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Formigas-cortadeiras e a ambiguidade
de suas relações com plantas
Inara R. Leal
Rainer Wirth
Marcelo Tabarelli
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Formigas-cortadeiras e
a ambiguidade de suas relações com plantas
Inara R. Leal1, Rainer Wirth2 & Marcelo Tabarelli3
Os insetos eussociais têm uma grande importância ecológica para os ecossistemas terrestres (Wilson 1990). Dentre estes, o grupo das formigas (Hymenoptera: Formicidae) é o mais diverso, com 11.079 espécies co-nhecidas e 17.997 estimadas (Agosti & Johnson, 2003). As formigas exibem um grande leque de hábitos alimen-tares: há espécies carnívoras, detritívoras e herbívoras (Hölldobler e Wilson 1990). O hábito herbívoro é repre-sentado pelas formigas cultivadoras de fungos da tribo Attini (subfamília Myrmicinae), as quais estão restritas a áreas tropicais e subtropicais do novo mundo, ocorrendo entre as latitudes 40oN e 44oS (Bolton, 1994). Essas for-migas têm o hábito (compartilhado com alguns besouros e cupins) de cultivar, dentro do ninho, um jardim de fun-gos dos quais se alimentam. Os funfun-gos do jardim perten-cem, na maioria dos casos, aos gêneros Leucoagaricus e
Leucocoprinos, ambos da família Lepiotaceae (Agaricales:
Basidiomycota), e são cultivados pelas formigas com ma-terial vegetal (Chapela et al., 1994; Müller et al. 1998). Os grupos mais basais de Attini alimentam os fungos com flores, frutos, fezes e carcaças de insetos coletados no chão das florestas ou savanas onde ocorrem, enquanto os grupos mais derivados (gêneros Atta e Acromyrmex) alimentam-nos com material vegetal fresco, especialmen-te folhas, que cortam da vegetação, sendo então conhe-cidas como formigas-cortadeiras (Leal e Oliveira 2000).
As formigas-cortadeiras são herbívoros dominantes e têm um importante papel como engenheiras nos ecos-sistemas onde ocorrem (Fowler et al. 1989; Wirth et al. 2003; Meyer 2008; Corrêa et al. 2010). Essas formigas coletam, anualmente, até 15% da vegetação (Wirth et al. 2003; Urbas et al. 2007) e cerca de 50% das espécies de
plantas (Vasconcelos e Flowler 1990; Wirth et al., 2003) dentro das suas áreas de forrageamento. Essa atividade de herbivoria reduz o sucesso reprodutivo das espécies corta-das (Barbosa, 2009) e cria pequenas aberturas no dossel da floresta que promovem heterogeneidade no regime de luz (Wirth et al. 2001, 2003; Meyer 2008; Corrêa et al. 2010) e modificam o recrutamento de espécies vegetais nas áreas de forrageamento (Corrêa 2006). Na área dos ninhos, as quais podem atingir até 250m2 (Cherrett 1989), as formigas-cortadeiras criam clareiras conspícuas na ve-getação (Farji-Brener e Illes 2000; Meyer 2008; Corrêa
et al. 2010), aumentando a disponibilidade de nutrientes
(Haines 1978; Moutinho et al. 2003; Sousa-Souto et al. 2008) através da acumulação do material usado na fun-gicultura (Sternberg et al. 2007) e a penetrabilidade nos solos (Moutinho et al. 2003). Essas modificações micro-climáticas e edáficas apenas recentemente começaram a ser descritas (Hull-Sanders e Howard 2003; Moutinho
et al. 2003; Meyer 2008; Corrêa et al. 2010), mas há
evi-dências de alterações consideráveis na composição de es-pécies, estrutura e dinâmica das comunidades vegetais na área dos ninhos e suas adjacências (Garrettson et al. 1998; Corrêa et al. 2010; Meyer et al., 2011).
Tais atividades de “engenharia” aparentemente modelam as interações entre as formigas-cortadeiras e plantas nas florestas e savanas neotropicais. A despeito do papel relevante destes herbívoros em ambientes prísti-nos e naqueles alterados pelo homem, tais interações têm sido negligenciadas e, assim, novas investigações e sínte-ses sobre esse tema são ainda necessárias. Neste capítulo, inicialmente, descrevemos os efeitos diretos das formigas--cortadeiras sobre as plantas – i.e., os impactos tróficos da
1Inara R. Leal (Leal, I.R.) Universidade Federal de Pernambuco (UFPE), Departamento de Botânica, Laboratório de Interação
Planta-Animal, Av. Prof. Moraes Rego, s/ no. Cep: 50670-901, Cidade Universitária, Recife, PE, Brasil. E-mail: [email protected]; [email protected]
2Rainer Wirth (Wirth, R.) University of Kaiserslautern, Plant Ecology and Systematics, P.O. Box 3049, 67663, Kaiserslautern, Germany.
E-mail: [email protected]
3 Marcelo Tabarelli (Tabarelli, M.) Universidade Federal de Pernambuco (UFPE), Departamento de Botânica, Laboratório de Ecologia
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herbivoria e a dispersão de sementes. Em seguida, enfoca-mos os efeitos indiretos ou não tróficos – i.e., aqueles pro-vocados por alterações nos atributos dos solos e no regime de luz, que influenciarão as plantas, tanto na área dos ninhos, como nas áreas de forrageamento. Como a maio-ria dos efeitos das formigas-cortadeiras sobre as plantas é contexto-dependente, argumentamos que o resultado dessa relação pode ser ambíguo, sendo positivo em alguns casos e negativo em outros. Por fim, chamamos a aten-ção para o fato de que as formigas-cortadeiras tornam-se mais abundantes em paisagens antropogênicas e, conse-quentemente, seu papel na interação com plantas deve ampliar-se paralelamente ao aumento das perturbações antrópicas. Finalmente, indicamos as principais lacunas a serem preenchidas nesse campo de estudos, caso tenha-se a intenção de realmente entender o papel desses magnífi-cos organismos no funcionamento de diversos emagnífi-cossiste- ecossiste-mas neotropicais.
EFEITo dIRETo das FoRMIgas-coRTadEIRas sobRE PLanTas
HERbIVoRIa
A característica mais conspícua das formigas-corta-deiras é, com certeza, seu papel como herbívoro genera-lista (pranchas 11.1 a 11.4). Elas constituem o grupo do-minante de herbívoros de florestas e savanas neotropicais, mesmo incluindo mamíferos na comparação, pois estes têm populações esparsas, na maioria dos neotrópicos (Wilson 1986). Vários estudos tentaram estimar a quan-tidade de vegetação coletada pelas formigas-cortadeiras para o cultivo do fungo simbionte (Cherrett 1968; Blanton e Ewel 1985; Wirth et al. 1997; Urbas et al. 2007) e os valores são assombrosos (as pranchas 11.1 a 11.3 mostram diferentes danos a vegetação). Estima-se, por exemplo, que uma única colônia de Atta colombica chegue a coletar até 900kg de biomassa vegetal seca ao ano, nas florestas do Panamá (Herz et al. 2007). Nos cerrados brasileiros,
Atta laevigata pode consumir até 500kg de material seco
anualmente (Costa et al. 2008). Contudo, em termos de valores médios, as estimativas são mais baixas, como mostrado pela revisão de Fowler e colaboradores (1990), que reuniram informações de 17 estudos e chegaram a uma média de 140,35kg (± 226,5kg) de biomassa vegetal seca por ano. A grande variação observada resulta de di-ferentes tamanhos de colônias, didi-ferentes metodologias e do fato de que alguns estudos não incluem a quantidade
de material não verde (e.g., flores e frutos) coletada pela colônia, que pode chegar a valores bastante expressivos. Por exemplo, Wirth e colaboradores (1997) estimaram que 25% do material vegetal usado anualmente por Atta
colombica no Panamá são constituídos por material não
verde, especialmente na estação seca, quando a maioria das espécies forrageadas inicia seus eventos reprodutivos (prancha 11.3, fotos 1, 2 e 3).
Independentemente da variação, toda essa enorme quantidade de material vegetal é coletada através de um intrincado sistema de centenas de metros de trilhas de forrageamento, onde toda a serapilheira é removida pe-las formigas (Wirth et al. 1997, 2003; Urbas et al. 2007; prancha 11.3, foto 5, e prancha 11.4, foto 7). Essas trilhas não apenas tornam a coleta de material menos custosa para a colônia (Shepherd 1982; Fowler e Stiles 1980), mas também diminuem o encontro e, consequentemen-te, comportamentos agonísticos, entre colônias vizinhas nas áreas em que seu forrageamento se sobrepõe (Vilela e House 1986; Farji-Brener e Sierra 1993). Em relação ao custo do forrageamento, existe um consenso geral de que o sistema de trilhas serve para facilitar o encontro das árvores forrageadas por uma colônia, podendo ser considerado uma memória física das manchas de recur-so previamente encontradas (Kost et al. 2005). De fato, Wirth e colaboradores (1997, 2003) documentaram que uma mesma árvore foi forrageada por A. colombica na mesma época do ano, em anos subsequentes, no Panamá. Além disso, as trilhas aumentam a eficiência do forrage-amento por aumentar a velocidade de deslocforrage-amento das formigas de quatro a dez vezes em relação a locais onde a serapilheira não foi removida (Rockwood e Hubbel 1987; Wirth et al. 1997, 2003; prancha 11.3, foto 5). Em con-traste com esses benefícios, a construção e a manutenção do sistema de trilhas também podem significar um gasto de energia grande para a colônia (Shepherd 1982; Kost
et al. 2005), apesar de estudos mais recentes
demonstra-rem que o esforço usado para a construção das trilhas é pequeno, se comparado com o esforço destinado ao for-rageamento (Howard 2001).
A seleção das plantas forrageadas por colônias de formigas-cortadeiras tem sido um dos temas mais estuda-dos na ecologia desses herbívoros (Cherrett 1972; Hubbell e Wiemer 1983; Vasconcelos e Cherrett 1996; Wirth et
al. 1997, 2003; Falcão et al., 2011). A primeira impressão
que se tem, tanto em colônias na natureza quanto em laboratório, é que Atta e Acromyrmex não discriminam as espécies de plantas que usam para a cultura do fungo simbionte. Elas podem usar mais de 50% das espécies da flora local (Vasconcelos e Fowler 1990; Wirth et al. 2003)
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e aceitam folhas, ramos, flores, frutos e endosperma de sementes (Wirth et al. 1997, 2003; Falcão et al., 2011; prancha 11.3). Entretanto, dado algum tipo de escolha, essas formigas podem ser moderadamente a fortemente seletivas. Algumas espécies só cortam gramíneas, como
Atta capiguara, A. vollenweideri e Acromyrmex landolti,
enquanto outras são especializadas em dicotiledôneas, como Atta mexicana e Acromyrmex rugosus (Fowler et al. 1986). Para as espécies de Atta de ambientes florestais, nos quais a maioria dos estudos tem sido realizada, de forma geral, é relatado que muitas espécies de plantas são visitadas pelas formigas, mas o forrageamento é concen-trado em algumas poucas delas (Vasconcelos e Fowler 1990; Wirth et al. 1997, 2003; Falcão et al., 2011). Para exemplificar, as sete espécies de plantas mais usadas por
Atta colombica, ao longo de um ano, no Panamá, foram
coletadas em 51% dos eventos de forrageamento obser-vados − o mesmo percentual registrado para as outras 45 espécies utilizadas na sua dieta (Wirth et al. 2003). Esse comportamento de forrageamento das formigas--cortadeiras é explicado pela teoria de forrageamento óti-mo (Pyke 1984), pela qual o melhor custo-benefício para esses herbívoros é alcançado com a coleta constante de todas as fontes de alimento potencias, de forma que as colônias possam ter uma ideia da distribuição das man-chas de alimento no tempo e no espaço (Shepherd 1985; Kost et al. 2005).
Como resultado desse comportamento, a diversida-de da dieta diversida-de formigas-cortadiversida-deiras é bastante influen-ciada pela riqueza da flora e a abundância das espécies preferidas, respectivamente (ver revisão em Vasconcelos e Fowler 1990). Quanto mais equável é a distribuição dos recursos (como em uma floresta madura), mais espécies são incluídas na dieta. Ao contrário, em comunidades pobres e com predominância de poucas espécies atrativas para a fungicultura (e.g., plantações abandonadas, flores-tas em estágios iniciais de sucessão), as formigas concen-tram seu forrageamento em poucas espécies dominantes (Blanton e Ewel 1985; Shepherd 1985). De fato, Falcão e colaboradores (2011) demonstraram que a dieta de Atta
cephalotes em bordas pobres da Floresta Atlântica é
me-nos diversificada do que as das colônias no interior da floresta. Obviamente, a menor diversidade da dieta das colônias de borda foi atribuída à menor riqueza de es-pécies de plantas desse ambiente, aliada a maior propor-ção de espécies pioneiras (Oliveira et al. 2004; Santos et
al. 2008) preferidas pelas formigas (Farji-Brener 2001),
como veremos a seguir.
Apesar de poucos estudos terem monitorado a die-ta das formigas-cordie-tadeiras por longos períodos, e, entre
os que o fizeram, ser registrada uma grande variação nas espécies e partes de plantas cortadas ao longo do ano, alguns padrões gerais podem ser descritos para as preferências de Atta em áreas de floresta. As colônias enfocam seu forrageamento em espécies com hábito ar-bóreo (Cherrett 1968; Rockwood 1976; Blanton e Ewel 1985; Wirth et al. 1997, 2003; Falcão et al., 2011), das quais as espécies pioneiras são utilizadas em proporções maiores que sua abundância nos ambientes (Wirth et
al. 1997, 2003; Farji-Brener 2001; Falcão et al., 2011).
Entre as partes das plantas cortadas, as folhas compõem quase sempre mais de 90% dos itens coletados (Cherrett 1968; Rockwood 1976; Wirth et al. 1997, 2003; Falcão
et al., 2011), já tendo sido relatada uma preferência por
folhas jovens (Cherrett 1968; Rockwood 1976; Barrer e Cherrett 1972; Rockwood e Glander 1979) e por folhas com menor conteúdo de água (Blanton e Ewel 1985; Vasconcelos e Cherrett 1996; Meyer et al. 2006; Ribeiro 2009).
Os mecanismos dirigindo estas preferências tam-bém já foram examinados. As formigas-cortadeiras usam preferencialmente recursos duradouros, como grandes árvores, das quais são coletadas especialmente folhas (Cherrett 1968; Rockwood 1976; Wirth et al. 1997; Falcão et al., 2011). Essa preferência por folhas de gran-des árvores pode refletir apenas uma maior disponibili-dade de biomassa, a qual permite uma exploração mais prolongada de uma mancha de recurso individual (ver revisão em Fowler et al. 1986). Além disso, o sistema de trilhas usado no forrageamento é bastante custoso para ser estabelecido e mantido (Shepherd 1982; Kost et al. 2005; prancha 11.3, foto 5, e prancha 11.4, foto 7). Sendo assim, o uso desses recursos mais aparentes é energetica-mente vantajoso para as colônias (Vasconcelos e Fowler 1990). Quanto à preferência por plantas pioneiras, é bem conhecido que as espécies de estágios iniciais de sucessão (como as pioneiras) são menos defendidas contra herbívo-ros (Coley et al. 1985; Coley e Aide 1991), especialmente em termos de defesas baseadas em carbono, como conteúdo de fibras, taninos e terpenoides (Hubbel e Wiemer 1983; Howard e Wiemer 1986; Urbas 2004) e, assim, são mais palatáveis e preferidas pelas formigas-cortadeiras (Farji-Brener 2001; Urbas 2004; Falcão et al., 2011). Da mesma forma, folhas novas contêm mais taninos hidrolisáveis, em contraste com os taninos condensados das folhas ve-lhas (Powell e Stradling 1991). Já o estresse hídrico cau-sa degradação de proteínas e acúmulo de aminoácidos (prolina especialmente) e carboidratos não estruturais nas folhas, aumentando-lhes a capacidade de absorção de água e nutrientes e tornando-as mais nutritivas para
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as formigas (Vasconcelos e Cherrett 1996; Meyer et al. 2006; Ribeiro 2009). Resumindo, a seleção das formigas--cortadeiras por espécies e partes de plantas é feita através de um complicado balanço entre baixa concentração de metabólitos secundários e alto conteúdo de proteínas e carboidratos, os quais afetam não apenas as formigas em si, mas os jardins de fungos por elas cultivados.
As taxas de herbivoria das formigas-cortadeiras têm sido medidas em diversas escalas, desde plantas indivi-duais até o nível do ecossistema. No nível do indivíduo, já foram registradas perdas de menos de 10% a até quase 40% da área foliar produzida por uma árvore individual ao longo do ano – e.g., 7,7% em Apeiba membranaceae (Tiliaceae), 19,6% em Guazuma ulmifolia (Sterculiaceae), 24,5% em Hura creptans (Euphorbiaceae), 28,1% em
Cecropia insignis (Cecropiaceae), e 39,1% em Trattinickia aspera (Burceraceae) cortadas por Atta colombica, no
Panamá, segundo Wirth et al. (2003). Com exceção de alguns registros anedóticos de desfolha total (Rockwood 1975), valores de herbivoria de 20 a 40% devem estar no limite máximo das taxas observadas para formigas--cortadeiras em condições naturais, uma vez que foram medidos para espécies mais preferidas pelas formigas (Wirth et al. 2003). De fato, esses valores são extrema-mente altos, inclusive quando comparados com os danos totais de herbívoros às plantas de florestas tropicais. Por exemplo, Bongers e colaboradores (1990) e Sterk e cola-boradores (1992), na Guiana Francesa, estimaram taxas de herbivoria de 0,8 a 11% e 1,6 a 12,8%, respectiva-mente; no México, Dirzo (1984a) estimou de 0 a 30%; na Costa Rica, Marquis (1984) assinalou entre 4,3 e 30%; no Panamá, Coley (1983) verificou entre 11 e 44%. Segundo estes autores, a distribuição dos danos entre plantas individuais de florestas tropicais é extremamente variável e imprevisível. No entanto, o forrageamento res-trito ao sistema de trilhas das formigas-cortadeiras pode fazer com que plantas individuais muito atrativas possam ser utilizadas repetidamente ao longo do ano, resultando em taxas de herbivoria marcadamente mais altas que as provocadas por qualquer outro tipo de herbívoro e mes-mo por todos os herbívoros de uma ambiente combina-damente (Wirth et al. 2003).
As taxas de herbivoria em toda a área de forragea-mento das formigas-cortadeiras (i.e., no nível da comu-nidade de plantas) podem chegar a mais de 10% (e.g., 11,5% em Urbas et al. 2007; 12,5% em Wirth et al. 2003; e entre 13 e 17% em Costa et al. 2008), mas variam de acordo com a proporção de plantas pioneiras presentes na área (Vasconcelos 1997; Rao et al. 2001; Urbas et al. 2007; Wirth et al. 2008). Em florestas maduras, onde
há grande porcentagem de espécies tolerantes à sombra, as quais apresentam muitas defesas anti-herbivoria, as formigas apresentam maiores áreas de forrageamento e menores taxas de herbivoria (Urbas et al. 2007). Em pai-sagens fragmentadas, especialmente em bordas de flores-tas e em floresflores-tas em estágios iniciais de sucessão, onde há grande abundância de plantas pioneiras (Oliveira et al. 2004; Santos et al. 2008), as formigas-cortadeiras apre-sentam menores áreas de forrageamento e maiores taxas de herbivoria (Urbas et al. 2007; Silva et al. 2009), o que propicia um aumento na densidade de colônias (Wirth et
al. 2007; Meyer et al. 2009; Silva et al. 2009).
Por fim, considerando-se a taxa de herbivoria de toda a população de formigas-cortadeiras de uma área (i.e., no nível do ecossistema), as estimativas podem va-riar de negligenciáveis até valores altíssimos, dependendo da densidade de colônias. Por exemplo, em florestas ma-duras no Panamá, Wirth e colaboradores (2003) estima-ram que a taxa de herbivoria de Atta colombica é de 2,5% no plot de 100 hectares onde o estudo foi realizado, cuja população apresentava uma densidade de 0,52 colônias/ ha, e perto de zero na Ilha de Barro Colorado como um todo, cuja densidade de colônias era de 0,033 colônias/ ha. Já em áreas de Floresta Atlântica, a população de Atta
cephalotes de 0,33 colônias/ha remove 6% da vegetação
em áreas nucleares, enquanto em áreas de borda, onde a população é oito vezes mais densa, com até 2,79 colônias/ ha, as taxas de herbivoria podem chegar a alarmantes 36% (para as estimativas da densidade da população, ver Wirth et al. 2007; para as estimativas da taxa de herbivo-ria no nível do ecossistema, ver Meyer 2008). Esse relaxa-mento no controle base-topo das formigas-cortadeiras faz com que esses herbívoros sejam um dos poucos organis-mos que respondem positivamente ao processo de perda e fragmentação de habitats (Urbas et al. 2007; Wirth et al. 2007, 2008; Meyer et al. 2009), causando efeitos ainda mal conhecidos sobre a vegetação, mas que indicam uma verdadeira calamidade ecológica. Esses dados ilustram como o efeito das formigas-cortadeiras pode ser contex-to-dependente, variando de moderados (em ambientes conservados) a catastróficos (em paisagens antrópicas).
A herbivoria das formigas-cortadeiras pode, em te-oria, estimular o crescimento das plantas quando em pe-quena quantidade (Wirth et al. 2003), como já registrado para outros herbívoros (Tuomi et al. 1994). Contudo, níveis anuais de herbivoria de 10% já são considerados suficientes para reduzir o sucesso reprodutivo de espécies arbóreas tropicais (Dirzo 1984b; Marquis 1984, 1992). Desta forma, é provável que efeitos negativos sejam mais co-muns, especialmente no caso de plantas preferidas pelas
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formigas. Apenas dois estudos verificaram o efeito das formigas-cortadeiras sobre o sucesso reprodutivo dos in-divíduos cortados. Ao longo de dois anos, Barbosa (2009) monitorou a produção de flores, frutos e sementes de in-divíduos cortados e não cortados por Atta cephalotes e A.
sexdens, na Floresta Atlântica. Essa autora verificou que,
no mínimo, um dos parâmetros de sucesso reprodutivo avaliados foi reduzido pela herbivoria das formigas para alguma das espécies estudadas. Por exemplo, houve redu-ção na produredu-ção de botões florais em Lacistema robustum (Lacistemaceae), na proporção de botões que se transfor-maram em flores em Leandra rufescens (Melastomataceae) e Psychotria racemosa (Rubiaceae), na proporção de flores que se transformaram frutos em L. robustum, Psychotria
platypoda (Rubiaceae) e Vismia guianensis (Clusiaceae)
e no número de sementes por fruto em Miconia nervosa (Melastomataceae) (Barbosa, 2009). Por fim, foram ob-servadas reduções até no tamanho e no peso das sementes de indivíduos cortados em Psychotria deflexa (Rubiaceae), quando comparados com indivíduos não cortados (Barbosa 2009). O principal mecanismo responsável por essa redução na eficiência da reprodução das plan-tas cortadas é, provavelmente, um ajuste nos padrões de alocação de assimilatos (i.e., na
transfe-rência de energia da reprodução para a reposição de tecido vegetativo perdido) (Barbosa 2009). Porém, um efeito direto das formigas na remoção de flores e/ou na repelência dos polinizadores também pode contribuir com o padrão observa-do (Bezerra 2009).
Em síntese, o papel da formigas--cortadeiras como herbívoros pode ser analisado em diversas escalas, que são influenciadas por diferentes fatores (fi-gura 11.1). No nível do indivíduo, o efeito das formigas-cortadeiras vai ser mais intenso durante a fase reprodutiva da planta, pois flores, frutos e semen-tes demandam mais energia para serem produzidos que folhas, além de estarem mais diretamente envolvidos na repro-dução da planta, em indivíduos com menos compostos secundários, porque se tornam mais palatáveis, e em indi-víduos mais hidricamente estressados, pois estes concentram aminoácidos e carboidratos e são mais nutritivos para as formigas. Na escala da população, quanto menor o número de indivíduos e maior a sua proximidade em relação às
trilhas de forrageamento, maior os danos das formigas. Na escala da comunidade, áreas com mais plantas pio-neiras propiciam maiores taxas de herbivoria e esse mate-rial vegetal é coletado de menores áreas de forrageamento tornando, assim, o papel das formigas mais intenso. Por fim, na escala do ecossistema, populações mais densas de formigas-cortadeiras causarão maiores danos à vegetação e seu papel como herbívoro será mais proeminente.
dIsPERsão dE sEMEnTEs
Nas formações florestais, grandes quantidades de frutos e sementes chegam ao solo espontaneamen-te ou via dispersão por verespontaneamen-tebrados frugívoros (Howe 1980), constituindo uma grande porção da serapilheira (Denslow e Gomez-Dias 1990). Na Floresta Atlântica, por exemplo, esse material pode chegar a mais de 400kg/ ha/ano (Morellato 1992). Devido ao hábito de cultivar fungos com substrato de origem vegetal, uma parte des-ses diásporos é frequentemente utilizada pelas formigas--cortadeiras, constituindo uma interação bem descri-ta na literatura (ver revisão em Leal et al., no prelo).
Figura 11.1
Efeito das formigas-cortadeiras sobre as plantas em diversas escalas. No nível do indivíduo, o efeito das formigas-cortadeiras é influenciado pela fenologia e pelo balanço entre substâncias repelentes e atrativas às formigas. Na escala da população, quanto menor o número de indi-víduos e maior a sua proximidade em relação às trilhas de forrageamento maior os danos das formigas. Na escala da comunidade, o papel das formigas será mais intenso quanto mais plantas pioneiras houver na área de forrageamento e menor for o seu tamanho. E, por fim, na escala do ecossistema, populações mais densas de formigas-cortadeiras causarão maiores danos à vegetação, e seu papel como herbívoro será mais proeminente.
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Dependendo da fenologia das plantas, da localização das colônias e da espécie de formiga, a proporção de partes reprodutivas (i.e., flores, frutos e sementes) coletadas por formigas-cortadeiras pode representar entre 5 e 25% em
Atta colombica (Shepherd 1985 e Wirth et al. 2003,
res-pectivamente) a até 95% da biomassa total levada aos ni-nhos em Acromyrmex octospinosus (Wetterer 1991).
As espécies de plantas cujos diásporos são utiliza-dos pelas formigas-cortadeiras não produzem semen-tes com elaiossomos para atrair as formigas, como é o caso das sementes “verdadeiramente” mirmecocóricas (Beattie 1985; Leal et al. 2007). Ao invés disto, a disper-são de sementes pelas cortadeiras está regularmente as-sociada a pequenos frutos carnosos (e.g., bagas e drupas; a foto 3 da prancha 11.3 mostra um fruto tipicamente usado pelas formigas-cortadeiras) e/ou a sementes ari-ladas, as quais são primariamente dispersas por verte-brados, especialmente aves e morcegos (Gottsberger e Silberbauer-Gottsberger 1983; Motta e Lombardi 1990). A dispersão pelas formigas-cortadeiras ocorre quando as sementes atingem o solo, previamente dispersas ou não (Oliveira et al. 1995; Leal e Oliveira 1998), e, assim, as formigas atuam como dispersores secundários. Em raras ocasiões, a remoção de frutos e sementes por saúvas (gê-nero Atta) é intensa e feita diretamente na planta. Nesta situação, as formigas podem competir com os disperso-res vertebrados e atuar como dispersodisperso-res primários. É o caso da remoção de frutos de Miconia argentea por
Atta colombica, no Panamá (Dalling e Wirth 1998) e de Atta cephalotes removendo sementes de frutos abertos
de Passiflora rubra (Passifloraceae), descrito por Costa et
al. (2007), na Floresta Atlântica. Existem também casos
em que diásporos muito grandes são apenas limpos pelas formigas (prancha 11.3, foto 2), ou seja, toda a polpa é removida, mas não há transporte dos mesmos (Oliveira
et al. 1995; Leal e Oliveira 1998; Pizo e Oliveira 1998;
prancha 11.3, foto 2).
Quando há transporte do diásporo, o sítio mais frequente de deposição de sementes por formigas-cor-tadeiras são seus ninhos (Dalling e Wirth 1998; Leal e Oliveira 1998; Silva et al. 2007). Isso se deve ao fato dos diásporos serem utilizados para o cultivo do fungo sim-bionte que se localiza dentro dos ninhos. Lá, as formigas removem a estrutura atrativa dos diásporos, como a polpa dos frutos e o arilo das sementes, e descartam grande par-te das semenpar-tes normalmenpar-te intactas na superfície ex-terna dos ninhos (murundu) ou nas suas adjacências no chão da floresta (Dalling e Wirth 1998; Leal e Oliveira 1998; Wirth et al. 2003; Silva et al. 2007). Uma parcela das sementes pode ser incorporada ao jardim de fungos
ou depositada nas câmaras de lixo internas e profundas, morrendo assim (Nepstad et al. 1990; Moutinho et al. 1993). Todavia, quando os diásporos estão muito ma-duros, com a polpa bastante macia e pouco aderida, as sementes podem ser perdidas ao longo da trilha de forra-geamento (Leal e Oliveira 1998).
Remoção de polpa, transporte e deposição das se-mentes em sítios diferenciados obviamente têm implica-ções positivas e negativas para germinação e recrutamen-to de plântulas, com possíveis impacrecrutamen-tos na demografia das plantas dispersas. Em primeiro lugar, a remoção das sementes para longe da planta-mãe pode relaxar os me-canismos de mortalidade denso-dependentes (Janzen 1970; Connell 1971), como a predação das sementes próximo dos parentes (Heithaus 1981; Higashi et al. 1989) e a mortalidade das plântulas associadas à com-petição intraespecífica (Higashi et al. 1989; Boyd 2001). Também já foi relatada a redução da competição intra-específica (Byrne e Levey 1993; Kaspari 1993, 1996) e interespecífica (Loiselle 1990) das plântulas oriundas de sementes que alcançaram o chão da floresta, agrupadas nas fezes de vertebrados, mas que, posteriormente, foram dispersadas pelas formigas (Leal e Oliveira 1998; Pizo e Oliveira 2001; Passos e Oliveira 2002; Pizo et al. 2005; Christianini e Oliveira 2009).
Há também boas evidências de que a remoção da polpa até que as sementes fiquem completamente limpas pode aumentar a taxa de germinação, devido à redução do ataque de fungos patogênicos, como demonstrado pioneiramente por Oliveira e colaboradores (1995) para as sementes de Hymenaea courbaril (Caesalpiniaceae), na Floresta Atlântica (Leal e Oliveira 1998; Pizo e Oliveira 1998, 2001; Passos e Oliveira 2002, 2004). De fato, fru-tos maduros de muitas espécies zoocóricas caem intacfru-tos no solo (Galetti e Pedroni 1994) e, se não comidos ou levados por algum animal, frequentemente apodrecem durante a estação chuvosa (Janzen 1983), diminuindo consideravelmente o sucesso de germinação das sementes (Augspurger 1990). Maiores taxas de germinação podem também advir da deposição das sementes nos formiguei-ros (Leal e Oliveira 1998; Silva et al. 2007), os quais são frequentemente relatados como sítios enriquecidos em nutrientes (Haines 1978; Moutinho et al. 2003; Sousa-Souto et al. 2008, Pinto-Tomás et al. 2009).
Investigando principalmente Atta laevigata, nas sa-vanas da Venezuela, e Acromyrmex lobicornis, na Patagônia argentina, Farji-Brener e colaboradores documentaram que as formigas trazem os frutos para os ninhos, remo-vem a polpa para usá-la como substrato para o fungo sim-bionte e descartam as sementes nos murundus onde,
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ralmente, apresentam taxas de germinação mais altas que nas áreas externas aos ninhos (Farji-Brener e Silva 1995a, 1996; Farji-Brener e Ghermandi 2000, 2008). Além dos ninhos, sementes deixadas sobre a serapilheira também podem experimentar maiores taxas de germinação, caso este ambiente apresente condições favoráveis de tempera-tura, umidade e/ou nutrientes (Horvitz 1981).
É fato que a interação entre formigas-cortadeiras e sementes tem sido bem investigada em vários ecos-sistemas como as florestas (Oliveira et al. 1995; Pizo e Oliveira 1998, 2000, 2001; Pizo et al. 2005; Costa et al. 2007), savanas (Leal e Oliveira 1998, 2000; Peternelli et
al. 2003; Christianini et al. 2007; Christianini e Oliveira
2009), restingas (Passos e Oliveira 2002, 2003, 2004) e
caatingas (Leal 2003; Leal et al. 2007). No entanto, o impacto da dispersão por formigas sobre o recrutamento e estabelecimento das populações de plantas ainda é pou-co pou-conhecido, pois a maioria dos estudos apou-companhou as sementes dispersas somente até a germinação. Dois es-tudos realizados na Floresta Atlântica sugerem impactos negativos. Silva e colaboradores (2007) monitoraram a germinação de sementes e a sobrevivência de plântulas de
Protium heptaphyllum (Burseraceae) removidas por Atta sexdens de sob as plantas reprodutivas e descartadas nas
entradas dos formigueiros, comparando-as com sementes deixadas embaixo das plantas parentais. Os autores ve-rificaram que as formigas (1) dispersam as sementes por distâncias curtas, (2) promovem altos níveis de agrupa-mento nas entradas dos formigueiros (prancha 11.4, foto 8) e (3) reduzem a sobrevivência das plântulas (Silva et
al. 2007). Para dar uma ideia dessa redução, sementes
não manipuladas por formigas apresentaram uma sobre-vivência quase 10 vezes maior que aquelas agrupadas pe-las formigas nos olheiros dos formigueiros (13,5% versus 1,5%, respectivamente; Silva et al. 2007). Essa elevada taxa de mortalidade nos murundus foi devida ao corte das plântulas pelas formigas durante o comportamen-to de limpeza dos murundus, associado à construção, expansão e manutenção dos formigueiros (Silva et al. 2007). O mesmo padrão foi documentado por Corrêa e colaboradores (2010), que acompanharam as taxas de germinação de sementes e sobrevivência de plântulas de
Chrysophyllum viride (Sapotaceae) plantadas
experimen-talmente ao longo de transectos que se estendiam do cen-tro de ninhos de Atta cephalotes até o sub-bosque da flo-resta não afetado pelas formigas. A germinação sobre os ninhos foi menos da metade do sub-bosque (33% versus 68%). Após um ano de acompanhamento, todas as plân-tulas sobre o ninho morreram, enquanto no sub-bosque a taxa de sobrevivência foi de 66% (Corrêa et al. 2010).
Novamente, a herbivoria pelas formigas-cortadeiras foi a causa principal de mortalidade das plântulas, não ape-nas sobre os ninhos, mas a dezeape-nas de metros, ape-nas suas adjacências (Corrêa et al. 2010). O comportamento ze-loso de limpeza e manutenção dos formigueiros deixa a área dos ninhos livres de vegetação (Farji-Brener e Illes 2000; Hull-Sanders e Howard 2003; Wirth et al. 2003) parecendo, assim, anular qualquer benefício que estas formigas possam ter em termos de dispersão de semen-tes e aumentos nas taxas de germinação na superfície dos formigueiros.
Em síntese, o papel das formigas-cortadeiras como dispersores de sementes pode ser influenciado por, pelo menos, quatro fatores (1) o comportamento das formigas junto aos diásporos, (2) o local de deposição das sementes quando há remoção, (3) as taxas de herbivoria das plân-tulas quando as sementes são depositadas sobre os ninhos e (4) o tipo de ecossistema onde as formigas ocorrem (fi-gura 11.2).
Quando as formigas apenas limpam as sementes, sem removê-las de sob a planta parental, é esperada uma influência negativa sobre o recrutamento porque as se-mentes estão reunidas em grande quantidade e a preda-ção de sementes e a competipreda-ção de plântulas serão muito altas (rota 1). Já quando as formigas limpam as sementes das fezes, as chances de sucesso no recrutamento aumen-tam devido à menor quantidade e densidade de sementes, bem como à ausência de um competidor adulto (rota 2). Pelas mesmas razões, as sementes removidas pelas for-migas e “perdidas” ao longo da trilha de forrageamento também devem resultar em novos indivíduos (rota 3). Já para as sementes que são levadas aos ninhos, apenas aque-las descartadas para fora dos formigueiros (como em Atta
colombica, A. mexicana and Acromyrmex lobicornis, cujas
lixeiras são externas ao ninho) podem resultar em novos indivíduos, já que as sementes depositadas dentro dos for-migueiros não germinam (rota 4). Quando as sementes germinam sobre os formigueiros, o recrutamento vai depender da intensidade de herbivoria das plântulas. Altos níveis de herbivoria provavelmente não permiti-rão o recrutamento de novos indivíduos (rota 5). Porém, níveis moderados de dano podem ser suportados, caso os ninhos constituam ambientes bem mais adequados para o recrutamento de plantas (e.g., teor elevado de nutrientes) que suas adjacências, como ocorre em am-bientes dominados por solos rasos, pedregosos e pobres em nutrientes (rota 6). Por fim, aparentemente, não há vantagens para as sementes depositadas pelas formigas sobre os ninhos quando os mesmos são fisicamente ou quimicamente semelhantes às áreas adjacentes (rota 7).
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EFEITos IndIRETos das FoRMIgas-coRTadEIRas sobRE PLanTas
EFEITo sobRE os aTRIbuTos do soLo
Os principais impactos causados pelas formigas--cortadeiras sobre o solo decorrem da construção e ma-nutenção dos ninhos enquanto as colônias estão vivas ou ativas. No caso das formigas do gênero Atta, os ninhos constituem-se em estruturas compostas de até 7.800 câ-maras subterrâneas e montes de solo sobre sua superfí-cie (murundus) com até 250m2 (Cherrett 1989; prancha 11.4). A construção e a manutenção destas enormes es-truturas representam, muitas vezes, a realocação de mais de 20m3 ou 40 toneladas de solo (revisão em Farji-Brener e Illes 2000). Nas florestas neotropicais, cada ninho pode receber, anualmente, até 900kg de material vegetal desti-nado ao jardim de fungos (Herz et al. 2007).
Câmaras, túneis e murundus sofrem manutenção constante pelas formigas, o que inclui deposição de ma-teriais minerais, bem como de restos do jardim de fun-gos e outros detritos orgânicos em câmeras especiais (as lixeiras) ou sobre os murundus (Farji-Brener e Illes 2000;
Wirth et al. 2003; Herz et al. 2007; Meyer 2008). A maioria das espécies de Atta mantém os murundus livres de plantas e de serapilheira (Farji-Brener e Illes 2000; prancha 11.4).
A construção e manutenção dos ninhos associados às atividades de for-rageamento das colônias alteram (1) a natureza estrutural do solo, e (2) a dis-tribuição espacial dos nutrientes (princi-palmente a deposição nos horizontes do solo e sobre a superfície), o que resulta em heterogeneidade edáfica capaz de influenciar o recrutamento de plântu-las, a regeneração da floresta e sua tra-jetória sucessional, enquanto a colônia permanece viva (Haines 1975, 1983; Garrettson et al. 1998; Moutinho et al. 2003; Meyer 2008), bem como após sua morte (Garrettson et al. 1998; Hudson
et al. 2009; Bieber et al. 2011).
A deposição contínua de material mineral pelas formigas sobre a superfície do ninho (inversão de camadas) pode produzir um novo horizonte edáfico, neste caso, um novo horizonte A1 com elevado teor mineral (Alvarado et al. 1981). Este novo horizonte também pode ter sua gênese alterada pela remoção contínua de serapilheira da super-fície do murundu e no entorno dos mesmos (seja em ope-rações de manutenção ou limpeza ou para levar este ma-terial aos jardins de fungo), diminuindo o conteúdo de carbono e matéria orgânica dos murundus (Alvarado et
al. 1981; Meyer 2008). Os horizontes B do solo também
podem ser modificados pelo (1) acúmulo de material or-gânico (muitas vezes com elevado teor de nutrientes) nas lixeiras subterrâneas, (2) remoção de material mineral, como argila e areia, e (3) difusão/percolação de nutrientes (Alvarado et al. 1981; Moutinho et al. 2003; Wirth et al. 2003; Meyer 2008).
A escala dessas mudanças depende, obviamente, do tamanho e da abundância dos ninhos, bem como da longevidade das colônias. Em áreas de floresta na Costa Rica, estima-se que a cada 200 a 300 anos o solo de toda a floresta tenha sido afetado pelas atividades de Atta
cepahlotes (Perfecto e Vandermeer 1993). Como em
frag-mentos pequenos e áreas de bordas da Floresta Atlântica
Atta cephalotes e A. sexdens apresentam uma densidade de
cinco colônias por hectare (Wirth et al. 2007; Meyer et
al. 2009), similar à estimada por Perfecto e Vandermeer
Figura 11.2
Papel das formigas-cortadeiras como dispersoras de sementes. O resultado da interação for-miga-diásporo, em termos de recrutamento de novos indivíduos, depende de quatro fatores bá-sicos: o comportamento das formigas junto aos diásporos, o local de deposição das sementes, quando há remoção, as taxas de herbivoria das plântulas, quando as sementes são depositadas sobre os ninhos, e o tipo de ecossistema onde as formigas ocorrem. Dependendo destes quatro fatores, existem sete rotas possíveis para as formigas influenciarem positivamente ou negativa-mente o recrutamento de plantas.
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(1993) para a Costa Rica, toda a superfície do solo deve sofrer a influência desses herbívoros em poucos séculos.
O transporte e a deposição de material orgânico e/ou mineral no interior do ninho e para fora do mes-mo resultam em redistribuição espacial de nutrientes no interior e na superfície do solo, sejam estes oriundos de material vegetal (vivo ou morto) coletado pela colônia na vegetação adjacente, remineralizados pelas formigas, ou aqueles fixados no interior dos ninhos através da associa-ção entre os fungos cultivados pelas formigas com bacté-rias fixadoras de nitrogênio (Verchot et al. 2003; Pinto-Tomás et al. 2009). O solo das câmaras subterrâneas, ricos em resíduos orgânicos, como os das lixeiras, pode apresentar maiores teores de nitrogênio (N), fósforo (P), potássio (K), cálcio (Ca) e magnésio (Mg), sendo deno-minados sítios enriquecidos, quando comparados com solos não afetados pelas atividades das formigas (Farji-Brener e Medina 2000; Verza et al. 2007; Souza-Souto et
al. 2008). No caso de Atta sexdens em florestas
secundá-rias da Amazônia, o nitrogênio (N) oriundo das colônias pode percolar e se difundir, ampliando a disponibilida-de disponibilida-deste elemento nas camadas mais profundas do solo (Verchot et al. 2003). Os ninhos de Atta podem alcançar até 7 metros de profundidade (Farji-Brener e Illes 2000), e estudos com Acromyrmex indicam que a temperatura do solo determina se os ninhos são superficiais ou sub-terrâneos, podendo chegar a alguns poucos metros nos ninhos mais profundos (Bollazi et al. 2008). Nutrientes alocados em camadas mais profundas do solo podem ser carreados para o lençol freático, um tipo de perda ou sa-ída de nutrientes do ecossistema ainda não investigado.
O mesmo acontece com aquelas porções dos mu-rundus que recebem os detritos orgânicos das colônias, as quais podem reter elevadas concentrações de fósforo (P) e nitrogênio (N) até um ano após a morte da colônia ou abandono do ninho, como documentado para Atta
colombica, no Panamá (Hudson et al. 2009). Por outro
lado, o solo dos murundus pode ser pobre em nutrientes, caso os resíduos orgânicos da colônia permaneçam no in-terior do ninho (lixeiras internas), como ocorre com to-das as espécies de Atta exceto A. colombica e A. mexicana (Farji-Brener e Illes 2000; Bieber et al. 2011). Os murun-dus e o solo ao redor dos mesmos também podem conter menor teor de nutrientes pela remoção contínua da vege-tação (via desfolha) e da serapilheira (Meyer 2008). Além de pobres em nutrientes, os solos dos murundus podem conter reduzido teor de matéria orgânica e tornarem-se compactados e duros com o tempo, pois permanecem expostos ao sol e à chuva, enquanto a colônia mantém as operações de manutenção e forrageamento (Bieber et
al. 2011), que resultam na eliminação de grande parte
da vegetação e da serapilheira depositada sobre os mes-mos (Farji-Brener e Illes 2000; Meyer 2008). Até mesmo árvores com diâmetro à altura do peito superior a cinco centímetros podem ser mortas por conta da desfolha con-tínua imposta pelas formigas, criando, sobre os murun-dus, clareiras no dossel da floresta (Meyer 2008; Corrêa
et al. 2010).
Parece claro que as modificações de solo produzi-das pelas formigas-cortadeiras são localizaproduzi-das mesmo na escala espacial dos ninhos (Hudson et al. 2009), embora haja informações reportando modificações na disponibi-lidade de nitrogênio variando até mais de 20 metros dos ninhos (Meyer 2008). Todavia, porções de solo diferen-ciadas, seja pelo enriquecimento e/ou empobrecimento nutricional, seja pelas modificações granulométricas e de estrutura física, ampliam a heterogeneidade ambiental, com efeitos bem documentados sobre o recrutamento de plantas e a trajetória sucessional da vegetação, durante a vida e após a morte das colônias (Haines et al. 1990; Garrettson et al. 1998; Corrêa et al. 2010; Bieber et al. 2011). Muitas espécies de plantas parecem se beneficiar das “ilhas de fertilidade” nos murundus ou dos nutrientes depositados no interior do ninho, os quais são acessados através de um incremento substancial na biomassa de ra-ízes finas (Hudson et al. 2009).
De fato, a presença de sítios superficiais enriquecidos tem sido descrita como uma atividade de engenharia das formigas, pois altera a disponibilidade de recursos e favo-rece o recrutamento plantas, com possíveis efeitos sobre a manutenção da diversidade biológica, caso estes sítios permitam a partição de nichos entre espécies de plantas (Garrettson et al. 1998; Brener e Illes 2000; Farji-Brener 2005; Bieber et al. 2011). Em savanas e campos sul-americanos, ninhos de saúva aparentemente funcio-nam como locais favoráveis para o recrutamento de algu-mas espécies de árvores e arbustos, dando origem a ilhas de vegetação arbórea em paisagens dominadas por vege-tação campestre ou savânica (Farji-Brener e Silva 1995a, 1996; Farji-Brener e Ghermandi 2000, 2008). Os solos desses ambientes são, frequentemente, pouco adequados para o estabelecimento de plântulas – i.e., oxissolos ra-sos, pedregora-sos, pouco férteis, muito drenados e sujei-tos a queimadas anuais nas savanas (Farji-Brener e Silva 1995b) e andissolos arenosos e com pouca capacidade de reter umidade, no caso dos campos da Patagônia (Farji-Brener e Ghermandi 2000, 2008). Sendo assim, mesmo que as formigas causem danos às plântulas (via herbivo-ria), os solos mais úmidos, porosos e férteis dos murundus ainda propiciam maior recrutamento de novos indivíduos
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que em áreas-controle (Farji-Brener e Silva 1995a, 1995b, 1996; Farji-Brener e Ghermandi 2000, 2008).
Em áreas de floresta, entretanto, o efeito do ninho das formigas-cortadeiras sobre as plantas regenerantes pode ser negativo. Garrettson e colaboradores (1998) registraram redução na abundância e riqueza de plantas sobre ninhos de Atta cephalotes quando comparadas com áreas-controle na Costa Rica. Da mesma forma, uma sé-rie de estudos na Floresta Atlântica documentou efeitos negativos das formigas sobre o recrutamento de plantas sobre os ninhos e adjacências (Meyer 2008; Corrêa et al. 2010; Meyer et al., no 2011). Por exemplo, comparando a densidade e a riqueza de plantas jovens, ao longo de um gradiente ninho-sub-bosque, Corrêa e colaboradores (2010) reportaram que a densidade de plantas jovens qua-se triplica, enquanto a riqueza de espécies dobra ao lon-go do gradiente. Essa redução ocorre porque as colônias reduzem a cobertura de serapilheira a até 39 metros da borda do ninho, indicando um efeito dos ninhos de cerca de 0,6 hectares (i.e., um círculo com raio de 44 metros, sendo 5 metros da colônia e mais 39 metros de impacto; Meyer 2008). De forma surpreendente, a concentração de prótons e as medidas de disponibilidade de nutrien-tes (conteúdo de carbono e capacidade de troca de bases) acompanham os efeitos sobre a serapilheira (Meyer 2008).
Em ninhos inativos (mortos ou abandonados) os padrões observados também sugerem efeitos diversos. Garrettson e colaboradores (1998) verificaram aumentos de 73% na abundância e 58% na riqueza de plantas na área dos ninhos quando comparada com suas adjacên-cias, mas, como não identificaram as espécies, não pude-ram verificar se grupos específicos são mais beneficiados (Garrettson et al. 1998). Contudo, achados em ninhos inativos (de 5 a 15anos) de Atta cephalotes, na Floresta Atlântica, sugerem que estes ambientes oferecem um obstáculo físico à regeneração da vegetação e abrigam comunidades empobrecidas de plantas com composição ecológica distinta, pois os murundus são duros (pouco penetráveis) e nutricionalmente mais pobres do que os solos da floresta adjacente (Bieber et al. 2011). Mesmo para Atta colombica, onde a deposição da lixeira é exter-na, estudos recentes mostram que a maior fertilidade dos ninhos em relação a áreas-controle dura menos de um ano após a morte ou abandono da colônia (Hudson et
al. 2009). Estes achados mostram como os efeitos das
formigas sobre os solos podem ser contexto-dependentes, pois indicam que as “ilhas de fertilidade” não consti-tuem uma regra e os nutrientes podem permanecer nas camadas mais profundas dos formigueiros e inacessíveis as plântulas (Bieber et al. 2011) ou são exauridas
rapida-mente na superfície após o abandono do ninho e o fim da deposição de resíduos minerais e orgânicos (Hudson
et al. 2009). Todavia, reforçam a concepção de que os
solos modificados pelas saúvas constituem habitats dife-renciados para o recrutamento de plantas, muitas vezes impondo filtros ambientais severos.
Objetivamente, a engenharia de solo promovida pe-las formigas e os efeitos cascata dela decorrentes depen-dem do comportamento das formigas, do tipo de solo e da importância da partição de nichos para as plantas (figura 11.3). Em ambientes em que o solo impõe restri-ções físicas ao recrutamento vegetal e a partição de nicho é um mecanismo estruturador das assembleias, a deposi-ção do lixo da colônia na superfície do ninho pode tornar esses ambientes apropriados para o recrutamento, espe-cialmente quando a remoção de serapilheira e a desfolha da vegetação sobre os ninhos é inexistente ou moderada (rota 1). Quando as formigas removem toda a serapilheira e a vegetação sobre a superfície do murundu, ou quando os solos são ricos e existem nichos disponíveis, as ativi-dades das formigas podem dificultar o recrutamento de plantas (rotas 2 e 3). Quando as lixeiras são internas ao ninho, como no caso da maioria das espécies de Atta, também esperamos que a atividade das formigas seja po-sitiva quando o solo é muito restritivo e a partição de nicho é importante (rota 4). Nas demais condições, as formigas podem “criar ambientes” que impõem barreiras físicas ao recrutamento (e.g., solos minerais, compactos e pouco penetráveis), retardando o processo de regeneração da vegetação após a morte da colônia (rotas 5 e 6).
EFEITo sobRE o REgIME dE Luz
Apesar do efeito dos ninhos de formigas-cortadeiras sobre a disponibilidade de nutrientes nos solos ter sido bastante estudado, mudanças causadas no regime de luz têm sido negligenciadas. No caso das florestas neotro-picais, as formigas do gênero Atta podem alterar a dis-ponibilidade de luz que alcança o chão da floresta tanto sobre os ninhos (Farji-Brener e Illes 2000; Hull-Sanders e Howard 2003; Corrêa et al. 2010; Meyer et al., 2011; figura 11.4), quanto nas áreas de forrageamento (Wirth
et al. 2003; Corrêa 2006). No caso dos ninhos, a limpeza
dos murundus pela desfolha de plântulas e árvores pode dar origem a dois tipos de clareiras: as de sub-bosque (também conhecidas como clareiras base-topo, confor-me Farji-Brener e Illes 2000) e as de dossel (Corrêa et al. 2010; figura 11.4; prancha 11.4, foto 3), ambas mantidas abertas enquanto as colônias permanecem ativas. Apesar
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de reconhecidas por naturalistas há dé-cadas (Autuori 1942), apenas recente-mente essas aberturas começaram a ser descritas e sua influência sobre o recru-tamento de plântulas analisada.
As clareiras de sub-bosque surgem quando as atividades de forrageamento e de limpeza dos murundus concentram--se nas plantas de 2 a 3 metros de altura e, neste caso, o dossel da floresta sobre o ninho permanece intacto (Farji-Brener e Illes 2000). Mesmo assim, estudos com
Atta colombica, no Panamá, têm
docu-mentado aumentos de até 50% na dis-ponibilidade de luz (i.e., luz fotossinteti-camente ativa) sobre os ninhos, em com-paração com o sub-bosque da floresta não perturbado pela atividade das for-migas (Hull-Sanders e Howard 2003). Mais recentemente, estudos na Floresta Atlântica demonstraram que a abertura de clareiras associadas à manutenção dos murundus não se restringe às pequenas clareiras no sub-bosque, mas pode dar origem a clareiras relativamente médias e grandes no dossel da floresta (figura 11.4), pois até mesmo grandes árvores es-tabelecidas nos murundus acabam
mor-rendo pela desfolha constante (Meyer 2008; Meyer et al., 2011). Corrêa e colaboradores documentaram clareiras de dossel com 12,9 ± 3,3m2 sobre 40 colônias ativas de Atta cephalotes, em um grande fragmento de Floresta Atlântica
(figura 11.4). Nestas colônias, a abertura do dossel e a dis-ponibilidade de luz (i.e., luz direta, difusa e total) foram duas vezes mais altas sobre os ninhos que em áreas de sub-bosque sem a ação das formigas (Corrêa et al. 2010; figura 11.4 e prancha 11.4, foto 3). E em outro estudo, que detalhou as mudanças microclimáticas nos ninhos de Atta cephalotes, na mesma área, Meyer e colaboradores (2011) relataram três vezes mais luz sobre os formigueiros de que em áreas-controle (figura 11.4 e prancha 11.4, foto 3). Além disso, estes autores verificaram que os aumentos nos níveis de luz podem chegar a até 4 metros da margem dos formigueiros e são acompanhados por aumentos na temperatura e reduções na umidade dos solos dos ninhos quando comparados com áreas-controle (Meyer 2008; Meyer et al., 2011).
Mas as mudanças no regime de luz não são restri-tas à área dos ninhos. Estudos com Atta cephalotes e Atta
colombica, no Panamá, sugerem que a atividade de
forra-geamento das cortadeiras no dossel da floresta também pode alterar a penetração de luz, desde abaixo da copa das árvores cortadas até o chão da floresta (Wirth et al. 2003). Especificamente, o forrageamento aumenta a fre-quência de valores de transmissão maiores que 5% na área de forrageamento (i.e., picos de transmissão de luz). Este aumento de pulsos ocorre porque, durante o corte, as for-migas reduzem a interceptação de luz pelas folhas, permi-tindo sua passagem mais facilmente através da vegetação, o que resulta em pequenos buracos acima na folhagem do dossel (Wirth et al. 2003). Como as folhas não são retiradas uniformemente, uma variedade de mosaicos de luz é criada no chão da floresta (Hull-Sanders e Howard 2003; Wirth et al. 2003), os quais podem representar até 90% da radiação total diária no sub-bosque de uma floresta (Chazdon et al. 1996). E, mais impressionantes ainda, estudos na Floresta Atlântica com Atta cephalotes indicam que trechos de floresta sob o forrageamento das formigas permitem um incremento de mais de 40% na disponibilidade luminosa nos estratos inferiores da vege-tação, associado às reduções significativas na área foliar do dossel (Corrêa 2006).
Figura 11.3
Atividades de engenharia de solo promovida pelas formigas-cortadeiras. As mudanças nos so-los causadas pelas formigas dependem do seu comportamento, do tipo de solo e da importância da partição de nichos para as plantas. Em ambientes em que o solo impõe restrições físicas ao recrutamento vegetal e a partição de nicho é um mecanismo estruturador das assembleias, a de-posição do lixo da colônia na superfície do ninho pode tornar estes ambientes apropriados para o recrutamento, especialmente quando a remoção de serapilheira e a desfolha da vegetação so-bre os ninhos é inexistente ou moderada. Nas demais condições, as formigas podem “criar am-bientes” que impõem barreiras físicas ao recrutamento (e.g., solos minerais, compactos e pouco penetráveis), retardando o processo de regeneração da vegetação após a morte da colônia.
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Aumento na disponibilidade de luz, seja através da abertura de clareiras sobre os ninhos ativos, seja como consequência da redução da área foliar pela atividade de forrageamento das formigas, parece afetar o recruta-mento e a estrutura das assembleias de plantas e, assim, é mais uma atividade de engenharia das formigas-corta-deiras (Garrettson et al. 1998; Hull-Sanders e Howard 2003; Wirth et al. 2003; Corrêa 2006; Corrêa et al. 2010; Meyer et al., 2011). Embora, maior disponibili-dade de luz possa aumentar o recrutamento e, até mes-mo, a diversidade vegetal, ninhos ativos com clareiras podem suportar assembleias de plântulas menos abun-dantes e pobres (Garrettson et al. 1998; Hull-Sanders e
Howard 2003; Corrêa et al. 2010). Considerando-se a longevidade das colônias de Atta, que podem viver cerca de sete anos (Meyer et al. 2009), os efeitos das clareiras das formigas (quaisquer que sejam) são menos transitó-rios do que aqueles oriundos de clareiras causadas pela queda de árvores, nas quais os níveis de luz retornam aos níveis de pré-clareira dentro de dois anos (Fraver et
al. 1996).
Uma das questões fundamentais no contexto das mudanças no regime de luz decorrente das atividades das formigas é a criação de heterogeneidade ambiental e seus reflexos sobre a partição de nichos e a estrutura da comunidade de plantas. Embora se admita que cla-reiras e pulsos de luz ampliem a heterogeneidade numa escala que permita partição de nicho e manutenção de diversidade nos ecossistemas florestais (Farji-Brener e Illes 2000; Wirth et al. 2003), as evidências são bastan-te escassas ou mesmo contrárias. Ninhos com colônias ativas de Atta cephalotes, em áreas de borda na Floresta Atlântica, constituem-se em habitats desfavoráveis para a germinação de sementes e o recrutamento de plântulas e, desta forma, abrigam comunidades de plantas mais po-bres, menos densas e sem espécies indicadoras (Corrêa et
al. 2010). Embora a disponibilidade de luz nos ninhos e
áreas adjacentes seja similar a clareiras pequenas forma-das pela queda de árvores (Meyer et al., 2011), as desfo-lhas impostas pelas saúvas e possíveis aumentos de estres-se hídrico tornam estes ambientes inóspitos para vários grupos ecológicos de plantas, incluindo plantas tolerantes à sombra (Corrêa et al. 2010).
Corrêa (2006) verificou que a herbivoria de Atta
cephalotes modifica o regime de luz e o recrutamento
de plantas jovens nas suas áreas de forrageamento, na Floresta Atlântica. Reduções de 18% na quantidade de vegetação e aumentos de 41% na quantidade de luz difusa ocorreram em paralelo à redução de 27,5% na densidade total de plantas jovens e de 16% na riqueza de espécies nas áreas de forrageio. Mais especificamente, as espécies tolerantes à sombra diminuíram sua densi-dade (24%) e riqueza (18%) e, como não apresentam plasticidade fisiológica para suportar altos níveis de luz (Chazdon et al. 1996), podem ser substituídas por es-pécies pioneiras, provocando mudanças na trajetória sucessional das áreas de forrageio (Farji-Brener e Illes 2000; Wirth et al. 2003; Corrêa 2006). Em síntese, em florestas fragmentadas, o aumento na disponibilidade luminosa pode facilitar a proliferação de plantas pionei-ras (Laurance et al. 2006) e o processo de homogenei-zação biológica das paisagens fragmentadas (McKinney e Lockwood 1999).
Figura 11.4
Fotografias hemisféricas mostrando o dossel da Floresta Atlântica, em Serra Grande, Alagoas. Acima: imagem sobre um ninho de Atta
cephalotes; abaixo: imagem do dossel da área-controle do mesmo
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Prancha 11.1Corte e remoção da vegetação por Atta colombica, no Panamá (fotos acima e no centro cortesia de C. Ziegler, foto abaixo de R. Wirth).
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Prancha 11.2Danos de formigas às árvores. De cima à esquerda para baixo, à direita: Schefflera morototoni (Araliaceae) cor-tada por Atta sexdens, em Serra Grande, Alagoas (foto cortesia de M. Neubauer); Cecropia sp. (Cecropiaceae) e duas árvores não identificadas cortadas por Atta sexdens, em Serra Grande, Alagoas; Carludovica palmata (Cyclanthaceae) e Trattinickia aspera (Burceraceae) cortadas por Atta colombica, no Panamá (fotos de R. Wirth).
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Prancha 11.3Trilhas de forrageamento e tipo de material cortado por formigas-cortadeiras. Acima: Atta colombica carregando folhas e flores de Dipterix panamensis (Leguminosae), no Panamá (foto cortesia de C. Ziegler). No centro à esquerda: Atta
colombica limpando semente de manga (Mangifera indica, Anacardiaceae), no Panamá (foto cortesia de H. Herz). No
centro à direita e abaixo: Atta sexdens carregando fruto de Miconia prasina (Melastomataceae) e trilhas de forrageamento de Atta cephalotes sobre um tronco de árvore caído e no chão da floresta, em Serra Grande, Alagoas (fotos de R. Wirth).
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Prancha 11.4Estruturas documentando a atividade de engenharia das formigas-cortadeiras. De cima à esquerda para baixo à di-reita: (1-5) Ninho de Atta cephalotes em cinco diferentes tipos de ambientes e/ou se solos, em Serra Grande, Alagoas (fotos de R. Wirth). (6) Ninho de Atta colombica, no Panamá (foto cortesia de C. Ziegler). (7) Chão da floresta limpo por Atta cephalotes para a trilha de forrageamento com cerca de 40cm de largura, em Serra Grande, Alagoas. (8) Agrupamentos de plântulas de Protium heptaphyllum (Burseraceae), na entrada do ninho de Atta sexdens, no Parque Estadual de Dois Irmãos, Recife, Pernambuco (fotos de R. Wirth).
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Ao contrário da polêmica sobre o papel das cla-reiras dos formigueiros enquanto as colônias estão vivas, há um consenso de que, cessada a atividades das formigas (quando as colônias morrem ou os ni-nhos são abandonados), estas áreas livres de vegetação favoreçam o recrutamento de grupos particulares de plantas (não necessariamente a regeneração florestal), atuando de forma mais similar às clareiras formadas pela queda de árvores (Fowler et al. 1989; Perfecto e Vandermeer 1993; Farji-Brener e Illes 2000; Moutinho
et al. 2003; Farji-Brener 2005). Especificamente, tem
sido proposto – mas ainda não comprovado – que os ninhos abandonados favorecem o recrutamento de plantas (1) que dependem de luz direta para germinar, (2) com sementes pequenas, com pouca reserva e que, por essa razão, não conseguem ultrapassar a camada de serapilheira, (3) cujos diásporos são frequentemen-te trazidos pelas formigas e (4) que toleram eventos consecutivos de desfolha pelas formigas, levando ao estabelecimento de uma comunidade de plantas parti-cular em termos taxonômicos e funcionais (Fowler et
al. 1989; Perfecto e Vandermeer 1993; Farji-Brener e
Illes 2000; Moutinho et al. 2003; Farji-Brener 2005; Bieber et al. 2011).
As hipóteses e evidências sobre o efeito da atividade de engenharia de luz promovida pelas formigas até agora descritas na literatura podem ser sinte-tizadas em apenas duas grandes possi-bilidades (figura 11.5). Quando as for-migas criam clareiras de sub-bosque em ambientes em que a disponibilidade de luz é baixa e limita o recrutamento e a partição de nicho entre as plantas é im-portante (e.g., florestas intactas), as mu-danças no regime de luz causadas por saúva podem ampliar a heterogeneidade ambiental, permitindo a diversificação do recrutamento (rota 1). Em contraste, em locais como a borda de florestas e pequenos fragmentos florestais, as mu-danças no regime de luz podem ampliar o estresse hídrico e a homogeneização do habitat, reduzindo a diversidade do recrutamento (rota 2), mais especifica-mente o balanço entre plantas toleran-tes e aquelas consideradas sucessionais. Quando as clareiras chegam às camadas mais altas do dossel da floresta, essas mesmas duas rotas são possíveis, porém
o efeito deve ser mais intenso, tanto em criar heteroge-neidade em ambientes com baixa disponibilidade de luz (rota 3) quanto em criar homogeneidade nos ambientes já abertos (rota 4).
concLusõEs E dIRETRIzEs FuTuRas
Mais que ambíguos, os efeitos de engenharia pro-movidos pelas formigas-cortadeiras parecem ser con-texto-dependentes e espécie-específicos, o que limita o número de generalização sobre os impactos que estes animais têm sobre os ecossistemas terrestres neotropi-cais. Essa especificidade também implica na necessida-de necessida-de ampliarmos os estudos, investigando espécies e sistemas ecológicos negligenciados, como as florestas secas, savanas e formações campestres. Grande parte da investigação tem se concentrado na seleção de plantas cortadas por espécies de Atta, incluindo a elucidação dos aspectos físicos e químicos das plantas preferidas. Embora esse desvio se justifique em função do papel conspícuo que estes organismos podem ter em termos,
Figura 11.5
Efeito da atividade de engenharia de luz promovida pelas formigas-cortadeiras. Existem basi-camente duas possibilidades de efeito das formigas sobre o regime de luz. Quando as formigas criam clareiras em ambientes em que a disponibilidade de luz é baixa e limita o recrutamento e a partição de nicho entre as plantas é importante (e.g., florestas intactas), as mudanças no regime de luz podem ampliar a heterogeneidade ambiental, permitindo maior recrutamento. Em contraste, em locais como a borda de florestas e pequenos fragmentos florestais, as mudanças no regime de luz podem ampliar o estresse hídrico e a homogeneização do habitat, reduzindo o recrutamento.
