UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA CENTRO DE CIÊNCIAS EXATAS E DA NATUREZA DEPARTAMENTO DE SISTEMÁTICA E ECOLOGIA
LABORATÓRIO DE MICOLOGIA
FUNGOS AGARICALES (BASIDIOMYCOTA, FUNGI) DA MATA ATLÂNTICA METROPOLITANA DE JOÃO PESSOA, PB
ARIADNE NÓBREGA MARINHO FURTADO
JOÃO PESSOA - PARAÍBA 2012
ARIADNE NÓBREGA MARINHO FURTADO
FUNGOS AGARICALES (BASIDIOMYCOTA, FUNGI) DA MATA ATLÂNTICA METROPOLITANA DE JOÃO PESSOA, PB
Monografia apresentada ao Curso de Ciências Biológicas da Universidade Federal da Paraíba, como requisito parcial à obtenção do grau de Bacharel em Ciências Biológicas.
Prof. Dr. Sávio Torres de Farias ORIENTADOR
JOÃO PESSOA – PARAÍBA 2012
Furtado, Ariadne Nóbrega Marinho
Fungos Agaricales (Basidiomycota, Fungi) da Mata Atlântica Metropolitana de João Pessoa, PB/ Ariadne Nóbrega Marinho Furtado – João Pessoa, 2012.
118 p. il.
ARIADNE NÓBREGA MARINHO FURTADO
FUNGOS AGARICALES (BASIDIOMYCOTA, FUNGI) DA MATA ATLÂNTICA METROPOLITANA DE JOÃO PESSOA, PB
Data __________________________ Resultado_______________________
BANCA EXAMINADORA
Prof. Dr. Sávio Torres de Farias (Orientador) (Departamento de Biologia Molecular – CCEN – UFPB)
Bel. Altielys Casale Magnago (Co-orientador)
(Departamento de Botânica – Pós-Graduação em Biologia Vegetal – UFSC)
Prof. Dr. Felipe Wartchow
(Departamento de Sistemática e Ecologia – CCEN – UFPB)
Prof. Dr. José Soares do Nascimento
(Departamento de Fisiologia e Patologia – CCS – UFPB)
JOÃO PESSOA – PARAÍBA 2012
A minha família, por tudo, desde sempre; Ao Sávio, por tudo, até sempre. Dedico.
AGRADECIMENTOS
Ao PIBIC / CNPq / UFPB pelo apoio financeiro durante parte do desenvolvimento deste trabalho, de Agosto/2009 a Agosto/2011;
Ao coordenador Pedro Gadelha, por ter disponibilizado acesso ao Jardim Botânico Benjamin Maranhão (Mata do Buraquinho) para realização das coletas;
À minha eterna orientadora, Dra. Maria Alice Neves, que me inspirou e permitiu despertar em mim toda a paixão pelos fungos. Agradeço por toda a competência que me foi transmitida, pelos “puxões de orelha”, mas também pelas gargalhadas, por todas as conversas micológicas ou não, por todo apoio em minhas decisões, e por estar sempre de portas abertas a me receber. Obrigada por acreditar em mim e por ter me mostrado que a vida é feita de paixão, e por ser, além de tudo, uma excelente amiga!
Ao meu orientador, Prof. Dr. Sávio Torres de Farias, por ter aceitado de “supetão” orientar-me, e por ter se aventurado em uma área praticamente desconhecida com uma enorme dedicação;
Ao Laboratório de Genética de Microorganismo (LGM) e Laboratório de Biologia Molecular e Ecologia (LABIME I e II), por terem aberto as portas para realização das análises moleculares, em especial a T-cris e Itácio, por terem me ajudado em momentos de desespero;
Ao Laboratório de Anatomia Vegetal e Laboratório de Ecologia Terrestre, por disponibilizarem um espaço físico e equipamentos para realização desse trabalho;
Aos técnicos de laboratório, Bosco (LGM) e T-Cris (LABIME I e II), pela dedicação e por nos acompanharem diariamente, auxiliando sempre que necessário;
Aos docentes do curso de Ciências Biológicas, que contribuíram significativamente em minha formação como bióloga, em especial ao Prof. Rivete Lima e a Profᵃ Rita Baltazar, por terem me passado grandes conhecimentos botânicos, além de terem me ensinado valores importantes dentro da profissão. Obrigada pelo incentivo, pelas palavras sábias e experiências trocadas; estarei levando muito de vocês em minha jornada;
Aos grandes amigos que fiz durante o curso, em especial Alty, Caê, Dedê, Juh, Lari, Lili, Lulu e Tali, com vocês reparti grandes momentos da vida; obrigada por terem sido “todo ouvidos”
para mim, e pelas palavras de ajuda perante alguns desesperos, pelas risadas, pelo crescimento pessoal e pela torcida;
À Altielys Casale Magnago, uma pessoa ímpar, que foi meu cotidiano, minha fortaleza, minha paciência, minha alegria e risadas nesses últimos cinco anos; sempre estando presente quando mais precisava, e quando menos esperei. Agradeço por me mostrar que a vida é feita de pura força de vontade e dedicação. Você é uma pessoa extremamente importante para mim!
Aos amigos “extracurriculares”, Job, Maeve, Dani, Gu, Natan e Van, pelos mimos que a amizade de vocês tem a oferecer, por todas as palavras sinceras, por todo o apoio e estímulo, por sempre estarem ao meu lado, e pelo imenso carinho. Obrigada por todos os choros, todos os sambas, todos os rocks e todos os jazz; com vocês, tudo vira caos!
A meus pais, Nonato e Clécia, por apostarem em mim, e por me ensinaram na prática o significado de amor, confiança e dedicação; com vocês aprendi o que é dignidade. Aos meus irmãos, Shaka e Axell, dos quais recebi todo amor e carinho, não só agora, mas durante toda minha vida. A todos vocês, obrigada pelo amor incondicional;
Ao meu “benhê”, Sávio, por todo apoio e confiança em mim depositados, pelas palavras de estímulo, pelas ideias, pela compreensão e pelo ombro amigo, pela dedicação por nós, pela vida que dividimos, pelos nossos sonhos, pelas nossas conversas, pelos nossos momentos, pela “Poesia”...pelo nosso amor. “Agradeço o dia em que te conheci”.
“Identification, after all, is not an end in itself, but a means toward acquiring a deeper knowledge and keener appreciation of our co-inhabitants on this planet”
RESUMO
Pequenos fragmentos de Mata Atlântica são encontrados na região metropolitana de João Pessoa, no estado da Paraíba, os quais têm sido frequentemente estudados em termos de diversidade florística, pouco se conhecendo da diversidade fúngica associada a estas regiões. Então, dada a elevada importância ecológica e econômica dos fungos, e que os dados taxonômicos para Agaricales ainda são escassos, esse trabalho teve por objetivo conhecer a diversidade e distribuição de Agaricales em áreas de Mata Atlântica paraibana. Foram realizadas 16 expedições entre agosto/2009 e março/2011 para o Jardim Botânico Benjamin Maranhão, em João Pessoa. Os espécimes foram estudados segundo métodos tradicionais em micologia, fazendo-se observações macro e microscópicas para identificação. Vinte e sete espécimes foram identificados dentro de 17 espécies, com apenas duas coleções identificadas apenas até nível de gênero: Agaricus moelleri, Agrocybe retigera, Amanita crebresulcata,
Chlorophyllum molybdites, Coprinellus disseminatus, Dactylosporina steffenii, Entoloma
bloxamii, Gymnopilus purpureosquamulosus, Gymnopilus subtropicus, Hygrocybe
acutoconica var. acutoconica, Lepiota lilacea, Leucocoprinus birnbaumii, Leucocoprinus fragilissimus, Leucopaxillus gracillimus, Marasmius haematocephalus, Oudemansiella cubensi e Volvariella gloiocephala. Com exceção de Marasmius haematocephalus, os
demais táxons são primeiro registro para a Mata Atlântica paraibana, com o primeiro registro para o Brasil de Hygrocybe acutoconica var. acutoconica. O presente trabalho exibe dados importantes sobre a diversidade micológica de Agaricales para o Brasil, e, principalmente, para o Estado da Paraíba, permitindo adicionar novos táxons à lista nacional de espécies, como também reforçando informações sobre as espécies já registradas.
ABSTRACT
Small forest fragments are found in metropolitan area of João Pessoa city, in Paraíba state, and these have often been studied in terms of floristic diversity, but we don’t have much information about the fungal diversity associated with these regions. So, given the high ecological and economic importance of fungi, and that taxonomic data for the Agaricales are scarce, this study aimed to understand the diversity and distribution of Agaricales areas of Atlantic Forest of Paraiba state. Sixteen expeditions were made between august/2009 and march/2011 to the Botanical Garden Benjamin Maranhão, in João Pessoa. The specimens were studied using traditional methods in mycology, making macro and microscopic observations for identification. Twenty-seven specimens were collected and identified within seventeen species, with only two collections were identified only to genus level: Agaricus
moelleri, Agrocybe retigera, Amanita crebresulcata, Chlorophyllum molybdites, Coprinellus
disseminatus, Dactylosporina steffenii, Entoloma bloxamii, Gymnopilus
purpureosquamulosus, Gymnopilus subtropicus, Hygrocybe acutoconica var. acutoconica, Lepiota lilacea, Leucocoprinus birnbaumii, Leucocoprinus fragilissimus, Leucopaxillus
gracillimus, Marasmius haematocephalus, Oudemansiella cubensi e Volvariella
gloiocephala. With the exception of Marasmius haematocephalus, all the other taxa are first
reports for the Atlantic Forest of Paraiba, with the first record for Brazil of Hygrocybe
acutoconica var. acutoconica. The present study displays important data about the
mycological diversity of Agaricales to Brazil, and especially for Paraiba state, allowing to add new taxa to the national list of species, and also reaffirming information about the species already recorded.
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
FIGURA 1 – Potencial de interação e utilização dos fungos...20
FIGURA 2 – Domínio do bioma Mata Atlântica e seus remanescentes...29
FIGURA 3 – Vista aérea do Jardim Botânico Benjamin Maranhão e do Campus I da UFPB...31
FIGURA 4 – Área de Proteção Ambiental (APA) do Campus I da UFPB...32
FIGURA 5 – Esporada de Leucopaxillus gracillimus...35
FIGURA 6 – Agaricus moelleri – Hábito...44
FIGURA 7 – Agaricus moelleri – Estruturas microscópicas...44
FIGURA 8 – Agaricus sp – Hábito...47
FIGURA 9 – Agaricus sp – Estruturas microscópicas...47
FIGURA 10 – Chlorophyllum molybdites – Hábito...50
FIGURA 11 – Chlorophyllum molybdites – Estruturas microscópicas...50
FIGURA 12 – Lepiota lilacea – Hábito...52
FIGURA 13 – Lepiota lilacea – Estruturas microscópicas...52
FIGURA 14 – Leucocoprinus birnbaumii – Hábito...55
FIGURA 15 – Leucocoprinus birnbaumii - Estruturas microscópicas...55
FIGURA 17 – Leucocoprinus fragilissimus – Estruturas microscópicas...58
FIGURA 18 – Amanita crebresulcata – Hábito...61
FIGURA 19 – Amanita crebresulcata – Estruturas microscópicas...61
FIGURA 20 – Entoloma bloxamii – Hábito...65
FIGURA 21 – Entoloma bloxamii – Estruturas microscópicas...65
FIGURA 22 – Hygrocybe acutoconica var. acutoconica – Hábito...69
FIGURA 23 – Hygrocybe acutoconica var. acutoconica – Estruturas microscópicas...69
FIGURA 24 – Dactylosporina steffenii – Hábito...73
FIGURA 25 – Dactylosporina steffenii – Estruturas microscópicas...73
FIGURA 26 – Marasmius haematocephalus – Hábito...76
FIGURA 27 – Maramius haematocephalus – Estruturas microscópicas...76
FIGURA 28 – Oudemansiella cubensis – Hábito...79
FIGURA 29 – Oudemansiella cubensis – Estruturas microscópicas...79
FIGURA 30 – Volvariella gloiocephala – Hábito...83
FIGURA 31 – Volvariella gloiocephala – Estruturas microscópicas...83
FIGURA 32 – Coprinellus disseminatus – Hábito...86
FIGURA 34 – Agrocybe retigera – Hábito...90
FIGURA 35 – Agrocybe retigera – Estruturas microscópicas...90
FIGURA 36 – Gymnopilus subtropicus – Hábito...92
FIGURA 37 – Gymnopilus subtropicus – Estruturas microscópicas...92
FIGURA 38 – Gymnopilus purpureosquamulosus – Hábito...95
FIGURA 39 – Gymnopilus purpureosquamulosus – Estruturas microscópicas...95
FIGURA 40 – Gymnopilus sp – Hábito...97
FIGURA 41 – Gymnopilus sp – Estruturas microscópicas...97
FIGURA 42 – Leucopaxillus gracillimus – Hábito...100
LISTA DE TABELAS
TABELA 1 – Índice pluviométrico da cidade de João Pessoa durante os meses de coleta...34
LISTA DE ABREVITURAS E SIGLAS
AESA Agência Executiva de Gestão das Águas APA Área de Preservação Ambiental
GPS Global Position System – Sistema de Posicionamento Global
IBAMA Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis
INCRA Instituto Nacional de Colonização e Reforma Agrária INMET Instituto Nacional de Metereologia
JBBM Jardim Botânico Benjamin Maranhão ReBio Reserva Biológica
RPPN Reserva Particular do Patrimônio Natural SEMA Secretaria do Meio Ambiente
SUDEMA Superintendência de Administração do Meio Ambiente
LISTA DE SÍMBOLOS % Porcentagem °C Grau Celsius cm Centímetros g Gramas h Hora ha Hectare km Quilômetros km² Quilômetros quadrados KOH Hidróxido de Potássio
m Metro ml Mililitros mm Milímetro O Oeste Q Quociente S Sul x Vezes
SUMÁRIO 1. INTRODUÇÃO...19 2. OBJETIVOS 2.1 Objetivo Geral...23 2.2 Objetivos Específicos...23 3. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA 3.1 O Estudo de Agaricales...24 3.2 Agaricales no Brasil...25
3.3 Breve Histórico de Agaricales na Mata Atlântica Paraibana...27
3.4 O Bioma Mata Atlântica...28
4. METODOLOGIA 4.1 Área de Estudo...31
4.2 Levantamento das Coleções de Fungos do Herbário JPB...33
4.3 Coleta e Preservação dos Espécimes Fúngicos...33
4.4 Taxonomia 4.4.1 Características Macroscópicas...34
4.4.2 Características Microscópicas...35
4.4.3 Identificação Taxonômica...36
5. RESULTADOS 5.1 Levantamento das Coleções Fúngicas do Herbário JPB...37
5.2 Taxonomia...37
5.2.1 Agaricus moelleri...41
5.2.2 Agaricus sp...45
5.2.3 Chlorophyllum molybdites...48
5.2.5 Leucocoprinus birnbaumii...53
5.2.6 Leucocoprinus fragilissimus...56
5.2.7 Amanita crebresulcata...59
5.2.8 Entoloma bloxamii...63
5.2.9 Hygrocybe acutoconica var. acutoconica...66
5.2.10 Dactylosporina steffenii...71 5.2.11 Marasmius haematocephalus...74 5.2.12 Oudemansiella cubensis...77 5.2.13 Volvariella gloicephala...80 5.2.14 Coprinellus disseminatus...84 5.2.15 Agrocybe retigera...88 5.2.16 Gymnopilus subtropicus...91 5.2.17 Gymnopilus purpureosquamulosus...93 5.2.18 Gymnopilus sp...95 5.2.19 Leucopaxillus gracillimus...97 6. CONCLUSÃO...100 7. REFERÊNCIAS...101
19 1. INTRODUÇÃO
Os fungos compreendem um dos principais grupos de seres vivos do planeta Terra, tanto quando considerado o número de espécie, como de diversidade e importância ecológica (CARLILE et al., 2001). Excluindo-se os insetos, os fungos constituem o maior grupo de organismos vivos (ESPOSITO & AZEVEDO, 2010).
O Reino Fungi atualmente encontra-se com uma circunscrição maior que há dez anos. Acreditava-se que os seus membros estavam mais proximamente relacionados às plantas, mas o que reconhecemos hoje como a hipótese mais aceitável é que os fungos estão mais próximos filogeneticamente do Reino Animalia (HIBBETT et al., 2007).
Este grupo apresenta 97.861 espécies já descritas (KIRK et al., 2008). Considerando a estimativa de Hawksworth (2004) de que existem cerca de 1,5 milhão de espécies em todo globo, então o número total de espécies conhecidas abrange apenas cerca de 7% de toda diversidade fúngica. Essa lacuna sobre a diversidade taxonômica gera implicações significantes para muitos aspectos dentro da biologia evolutiva do grupo, como nas informações sobre o papel que a biodiversidade tem na resistência a perturbações ambientais, relações e processos co-evolutivos, interpretação dos padrões biogeográficos, potenciais hospedeiros, conservação (HAWKSWORTH & MUELLER, 2005; MUELLER & SCHMIT, 2007), e até mesmo sobre o potencial biotecnológico da maioria das espécies.
Portanto, os fungos compreendem um dos grupos de organismos menos conhecido, e supõe-se que a maior parte dos táxons ainda por serem descobertos esteja predominantemente nas regiões tropicais, devido à existência de fatores favoráveis ao desenvolvimento dos esporóforos, como umidade e temperatura (CAPELARI & GUGLIOTTA, 1996), e por apresentarem uma alta diversidade de organismos que podem estar associados com alguns grupos fúngicos (HILLEBRAND, 2004; ARNOLD & LUTZONI, 2007).
Embora alguns fungos sejam restritos a certos ambientes, em geral, eles crescem em quase todos os habitats da Terra, sendo considerados organismos cosmopolitas; eles apresentam grande versatilidade adaptativa, o que permite que também suportem ambientes extremos, como ambientes alagados, com baixas e elevadas temperaturas e/ou até elevadas altitudes.
Os fungos podem crescer em diversos substratos, como solos de composições variadas, serrapilheira, áreas com grama, borda e interior de mata, zonas áridas, temperadas, esterco, madeira em diferentes estágios de decomposição (ARORA, 1986).
20 Os fungos têm um papel importante no controle da disponibilidade de nutrientes nos ecossistemas florestais; eles atuam nos diversos ecossistemas como agentes determinantes na degradação, sendo os principais decompositores de celulose e lignina, componentes primários da madeira (ESPOSITO & AZEVEDO, 2010) (Figura 01). Os fungos realizam a ciclagem de nutrientes, determinando a taxa de nutriente liberado e o que retorna para o ecossistema. Eles podem ser fungos decompositores ou xilófilos, que são responsáveis pela mineralização de nutrientes, mobilizando nutrientes que são importantes para o crescimento das plantas; e até mesmo fungos micorrízicos, que absorvem estes nutrientes e os transferem às plantas as quais estão associados (ARORA, 1986). Desta forma, esses organismos têm um grande impacto nos ecossistemas globais (BLACKWELL et al., 2006).
Figura 1 - Potencial de interação e utilização dos fungos. Fonte: Modificado de Esposito & Azevedo (2010).
Blackwell et al. (2006) afirmam que além de seus aspectos ecológicos, os fungos são bastante utilizados na cultura humana, trazendo tanto benefícios como malefícios:
They feed us, poisonus, parasitize us and cure us. They destroy our crops, homes and libraries, but they also produce valuable
21 biochemicals, such as ethanol and antibiotics (BLACKWELL et al., 2006, pp. 829).
Eles nos alimentam, envenenam-nos, paralisam-nos e nos curam. Eles destroem nossos cultivos, casas e bibliotecas, mas eles também produzem bioquímicos valiosos, como o etanol e antibióticos (BLACKWELL et al., 2006, pp. 829).
Alguns fungos podem apresentar substâncias potencialmente psicoativas, utilizadas em algumas tribos, e que serve como um ponto importante dentro de estudos etnomicológicos (SMITH, 1977; GUZMÁN et al., 1976); outros são parasitas de vegetais ou animais, atingindo negativamente a economia (ESPOSITO & AZEVEDO, 2010).
Os fungos pertencentes à ordem Agaricales são popularmente conhecidos como “cogumelos” (SINGER, 1986), e têm esta estrutura formada para a reprodução sexuada. Também conhecido como basidioma, o cogumelo é considerado como uma fase não duradoura no ciclo de vida, e é onde são produzidas as estruturas reprodutivas, os esporos. Após os esporos serem liberados, os basidiomas apodrecem ou são consumidos por pequenos seres vivos (SOUZA & AGUIAR, 2004), enquanto o organismo, propriamente dito, coloniza e cresce no substrato na forma de hifas (micélio somático), células tubulares específicas dos fungos (KIRK et al., 2008; GUGLIOTTA & CAPELARI, 1996).
Acredita-se que a maior diversidade micológica encontre-se na região dos trópicos. No Brasil, país composto por um mosaico de biomas, os estudos realizados nessa área ainda são ínfimos, e, muitas vezes, concentrados em algumas regiões. Este fato decorre, principalmente, pelo baixo investimento no campo da micologia, e, também, pela escassez de especialistas nesta área (LAGOS & MULLER, 2007).
Existe aproximadamente cerca de 13.090 a 14.510 espécies de fungos registrados para o Brasil (LEWINSOHN & PRADO, 2005), sendo a maioria dos estudos feitos, para Agaricales referidos a regiões de Mata Atlântica (ALBUQUERQUE, 2006; PUCCINELLI, 2007; ROSA & CAPELARI, 2009; MENOLLI, 2009; KARSTEDT, 2010; ALBUQUERQUE et al., 2010). Em se tratando de Nordeste, esse número decai para 1.846 espécies (MAIA & CARVALHO, 2011).
Estudos comprovam a constante transformação do bioma Mata Atlântica, em decorrência da ação antrópica, em ilhas vulneráveis (BARBOSA, 1996). Então, dada a elevada importância ecológica e econômica dos fungos, e que os dados taxonômicos para Agaricales ainda são escassos, torna-se fundamental o conhecimento das espécies ocorrentes
22 nessas áreas para o incremento de dados de diversidade biológica para o Brasil e para o mundo (OLIVEIRA, 2009), além de ser fundamental para o estabelecimento de planos de conservação e manejo da biodiversidade (PRIMACK & RODRIGUES, 2001).
Nesse sentido, o presente trabalho visa contribuir com o conhecimento acerca da diversidade de fungos Agaricales no bioma Mata Atlântica no Estado da Paraíba.
23 2. OBJETIVOS
2.1 Objetivo Geral
Conhecer a diversidade e distribuição de Agaricales em áreas de Mata Atlântica metropolitana de João Pessoa, PB.
2.2 Objetivos Específicos
- Fazer o levantamento da coleção de fungos Agaricales depositados no herbário Lauro Pirez Xavier (JPB) da Universidade Federal da Paraíba;
- Realizar coletas de fungos Agaricales no bioma Mata Atlântica do Estado da Paraíba;
- Descrever e identificaçar taxonomicamente os espécimes coletados;
24 3. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA
3.1 O Estudo de Agaricales
Na obra Systema Mycologicum (1821), Elias Fries idealizou o sistema de classificação de fungos, no qual inseriu no gênero Agaricus todos os cogumelos lamelares e carnosos. Sua classificação baseava-se apenas em caracteres macroscópicos dos esporóforos e na coloração da esporada (FRIES, 1821 apud KIRK et al., 2008). Patouillard (1900) demonstrou, através de análises microscópicas dos esporóforos, que muitos táxons da classificação de Fries eram artificiais.
A ordem Agaricales apareceu pela primeira vez na obra North American Flora, seguindo a mesma classificação criada por Clements (1909), sugerindo Agaricaceae, como família tipo, e Agaricus, como o gênero tipo. No entanto, a classificação de Rea (1922) admitiu Agaricales como a classificação de Clement, excluindo os Gasteromytales e Aphyllophorales. Kühner (1980) dividiu os Agaricales de Singer em cinco ordens: Tricholomatales (que incluiam alguns táxons lamelares de Polyporales), Agaricales sensu
stricto, Pluteales, Russulales e Boletales. Kühner investigou os caracteres citológicos e sua
utilização para ajudar a moldar as classificações já existentes.
Singer (1986), que utilizou tanto a classificação de Fries de caracteres macroscópicos, como os caracteres microscópicos de Patouillard, para reorganizar os táxons família e gênero. Nesta classificação, Agaricales sensu lato inclui 230 gêneros, distribuidos em 18 famílias, e são caracterizados por apresentarem basidiomas anuais, não zonados concentricamente, com píleo e estipe.
Singer (1986) considerou três grandes grupos dentro de Agaricales sensu lato, Agaricales sensu stricto, Boletales e Russulales. Esses grupos ainda são aceitos dentro da taxonomia moderna baseando-se em análises filogenéticas de genes ribossomais (HIBBETT & THORN, 2001).
Análises moleculares do DNA ribossomal alteraram a circunscrição de Agaricales nos últimos anos (HIBBETT et al., 1997), demonstrando o suporte monofilético de muitos táxons de Basidiomycetes, mas também demonstram a existência de diversos clados compostos por membros de diferentes grupos tradicionais (HIBBETT et al., 1997; MATHENY et al., 2006). Dentro de Homobasidiomycetes (BINDER et al., 2005), cogumelos parecem ter surgido
25 diversas vezes a partir de ancestrais com diversas morfologias, mostrando que muitas famílias e gêneros de Agaricales (SINGER, 1986) não correspondem a um grupo natural (MONCALVO et al. 2000; MONCALVO et al., 2002), tornando Agaricales polifilético. Estudos mostram que várias linhagens de gasteromicetos (puffballs, “fungos ninhos de pássaro” e falsas trufas) evoluíram independentemente entre os Agaricales (PEINTNER et al., 2001); outros uniram representantes não lamelares e gasteróides em vários clados, junto com os cogumelos (BINDER et al, 1997).
Kirk et al. (2008) adotam o arranjo sistemático relacionando 33 famílias como pertencentes a esta ordem: Agaricaceae, Amanitaceae, Amylocorticiaceae, Bolbitiaceae, Broomeiaceae, Clavariaceae, Cortinariaceae, Cyphellaceae, Cystostereaceae, Entolomataceae, Fistulinaceae, Gigaspermaceae, Hemigasteraceae, Hydnangiaceae, Hygrophoraceae, Inocybaceae, Limnoperdaceae, Lyophyllaceae, Marasmiaceae, Mycenaceae, Niaceae, Phelloriniaceae, Physalacriaceae, Pleurotaceae, Pluteaceae, Psathyrellaceae, Pterulaceae, Schizophyllaceae, Stephanosporaceae, Strophariaceae, Tapinellaceae, Tricholomataceae e Typhulaceae. O presente trabalho segue a classificação atualizada do Index Fungorum (www.indexfungorum.org).
3.2 Agaricales no Brasil
Os estudos mais significativos para a ordem Agaricales no Brasil tiveram início com o padre Johannes Rick (1905), e foram baseados inicialmente em caracteres macroscópicos. As coletas foram feitas principalmente no sul do país, em colaboração com diversos micólogos de renome, e tiveram um impacto muito forte, sendo fundamentais para publicações científicas sobre a micota local durante a época, e estimulando as primeiras discussões acerca da diversidade do grupo no país. Considerado o pai da micologia brasileira, Rick tem sua maior coleção de espécimes, Fungi Rickianii, depositada no Herbário PACA, em São Leopoldo, Rio Grande do Sul (NEVES, 2010).
A análise de caracteres microscópicos foi difundida aos primeiros trabalhos de Rick depois de Melzer (1924), Smith & Singer (1965), Singer, (1975), entre outros.
Importantes micologistas contribuíram para o acervo micológico do país (FIDALGO, 1968), muito embora, pesquisadores estrangeiros não tenham deixado nos herbários brasileiros exemplares das coletas aqui realizadas (ALBUQUERQUE, 2006). Muitos
26 materiais coletados após essas visitas foram depositados em diferentes herbários europeus, havendo assim uma distribuição dos exemplares tipos brasileiros, principalmente na Inglaterra, França e Alemanha (FIDALGO 1974).
Montague (1856) descreveu uma grande quantidade de fungos Agaricales procedente dos estados de Goiás, Mato Grosso, Minas Gerais, alguns do Espírito Santo, Rio de Janeiro e São Paulo, os quais estavam depositados no laboratório de criptógamos do Muséum National d’Histoire Naturalles, Paris (MONTAGUE, 1856 apud PEGLER, 1990).
Pegler (1988) revisou isoladamente os fungos Agaricales brasileiros descritos por Berkeley, reorganizando-os em suas combinações modernas.
Os estudos realizados no Brasil foram enriquecidos por trabalhos realizados por Bononi (1979, 1981), Singer (1961, 1965, 1986) e Singer et al. (1983).
Em decorrência das coletas realizadas principalmente por Capelari (1989), a Mata Atlântica apresenta-se como o ecossistema com maior porcentagem (69.7%) de Agaricales, do qual 63 espécies são primeiras citações para o Estado de São Paulo.
As pesquisas de Agaricales no Nordeste do Brasil têm aumentado gradativamente através de trabalhos, como: O Gênero Marasmius (Marasmiaceae, Basidiomycota) no Parque
Estadual Dunas do Natal, Natal, RN, Brasil (OLIVEIRA, 2009); Estudo da Família Boletaceae (Agaricales, Hymentomycetes) na Mata do Campus I da Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, Brasil (OLIVEIRA, 1987); A Preliminary Checklist of Boletales from Brazil and Notes on Boletales Specimens at the Instituto de Botânica (SP) Herbarium, São Paulo, SP, Brazil (NEVES & CAPELARI, 2007); Lista de Pluteaceae (Agaricales) que ocorrem no Brasil (PUTZKE & WARTCHOW, 2008); Agaricaceae Fr. (Agaricales, Basidiomycota) from Areas of Atlantic Rain Forest in Pernambuco, Brazil (WATCHOW et
al., 2008); Revisão de Amanita (Amanitaceae, Basidiomycota) no Brasil (WARTCHOW, 2010), muito embora, em decorrência da escassez de trabalhos, ainda existam lacunas em relação à distribuição das espécies, refletindo uma baixa diversidade da micobiota nesta região (MAAS-JESTERANUS & MEIJER, 1997).
Descrições recentes foram feitas para Agaricales, porém para a região semiárida nordestina, Amanita lippiae (Amanitaceae) Registrado para o Estado da Pernambuco (WARTCHOW et al., 2009); Lactarius rupestris (Russulaceae) Coletado no Estado de
Pernambuco (WARTCHOW & CAVALCANTI, 2010); e Diversidade de Fungos Agaricales (Basidiomycota, Fungi) em duas áreas no Semiárido Paraibano (MAGNAGO, 2011).
27 Muito embora vários estados já tenham sido contemplados com estudos de Agaricales, o esforço amostral em cada área no que diz respeito a áreas e números de coletas se mostram ainda insuficientes para a constatação da representativa diversidade do grupo.
3.3 Breve Histórico de Agaricales na Mata Atlântica Paraibana
As pesquisas na área de micologia no Estado da Paraíba foram mais intensas na década de 1980, através de pesquisas realizadas pela Dra. Maria Alves de Souza, que coletou diversos grupos de macrofungos tanto na capital como em outras regiões do estado (FURTADO & NEVES, 2009).
Furtado & Neves (2009) fizeram o levantamento da coleção do Herbário Lauro Pires Xavier (JPB), localizado na Universidade Federal da Paraíba, demonstrando que existem cerca de 1720 exsicatas compondo a coleção de macrofungos. Desse total, 990 coleções pertencem a Agaricales, e foram coletadas em áreas de Mata Atlântica no Estado da Paraíba. Esses exemplares estão distribuídos em 21 famílias do filo Basidiomycota, e estão listadas a seguir: Agaricaceae, Bolbitiaceae, Coprinaceae, Cortinariaceae, Entolomataceae, Hygrophoraceae, Inocybaceae, Lyophyllaceae, Marasmiaceae, Mycenaceae, Pleurotaceae, Panaceae, Pluteaceae, Physalacryaceae, Strophariaceae, Tricholomataceae, Boletaceae, Boletinellaceae, Paxillaceae, Polyporaceae e Russulaceae, com Polyporaceae demonstrando maior representatividade, com 197 coleções.
Alguns trabalhos foram desenvolvidos para a região de Mata Atlântica paraibana após os estudos realizados pela Dra. Souza, como o de Oliveira (1987); Rosa (2009); Freitas & Neves (2010); Furtado & Neves (2010); Freitas et al. (2010); Furtado et al. (2010); Magnago & Neves (2010); Magnago et al. (2011). Pode-se citar ainda o recente trabalho Taxonomia e
Ecologia do Gênero Marasmius (Marasmiaceae, Basidiomycota) em Fragmentos de Mata Atlântica, João Pessoa, PB, Brasil (FREITAS, 2011), que se refere ao grupo e área de estudo.
Embora seja possível observar que o Estado apresenta alguns estudos feitos para Agaricales, existe uma baixa representatividade, resultante da escassez de estudos taxonômicos nessas regiões, o que não reflete a real diversidade do grupo na Paraíba.
28 3.4 O Bioma Mata Atlântica
Segundo Rizzini (1979), a Mata Atlântica é um bioma arbóreo que se localiza sobre a cadeia montanhosa que ocorre ao longo da costa atlântica brasileira, apresentando incursões no interior das regiões Sul, Sudeste e Nordeste e também em Goiás e Mato Grosso do Sul, cobrindo também parte da Argentina e do Paraguai. No passado, abrangia 17 estados e cobria uma área de 1.315.460km2, o que correspondia a 15% do território nacional (FUNDAÇÃO SOS MATA ATLÂNTICA, 2009), embora, atualmente, seja considerada área de destaque global para conservação, pois está reduzida a cerca de 7,84% da cobertura original (SCHÄFFER & PROCHNOW, 2002) (Figura 2).
Figura 2 - Domínio do bioma Mata Atlântica e seus remanescentes. Fonte: Fundação SOS Mata Atlântica (2009).
Domínio da Mata Atlântica Remanescentes da Mata Atlântica Não mapeado
29 A Mata Altântica apresenta-se como um conjunto de fitofisionomias com os mais altos valores de biodiversidade do planeta. Ela exibe uma grande variedade de fatores físicos – geográficos e geológicos, com diferentes temperaturas, umidade, precipitação anual, tipos de relevo e solo (MINISTERIO DO MEIO AMBIENTE, 2007).
Segundo a Lei Federal n. 11.428 de 22 de dezembro de 2006, a Mata Atlântica encontra-se dividida nas seguintes formações florestais: Floresta Ombrófila Densa, Floresta Ombrófila Mista, Floresta Ombrófila Aberta, Floresta Estacional Semidecidual e Floresta Estacional Decidual, bem como apresenta os manguezais, as vegetações de restingas, campos de altitude, brejos interioranos e enclaves florestais do Nordeste (KARSTEDT, 2010).
Na área abrangida por esse bioma residem 61% da população brasileira, onde encontram-se as maiores cidades e os mais importantes pólos industriais do Brasil. A ocupação e uso do solo, feitos de maneira desordenada, resultaram na sua quase completa destruição. A dinâmica da destruição vem se acentuando nas últimas três décadas, levando à alta fragmentação de habitats e perda de biodiversidade (FUNDAÇÃO SOS MATA ATLÂNTICA, 2009).
Mesmo sendo considerado pela Constituição Federal de 5 de outubro de 1988 (§ 4º do Artigo 225) patrimônio nacional, a Mata Atlântica está com a perda quase total das florestas originais intactas e passa por um processo contínuo de devastação dos remanescentes florestais existentes (SCHÄFFER & PROCHNOW, 2002).
No Nordeste, onde a exploração da floresta começou na época colonial com a extração do pau-brasil e permanece até hoje com o cultivo da cana-de-açúcar e do cacau, o percentual restante de Mata Atlântica é de apenas 2%, não chegando a 1% em alguns estados (BARBOSA & THOMAS, 2002). Por esses motivos, a Mata Atlântica é considerada o bioma mais ameaçado do país e o 5° mais ameaçado do mundo, estando entre os 25 hot spots existentes no mundo (LAGOS & MULLER, 2007).
A Mata Atlântica é um dos ecossistemas mais ricos em espécies do planeta (MONTEIRO, 2003), inclusive de fungos, que são extremamente importantes nos ecossistemas, onde atuam na ciclagem de nutrientes, ou seja, na decomposição de matéria orgânica, especialmente celulose e lignina (ESPOSITO & AZEVEDO, 2010).
Neste sentido, a realização de estudos em remanescentes de Mata Atlântica é de grande importância, pois permite uma ampliação do conhecimento da biodiversidade que constitui este bioma, como também a sua preservação, o que permite a manutenção biológica e genética dessas áreas. O estudo nessas áreas permite ainda buscar novas espécies, o que contribui para dados sobre a biodiversidade de ecossistemas tropicais, contribuindo também
30 para o conhecimento e uso da biodiversidade de forma sustentável a fim de proteger legalmente os recursos naturais do país.
31 4. METODOLOGIA
4.1 Área de Estudo
O estudo foi realizado no Jardim Botânico Benjamim Maranhão – JBBM – (07º06’S e 34º52’O) e nos fragmentos de mata que pertencem à Universidade Federal da Paraíba,
Campus I, ambos localizados no município de João Pessoa, e que na década de 1970, juntos
formavam um fragmento de 565 hectares de Mata Atlântica (BARBOSA, 1996) (Figura 3).
Figura 3 - Vista aérea do Jardim Botânico Benjamin Maranhão (a) e do Campus I da UFPB (b). Foto cedida pelo IBAMA/PB.
O Jardim Botânico Benjamin Maranhão apresenta uma área total de 515 ha, sendo cortada pelo rio Jaguaribe. A região do jardim botânico, que antes era popularmente conhecida como Mata do Buraquinho, é considerada o maior remanescente de Mata Atlântica
a
32 em área urbana do Brasil; e esta se localiza a uma latitude média de 45m, na formação geológica do Baixo Planalto Costeiro (BARBOSA, 1996), com a mata apresentando uma área de 343 ha (SUDEMA, 2005). A Mata do Buraquinho foi reconhecida jardim botânico pelo decreto n° 21.264 de 7 de fevereiro de 2000. Segundo Barbosa (1996), o solo da mata é considerado pobre e arenoso, apresentando sedimentos areno-argilosos pouco consolidados, chegando a formar, em algumas localidades, bolsões arenosos conhecidos como tabuleiro.
O Campus I da UFPB ocupa uma área de aproximandamente 104 ha, tendo em seu território unidades florestais, que são divididas em doze Áreas de Proteção Ambiental (APA) (Figura 4), segundo o Plano Diretor da UFPB (2007), onde são encontrados remanescentes de Mata Atlântica.
Figura 4 - Áreas de Proteção Ambiental (APA) do Campus I da UFPB. Os numerais romanos indicam a localização das APAs. Fonte: Plano Diretor da UFPB (2007).
A pluviosidade anual nessas áreas tem uma média de pouco mais de 1.700mm por ano, temperatura média de 28°C, e umidade relativa do ar em torno de 80% (LIMA & HECKENDORFF, 1985). O período de maior pluviosidade inicia-se em março e termina em
33 agosto. A estação de seca exibe-se curta, variando de um a três meses, apresentando os meses mais secos de outubro a dezembro (INMET, 2010).
4.2 Levantamento das Coleções de Fungos do Herbário JPB
Foi realizado o levantamento dos fungos Agaricales contidos no Herbário JPB, referentes a coletas realizadas no Jardim Botânico Benjamin Maranhão, e nas APA’s da UFPB.
4.3 Coleta e Preservação dos Espécimes Fúngicos
Para coleta dos espécimes fúngicos foram realizadas 16 expedições tanto ao JBBM como aos fragmentos de mata da UFPB, durante o período de agosto/2009 a março/2011. As saídas tiveram uma duração de duas a três horas por dia; após esse período foram realizados os estudos dos materiais em laboratório, como: análise sob microscópio óptico, identificação e entrada dos resultados em banco de dados. As coletas foram realizadas de acordo com metodologia modificada de Muller et al. (2004), cuja coleta foi feita com a utilização de um canivete para a retirada do material do substrato. Os fungos que cresciam em substratos mais rígidos foram retirados juntamente com parte do substrato para evitar danos na estrutura do fungo. No caso de fungos crescendo no solo, o substrato foi cavado ao redor do fungo para evitar que a base fosse cortada ou danificada. Os espécimes, quando coletados, foram acondicionados em caixas compartimentalizadas a fim de evitar o contato entre os basidiomas, e o desgaste dos mesmos. De cada basidioma foi retirada uma porção do contexto que foi acondicionada em tubos de polietileno/polipropileno de 2ml contendo sílica, para desidratação lenta, permitindo sua utilização em estudos futuros de biologa molecular. A amostragem foi feita com coletas aleatórias pelas trilhas que apresentavam condições favoráveis ao desenvolvimento dos basidiomas. Foi feito o registro das coordenadas geográficas através de um Global Position System (GPS). Os dados sobre a pluviosidade (Tabela 1) foram obtidos através da AESA.
34 Tabela 1 – Índice pluviométrico da cidade de João Pessoa durante os meses de coleta.
Mês/Ano Índice Pluviométrico (mm) Cidade Estado
Agosto - Dezembro/2009 268,86 João Pessoa Paraíba
Janeiro - Dezembro/2010 1.142,92 João Pessoa Paraíba
Janeiro - Março/2011 141,66 João Pessoa Paraíba
Depois de descritos macroscopicamente, os espécimes foram desidratados em uma secadora de frutas (Total Chef TCFD-05 Deluxe), que permite a circulação do ar, a uma temperatura de aproximandamente 50°C, onde permaneceram cerca de 24 horas, até sua completa desidratação. Depois de desidratados, os espécimes foram acondicionados em sacos plásticos com etiquetas que continham dados do coletor, e foram levados ao freezer, onde passaram o período de sete dias, até completa eliminação de eventuais larvas e ovo que resistiram à desidratação. Passado esse período, os basidiomas foram analisados, identificados e incorporados à coleção do Herbário Lauro Pires Xavier (JPB), na Universidade Federal da Paraíba.
4.4 Taxonomia
4.4.1 Características Macroscópicas
As descrições macroscópicas dos espécimes foram feitas com o basidioma ainda fresco, logo após as coletas, seguindo as metodologias tradicionais em micologia (LARGENT, 1986). As observações foram feitas com auxílio de lupas e/ou a olho nu. As anotações sobre coloração das estruturas foram feitas a partir do guia de cores Online Auction
Color Chart (KRAMER, 2004) e Atlas de los Colores (KÜPPERS, 1979).
Foram feitas anotações sobre dados ecológicos, como o hábito (solitário, gregário, cespitoso), o substrato (solo, madeira, húmus, serrapilheira), a altitude e umidade do local de
35 coleta, dados florísticos relacionados às espécies de plantas perto do local de coleta. Sobre os espécimes, foram feitas observações que incluíram: a) Píleo: forma, tamanho (diâmetro), superfície, coloração e contexto; b) Himenóforo: tamanho (diâmetro), tipo (poróide ou lamelar), inserção e distância entre as lamelas (quando presentes), presença ou ausência de lamélulas, coloração; c) Estipe: tamanho (comprimento x largura), superfície, contexto, coloração, presença ou não de rizomorfas; d) Apresenta anel ou cortina: duração, forma, superfície, coloração, localização; e) Apresenta volva: forma e coloração; f) Esporada: coloração (Figura 6); g) Alteração de cor.
Figura 5 - Esporada de Leucopaxillus gracillimus. Foto: Ariadne Furtado.
4.4.2 Características Microscópicas
As descrições microscópicas foram feitas utilizando a metodologia de Largent et al. (1977), para a qual foi feita a retirada de uma lamela ou poro de cada basidioma, dos quais foram feitos cortes transversais à mão livre, com auxílio de lâminas de aço para barbear descartáveis e estereomicroscópios. A partir disto foi feita a montagem de lâminas de curta duração. Os cortes foram tratados com uma solução aquosa de hidróxido de potássio (KOH) a 3%, para reidratar as microestruturas, e com reagente de Melzer, cuja base é iodo, e permite observar a reação da parede celular das microestruturas – caso a parede adquira tons azulados
36 ou enegrecidos, reação amilóide; caso adquira a coloração castanha avermelha, dextrinóide; e caso não haja algumas modificação na tonalidade, é caracterizado como inamilóide (não houve reação) (LARGENT et al., 1977).
As estruturas microscópicas foram observadas e medidas ao microscópico óptico (OLYMPUS BX41), com auxílio de uma régua micrométrica acoplada a ocular, na objetiva de imersão (100x), alcançando o aumento total de 1000 vezes, e com o fator de correção de 1,16. Foram feitas observações que incluíram: a) Trama da lamela: tipo; b) Basídios: tamanho, forma, posição e reação ao Melzer; c) Cistídios: tamanho, forma, posição (pleuro ou queilocistídios) e reação ao Melzer; d) Basidiósporos: tamanho, forma, superfície, espessura da parede, reação ao Melzer, coloração, presença de poro de germinação apical, presença de
plage, presença de apêndice hilar. Para cada estrutura, foram feitas até 20 medições, a
depender da abundância dos elementos. Foi ainda feito, para os basidiósporos, a razão do comprimento pela largura destes, gerando o quociente (Q), que pode, muitas vezes, indicar a forma dos esporos (LARGENT et al., 1977).
As ilustrações das microestruturas foram feitas no programa CorelDraw X7, a partir de fotografias realizadas ao microscópio óptico, sempre respeitando a escala de tamanho das estruturas.
4.4.3 Identificação Taxonômica
A identificação taxonômica dos espécimes coletados durante a realização deste trabalho foi feita a partir da utilização de chaves dicotômicas e literatura especializada para os diversos grupos, seguindo a nomeclatura mais atual dentro do Reino Fungi, e que encontra-se disponível no Index Fungorum (www.indexfungorum.org).
37 5. RESULTADOS E DISCUSSÃO
5.1 Levantamento das Coleções Fúngicas do Herbário JPB
O Herbário JPB possui 398 coleções pertencentes a Agaricales, com representantes em 19 famílias que estão listadas abaixo, incluindo entre parênteses o número de espécimes contido em cada família: Agaricaceae (67), Amanitaceae (1), Bolbitiaceae (5), Clavariaceae (21), Coprinaceae (8), Cortinariaceae (2), Entolomataceae (24), Hygrophoraceae (37), Inocybaceae (6), Lyophyllaceae (1), Marasmiaceae (121), Mycenaceae (21), Pleurotaceae (15), Pluteaceae (8), Physalacriaceae (2), Psathyrellaceae (2), Schyzophyllaceae (4), Strophariaceae (11) e Tricholomataceae (42). Há também Incertae sedis em cinco coleções, pertencentes ao gênero Panaeolus.
Os espécimes de Agaricales inclusos no Herbário JPB pertencem ao Estado da Paraíba, sendo distribuídos em sete municípios: Areia, João Pessoa, Juazeirinho, Mamanguape, Mataraca, Santa Rita e São José dos Cordeiros. O primeiro município pertence à mesorregião Agreste Paraibano; João Pessoa, Mamamguape, Mataraca e Santa Rita fazem parte da mesorregião Zona da Mata Paraibana, enquanto Juazeirinho e São José dos Cordeiros pertecem à mesorregião Borborema. O trabalho de Magnago (2011) teve grande impacto acerca da diversidade fúngica da região do semiárido paraibano, incluindo coletas dos municípios de Juazeirinho e São José dos Cordeiros, até então inexistentes.
É possível observar que o maior número de coleções pertence à família Marasmiaceae. Isso se deve a grande contribuição feita por Freitas (2011), que ampliou em 81 espécimes a amostragem da família, no Herbário JPB. Desses 81 espécimes, apenas seis estão identificados até gênero; os demais seguem ao nível de espécie.
5.2 Taxonomia
Durante o período de execução deste projeto foram identificados 27 espécimes de Agaricales, que estão distribuídos nas seguintes famílias, contendo entre parênteses o número de espécimes coletados: Agaricaceae (9), Amanitaceae (1), Entolomataceae (1),
38 Hygrophoraceae (1), Marasmiaceae (3), Physalacriaceae (3), Pluteaceae (1), Psatryrellaceae (1), Strophariaceae (5), Tricholomataceae (2).
Os 27 espécimes identificados ao nível de família estão distribuídos em 15 gêneros, sendo representados por 17 espécies (Tabela 2). Duas coleções foram identificadas apenas até gênero.
Tabela 2 – Lista de espécimes registrados para a Mata Atlântica paraibana.
Espécie Família Local de Coleta
Agaricus moelleri Agaricaceae Intermares
Agaricus sp Agaricaceae UFPB
Chlorophyllum molybdites Agaricaceae UFPB
Lepiota lilacea Agaricaceae UFPB
Leucocoprinus birnbaumii Agaricaceae UFPB
Leucocoprinus fragilissimus Agaricaceae Mata do Buraquinho
Amanita crebresulcata Amanitaceae UFPB
Entoloma bloxami Entolomataceae UFPB
Hygrocybe acutoconica var. acutoconica Hygrophoraceae UFPB
Dactylosporina steffenii Marasmiaceae UFPB e Mata do Buraquinho
Marasmius haematocephalus Marasmiaceae Mata do Buraquinho
Oudemansiella cubensis Physalacriaceae UFPB e Mata do Buraquinho
Volvariella gloicephala Pluteaceae UFPB
Coprinellus disseminatus Psathyrellaceae Mata do Buraquinho
Agrocybe retigera Strophariaceae UFPB
Gymnopilus subtropicus Strophariaceae Mata do Buraquinho
Gymnopilus purpureosquamulosus Strophariaceae UFPB
Gymnopilus sp Strophariaceae Mata do Buraquinho
Leucopaxillus gracillimus Tricholomataceae UFPB
A família com maior número de gêneros amostrados foi Agaricaceae, com quatro gêneros; as demais famílias são representadas por apenas um ou dois gêneros.
O gênero Gymnopilus foi o mais diversamente representado, apresentando três espécies: Gymnopilus subtropicus, G. purpureosquamulosus e Gymnopilus sp. Enquanto, as espécies com maior número de espécimes foram Chlorophyllum molybdites, Lepiota lilacea,
Dactylosporina steffenii, Oudemansiella cubensis, Agrocybe retigera e Leucopaxillus gracillimus.
39 Durante o período de Junho e Julho/2010, foi observada maior abundância de espécimes, provavelmente por estes terem sido os meses com maior índice pluviométrico (224,62 e 181,55mm, respectivamente), registrado pela AESA. Nos meses de Março/2010 e Março e Abril/2011, a quantidade de espécimes coletados foi menos significativa.
Os basidiomas de hábito terrestre apresentaram maior ocorrência, com 13 espécies, seguindo dos lignolíticos (5 espécies) e foliícolas (3 espécies).
Baseado no levantamento bibliográfico feito, o táxon Hygrocybe acutoconica var.
acutoconica foi novo registro para o Brasil. Entoloma bloxamii foi novo registro para a região
Nordeste. Lepiota lilacea, Leucocoprinus fragilissimus, Amanita crebresulcata, Dactylosporina steffenii, Coprinellus disseminatus e Leucopaxillus gracillimus foram novos
registros para o Estado da Paraíba. Agaricus moellerii, Leucocoprinus birnbaumii,
Oudemansiella cubensis, Volvariella gloicephala e Gymnopilus purpureosquamulosus
embora já tenham sidos citados para a Paraíba (MAGNAGO, 2011), este foi o primeiro registro destas espécies para a Mata Atlântica paraibana.
Chlorophyllum molybdites é um táxon considerado tóxico para humanos, e pode ser
letal, a depender da quantidade ingerida (BEUG, 2004). Agaricus moellerii e Leucocoprius
birnbaumii, quando ingeridos, podem causar disfunções gastrointestinais (ARORA, 1986). Entoloma bloxamii, Hygrocybe acutoconica var. acutoconica, Oudemansiella cubensis e Volvariella gloiocephala são utilizadas na gastronomia (ARORA, 1986). Gymnopilus purpureosquamulosus e G. subtropicus exibem substâncias potencialmente psicoativa, que
são utilizadas em rituais indígenas (ARORA, 1986). As demais espécies não apresentam indicações de uso até então conhecida.
Os táxons identificados durante este trabalho foram incluídos na “Lista das famílias e espécies de fungos no herbário Professor Lauro Pires Xavier – JPB” que é a base para a futura digitalização dos dados do JPB. Os materiais identificados, após serem incluídos no banco de dados digital da UFPB, foram tombados na seção de Criptógamas do herbário JPB.
A seguir estão apresentados os táxons identificados, em ordem alfabética, em família e gênero. Cada táxon é acompanhado por uma descrição macro e microscópica, registro fotográfico do basidioma em campo e ilustrações das características microscópicas.
40 AGARICACEAE Chevall. 1826
Gênero tipo: Agaricus L. ex. Fr.
Singer (1986) define macroscopicamente a família Agaricaceae como composta por representantes com características próprias, tais como a presença de escamas na superfície do píleo, e a presença de um anel no estipe. Os basidiomas apresentam um píleo geralmente umbonado, com a superfície glabra, furfurácea ou com escamas; himenóforo formado por lamelas, livres ou, raramente, adnexas, adnatas ou decurrentes; esporada variável, podendo ser branca, creme, ocrácea, verde oliva, rosa, púrpura ou sépia, muitas vezes alterando a coloração após a desidratação; estipe central, exibindo um véu membranoso ou cortinóide, geralmente temporário, podendo formar um anel, e escamas características sobre o píleo e estipe; volva presente, rudimentar ou completamente ausente; contexto carnoso. Frequentemente, os basidiomas de Agaricaceae são encontrados em solo arenoso, húmus, como também em madeira em decomposição, entre musgos, em estepes e desertos, campos e dunas de areia; porém sem formar ectomicorrizas.
Agaricaceae Chevall. tem sido o foco de estudos moleculares e filogenético (VELLINGA, 2004; VELLINGA et al., 2011), que permitiram alterações significativas em sua circunscrição (MONCALVO et al., 2000, 2002; MATHENY et al., 2007). A filogenia atual do grupo apresenta-se bem suportada, e inclui táxons tanto agaricóides como secotióides e gasteróides (SINGER, 1986; KIRK et al., 2008; MONCALVO et al., 2002).
Atualmente, Agaricaceae compreende 85 gêneros e 1.340 espécies (KIRK et al., 2008).
Chave dicotômica para espécies da família Agaricaceae da Mata Atlântica paraibana
1. Basidiósporos de coloração marrom ou chocolate...2 1’. Basidiósporos de coloração clara, hialinos ou esverdeados...3
41 2. Píleo com superfície esquamulosa, creme com esquâmulas marrom claro; lamelas brando-rosadas, tornando-se marrom-escuras; em área aberta...Agaricus moelleri 2’. Píleo com superfície fibrilosa, roxo vináceo; lamelas marrom escuras; no interior da
mata...Agaricus sp
3. Basidiomas amarelos, com consistência membranosa...4 3’. Basidiomas brancos, geralmente carnosos...5
4. Basidioma muito frágil, deliquescente; superfície do píleo plicado e translúcida...Leucocoprinus fragilissimus 4’. Basidioma mais resistente, não deliquescente; superfície com esquâmulas...Leucocoprinus birnbaumii
5. Superfície do píleo com escamas marrons-púrpura escuras; esporada branca...Lepiota lilacea 5’. Superfície do píleo com escamas marrom claro; esporada esverdeada...Chlorophyllum molybdites
5.2.1 Agaricus cf. moelleri Wasser, Nov. sist. Niz. Rast. 13:77 (1976) – Figura 7
= Agaricus meleagris (Jul. Schäff.) Imbach, Mitt. naturf. Ges. Luzern 15: 68 (1946)
= Agaricus meleagris var. obscuratus (Maire) Heinem., Bull. trimest. Soc. mycol. Fr. 81(3): 397 (1965)
= Agaricus meleagris var. terricolor (F.H. Møller) F.H. Møller, Friesia 4(3): 208 (1952) = Agaricus moelleri var. terricolor (F.H. Møller) P. Roux & Guy García, in Roux, Mille et Un
Champignons: 13 (2006)
= Agaricus placomyces var. meleagris (Jul. Schäff.) M.M. Moser, in Gams, Kl. Krypt.-Fl., Edn 3 (Stuttgart) 2b/2: 193 (1967)
= Agaricus placomyces var. meleagris (Jul. Schäff.) R. Pascual, Bolets de Catalunya (Barcelona) 6: no. 251 (1987)
42 = Agaricus praeclaresquamosus var. obscuratus (Maire) Quadr. & Lunghini, Quad. Accad.
Naz. Lincei 264: 103 (1990)
= Agaricus praeclaresquamosus A.E. Freeman, Mycotaxon 8(1): 90 (1979) var. praeclaresquamosus
= Agaricus praeclaresquamosus var. terricolor (F.H. Møller) Bon & Cappelli, Docums
Mycol. 13(no. 52): 16 (1983)
= Agaricus xanthodermus var. obscuratus Maire, Bull. Soc. mycol. Fr. 26(2): 192 (1911) [1910]
= Psalliota meleagris Jul. Schäff., Z. Pilzk. 4(2): 28 (1925)
= Psalliota meleagris var. obscurata (Maire) F.H. Møller, Friesia 4: 173 (1952) = Psalliota meleagris var. terricolor F.H. Møller, Friesia 4: 208 (1952)
= Psalliota xanthoderma var. obscurata (Maire) A. Pearson
Píleo 6,0 – 10cm de diâmetro, plano convexo quando jovem a aplanado quando maduro, superfície esquamulosa a fibrilosa, fundo creme (OAC 857) e esquâmulas marrons púrpura (OAC 799), mais concentradas no centro; margem inteira. Himenóforo formado por lamelas muito próximas, livres, 0,2 - 0,5cm de largura, branco rosado (OAC 564) quando jovens a marrom escuro (OAC 735) quando maduros; lamélulas presentes. Estipe 5,0 – 7,0cm de altura por 0,5 – 1,0cm de diâmetro, central, cilíndrico, fibroso, fibriloso, pruinoso, base abruptamente bulbosa, creme brilhante (OAC 857). Anel presente, pendente. Reação lutescente no estipe (ficando amarelo ao toque). Odor fenólico. Basidiósporos 6,9 – 8,1 x 4,6 – 5,8μm (Q = 1,47), elipsóides, lisos, marrons, parede espessa; inamilóides em Melzer; apêndice hilar visível. Basídios 17,0 – 22,0 x 6,0 – 8,0μm, clavados, hialinos, tetraesporados. Cistídios não observados. Trama da lamela irregular. Fíbulas não observadas (Figura 8).
Hábito: Sapróbio, crescendo próximos, em área aberta, em solo arenoso.
Espécimes examinados: BRASIL, Paraíba, Intermares, 30/Julho/2010, Magnago, A.C 259 (JPB 50677).
Distribuição geográfica: Existem registros para os países Alemanha, Austrália, Brasil, Canadá, Dinamarca, Espanha, Estados Unidos, Eslovênia, França, Irlanda, Itália, Japão, Luxemburgo, México, Noruega, Nova Zelândia, Reino Unido e Suécia (EOL, www.
43 http://eol.org/pages/1016936/maps). O primeiro registro da espécie para o Brasil foi para a região semiárida da Paraíba (MAGNAGO, 2011), sendo este o primeiro registro para Mata Atlântica brasileira.
Comentários: Embora seja de fácil identificação macroscópica, Agaricus moelleri assemelha-se a Agaricus pocillator Murril. No entanto, este último exibe menor tamanho e contexto mais delgado, geralmente com anél duplo. A. moelleri tem mais esquâmulas marrons e fibras distantes do disco central no píleo, e a base do estipe é abruptamente bulbosa; além disso, muitas vezes exibe pontuações acastanhadas ou amareladas no véu parcial, que após desidratadas somem, e o véu descolore; o contrário ocorre com A. pocillator, que não apresenta essas pontoações e o véu não perde a coloração quando desidratado (KUO, 2007).
A. moelleri, por muitos anos, foi classificado como A. placomyces, cujo epíteto foi dado à
espécie norte-americana Agaricus praeclaresquamosus A.E.Freeman. Em 1976, Wesser renomeou os táxons encontrados no sul do EUA como Agaricus moelleri. Atualmente, A.
praeclaresquamosus e A. placomyces são sinônimos de A. moelleri.
Essa espécie, quando ingerida, pode causar sintomas gastrointestinais desagradáveis em algumas pessoas, e, embora outras não tenham esses sintomas, é melhor ser evitada (ARORA, 1986).
44 Figura 6 - Agaricus cf. moelleri Wasser. Hábito. Foto: Altielys C. Magnago.
45 5.2.2 Agaricus sp L., Sp. pl. 2: 1171 (1753) – Figura 9
= Agaricus trib. Psalliota Fr., Syst. mycol. (Lundae) 1: 280 (1821) = Amanita Dill. ex Boehm., Defin. Gen. Pl.: 490 (1760)
= Fungus Tourn. ex Adans., Fam. Pl. 2: 12 (1763) = Hypophyllum Paulet, (1808)
= Myces Paulet, (1808)
= Pratella (Pers.) Gray, Nat. Arr. Brit. Pl. (London) 1: 626 (1821)
Píleo 4,6 – 7,0cm de diâmetro, aplanado, superfície fibrilosa, roxo vináceo (OAC 525); margem inteira. Himenóforo formado por lamelas muito próximas, livres, 0,2cm de largura, marrom escuro (OAC 635); lamélulas presentes. Estipe 6,5 – 8,0cm de altura por 0,3 – 0,4cm de diâmetro, central, cilíndrico, oco, fibriloso, pruinoso, base abruptamente bulbosa, creme (OAC 851); rizomorfo presente, amarelo (OAC 895). Anel presente, pendente. Reação lutescente no estipe (altera coloração quando injuriado). Rizomorofos amarelos. Basidiósporos 5,0 – 6,0 x 3,0 – 4,0μm (Q = 1,47), elipsóides, marrom escuro, parede lisa, espessa; inamilóide em Melzer; apêndice hilar visível. Basídios 28 – 30 x 7 - 8μm, clavados, hialinos, tri-tetraesporados. Queilocistídios 11,1–34,9 x 8,6-10 µm, clavados, hialinos a fracamente pigmentados. Pleurocistídios não observados. Trama da lamela irregular. Fíbulas não observadas (Figura 10).
Hábito: Solitário, crescendo em solo, no interior da mata.
Espécimes examinados: BRASIL, Paraíba, João Pessoa, Universidade Federal da Paraíba -
Campus I, Mata do Biotério, 7º08’S e 34º53’O, 28/Abril/2010, Magnago, A.C. 209 (JPB
50665).
Comentários: Os espécimes coletados foram enquadrados no gênero Agaricus, devido ao estipe geralmente apresentar requício de véu parcial formando um anél, porém sem exibir uma volva; as lamelas são rosadas ou pálidas quando jovens, tornando-se marrom chocolate e livres quando maduras; com a esporada sempre marrom chocolate. O gênero Stropharia é similar a Agaricus, mas este primeiro apresenta a superfície do píleo viscosa e lamelas aderidas, nunca rosadas; enquanto Amanita tem esporos brancos, lamelas brancas ou pálidas,
46 e ainda, uma volva. Lepiota e Chlrophyllum, apesar de também semelhantes, têm esporos brancos e esverdeados, respectivamente. Comparando com as descrições de espécies conhecidas para a América do Sul presentes em Albertó (1998), Heinemann (1961, 1962, 1993), Pegler (1997), observou-se que o exemplar aproxima-se de A. violaceosesquamulosus Baker & Dale, devido à forma elíptica dos esporos e tamanho dos basídios. A espécie aqui tratada é bastante semelhante à espécie tratada no trabalho de Albuquerque (2006), porém não é possível uma maior comparação visto que neste estudo não foram observados os cistídios.
Devido a muitas espécies serem comestíveis, muitas vezes caracterizam Agaricus como um “gênero seguro”. Na verdade, nenhum Agaricus é mortal, mas algumas espécies produzem sintomas leves a severos de diarréia e vômito, em algumas pessoas (ARORA, 1986).
47 Figura 8 – Agaricus sp L. Hábito. Foto: Altielys C. Magnago.
48 5.2.3 Chlorophyllum molybdites (G. Mey.) Massee, Bull. Misc. Inf., Kew: 136 (1898) – Figura 11
= Agaricus molybdites G. Mey., Prim. fl. esseq.: 300 (1818)
= Chlorophyllum esculentum Massee, Bull. Misc. Inf., Kew: 136 (1898) = Lepiota molybdites (G. Mey.) Sacc., Syll. fung. (Abellini) 5: 30 (1887) = Leucocoprinus molybdites (G. Mey.) Pat., Cryptog. Mycol. 29: 215 (1899)
= Macrolepiota molybdites (G. Mey.) G. Moreno, Bañares & Heykoop, Mycotaxon 55: 467 (1995)
= Mastocephalus molybdites (G. Mey.) Kuntze, Revis. gen. pl. (Leipzig) 2: 860 (1891)
Píleo 4,0 – 12cm de diâmetro, convexo quando jovem, se tornando plano convexo quando maduro, superfície fibrilosa com escamas remanescente do véu aderidas, que se soltam com facilidade, sendo mais concentradas no centro, fundo branco e escamas marrons (OAC 733); margem involuta. Himenóforo formado por lamelas próximas, livres, brancas quando jovem e verde oliva (OCA 863) quando maduras; lamélulas presentes. Estipe 5,0 – 13cm de altura por 0,6 – 12cm de diâmetro, base levemente bulbosa, central, cilíndrico, fibriloso, oco, marrom (OAC 779) no ápice, branco na base. Anel presente, subperonado, com borda dupla. Basidiósporos 9,0 – 11 x 6,0 – 8,0μm (Q = 1,2), esverdeados, elipsóides, lisos, parede espessa; dextrinóides em Melzer, levemente truncados, apêndice hilar proeminente. Basídios 27 – 33 x 8,0 – 12μm, clavados, hialinos, tetraesporados. Queilocistídios 48 x 24μm, clavados, fusóides e ventriculosos. Trama da lamela irregular. Fíbulas não observadas (Figura 12).
Hábito: Solitário, crescendo próximos, em área aberta gramada.
Espécimes examinados: BRASIL, Paraíba, João Pessoa, Universidade Federal da Paraíba,
Campus I, 7º08’S e 34º53’O, 20/Junho/2010, Magnago, A.C. 242 (JPB 50670),
25/Março/2011, Furtado, A.N.M 175 (JPB 50659), Furtado, A.N.M 176 (JPB 50660).
Distribuição geográfica: Chlorophyllum molybdites apresenta ampla distribuição pelos continentes Africano: Kênia; Americano: Brasil, Canadá, Costa Rica e Estados Unidos; Asiático: Coréia, India e Japão; Europeu: Eslovênia, Espanha e Suécia; e Oceania: Austrália,
49 Ilhas Fiji, Ilhas Salomão, Nova Zelândia e Polinésia (GBIF, http://data.gbif.org/species/5955389). No Brasil, tem registro para as regiões Norte, Nordeste (Pernambuco, Paraíba), Sudeste (São Paulo e Rio de Janeiro), Sul (Paraná e Rio Grande do Sul) (CAPELARI et al., 2012; MAGNAGO, 2011).
Comentários: Chlorophyllum molybdites é uma espécie tóxica (ARORA, 1986) que cresce em áreas gramadas, muitas vezes formando anéis de fada, no verão e outono. É facilmente identificada a partir de basidiomas maduros, com esporada distinta, esverdeada; e quando em estágio de decomposição mais avançado, as lamelas ficam esverdeadas. Espécimes jovens podem se assemelhar a Chlorophyllum rachodes, diferindo por exibir a superfície do píleo com menos escamas, e um estipe variando de largo a clavado, porém sem ser abrulptamente bulboso (VELLINGA, 2002). Além disso, C. molybdites exibe esporos com maiores dimensões que os de C. rachodes (VELLINGA, 2006).
50 Figura 10 – Chlorophyllum molybdites (G. Mey.) Massee. Hábito. Foto: Ariadne Furtado.
Figura 11 – Chlorophyllum molybdites (G. Mey.). a. Basidiósporos. b. Basídios. (Escala = 10µm).
