Pub. 1657
DOI: 10.22456/1679-9216.91878
Received: 28 December 2018 Accepted: 12 April 2019 Published: 7 May 2019 ¹Departamento de Clínica Veterinária & ³Departamento de Reprodução Animal e Radiologia Veterinária da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia (FMVZ), Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” (UNESP), Campus Botucatu, SP, Brazil. ²Universidade Paulista - UNIP - Campus Dutra Medicina Veterinária, São José dos Campos, SP, Brazil. CORRESPONDENCE: L.F. Moraes [liviafm@gmail.com - Tel.: +55 (14) 3880-7609]. Departamento de Clínica Veterinária, Laboratório de Enfermidades Parasitárias, FMVZ UNESP Botucatu. Rua Professor Doutor Walter Mauricio Correa s/nº. Caixa Postal 560. CEP 18618-681 Botucatu, SP, Brazil.
Estudo retrospectivo e comparativo da prevalência de Giardia sp. em cães, gatos
e pequenos ruminantes em áreas endêmicas em diferentes estados brasileiros
Retrospective and Comparative Study of Giardia sp. Prevalence in Dogs, Cats, and Small Ruminants in Endemic Areas in Different Brazilian States
Lívia Fagundes Moraes¹, Vitoldo Antônio Kozlowski Neto¹, Raphaela Moreira de Oliveira¹, Gilson Avelino Providelo¹, Selene Daniela Babboni², João Carlos Pinheiro Ferreira³ & Elizabeth Moreira dos Santos Schmidt¹
ABSTRACT
Background: Giardia, an intestinal parasite of asexual reproduction, is an important etiologic agent of diarrhea in animals and humans, transmitted by orofecal route. The disease caused by this agent, giardiasis, is endemic in the world and representing an important public health problem. The aim of the present study was do a retrospective study to determine the prevalence of
Giardia sp. in fecal samples from dogs, cats, sheep and goats (small ruminants) evaluated at FMVZ Unesp, Botucatu, SP. In addition, this study presents a review of the literature on the prevalence of this protozoan in dogs, cats and small ruminants in different states of Brazil, according to the environmental of these animals.
Materials, Methods & Results: During 2011 to 2017, 2,698 fecal samples of dogs, 359 fecal samples of cats and 320 fecal samples of goats and sheep were analyzed. A total of 18.9% of the dogs, 24.8% of the cats, and 6.6% of the goats and sheep were positive for Giardia sp. Only previous studies that used the zinc sulphate centrifugal flotation (Faust technique) were included for comparation of prevalence. The prevalence of Giardia sp. in samples of centrifugation-fluctuation in zinc sulfate was similar in dogs, higher in cats and lower for small ruminants when compared to previous investigations. 4.4% and 6.7% of the positive samples from dogs and cats, respectively, were associated with some co-infection. Co-infections by Cystoisospora spp.,
Ancy-lostoma spp. and/ or Toxocara spp. were the most common for dogs and cats.
Discussion: This study reveals the presence of Giardia sp. in different animal species in an endemic area. The results are similar to the prevalence previous reported in dogs, and higher in cats using the same diagnostic technique (Faust technique). Co-infections by
Cystoisospora spp., Ancylostoma spp. and/ or Toxocara spp. were the most common for dogs and cats, as well-known in previous studies. Investigations with household, shelter and stray dogs found a significantly lower occurrence of Giardia sp. in the group of household dogs. However, for cats these comparisons should made with caution. Despite having a owner, some of these cats have free access to the streets, so they might be more expose to the sources of infection. There are few previous reports of the presence of Giardia sp. in goats and sheep, which presented much higher prevalence when compared with this study. This variation in pre-valance of Giardia sp. in small ruminants can occur due to differences inherent to each region in Brazil, as well as the presence of risck factors regarding animal age, type of raising of the animals, hygienic-sanitary and management conditions, and the presence of domestic animals inside sheep and goat installations, which can potentially favor the mechanical transmission of cysts or reservoirs of this parasite. Therefore, due to regional variations in this parasite prevalence, this information is more value in regional areas, reaffirming the importance of this kind of studies in brazilian states and cities. The intermittent elimination of cysts in feces, the low number of cysts in the samples and asymptomatic infections are relevant points to the diagnosis of giardiasis, making it a challenge. The technique of centrifugation-flotation technique in zinc sulfate gives the best results when compared to other techniques available for the diagnosis of Giardia infections, justifying the choice of this technique by this study. These evidences associated to molecular diagnoses are necessary to determine the real role of these animals in the epidemiology and zoonotic transmission, due to the close contact with humans. This may be considering as a start for further investigations of Giardia sp. at municipality of Botucatu.
INTRODUÇÃO
A Giardia sp. é um dos mais comuns e conhe-cidos, apesar de pouco compreendido, protozoário de distribuição mundial. Trata-se de um enteroparasita não invasivo, com multiplicação assexuada na superfície da luz do intestino delgado do hospedeiro vertebrado. A Giardia é um parasita flagelado, unicelular e pos-sui duas formas, conhecidas como trofozoíta e cística [7,58,61].
As espécies do gênero Giardia podem infectar diversos hospedeiros, como seres humanos, cães, gatos, ruminantes, suínos e equinos, além de aves, répteis, mamíferos selvagens e anfíbios. A espécie G. duode-nalis (syn. G. intestinalis e G. lamblia) consta como aparentemente a única espécie responsável pela in-fecção de seres humanos e animais mamíferos [37,61].
A Giardia é uma importante causa de diarreia em seres humanos e animais, destacando-se por seu potencial zoonótico. Transmitida via orofecal, são comuns os surtos a partir da ingestão de água e/ou alimentos contaminados pelo protozoário na sua forma de cistos, resistentes no ambiente [25,37,58].
A giardíase é uma das parasitoses mais fre-quentes na clínica de pequenos animais e sua importân-cia está mais relacionada à dificuldade de erradicação, principalmente em ambientes coletivos, do que com a gravidade do quadro clínico [2,14,18].
Objetivou-se, portanto, realizar um estudo ret-rospectivo para determinar a prevalência de Giardia sp. em amostras de fezes de cães, gatos e pequenos rumi-nantes (ovinos e caprinos) no município de Botucatu, SP associado a uma revisão de literatura sobre a pre-valência deste protozoário em cães, gatos e pequenos ruminantes em diferentes estados do Brasil, de acordo com o ambiente em que estes animais vivem.
MATERIAIS & MÉTODOS Animais
Foi realizado um levantamento retrospectivo a partir da análise dos arquivos e dos resultados de todos os exames coproparasitológicos solicitados em atendimento no Hospital Veterinário da Faculdade de Medicina Veterinária - FMVZ, da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” - Unesp, campus Botucatu, SP e processados no Laboratório de Enfer-midades Parasitárias dos Animais (LEPA) no período de janeiro de 2011 a setembro de 2017, para determinar
a prevalência de Giardia sp. em amostras de fezes de cães, gatos e pequenos ruminantes (ovinos e caprinos). Análises coproparasitológicas
As amostras de fezes de cães, gatos e pequenos ruminantes foram avaliadas a partir das técnicas copro-parasitológicas de centrifugo-flutuação em sulfato de zinco (Faust) [20] (para todos os animais), solução hipersaturada de cloreto de sódio (Willis-Mollay) [62] para cães e gatos e técnica de McMaster modificada com sensibilidade de 50 ovos por grama de fezes (OPG) para os pequenos ruminantes [30].
Análise estatística
Para a obtenção de dados sobre a prevalência de Giardia sp. foram registrados somente os resultados obtidos pela técnica coproparasitológica de centrifugo-flutuação em sulfato de zinco. A partir dos resultados positivos para Giardia sp. por esta técnica, os arquivos dos exames coproparasitológicos foram novamente consultados para a investigação da presença de co-in-fecções (cães e gatos: técnica de solução hipersaturada de cloreto de sódio, pequenos ruminantes: técnica de McMaster modificada).
A análise dos dados dos exames coproparasitológi-cos foi qualitativa indicando a presença ou ausência de ovos de nematódeos e/ou cistos e oocistos de protozoários.
Uma compilação de trabalhos anteriores foi adicionada ao estudo para comparação dos resultados en-contrados no município de Botucatu, SP com os diversos estudos brasileiros, principalmente da região Sul e Sudeste.
RESULTADOS
Tabela 1. Casos anuais positi vos para Giar dia sp. em cães e g atos av aliados pela técnica coproparasitológica de centrifugo-flutuação em sulf ato de zinco, no Laboratório de Enfermidades Parasitárias dos
Animais da FMVZ, Unesp campus Botucatu, SP
, no período de 2011 a 2017. 2011 2012 2013 2014 2015 2016 2017 Total Total de amostras Cães 300 Gatos 32 Cães 730 Gatos 52 Cães 636 Gatos 65 Cães 286 Gatos 47 Cães 200 Gatos 52 Cães 236 Gatos 53 Cães 310 Gatos 58 Cães 2.698 Gatos 359 Giar dia sp. 4 0 199 24 135 21 20 1 9 6 9 8 14 5 390 65 Giar dia sp.+ co-infecção 13 2 61 13 23 5 6 0 1 2 7 2 8 0 119 24 Tabela 2. Números de casos de Giar dia sp. com co-infecções em cães e g atos av
aliados pela técnica
coproparasitológica de centrifugo-flutuação em sulf ato de zinco, no Laboratório de Enfermidades Parasitárias dos
Animais da FMVZ, Unesp campus Botucatu, SP
-Na espécie felina, 89 amostras (24,8%) foram positivas para Giardia sp., sendo 6,7% das amostras positivas associadas a co-infecções incluindo Cys-toisospora spp., Ancylostoma spp. e/ ou Toxocara spp. (Tabelas 1 e 2). A co-infecção menos comum nos felinos foi a associação entre Giardia sp., Ancylostoma spp. e Cystoisospora spp., um único caso em todo o período.
Em relação aos pequenos ruminantes (capri-nos e ovi(capri-nos) foram analisadas 320 amostras fecais,
Tabela 3. Casos anuais positivos para Giardia sp. em pequenos ruminantes (ovinos e caprinos) avaliados pela técnica
coproparasitológica de centrifugo-flutuação em sulfato de zinco, no Laboratório de Enfermidades Parasitárias dos Animais da FMVZ, Unesp campus Botucatu, SP, no período de 2011 a 2017.
2011 2012 2013 2014 2015 2016 2017 Total
Total de amostras 57 41 40 25 14 29 114 320
Giardia sp. 2 3 3 1 2 2 8 21
sendo todas as amostras positivas para nematódeos pela técnica de McMaster modificada e, dentre estas, 6,6% foram positivas para Giardia sp. pela técnica de centrifugo-flutuação em sulfato de zinco. A pesquisa de Giardia sp. foi realizada apenas para os animais positivos para nematódeos pela técnica de McMaster modificada, portanto, sempre houve co-infecção. A Tabela 3 resume os dados encontrados nas análises das amostras fecais de ovinos e caprinos.
Foram reunidos 22 estudos nacionais ante-riores sobre a prevalência de Giardia sp. em cães e nove em gatos, a partir da mesma técnica diagnóstica empregada para uma análise comparativa. O destaque para a relação do ambiente onde estes animais vivem com a prevalência deste protozoário está descrito nas Tabelas 4 e 5.
Os animais deste estudo se concentram no grupo de animais domiciliados, sendo correlacionado apenas 2,7% dos casos positivos para Giardia sp. com cães de abrigo em 2012.
DISCUSSÃO
A giardíase é endêmica no mundo, com varia-ções na prevalência e incidência entre populavaria-ções e localizações geográficas [61]. A população canina brasileira é estimada em 28 milhões, incluindo mais de 22 milhões de cães errantes, o que pode ser explicado parcialmente pela grande disponibilidade de alimentos nas ruas (obtidas no lixo) e as condições climáticas [15], influenciado também pela ausência de posse responsável.
Uma revisão sistemática constatou que a pre-valência de cistos de Giardia em cães no Brasil variou de 0,8% a 45%. Em diversas regiões do Brasil, esta prevalência esteve entre 8,4% a 11,1%, com base em exames microscópicos [11,15,31,46]. Os dados obti-dos nos arquivos do LEPA, refletem uma prevalência semelhante de Giardia sp. na espécie canina (18,9%) e
superior na espécie felina (24,8%) quando comparado a estudos anteriores realizados no Brasil, utilizando a mesma técnica diagnóstica (Tabelas 4 e 5).
Esta variação pode ser explicada pelos se-guintes fatos: diferentes grupos de cães estudados (idade e número de animais), técnicas diagnósticas empregadas, condições ambientais sanitárias e de higiene e densidade da população canina e felina (animais domiciliados, de canis/ gatis, abrigos ou errantes).
Foi observado um maior número de casos posi-tivos para Giardia sp. no ano de 2012, se destacando dos demais períodos avaliados neste estudo (35,6% dos cães e 71,1% dos gatos). Acredita-se que este destaque para o número de casos em 2012 esteja relacionado à análise de uma maior quantidade de amostras de fezes de animais recebidas pelo LEPA, aumentando assim a amostragem.
Estudos avaliando a frequência e prevalência mundial de giardíase em cães, evidenciaram que inves-tigações brasileiras apontaram maiores prevalências de infecção por Giardia sp. em cães de abrigos e canis quando comparados com cães com tutores (animais de companhia ou posse responsável) [Tabela 4].
Tabela 4. Comparação da prevalência de Giardia sp. em cães, em diferentes estudos nacionais, divididos por estados da federação (UF) e de acordo com
ambiente onde vivem, utilizando o mesmo método diagnóstico (centrifugo-flutuação em sulfato de zinco). Maiores valores representados por animais que vivem em canis ou abrigos.
UF Nº total de cães Cães positivos Domiciliados Abrigo ou Canil Errantes Referência
PR 200 16,5% 9% 24% - Meireles et al., 2008 PR 81 11,1% 11,1% - - Prates et al., 2009 PR 851 8,65% 8,65% - - Ferreira et al., 2013 SC 357 5,3% - - 5,3% Quadros et al., 2013 SC 465 6,23% 9,26% 5,32% - Quadros et al., 2015 RS 109 40,3% - 40,3% - Silva et al., 2008 RS 332 34,04% - 40,96% 27,11% Beck et al., 2005
RS 526 37,64% 37,64% - - Bartmann & Araújo, 2004
RS 77 5,2% 5,2% - - Brinker et al., 2009 MG 410 29% 4,1% 49,7%A 16,8%B - Mundim et al., 2007 MG 100 41% - 41% - Mundim et al., 2003 SP 353 7,65% 7,65% - - Genari et al., 1999 SP 271 33% 5% - 17,18% Oliveira-Sequeira et al., 2002 SP 61 39,3% 13,81%¹ 62,5%² - - Faciulli et al., 2005 SP 166 13,25% 13,25% - - Santos e Castro, 2006 SP 1.755 8,5% 8,5% - - Funada et al., 2007 SP 872 7,68% 7,68% - - Torrico et al., 2008
SP 254 16,9% 8,8% - 24,8% Katagiri & Oliveira-Sequeira, 2008
SP 300 16,0% 6,25% 35% 28% Paz e Silva et al., 20012
SP 3.099 5,5% 5,5% - - Ferreira et al., 2016
RJ 166 31,33% 12,3% 45,74% - Huber et al., 2005
RO 95 8,4% - - - Labruna et al., 2006
AAnimais que vivem em canil; BAnimais que vivem em abrigos.1tutores que não transitam por local com potencial fator de risco; 2Tutores que transitam
por local com potencial fator de risco.
Tabela 5. Comparação da prevalência de Giardia sp. em gatos, em diferentes estudos nacionais, divididos por estados da federação (UF) e de acordo
com ambiente onde vivem, utilizando o mesmo método diagnóstico (centrifugo-flutuação em sulfato de zinco).
UF Nº total de cães Cães positivos Domiciliados Abrigo ou Gatil Errantes Referência RJ SP SP SP SP SP RS RS PR 131 187 327 140 51 502 23 191 378 6,1% 16,04% 8,3% 9,28% 5,9% 5,2% 13% 8,4% 10,85% 0% 16,04% 8,3% 9,28% ---5,2% 13% 8,4% ---5,9% ---12,1% ---Serra et al., 2003 Genari et al., 1999 Funada et al., 2007 Torrico et al., 2008 Coelho et al., 2009 Genari et al., 2016 Brinker et al., 2009 Pivoto et al., 2013 Ferreira et al., 2013
Altas prevalências de animais positivos para Giardia sp. em estudos realizados em Uberlândia (MG) [41% e 49,7%], Canoas (RS) [40,96%], Rio de Janeiro (RJ) [45,74%] e em Santa Maria (RS) [40,3%] puderam ser atribuídas aos grupos de animais estudados, por estes pertencerem a canis ou abrigos, representados na Tabela 4 [4,31,40,41,55].
Alguns estudos selecionaram os cães errantes como população para avaliação e estes, em sua maio-ria, apresentaram uma maior prevalência de Giardia
sp. quando comparados aos cães domiciliados (Tabela 4). Estes dados podem ser relacionados a exposição destes animais a extensas áreas públicas passíveis de contaminação ambiental, contato com animais em maior quantidade (cães e gatos) e imunidade compro-metida devido à má alimentação e presenças de endo e ectoparasitas [11,13,26].
FMVZ, Unesp Botucatu (SP), uma área de grande movimentação de animais. Estes tutores atuariam como potenciais carreadores de Giardia sp. para seus cães. Os animais pertencentes a este grupo apresentaram uma maior prevalência deste protozoário (62,5% - 20/32) quando comparados com os cães cujos tutores não transitavam neste local (13,8% - 4/29) [Tabela 4]. Os cistos eliminados nas fezes podem permanecer infec-tantes por alguns meses sob condições apropriadas de temperatura e umidade. Animais tratados também podem continuar sendo uma fonte de infecção, pois os cistos que estão nas fezes ficam aderidos ao pelo do animal, na região perianal [17,53]. Outros fatores relacionados ao manejo e ao ambiente onde residem não apresentaram diferenças significativas.
Em 2008, um estudo avaliou as fezes de cães encontradas nas praças públicas no município de Itabuna (BA) e em 2006 no município de Ribeirão Preto (SP). A positividade para cistos de Giardia sp. foi de 0,8% e 10,2%, respectivamente [11,13]. As divergên-cias numéricas encontradas entre os estudos apontados podem estar associadas a uma série de fatores, como número de cães que circulavam nas praças, a diferença climática entre as regiões estudadas, diferentes metodo-logias empregadas, entre outras.
As co-infecções mais comumente observadas em cães no período avaliado foram por Giardia sp. + Ancylostoma spp. e Giardia sp. + Cystoisospora spp. concordando com estudos anteriores, que também descreveram as associações com Toxocara spp. e An-cylostoma spp. [22-24,27,35,40,42,46,52,55].
Os resultados da prevalência de Giardia sp. em gatos do presente estudo (24,8%) são superiores aos estudos anteriores. A Tabela 5 compila os resultados a partir da revisão de literatura sobre a prevalência de Giardia sp. em gatos nos diferentes estados brasileiros. Os estudos com felinos receberam menos destaque, porém não menos importante, quando comparados ao número de trabalhos realizados anteriormente com populações de cães [15].
As comparações entre gatos domiciliados e ani-mais de abrigos ou errantes devem ser feitas com uma certa cautela. Estudos anteriores [33,54] realizados em gatos domiciliados, de abrigo e errantes encontraram uma ocorrência significativamente menor no grupo de animais domiciliados. No entanto, apesar da possuir um tutor e domicílio, alguns desses gatos possuem livre
acesso à rua, tornando-se mais expostos às fontes de infecção [26].
Para os gatos, as co-infecções mais comuns foram por Giardia sp. + Cystoisospora spp. e Giardia sp. + Ancylostoma spp. assim como resultados encon-trados por outros autores [22,26].
A maior prevalência de cães e gatos positivos para Giardia sp. quando comparada aos estudos ante-riores com animais domiciliados pode ser justificada pela dificuldade na eliminação das fontes de infecção para as diferentes espécies [7] e por o município de Botucatu ser uma área considerada endêmica para a giardíase.
Devido às variações regionais na prevalência do parasita, essa informação pode ter um valor lim-itado, fora das áreas específicas avaliadas, reafirmando a importância da avalição regional da prevalência de Giardia sp. Assim como o Canadá, o Brasil tem dimen-sões continentais e por ser ambientalmente diverso, os dados de uma região podem não ser aplicáveis a outra área do país, justificando assim as diferenças de prevalência entre as regiões [33], bem como a endemia desta infecção em nosso país.
Diante destes cenário, deve-se considerar o fato de que a maioria dos animais domiciliados tem um contato próximo com o ser humano. Portanto, estes resultados demostram a importância do estudo sobre as prevalências do parasitismo gastrointestinal de cães e gatos, principalmente pela relevância em saúde pública, devido ao seu potencial zoonótico (giardíase e larva migrans cutânea), além da transmissão para outros animais de companhia [22,35].
Há considerável diversidade genética, sendo a espécie G. duodenalis constituída por um com-plexo multi-espécie, com oito variantes, denomina-das assemblages (A-H), baseado nas suas proteínas ou polimorfismo de seu DNA. A possibilidade de cães e gatos de abrigar subclasses potencialmente zoonóticas, combinada com uma alta prevalência de infecção em cães e sua estreita relação com os seres humanos tornou-os um foco de atenção como fontes potencialmente zoonóticas de G. duodenalis, apesar da predominância das assemblages espécie-específicas [8,10,14,15, 21,32,50,61].
prevalência de Giardia sp. em cães, gatos e pequenos ruminantes em âmbito regional.
A presença de Giardia sp. é comumente re-latada em ruminantes. No entanto, os estudos estão concentrados especialmente em bovinos. A prevalência mundial de Giardia em cabras varia entre 10 a 40% [6,50]. Há poucos relatos da presença de Giardia sp. em caprinos, mas dois estudos brasileiros [49,56] re-centemente destacaram a prevalência deste protozoário entre 22,6% a 29,3% [15,21,57]. Um cenário similar foi observado em estudos com ovinos. Relatou-se a prevalência entre 24% a 34% [15,19]. Estes resulta-dos apresentaram prevalências de Giardia sp. muito superiores quando comparados com o presente estudo (6,6%).
Essa variação ocorre não somente pelas renças inerentes a cada região, mas também por dife-renças entre estudos, especialmente em relação à idade do animal, tipo de criação, técnicas de diagnóstico empregadas, condição sanitária das instalações e acesso de animais de companhia às instalações (atuando como potenciais reservatórios deste parasita ou transporta-dores mecânicos de cistos) [6,50].
A influência epidemiológica não foi avaliada neste estudo, entretanto Sudré et al. [56] afirmaram que o uso de apenas uma técnica de diagnóstico, juntamente com apenas uma amostra fecal de cada animal, poderia subestimar a real prevalência da Giardia, sendo uma das possibilidades relacionadas a baixa prevalência nos pequenos ruminantes deste estudo. Essa possibilidade também pode ser considerada para as outras espécies, pois o padrão de eliminação intermitente de cistos de Giardia sp. nas fezes e o baixo número de cistos são pontos relevantes no diagnóstico, tornando-o um desafio [60].
Amostras em triplicata podem aumentar a sensibilidade da técnica de centrifugo-flutuação em sulfato de zinco, padrão-ouro para o diagnóstico de
Giardia [41,60]. No entanto, as amostras únicas deste estudo forneceram resultados satisfatórios em relação a sensibilidade e prevalência para detecção de cistos de Giardia sp. nas amostras de fezes analisadas.
Amostras de fezes sabidamente positivas e tes-tadas novamente pela técnica de centrifugo-flutuação em sulfato de zinco, em três coletas diferentes, apre-sentam maior positividade (89,6%) se comparadas as demais técnicas disponíveis para o diagnóstico das infecções por Giardia sp. (imunocromatografia, ELISA e PCR - representando 87,5%, 69,78% e 39,6%, respec-tivamente) [60], justificando a escolha desta técnica para o diagnóstico e realização deste estudo.
CONCLUSÕES
No município de Botucatu, SP, a prevalência de Giardia sp. em exames de centrifugo-flutuação em sulfato de zinco foi semelhante em cães, superior em gatos e inferior para ruminantes quando comparados a estudos nacionais anteriores.
Este estudo destaca-se por avaliar a presença da Giardia sp. em diferentes espécies animais em uma área considerada endêmica para a doença. Este pode ser um ponto inicial para maiores investigações de Giardia sp. associadas aos diagnósticos molecu-lares para se determinar o real envolvimento destes animais na epidemiologia da doença e seu potencial zoonótico, devido ao contato muito próximo com os seres humanos.
Funding. The study was supported by FAPESP (Project number 2017/14776-1).
Ethical approval. Ethics commission in animal experimentation (CEUA, FMVZ Unesp, Botucatu - SP) approved this study. (Decision No. 0058/2017).
Declaration of interest. The authors report no conflicts of interest. The authors alone are responsible for the content and writing of paper.
REFERENCES
1 Atlas R.M. 2013. One Health: Its Origins and Future. In: Mackenzie J.S., Jeggo M., Daszak P. & Richt J.A. (Eds). One Health: The Human-Animal-Environment Interfaces in Emerging Infectious Diseases. The Concept and Examples of a One Health Approach. Berlin: Springer-Verlag, pp.1-13.
2 Ballweber L.R, Xiao L., Bowman D.D., Kahn G. & Cama V.A. 2010. Giardiasis in dogs and cats: update on epide-miology and public health significance. Trends in Parasitology. 26(4): 180-189. DOI: 10.1016/j.pt.2010.02.005. 3 Bartmann A. & Araújo F.A.P. 2004. Freqüência de Giardia lamblia em cães atendidos em clínicas veterinárias de
4 Beck C., Araújo F.A.P., Olicheski A.T. & Breyer A.S. 2005. Frequência da infecção por Giardia lamblia (Kunstler, 1882) em cães (Canis familiaris) avaliada pelo Método de Faust e cols. (1939) e pela Coloração da Auramina, no município de Canoas, RS, Brasil. Ciência Rural. 35(1): 126-130.
5 Bomfim T.C.B., Huber F., Gomes R.S. & Alves L.L. 2004. Infecção natural por Giardia em caprinos com aptidão leiteira na região serrana do estado do Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária. 13(3): 89-95. 6 Bomfim T.C.B., Huber F., Gomes R.S. & Alves L.L. 2005. Natural infection by Giardia sp. and Cryptosporidium
sp. in dairy goats, associated with possible risk factors of the studied properties. Veterinary Parasitology. 134: 9-13. 7 Bowman D.D. 2009. Georgis’ Parasitology for Veterinarians. 9th edn. St. Louis: Saunders, 464p.
8 Bowman D.D. & Lucio-Foster A. 2010. Cryptosporidiosis and giardiasis in dogs and cats: Veterinary and public health importance. Experimental Parasitology. 124: 121-127.
9 Brinker J.C., Teixeira M.C. & Araujo F.A.P. 2009. Ocorrência de Giardia sp. em cães e gatos no município de Caxias do Sul, RS. Revista da FZVA. 16(1): 113-119.
10 Cacciò S.M., Beck R., Lalle M., Marinculic A. & Pozio E. 2008. Multilocus genotyping of Giardia duodenalis reveals striking differences between assemblages A and B. International Journal for Parasitology. 38: 1523-1531.
11 Campos Filho P.C., Barros L.M., Campos J.O., Braga V.B., Cazorla I.M., Albuquerque G. R. & Carvalho S.M.S. 2008. Parasitas zoonóticos em fezes de cães em praças públicas do município de Itabuna, Bahia, Brasil. Revista Bra-sileira de Parasitologia Veterinária. 17(4): 206-209.
12 Carvalho T.B., Carvalho L.R. & Mascarini L.M. 2006. Occurrence of enteroparasites in day care centers in Botucatu (São Paulo State, Brazil) with emphasis on Cryptosporidium sp., Giardia duodenalis and Enterobius vermicularis. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo. 48(5): 269-273.
13 Capuano D.M. & Rocha G.M. 2006. Ocorrência de parasitas com potencial zoonótico em fezes de cães coletadas em áreas públicas do município de Ribeirão Preto, SP, Brasil. Revista Brasileira de Epidemiologia. 9(1): 81-86.
14 Certad G., Viscogliosi E., Chabé M. & Cacciò S.M. 2017. Pathogenic mechanisms of Cryptosporidium and Giardia. Trends in Parasitology. 33(7): 561-576.
15 Coelho C.H., Durigan M., Leal D.A.G., Schneider A.B., Franco R.M.B. & Singer S.M. 2017. Giardiasis as a neglected disease in Brazil: Systematic review of 20 years of publications. PLoS Neglected Tropical Disease. 11(10): e0006005. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0006005.
16 Coelho W.M.D., Amarante A.F.T., Soutello R.V.G., Meireles M.V. & Bresciani K.D.S. 2009. Ocorrência de parasitos gastrointestinais em amostras fecais de felinos no município de Andradina, São Paulo. Revista Brasileira de Parasito-logia Veterinária. 18(2): 46-49.
17 Faciulli P., Rubini A.S., Takahira R.K. & Lopes R.S. 2005. Ocorrência de Giardia sp. em duas populações de cães do município de Botucatu – SP. Ars Veterinaria. 21(1): 47-50.
18 Faria C.P., Zanini G.M., Dias G.S., Silva S., Freitas M.B., Almendra R., Santana P. & Sousa M.P. 2017. Geospatial distribution of intestinal parasitic infections in Rio de Janeiro (Brazil) and its association with social determinants. PloS Neglected Tropical Diseases. 11(3): e0005445. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0005445.
19 Fava N.M.N., Soares R.M., Scalia L.A.M, Kalapothakis E., Pena I.F., Vieira C.U., Faria E.S.M., Cunha M.J., Couto T.R. & Cury M.C. 2013. Performance of glutamate dehydrogenase and triose phosphate isomerase genes in the analysis of genotypic variability of isolates of Giardia duodenalis from livestocks. BioMed Research International. Article ID 875048. http://dx.doi.org/10.1155/2013/875048.
20 Faust E.C., D`Antoni J.S., Odom V., Miller M.J., Peres C., Sawitz W., Thomen L.F., Tobie J. & Walker J.H. 1938. Critical study of clinical laboratory technics for the diagnosis of protozoan cysts and helminth eggs in feces. The American Journal of Tropical Medicine and Hygiene. s1-18(2): 169-183. https://doi.org/10.4269/ajtmh.1938.s1-18.169 21 Feng Y. & Xiao L. 2011. Zoonotic potential and molecular epidemiology of Giardia species and giardiasis. Clinical
Microbiology Reviews. 24(1): 110-140.
22 Ferreira F.P., Dias R.C.F, Martins T.A., Constantino C., Pasquali A.K.S., Vidotto O., Freire R.L. & Navarro I.T. 2013. Frequência de parasitas gastrointestinais em cães e gatos do município de Londrina, PR, com enfoque em saúde pública. Semina: Ciências Agrárias. 34(6) Suppl2: s3851-s3858.
24 Funada M.R., Pena H.F.J., Soares R.M., Amaku M. & Gennari. 2007. Frequência de parasitos gastrintestinais em cães e gatos atendidos em hospital-escola veterinário da cidade de São Paulo. Arquivo Brasileiro de Medicina Veter-inária e Zootecnia. 59(5): 1338-1340.
25 Galindo J.F.G., Romero A.O., Espuny J.C. & Merced A.S. 2006. Parasitología Clínica – parasitosis digestivas del perro y del gato. Multimédica Ediciones Veterinarias. Barcelona: In Multimédica, 138p.
26 Gennari S.M., Ferreira J.I.G.S., Pena H.F.J., Labruna M.B. & Azevedo S.S. 2016. Frequency of gastrointestinal parasites in cats seen at the University of São Paulo Veterinary Hospital, Brazilian. Journal of Veterinary Parasitology. 25(4): 423-428.
27 Gennari S.M.P; Kasap N., Pena H.F.J. & Cortez A. 1999. Ocorrência de protozoários e helmintos em amostras de fezes de cães e gatos da cidade de São Paulo. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal Science. 36(2): 87-91.
28 Gennari S.M. & Souza S. 2002. Giardiasis. Fort Dodge Saúde Animal LTDA, Boletim Técnico. Fort Dodge: São Paulo, 13p.
29 Gil H., Cano L., Lucio A., Bailo B., de Mingo M.H., Cardona G.A., Fernández-Basterra J.A., Aramburu-Aguirre J., López-Molina N. & Carmena D. 2017. Detection and molecular diversity of Giardia duodenalis and Crypto-sporidium spp. in sheltered dogs and cats in Northern Spain. Infection, Genetics and Evolution. 50: 62-69.
30 Gordon H.McL. & Whitlock H.V. 1939. A new technique for counting nematode eggs in sheep faeces. J. CSIRO. 12: 50-52.
31 Huber F., Bomfim T.C.B. & Gomes R.S. 2005. Comparison between natural infection by Cryptosporidium sp., Giardia sp. in dogs in two living situations in the West Zone of the municipality of Rio de Janeiro. Veterinary Parasitology. 130: 69-72.
32 Inpankaew T., Schär F., Odermatt P., Odermatt P., Dalsgaard A., Chimnoi W., Khieu V., Muth S. & Traub RJ. 2014. Low risk for transmission of zoonotic Giardia duodenalis from dogs to humans in rural Cambodia. Parasites & Vectors. 7: 412.
33 Joffe D., Van Niekerk D., Gagné F., Gilleard J., Kutz S. & Lobingier R. 2011. The prevalence of intestinal parasites in dogs and cats in Calgary, Alberta. Canadian Veterinary Journal. 52(12): 1323-1328.
34 Katagiri S. & Oliveira-Sequeira T.C.G. 2007. Zoonoses causadas por parasitas de cães e o problema do diagnóstico. Arquivo do Instituto Biológico. 74: 175-184.
35 Katagiri S. & Oliveira-Sequeira T.C.G. 2008. Prevalence of dog intestinal parasites and risk perception of zoonotic infection by dog owners in São Paulo State, Brazil. Zoonoses Public Health. 55: 406-413.
36 Katagiri S. & Oliveira-Sequeira T.C.G. 2010. Comparison of three concentration methods for the recovery of canine intestinal parasites from stool samples. Experimental Parasitology. 126: 214-216.
37 Katagiri S. & Ribeiro C.M. 2015. Giardíase. In: Ribeiro C.M. (Ed). Enfermidades Parasitárias por Protozoários em Pequenos Animais. Rio de Janeiro: Editora Rubio, pp.33-38.
38 Labruna M.B., Pena H.F.J., Souza S.L.P., Pinter A., Silva J.C.R., Ragozo A.M.A., Camargo L.M.A & Gennari S.M. 2006. Prevalência de endoparasitas em cães da área urbana do município de Monte Negro, Rondônia. Arquivo do Instituto de Biologia. 73(2): 183-193.
39 Meireles P., Montiani-Ferreira F. & Thomaz-Soccol V. 2008. Survey of giardiosis in household and shelter dogs from metropolitan areas of Curitiba, Paraná state, Southern Brazil. Veterinary Parasitology. 152(3-4): 242-248. 40 Mundim M.J.S., Rosa L.A.G., Hortêncio S.M., Faria E.S.M., Rodrigues R.M. & Cury M.C. 2007. Prevalence of
Giardia duodenalis and Cryptosporidium spp. in dogs from different living conditions in Uberlândia, Brazil. Veterinary Parasitology. 144: 356-359.
41 Mundim M.J., Souza S.S.Z., Hortêncio S.M. & Cury M.C. 2003. Frequência de Giardia spp. por duas técnicas de diagnóstico em fezes de cães. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia. 55: 770-773.
42 Oliveira-Sequeira T.C.G., Amarante A.F.T., Ferrari T.B. & Nunes L.C. 2002. Prevalence of intestinal parasites in dogs from São Paulo State, Brazil. Veterinary Parasitology. 103: 19-27.
43 Paz e Silva F.M., Lopes R.S. & Araujo Jr. J.P. 2012. Genetic characterisation of Giardia duodenalis in dairy cattle in Brazil. Folia Parasitologica. 59(1): 15-20.
http://seer.ufrgs.br/ActaScientiaeVeterinariae
1657
45 Pivoto F.L., Lopes L.F.D., Vogel F.S.F., Botton S.A. & Sangioni L.A. 2013. Ocorrência de parasitos gastrointestinaise fatores de risco de parasitismo em gatos domésticos urbanos de Santa Maria, RS, Brasil. Ciência Rural. 43(8): 1453-1458.
46 Prates L., Pacheco L.S., Kuhl J.B., Dias M.L.G.G., Araújo S.M. & Pupulin A.R.T. 2009. Frequência de parasitos intestinais em cães domiciliados da cidade de Maringá, PR. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia. 61(6): 1468-1470.
47 Quadros R.M., Weiss P.H.E., Ezequiel G.W., Tamanho R.B., Lepo G., Silva M.R., Junior C.R.J.S., Araújo F.A.P. & Miletti L.C. 2013. Prevalence of Giardia duodenalis among dogs seized by the Center for Control of Zoonoses (CCZ) of the city of Lages, Santa Catarina, Brazil. Health. 5(1): 119-124.
48 Quadros R.M., Weiss P.H.E., Miletti L.C., Ezequiel G.W. & Marques S.M.T. 2015. Ocorrência de Giardia duo-denalis em cães domiciliados e apreendidos pelo Centro de Controle de Zoonoses de Lages, Santa Catarina, Brasil. Revista Portuguesa de Ciências Veterinárias. 110: 127-132.
49 Radavelli W.M., Pazinato R., Klauck V., Volpato A., Balzan A., Rossett J., Cazarotto C.J., Lopes L.S., Kessler J.D., Cucco D.C., Tonin A.A. & Silva A.S. 2014. Occurrence of gastrointestinal parasites in goats from the Western Santa Catarina, Brazil. Brazilian Journal of Veterinary Parasitology. 23(1): 101-104.
50 Robertson I.D., Irwin P.J., Lymbery A.J. & Thompson R.C.A. 2000. The role of companion animals in the emer-gence of parasitic zoonoses. International Journal of Parasitology. 30: 1369-1377.
51 Ryan U. & Cacciò S.M. 2013. Zoonotic potential of Giardia. International Journal for Parasitology. 43: 943-956. 52 Santos S.V. & Castro J. M. 2006. Ocorrência de agentes parasitários com potencial zoonótico de transmissão em fezes
de cães domiciliados do município de Guarulhos, SP. Arquivo do Instituto Biológico. 73(2): 255-257.
53 Scorza V. & Lappin MR. 2012. Enteric Protozoal Infections. 2012. In: Greene C.E. (Ed). Infectious Diseases of the Dog and Cat. 4th edn. St. Louis: Saunders, pp.785-792.
54 Serra C.M.B., Uchôa C.M.A. & Coimbra R.A. 2003. Exame parasitológico de fezes de gatos (Felis catus domes-ticus) domiciliados e errantes da Região Metropolitana do Rio de Janeiro, Brasil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical. 36(3): 331-334.
55 Silva A.S., Maurer C.G., Gasperi D., Pessoa G.A., Zanette R.A., Antonow R.R., Vogel F.S.F., Sangioni L.A. & Monteiro S.G. 2008. Protozoários em cães de canis de Santa Maria-RS. Revista da FZVA. 15: 191-199.
56 Sudré A.P., Couto M.C.M. & Bomfim T.C.B. 2014. Occurrence of Giardia intestinalis in dairy goats and evaluation of risk factors for infection: research note. Revista Brasileira de Ciências Veterinárias. 19(3): 149-153.
57 Sudré A.P., Leles D., Lima M.F. & Bomfim T.C.B. 2014. First molecular characterisation of Giardia duodenalis infection in dairy goats in Brazil. Veterinarni Medicina. 59(6): 283-292.
58 Thompson R.C.A. 2000. Giardiasis as re-emerging infectious disease and its zoonotic potential. International Journal for Parasitology. 30: 1259-1267.
59 Torrico K.J., Santos K.R., Martins T., Paz e Silva F.M., Takahira R.k. & Lopes R.S. 2008. Ocorrência de parasitas gastrintestinais em cães e gatos na rotina do Laboratório de Enfermidades Parasitárias dos Animais da FMVZ-UNESP, Botucatu, SP. (Research note). Brazilian Journal of Veterinary Parasitology. 17(Suppl1): s182-s183.
60 Uchôa F.F.M., Sudré A.P., Campos S.D.E. & Almosny N.R.P. 2018. Assessment of the diagnostic performance of four methods for the detection of Giardia duodenalis in fecal samples from human, canine and feline carriers. Journal of Microbiological Methods. 145: 73-78.
61 Weese J.S. & Fulford MB. 2011. Companion Animal Zoonoses. Ames: Wiley-Blackwell, pp.30-36.
