli-tudesdo P3 na comparac¸ão entre indivíduos gagos e não

gagos.19

Estudosnacionaisrecentesnãoevidenciaramdiferenc¸as

delatênciasdo P300ao comparar indivíduos gagose sem

gagueira.5,6

Diante desses achados, pode-se notar que existem

relac¸õesentreahabilidadeauditivadeprocessamento

tem-poral e a ocorrência de gagueira. Contudo, ainda não há

um consenso sobre a forma pela qual as habilidades do

processamentotemporal,ospotenciaisevocadosauditivos

delonga latência e a manifestac¸ão da gagueira se

corre-lacionam.Uma dashipóteses paraa falta deconsenso na

literaturaseriaaheterogeneidadedosgruposdegagosem

cadapesquisa.Alémdisso,umavezqueagagueira,porser

umdistúrbiomultifatorial,carregaemsiinfluências

bioló-gicas,psicossociaisedomeio,taisfatorestambémpodem

gerarresultadosnãoconclusivos,sãonecessáriosmais

(3)

Assim, o objetivo deste estudo foi caracterizar o

pro-cessamentotemporaleospotenciaisevocadosauditivosde

longalatênciaemindivíduosgagos,ecompararcom

indiví-duossemgagueira.

Método

Oprojeto foiaprovado pelo Comitêde Éticaem Pesquisa

sob o n◦ 26574/2012. Foi feito um estudo observacional

transversale deinquérito, a amostrade indivíduos gagos

foiselecionada em umservic¸o de avaliac¸ão e diagnóstico

fonoaudiológicodeumhospital-escola.Aamostrade

indiví-duosnãogagos,constituídaporvoluntários,foiselecionada

porconveniência,segundoacomparac¸ãocomosindivíduos

gagos,emrelac¸ãoàidade,escolaridadeegênero.

Para participac¸ão no estudo, foram estabelecidos os

seguintes critérios de inclusão: ter preferência manual

direita;entre18e55anos;limiaresauditivostonaisdentro

dospadrõesdenormalidade(comlimiaresaté25dBNAnas

frequênciassonorasde250-8kHz);curvatimpanométricado

tipoAereflexosacústicosestapedianoscontralaterais

pre-sentes(nasfrequênciassonorasde500-4 kHz);ehistórico

negativodealterac¸õescondutivase/ouneurológicas.

Além disso, parao grupo de gagos (GG), os indivíduos

deveriam apresentar gagueira de grau leve a moderado,

segundooStutteringSeverityInstrument---SSI-3;20 epara

ogrupocomparac¸ãoGNG(gruponãogagos),osindivíduos

nãodeveriamapresentardisfluênciasdefala.

Aavaliac¸ãocomportamentaldoprocessamentotemporal

foifeitacomoauxíliodosseguintesequipamentos:cabina

acústica,discmanmodeloExpaniumdamarcaPhilips,

audi-ômetro da marca Grason-Stadler modelo GSI-61 e fones

supra-auraismodeloTDH-50P,compactdisccomostestesde

padrãodedurac¸ão11eidentificac¸ãodeintervalosaleatórios

(RGDT).14

Otestedepadrãodedurac¸ãocomtompuro11foi

apresen-tadonaformabinaurala50dBNS,temcomobaseamédia

doslimiaresauditivostonaisde500Hz,1.000Hze2.000Hz.

Foramapresentadas30sequênciasdeformabinaural,com

seispossíveiscombinac¸ões(LLC,CCL,LCL,CLC,LCCeCLL).

Oindivíduofoisolicitadoaidentificaracombinac¸ãoquelhe

foiapresentada.Ocritériodenormalidadeadotadofoiode

83%deacertos,nomínimo.10,11

O teste RGDT foi apresentado na forma binaural a

50 dBNS, teve como base a média dos limiares auditivos

tonaisde500Hz,1.000Hze 2.000Hz.Otesteteveinício

comaapresentac¸ãodeumafaixatreino,comestímulosde

0,5kHz,naqualosintervalosinterestímulosvariaramde0a

40ms,queapareceramdeformacrescente,ouseja:0;2;5;

10;15;20;25;30e40ms.Apósotreinobem-sucedido,foi

iniciadaafasecomossubtestesnasfrequênciasde0,5k;1k;

2ke4kHz.Emcadafrequênciaforamapresentadas

sequên-ciasdenove estímulos,com osintervalosdeinterrupc¸ões

distribuídosdemodoaleatório.14Paracadaestímulo,o

indi-víduofoiorientadoarelatarsehaviapercebidoumoudois

sons,ouseja,sinalizou sepercebeuounãoapresenc¸ade

umainterrupc¸ão(gap).Ocritériodenormalidadeadotado

foiointervalodegapmédiomenordoque10ms.21

Paraavaliac¸ãoeletrofisiológica,foiusadooequipamento

SmartEPUSBJrdedoiscanais,damarcaIntellingent

Hea-ringSystems---IHS,fonesdeinserc¸ãomodeloER-3A,pasta

abrasiva,pastaeletrolítica,fitamicroporosaeeletrodosde

prata.Ospotenciaisevocadosauditivosforamcaptadosem

salaacústicaeeletricamentetratada,comoindivíduo

aco-modadoconfortavelmenteemumapoltronareclinável.Após

alimpezapréviadapele compastaabrasiva,oseletrodos

foramfixadoscomfitaaderenteedispostos,segundoo

sis-tema 10-20,22 novértex(Cz), nos lóbulosdas orelhas(A1

esquerdaeA2direita)e,nafronte,oterra(Fpz).Foientão

checadaaimpedânciadoseletrodos,cujosvaloresdeveriam

encontrar-semenoresouiguaisa5kohms.23

Paracaptac¸ãodosPEALL,foiusadooestímuloacústico

tone burst, apresentado de forma binaural a 70 dB NA,

nasfrequênciasde1.000Hz(estímulofrequenteque

repre-sentou 80% dos estímulos) e 2.000 Hz (estímulo raro que

representou20%dosestímulos),totalizou300estímuloscom

a velocidade de apresentac¸ão de 1,1 segundo, com

pola-ridade alternada, filtros 1-30 Hz e janela de 600 ms. Os

componentesN1,P2e N2foramanalisadosnotrac¸adodo

estímulofrequente,enquantooP3foianalisadonotrac¸ado

resultante dasubtrac¸ão do estímulofrequente pelo raro.

A faixa de normalidade para cada componente24 foi: N1:

80-150 ms; P2: 145-180 ms;N2: 180-250 ms; 17-20 anos:

225-365mse30-50anos:290-380ms.

Para análise estatística, buscou-se verificar se houve

diferenc¸a entreosgrupos (GGe GNG)e paratantoforam

usados os testes de Mann-Whitney (para TPD), teste de

Friedman(RGDT)eotestedeanálisedevariâncianão

para-métricacommedidasrepetidas(PEALL).Foiadotadoonível

de significânciade 5% e ostestes comresultados

estatis-ticamente significantes foram destacados com o símbolo

asterisco(*).

Resultados

Participaram da pesquisa 41 indivíduos, na faixa de

18-46 anos, ambos os gêneros, distribuídos em dois

gru-pos:GG(grupodegagos),constituídopor20indivíduoscom

gagueiradegrauleveamoderado,noveindivíduosdogênero

femininoe11domasculino;eGNG(gruponãogagos),

for-mado por 21 indivíduos sem gagueira, dez indivíduos do

gênerofemininoe11domasculino.Amédiadeidadepara

osdoisgruposfoide30anos.

ParaoTPDfoiusadootesteestatísticodeMann-Whitney;

paraRGDT,otestedeFriedman.

Atécnicadeanáliseestatísticausadafoianálisede

vari-âncianãoparamétricacommedidasrepetidas.

Na avaliac¸ão do processamento temporal (tabela 1),

foramencontradasdiferenc¸asestatisticamentesignificantes

nosresultadosdoTPDeRGDTentreosgruposGGeGNG,o

GGapresentoumenoresporcentagensdeacertosnoTPDe

maioresvaloresdedetecc¸ãodegapquandocomparadoscom

oGNG;osvaloresdoTPDedoRGDTmostraram-sealterados

noGGenormaisnoGNG.

Já na avaliac¸ão do PEALL (tabela 2), não foram

iden-tificadas diferenc¸as entre os valores de latência nos dois

gruposparaoscomponentesN1eP2.Somentefoiobservada

diferenc¸a entreasorelhas direita e esquerdaparaambos

osgrupos no componente N1,aorelha direita apresentou

menorlatênciadoqueaesquerdaparaessecomponente.Já

paraoscomponentesN2eP3,observou-sequeaslatências

noGGforammaioresdoquenoGNG.Nãohouvediferenc¸a

significanteentreaslatênciasdasorelhasdireitaeesquerda

(4)

Tabela1 MedidasdescritivasdasrespostasnoTPD(%)eRGDT(ms)nosgrupossemgagueira(GNG)ecomgagueira(GG)

Variável Grupo N Média Desviopadrão p-valor

TPD(%) GNG 21 89,2 7,9 0,009a

GG 20 74,8 21,5

RGDT(ms) GNG 21 7,3 2,7 0,012a

GG 20 10,4 7,1

GG,grupocomgagueira;GNG,gruposemgagueira;N,tamanhodaamostra;RGDT,RandomGapDetectionTest;TPD,testesdepadrão dedurac¸ão.

a Estatisticamentesignificante.

Tabela2 Medidasdescritivasdalatência(ms)doscomponentesN1,P2,N2eP3nosgrupossemgagueira(GNG)ecomgagueira (GG),pororelha

Onda Orelha Grupo N Média Desviopadrão p-valorentreosgrupos p-valorentreasorelhas

N1 Direita GNG 21 99,7 8,8 0,376 0,006a

GG 20 96,2 10,8

Esquerda GNG 21 99,9 8,7 0,376 GG 20 99,7 10,8

P2 Direita GNG 21 174,1 26,0 0,902 0,650

GG 20 167,7 25,1

Esquerda GNG 21 169,0 24,6 0,902 GG 20 172,0 25,1

N2 Direita GNG 21 221,2 39,9 0,003a 0,526

GG 20 245,5 48,9

Esquerda GNG 21 214,7 40,1 0,003a

GG 20 247,0 45,6

P3 Direita GNG 21 293,7 23,0 0,006a 0,438

GG 20 328,7 56,4

Esquerda GNG 21 289,0 30,4 0,006a

GG 20 332,7 61,8

GG,grupocomgagueira;GNG,gruposemgagueira;N,tamanhodaamostra.

a Valorestatisticamentesignificante.

Discussão

Nopresenteestudo,foramavaliadososaspectos

comporta-mentaisdostestesdeprocessamentoauditivotemporaleo

dacaptac¸ãodepotencialeletrofisiológicoqueestãoligados

aatenc¸ão,discriminac¸ãoememóriaauditiva,foiobservada

umadefasagemnosindivíduos queapresentavamgagueira

emrelac¸ãoaosindivíduossemgagueira.

NostestesTPDeRGDT,houvedesempenhoinferiordoGG

quandocomparadocomaGNG(tabela1),demostraqueos

indivíduos comgagueira apresentaramdificuldade em

dis-criminar padrõessonoros quantoàsuadurac¸ãoe também

emidentificarosintervalosinterestímulos.25 Essesmesmos

achados foram descritos por Blood, Andrade e Schochat,

Andrade etal.,Schiefer e Arcuri,26---30 cujosestudos

com-paravamindivíduoscomesemgagueira.Issoevidenciaque

agagueiraestárelacionadacomasalterac¸õesdosaspectos

temporaisdoprocessamentodosom.

O GG do presente estudo apresentou maiores limiares

de RGDT comparados com o GNG, de forma

estatistica-mente significante. A habilidade auditiva avaliada nesse

teste está associada ao reconhecimento dos sons da fala

emudanc¸asnadurac¸ão,pausasevelocidadedassílabas.25

Taisaspectossãoimportantesparaofeedbackauditivo.Em

estudo com modelo computacional que reproduzia a fala

gaguejadafoiencontradoumatrasadonofeedbackauditivo

dessemodelo.31 Observa-seque não umaconcordância

dos achados da literaturaem relac¸ão à resoluc¸ão

tempo-raldeindivíduoscomgagueira. Autorescomo Gonc¸alvese

Arcuri6,30nãoencontraramdiferenc¸asentreindivíduoscom

gagueirae aquelessemgagueiraao aplicartaistestes em

suas amostras; entretanto, estudos como o de Andrade28

encontraram respostas similares ao presente estudo,

evi-denciarama relac¸ão entreo processamento temporale a

manifestac¸ãodagagueira nessapopulac¸ão. Ofatode não

haverumaconcordânciaquantoàsuaassociac¸ãopodeser

justificado, uma vez que estudos anteriores foram feitos

comumaamostranãohomogêneaquantoaograude

seve-ridadedagagueira,àescolaridadee àidade.Sabe-seque

taisfatoresinterferemnosresultadosdostestesde

proces-samentoauditivo.Aimprecisãotemporalnapercepc¸ãoda

fala,bem como a alterac¸ão no feedbackauditivo,32 pode

contribuirparaosmomentos dedisfluência33 ejustificaro

baixodesempenhodoGGnostestesTPDeRGDTnopresente

estudo.

Emrelac¸ãoaosPEALL,foramobservadasdiferenc¸as

sig-nificantesnaslatênciaN2eP3,tantoparaaorelhadireita

comoparaaorelhaesquerda,foiencontradomaiorvalorde

latênciaparaoGG(tabela2).Naliteraturaespecializada,

algunsautoresnãoobservaramdiferenc¸asP300quando

com-paradosindivíduoscomesemgagueira.19Empesquisasmais

recentes, foi encontrado maior número de resultados

alteradosnos indivíduos gagos.5,6 Não foramidentificados

estudoscomindivíduosgagosqueanalisassemocomponente

N2.Assim, pode-se concluir que indivíduos com gagueira

necessitamde maistempo para eliciaresse componente,

queimpactana velocidade darespostadoprocessamento

(5)

dealterac¸ão nos testes que avaliama habilidade de

pro-cessamento temporal e que foram aplicados no presente

estudo.

Neste estudo, embora tenham sido encontradas

diferenc¸as significativas quanto à latência do PEALL,

essanãorepresentoualterac¸ãonessepotencial,

diferente-mentedostestescomportamentais.Essesdadospodemser

explicadosdevidoàfaixadenormalidadeparaalatênciado

PEALLserbastanteamplaeossitíosgeradoresdos

compo-nentesseremdifusosnosistemanervosoauditivocentral.

Assim, foi observado que os testes comportamentais do

processamento auditivo foram mais sensíveis para essa

populac¸ão.

Aindaqueosachadossejamrelevantes,esteestudofoi

feitocomumaamostrapequena,naqualamaioriados

indi-víduoscom gagueira apresentou grau deseveridade leve;

poressemotivo, maisestudosquerelacionemo

processa-mentotemporalemindivíduosgagosdevemserfeitoseeles

devemenvolveroutros testesde processamentotemporal

compopulac¸õesmaioresemaishomogêneasem relac¸ãoà

gravidadedagagueira,paraquesejapossívelgeneralizaros

achadosatodapopulac¸ãodegagos.

Apesar dessas limitac¸ões, o conhecimento mais amplo

das inabilidades auditivas da populac¸ão de gagos

contri-buiparaomelhorplanejamentoterapêuticoeumapossível

intervenc¸ão, a qual pode incluir o treinamento auditivo

acusticamentecontrolado, para que a melhoria nas

habi-lidadesauditivaspossarefletiremumamelhorianafluência

dafala.

Conclusão

Osindivíduoscomgagueiraapresentaramresultadosabaixo

do esperado para os testes comportamentais que

avalia-ramoprocessamentotemporal,alémdemaioresvaloresde

latêncianopotencialevocadoauditivodelongalatência.

Conflitos

de

interesse

Osautoresdeclaramnãohaverconflitosdeinteresse

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Tabela 2 Medidas descritivas da latência (ms) dos componentes N1, P2, N2 e P3 nos grupos sem gagueira (GNG) e com gagueira (GG), por orelha

Referências

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