Efectos de las enfermedades periodontales sobre la diabetes

(1)

WORKSHOP

IntroduccIón

En los pacientes afectados por enfer-medades periodontales, la presencia de determinadas enfermedades sistémicas puede significar un reto para su mane-jo y tratamiento: puede ser necesario modificar los planes de tratamiento, se deberá consultar al médico que trata al paciente y hay que tener en cuenta que la prevención debe ser una parte tan importante como el tratamiento. En algunos casos, el tratamiento perio-dontal tiene que ser menos agresivo. Igualmente la detección y el trata-miento de las enfermedades sistémicas pueden afectar el resultado del trata-miento periodontal (Mealey 1996).

De manera recíproca, en los últi-mos años, diversos estudios científicos han constatado que las enfermedades periodontales pueden afectar a dife-rentes patologías sistémicas, incluidas las enfermedades cardiovasculares, las complicaciones del parto o la descom-pensación de la diabetes. De pensar que las enfermedades periodontales afectaban solo a los dientes y sus te-jidos de soporte (periodonto), se ha pasado a saber que pueden también te-ner efectos sistémicos. Y estos efectos pueden afectar a la salud general de la población (American Academy of Pe-riodontology 2000).

Entre estas asociaciones, la observa-da entre diabetes y enfermeobserva-dades perio-Ricardo Faria Almeida

Doctor en Medicina Dentaria. Profesor Asociado de Medicina Oral y Cirugía, Universidad de Oporto Alfonso López Alba Médico endocrino, Departamento de Endocrinología, Hospital de Jove. Gijón Héctor J. Rodríguez Casanovas

Doctor en Odontología, Periodoncista. Patrono de la Fundación Española de Periodoncia e Implantes Dentales SEPA David Herrera González Profesor Titular de Periodoncia, Facultad de Odontología, Universidad Complutense de Madrid. Presidente de la Sociedad Española de Periodoncia

* Artículo preparado para el I Workshop Ibérico sobre diabetes y enfermedades periodontales, patrocinado por Colgate España.

I Workshop Ibérico sobre la asociación

entre diabetes y enfermedades periodontales

Efectos de las

enfermedades

periodontales sobre

la diabetes*

Ricardo Faria Almeida, Alfonso López Alba, Héctor J. Rodríguez Casanovas, David Herrera González

Palabras clave: diabetes mellitus, enfermedades periodontales, tratamiento periodontal, hemoglobina glucosilada.

Resumen: En los últimos años se ha puesto de manifiesto no solo que la diabetes es un factor de riesgo para las enfermedades periodontales, sino que estas a su vez podrían afectar al control de la glucemia y las consecuencias derivadas de ello. El objetivo de este trabajo es revisar los hallazgos científicos existentes sobre la influencia de las enfermedades periodontales en la diabetes, su control metabólico y sus complicaciones, así como tratar de analizar las implicaciones de esos hallazgos. Las enfermedades periodontales son infecciones que inducen una respuesta inmunoinflamatoria en los tejidos periodontales, responsable en gran parte de la destrucción tisular asociada. Su prevalencia es alta en todo el mundo, lo que es confirmado por datos recientes tanto en España como en Portugal. Su importancia radica no solo en los efectos locales como la pérdida de dientes, sino también en sus efectos sistémicos. Entre ellos, las enfermedades periodontales pueden afectar a la diabetes y a su control glucémico, debido a los efectos a nivel de la inflamación sistémica. Diferentes estudios han señalado que la periodontitis se asocia a una concentración de hemoglobina glucosilada más elevada, tanto en pacientes con diabetes como en pacientes sin diabetes. Incluso, se ha sugerido que la periodontitis puede asociarse a un riesgo aumentado de sufrir diabetes, además de un riesgo aumentado de sufrir ciertas complicaciones en pacientes diabéticos. Por otra parte, el tratamiento periodontal puede mejorar el control de la glucemia y, en consecuencia, reducir la frecuencia de complicaciones. Las implicaciones de estas evidencias son múltiples, y afectan a dentistas, personal médico y pacientes.

(2)

WORKSHOP

dontales es especialmente relevante, ya que ambas son enfermedades crónicas y de una gran importancia desde el pun-to de vista de la salud pública. Además, se ha evidenciado que la relación entre ambas patologías es bidireccional: la do-ble vía de relación entre la diabetes y las enfermedades periodontales fue ya men-cionada por Taylor (2001) en una hipó-tesis, según la cual, la diabetes no solo es un factor de riesgo para las enfermedades periodontales, sino que estas a su vez po-drían afectar al control de la glucemia y las consecuencias derivadas de ello.

En otra revisión, paralela a esta, se han analizado los efectos de la diabetes sobre las enfermedades periodontales (Herrera-Pombo y cols. 2013). El ob-jetivo de este trabajo es pues revisar los hallazgos científicos existentes sobre la influencia de las enfermedades perio-dontales en la diabetes mellitus (DM), su control metabólico y sus complica-ciones, así como tratar de analizar las implicaciones de esos hallazgos.

¿Qué son las enfermedades

perIodontales?

prevalencIa en españa y portugal

Los últimos estudios epidemiológicos han sugerido un incremento de la prevalencia de periodontitis en pobla-ciones adultas con acceso a cuidados bucodentales (Eke y cols. 2012). Esta prevalencia se sitúa en un 47% en una muestra de 3.742 adultos en Estados Unidos, con periodontitis moderada o avanzada en más de un 80% de los casos.

En Europa, los estudios epidemio-lógicos sugieren que alrededor del 30,5% de la población adulta presenta sondajes superiores a 4-5 mm, y hasta un 71,4% de la población de entre 65 y 74 años presenta pérdidas de inserción superiores o iguales a 6 mm (Konig y cols. 2010).

Las encuestas sobre salud bucal más relevantes en España se han realizado en 1993, 2000, 2005 y 2010. En la encuesta más completa, de 2005, los resultados mostraron que en adultos de entre 35 y 44 años, solo el 14,8% ten-dría las encías sanas, el 59,8% tenten-dría

gingivitis y el 25,4%, periodontitis. En personas mayores, de 65-74 años, solo el 10,3% tendría las encías sanas; el resto tendría algún tipo de enferme-dad periodontal: el 51,6% , gingivitis y el 38%, periodontitis (Bravo-Pérez 2006).En España, la última encuesta de 2010 revela que más del 25% de los adultos jóvenes (35-44 años) presen-tan pérdidas de inserción de 4-5 mm, y más del 5% mayores o iguales a 6 mm (Llodra-Calvo 2012).

El único estudio a nivel nacional llevado a cabo en Portugal fue realiza-do dentro de un programa para niños de 12 a 15 años, y encontró que más del 70% de los jóvenes presentaban sangrado al sondaje y/o cálculo. En este mismo estudio, se detectaron di-ferencias regionales, con las regiones del Algarve y el Centro con mayor porcentaje de encías sanas, mientras que el Alentejo y el Norte mostraban mayor prevalencia de sangrado; Ma-deira y Azores presentaron cálculo en mayor porcentaje (Ministério da Saú-de Saú-de Portugal 2005). En un estudio realizado en 10 hospitales de la región Norte de Portugal, se valoró el estado periodontal y de condiciones de higie-ne oral, mediante un examen clínico y un cuestionario, en 503 adultos con más de 60 años de edad. Los resulta-dos indicaban que el 39,4% eran total-mente edéntulos y que la mortalidad dentaria era del 70,2%. El índice de higiene oral fue de 2,1, lo que confir-ma la confir-mala higiene oral de estos pa-cientes. La prevalencia de sangrado al sondaje fue del 95,6% y la presencia de cálculo del 82,1%. La prevalencia de bolsas periodontales fue del 68,2% (4-5 mm) y de 40,2% (> 5 mm) (Frias-Bulhosa 2006).

etIología y patogenIa

Las enfermedades periodontales son patologías inflamatorias crónicas cau-sadas por las bacterias de los biofilms bacterianos dentales (lo que antes se llamaba placa dental o bacteriana), que afectan a los tejidos periodonta-les. Específicamente en la periodon-titis, el proceso infeccioso causa la destrucción de los tejidos de soporte del diente y puede llevar a movilidad y pérdida dentaria (Socransky y

Haffa-jee 1992). Aunque la periodontitis es considerada como una enfermedad de naturaleza infecciosa, se requiere tam-bién un huésped susceptible en el que se produzca la reacción inflamatoria crónica que origina la destrucción pe-riodontal. Tras la realización de multi-tud de esmulti-tudios epidemiológicos se ha sugerido que la gingivitis (inflamación superficial) no siempre progresa a pe-riodontitis, y es necesario identificar a los individuos más susceptibles a la pe-riodontitis, así como sus características (Baelum y cols. 1988).

Por tanto, las enfermedades perio-dontales son enfermedades de etiología multifactorial (Fig. 1). El agente cau-sal que las desencadena es la agresión bacteriana, y se ha demostrado que la presencia de ciertas bacterias, o grupos de bacterias, puede representar un fac-tor de riesgo para la destrucción perio-dontal. Entre estas bacterias destacan

Aggregatibacter actinomycetemcomitans, Porphyromonas gingivalis y Tannerella forsythia (Socransky y Haffajee 1992)

Estas especies bacterianas tienen di-ferentes factores de virulencia que les permiten colonizar el área subgingival y producir factores que dañen al hués-ped. Además, estas bacterias se orga-nizan en forma de biofilms, lo que les confiere propiedades adicionales, de modo que aumenta la patogenicidad de las bacterias y su resistencia a los tratamientos (Marsh 2005).

La presencia de bacterias a nivel subgingival induce en los tejidos pe-riodontales la producción de citocinas y otros mediadores químicos proin-flamatorios, generando una respuesta inflamatoria (gingivitis clínica). En la gingivitis, predominan los leucocitos polimorfonucleares, que liberan nu-merosas enzimas con efectos deleté-reos tanto para los tejidos del huésped como para los microorganismos. Si los leucocitos polimorfonucleares son ca-paces de controlar el crecimiento bac-teriano, el proceso se mantiene bajo control (Kornman y cols. 1997). Si no se controla adecuadamente la agresión bacteriana, se activa el sistema inmu-nitario adaptativo, con la presentación de antígenos bacterianos por las célu-las de Langerhans y los macrófagos. Como resultado se produce la

(3)

expan-WORKSHOP

sión clonal de los linfocitos B, que se transforman en células plasmáticas, y de linfocitos T. A lo largo de este pro-ceso se producen diversos mediadores (prostaglandina E2, factor de necrosis tumoral-α, interleucina-1, interleuci-na-6, etc.) que inducen la degradación del tejido conectivo a través de diver-sas enzimas (metaloproteinadiver-sas) y la reabsorción ósea debida a la inhibición de los osteoblastos y a la activación de los osteoclastos (Teng 2003). Todo este proceso genera la lesión clínica característica de las periodontitis, de-nominada bolsa periodontal, y que es una profundización patológica del sur-co gingival que rodea los dientes, cau-sada por la inflamación de la encía y la destrucción de los tejidos de soporte (tejido óseo y ligamento periodontal) (Nair y cols. 1996).

Aunque todo el proceso explicado está desencadenado por la agresión bacteriana, en él influyen numerosos factores, considerados como factores de riesgo. Por una parte, los determi-nantes del sujeto incluyen la edad, la raza y el sexo, que hoy en día son poco relevantes, siendo la edad el que mayor asociación muestra, principal-mente debido a la acumulación de pérdida a lo largo de la vida. Entre los

factores de riesgo genéticos se incluyen aquellos relacionados con alteraciones en los leucocitos polimorfonucleares, diferentes polimorfismos genéticos y anomalías congénitas o hereditarias asociadas a sobrecrecimiento gingi-val o a inmunodepresión. También se han evaluado factores de riesgo sociales y de comportamiento, entre los que destacan el tabaco, el estrés y, en menor medida, la dieta. Entre los factores de riesgo adquiridos, destacan fundamentalmente la diabetes y otras patologías que cursen con inmunode-presión como la infección por VIH, o la ingesta de medicamentos asociados a sobrecrecimiento gingival (fenitoí-na, ciclospori(fenitoí-na, grupo del nifedipino, etc.) (Albandar 2002).

También hay que tener en cuenta los factores de riesgo locales, tanto de tipo dentario (perlas y proyecciones del esmalte, malposición dentaria, discre-pancias oclusales, proximidad radicu-lar, contactos abiertos, anormalidades radiculares, afectación pulpar, fracturas dentarias y reabsorciones radiculares externas) como iatrogénico (restaura-ciones dentarias sobrecontorneadas o defectuosas, contactos abiertos, inva-sión de estructuras anatómicas, perfo-raciones radiculares) (Nunn 2003).

ImportancIa de las

enfermedades perIodontales

La importancia de las periodontitis no deriva exclusivamente de su prevalen-cia, sino de la morbilidad asociada. Por un lado, las periodontitis se asocian a la pérdida de dientes: en España, el promedio es de 3 dientes ausentes en los adultos de entre 35 y 44 años, y has-ta 13,8 entre los 65 y 74 años (Bravo-Pérez 2006). Esta pérdida dentaria crea un importante deterioro estético y fun-cional (Konig y cols. 2010).

Por otro lado, cada vez cobra más relevancia la repercusión de las enfer-medades periodontales sobre ciertas enfermedades sistémicas. Numerosas investigaciones apuntan a la infección periodontal como factor de riesgo para algunas condiciones sistémicas, como las enfermedades cardiovasculares, el parto prematuro, la descompensación de la diabetes o las enfermedades pul-monares (Kinane y Bouchard 2008).

¿afectan las enfermedades

perIodontales ala dIabetes?

Las enfermedades periodontales están causadas por bacterias, que inducen in-flamación en los tejidos periodontales. Esta respuesta inmunoinflamatoria, Agresión

bacteriana

Factores de riesgo ambientales y adquiridos

Respuesta inmunoinflamatoria del huésped Metabolismo de los tejidos óseo y conectivo

Factores de riesgo genéticos Citocinas MMP Ag-LPS Ac PMNs Signos clínicos de inicio y progresión

Modelo etiológico de las enfermedades periodontales (adaptado de Agustín Casas y Jorge Serrano).

Ag, antígenos bacterianos; LPS, lipopolisacárido; Ac, anticuerpos; PMNs, leucocitos polimorfonucleares; mmP, metalopro-teinasas de la matriz.

(4)

WORKSHOP

modulada por numerosos factores, es responsable en gran parte de la des-trucción tisular (Fig. 2). La evidencia científica actual sugiere que este pro-ceso a nivel periodontal se asocia a una situación de inflamación sistémica (medida con el incremento de la pro-teína C reactiva y otras propro-teínas de fase aguda, o por marcadores de estrés oxidativo), que parece resultar del paso de bacterias periodontales y sus toxinas a la circulación general (Reyes y cols. 2013).Esta inflamación crónica podría afectar el control de la DM, del mismo modo que podría influir en las función de las células β, generar resistencia a la insulina e incluso favorecer el desa-rrollo de DM tipo 2 (DM2) (Chapple y Genco 2013).

Respecto al primer paso en la hi-pótesis descrita más arriba, diversos estudios clínicos han demostrado que los pacientes con periodontitis tienen un nivel elevado de marcadores de in-flamación sistémica, como la proteí-na C reactiva, interleuciproteí-na 6, hapto-globina o fibrinógeno, lo que lleva a pensar que la periodontitis contribuye de manera independiente a la infla-mación sistémica (Moutsopoulos y Madianos 2006).

Esa inflamación sistémica, presen-te de manera crónica en pacienpresen-tes con periodontitis, podría favorecer

diferen-tes aspectos relacionados con la DM y el control de la glucemia:

■ Aumento de la resistencia a la insulina, de manera similar a como lo hace la obesidad, dificul-tando el control de la glucemia (Mealey 1996).

■ Los pacientes con periodontitis podrían presentar intolerancia a la glucosa (Saito y cols. 2004). ■ Cambios en la función

inmuni-taria de las células, que podrían generar una mala regulación del metabolismo de los lípidos a través de mecanismos relaciona-dos con las citocinas (Iacopino y Cutler 2000).

■ Relación entre los niveles séricos del factor de necrosis tumoral alfa (TNF-α) y otros biomarcadores con la resistencia a la insulina en pacientes con DM2 (Fernandez-Real y cols. 2002, Mishima y cols. 2001, Festa y cols. 2000).

¿aumentalaperIodontItIs

el rIesgode sufrIrdIabetes?

El estudio de NHANES III (Soskolne y Klinger 2001) demostró que los pa-cientes con periodontitis presentaban una prevalencia de 12,5% (n=1.293) de DM, frente al 6,3% (n=12.178) en pacientes sin periodontitis, lo que

in-dica que la diabetes está presente en el doble de pacientes con periodontitis respecto a los sujetos sin periodonti-tis. Un trabajo en 2009 mostró un au-mento del riesgo para el desarrollo de diabetes en individuos con periodon-titis, una vez ajustados los factores de confusión potenciales. En ese trabajo, la periodontitis severa se asoció con un aumento de la hemoglobina glu-cosilada (HbA1c) en individuos con y sin DM2. En personas sin diabetes, la progresión de la periodontitis durante 5-10 años se correlacionó con un au-mento de la HbA1c y con intolerancia a la glucosa (Wang y cols. 2009).

En un artículo de revisión (Borg-nakke y cols. 2013), presentado en el

Workshop conjunto de la Federación

Europea de Periodoncia y de la Aca-demia Americana de Periodontitis, se seleccionaron cuatro artículos (Dem-mer y cols. 2008, Ide y cols. 2011, Mo-rita y cols. 2012, Saito y cols. 2004), que incluyeron en conjunto 22.230 sujetos, entre 25 y 74 años de edad, con un se-guimiento de entre 1 y 22 años. Tres de los cuatro estudios (Demmer y cols. 2008, Morita y cols. 2012, Saito y cols. 2004) encontraron un aumento signi-ficativo del desarrollo de diabetes en pacientes con periodontitis severa, de-finida por la profundidad de bolsa, tras el ajuste de los factores de confusión. Toxinas

Neutrófilos

MMP

Fibroblastos

Células epiteliales PGE2

Osteoclastos Monocitos R e s p u e s t a d e l h u é s p e d Destrucción colágeno Destrucción ósea

Esquema de la patogénesis de la enfermedades periodontales. MMP, metaloproteinasas de la matriz; PGE2, prostaglandina E2.

(5)

WORKSHOP

Para la cuantificación de ese riesgo, uno de los estudios calculó que las personas con bolsas de 6 mm o más en el inicio del estudio tenían 3,45 veces más riesgo de desarrollar diabetes que los pacientes sin periodontitis (Morita y cols. 2012).

Estos datos permiten concluir que diferentes estudios demuestran un au-mento en el riesgo de desarrollar diabe-tes en personas con periodontitis severa, si se compara con el riesgo en personas con salud periodontal o periodontitis inicial (Chapple y Genco 2013).

¿aumenta la perIodontItIs el nIvel glucémIco?

Según el consenso de un reciente

Workshop conjunto de la Federación

Europea de Periodoncia y de la Aca-demia Americana de Periodontitis (Chapple y Genco 2013), la periodon-titis severa se asocia con un aumento de la hemoglobina glucosilada en per-sonas con y sin DM2; no se encontró evidencia en la DM tipo 1 (DM1). En personas sin diabetes, la progresión de periodontitis en 5-10 años se asocia con un incremento en la hemoglo-bina glucosilada y alteraciones en la tolerancia a la glucosa. Esta conclu-sión estaba basada en cuatro estudios (Demmer y cols. 2010, Morita y cols. 2010, Saito y cols. 2004, Taylor y cols. 1996). En el estudio de Demmer y cols. (2010), los pacientes con periodonti-tis al principio del estudio y que mos-traron progresión de la enfermedad, presentaban un mayor aumento en la hemoglobina glucosilada (0,143%) que aquellos sin periodontitis en el se-guimiento a 5 años (0,005%).

Varios estudios epidemiológicos han coincidido en señalar que la pe-riodontitis puede asociarse a una ma-yor dificultad en el control de la dia-betes: en el estudio National Health

and Nutrition Examination Survey

(NHANES III), que trató de descri-bir la prevalencia de caries y enferme-dades periodontales en la población adulta de Estados Unidos (EE.UU.), se concluyó que las enfermedades periodontales son un factor de riesgo para el control de la glucemia en pa-cientes con DM2, aunque se resaltaba la falta de más datos en pacientes an-cianos (Taylor y cols. 2000); y en una

revisión sobre los efectos adversos de la periodontitis sobre el control de la glucemia, se encontraron dos estudios observacionales que apoyaban el efec-to de la periodontitis severa causando un peor control de los niveles de glu-cemia (Taylor 2001).

¿aumentala perIodontItIsel

rIesgode sufrIrcomplIcacIones

dela dIabetes?

Como se ha visto, los estudios parecen indicar que los diabéticos con perio-dontitis tienen peor control metabó-lico y también podrían presentar ma-yores complicaciones sistémicas aso-ciadas a la DM (Saremi y cols. 2005, Taylor y cols. 1996, Thorstensson y cols. 1996, Shultis y cols. 2007).

Existen pruebas de una relación di-recta entre la gravedad de la periodon-titis y las complicaciones de la DM2; la periodontitis moderada y avanzada está asociada con un mayor riesgo de macroalbuminuria, enfermedad renal terminal, calcificación de las placas ateroscleróticas, aumento del grosor de la íntima-media de la carótida y mor-talidad cardiorrenal (Preshaw y cols. 2012). Existe, en cambio, una evi-dencia limitada de la asociación entre enfermedades periodontales y compli-caciones de la diabetes en adultos con una DM1 de larga duración (Chapple y Genco 2013).

¿afectaeltratamIento

perIodontal ala dIabetes?

Los objetivos generales del tratamien-to periodontal son devolver y mante-ner la salud y la función de los tejidos periodontales (Greenwell 2001). El tratamiento periodontal tiene diferen-tes fases (control sistémico, fase higié-nica, fase quirúrgica y fase de mante-nimiento).

En la fase higiénica se debe inten-tar la eliminación de las causas locales de la enfermedad periodontal; es decir, se ha de eliminar la placa bacteriana y el cálculo dental, y todos aquellos factores que favorezcan su acumula-ción. El raspado y alisado radicular es el procedimiento más utilizado para la eliminación de cálculo y placa de la su-perficie del diente (Sanz y cols. 2012).

En la fase higiénica, el control de placa por parte del paciente resulta funda-mental, al igual que durante el resto de las fases del estudio. En esta fase, se puede considerar además el uso de an-timicrobianos (Herrera y cols. 2012), bien como antisépticos tópicos o bien como antibióticos locales (Matesanz y cols. 2013) o sistémicos (Herrera y cols. 2008), aunque estos últimos se deben usar solo en casos concretos.

Una vez realizada la fase higiénica, se debe llevar a cabo una reevaluación, que consiste en medir de nuevo los pa-rámetros clínicos registrados en la eva-luación inicial. Esto se ha de realizar entre tres y seis semanas tras terminar la primera fase. En función de los re-sultados obtenidos, se decide si se han conseguido los objetivos de control de la infección o no. Si no se han logrado, se debe considerar si la fase quirúrgica podría conseguirlos. La fase quirúrgica tiene como objetivos principales po-der accepo-der a zonas de difícil acceso y permitir la creación de una anatomía favorable para la higiene del paciente. Según el tipo de defectos periodontales, se pueden realizar técnicas de regenera-ción, con el objeto de recuperar parte de las estructuras de soporte del diente. La ultima fase del tratamiento pe-riodontal y, probablemente, una de las de mayor importancia, es la fase de mantenimiento (Cohen 2003). La fase de mantenimiento incluye visitas pe-riódicas en las que se revisa la historia medica, se motiva al paciente en las técnicas de higiene oral, se valoran los niveles de inserción, de inflamación y sangrado gingival. Se deben eliminar todos los depósitos de cálculo y placa y tratar las zonas en que la enfermedad periodontal haya recidivado. Esta fase tendrá éxito siempre que el paciente realice adecuadamente las medidas de higiene propuestas.

¿reduceel tratamIento

perIodontalelrIesgo desufrIr

dIabetes?

Esta pregunta plantea una hipótesis importante que se encuentra en la li-teratura científica, para la cual no hay todavía suficientes estudios que permi-tan aceptarla o rechazarla (Scannapie-co y (Scannapie-cols. 2010).

(6)

WORKSHOP

¿reduce el tratamIento

perIodontal el nIvel glucémIco?

Diversos estudios han evaluado esta hipótesis, dado que la disminución de la HbA1c es un resultado establecido para medir el éxito del tratamiento de la DM.

Entre los ensayos clínicos aleatori-zado publicados, los resultados son va-riables y, a veces, contradictorios. En ellos varían tanto el tipo de tratamien-to como el tipo de DM de los pacien-tes, aunque la mayoría evalúan DM2. De manera general, los resultados in-dican que el tratamiento periodontal, incluido raspado y alisado radicular, mejora el control de la glucemia en DM2 (Al-Mubarak y cols. 2002, Ki-ran y cols. 2005, Koromantzos y cols. 2011), aunque otros no describen me-joría (Santos y cols. 2009). Cuando en el tratamiento se añade doxiciclina sis-témica, algunos estudios observan me-jor control metabólico (Engebretson y Hey-Hadavi 2011, Yun y cols. 2007, Jones y cols. 2007), mientras que otros no detectan diferencias (Al-Zahrani y cols. 2009). Otros estudios añaden otras pautas coadyuvantes como tini-dazol con ampicilina (Sun y cols. 2010, Sun y cols. 2011), minociclina (Mat-sumoto y cols. 2009) o clorhexidina (Madden y cols. 2008), con resultados positivos. En la DM1, los resultados son contradictorios y hay menos estu-dios (Martorelli de Lima y cols. 2004, Llambes y cols. 2008).

También se han realizado revi-siones sistemáticas con metaanáli-sis. Janket y cols. (2005) trataron de cuantificar los efectos del tratamiento periodontal en los niveles de HbA1c en pacientes con DM1 y DM2. Los resultados indican que la reducción de los niveles de HbA1c fueron de 0,38%; en pacientes con DM2 fue de 0,66% y cuando el tratamiento perio-dontal incluía antibióticos sistémicos, de 0,71%. Simpson y cols. (2010) es-tudiaron el efecto del tratamiento pe-riodontal en el control glucémico de la diabetes, seleccionando siete ensayos clínicos aleatorizados, y observaron una mejoría metabólica en el control de la diabetes del 0,40%, en lo que res-pecta a los niveles de HbA1c. Refieren además que existen pocos estudios y la

mayoría de ellos se han realizado con pocos pacientes. Salvi y cols. (2008) concluyeron que la diabetes y la perio-dontitis tienen una influencia recípro-ca, y señalaron que la periodontitis se asocia a un peor control glucémico y a otras complicaciones no orales. En una revisión más reciente se ha demostra-do que el tratamiento periodemostra-dontal da lugar a una disminución de la HbA1c, con una media ponderada de 0,36% (intervalo de confianza del 95%, 0,19-0,54) a los 3 meses (Engebretson y Ko-cher 2013). Estos resultados confirman los de otros metaanálisis previos. Pero parece evidente que los niveles de re-ducción de la HbA1c, tras tratamien-to periodontal, medidos a cortratamien-to plazo, son equivalentes a los que se obtienen añadiendo un segundo medicamento a un régimen farmacológico. Si esta reducción se pudiera mantener a largo plazo, esto podría contribuir a reducir la morbilidad y mortalidad asociada con la DM.

¿reduce el tratamIento perIodontal el rIesgo de sufrIr complIcacIones de la dIabetes?

Según la hipótesis establecida en el apartado anterior, si la reducción en la HbA1c se pudiera mantener a lar-go plazo, sería posible reducir la mor-bilidad y mortalidad asociada con la diabetes, entre otras cosas, mediante la reducción de las complicaciones asociadas. No hay todavía datos sufi-cientes para confirmar esta hipótesis de manera directa.

Otro aspecto importante de la rela-ción entre las enfermedades periodon-tales y la DM es su impacto en la salud pública y en el coste de tratamiento de todas sus complicaciones. En un estu-dio retrospectivo a dos años, de la base de datos de una empresa de seguros de salud en EE.UU., se observó una posi-ble asociación entre el tratamiento pe-riodontal y el coste de los gastos médi-cos por persona/por mes (PMPM). Los resultados sugieren que el tratamiento periodontal (en pacientes con perio-dontitis) influye en el gasto PMPM de tres enfermedades crónicas: DM, enfermedades coronarias y enferme-dades cardiovasculares. Sin embargo, indican que es necesarios realizar más

estudios para confirmar esta relación una vez se ajusten cofactores como el tabaquismo o el nivel socioeconómico (Albert y cols. 2006).

ImplIcacIones delefecto

de las enfermedades

perIodontales sobre

la dIabetes

ImportancIa del dIagnóstIco y tratamIento precoz de las enfermedades perIodontales, especIalmente en pacIentes con dIabetes

Las personas con diabetes, tanto tipo 1 como tipo 2, y especialmente si la glucemia está mal controlada, deben de ser consideradas como con riesgo de sufrir periodontitis, y se les deberían recomedar la valoración de su estado periodontal (Preshaw y cols. 2012). Esto se justifica porque el diagnóstico precoz y la prevención tienen una im-portancia fundamental para evitar los daños irreversibles que puede provocar la periodontitis; pero también por la mejoría que el tratamiento periodontal puede aportar en el control de la gluce-mia (Chapple y Genco 2013), ya que en pacientes diabéticos, el tratamien-to básico periodontal se asocia a una mejoría en el control de la glucemia (reducciones de HbA1c de aproxima-damente 0,40%), que puede ser clíni-camente relevante en el manejo de la diabetes (Preshaw y cols. 2012). Por todo ello, se debe promover la salud bu-codental en las personas con diabetes como parte integral del manejo global de su diabetes (Preshaw y cols. 2012).

La relación bidireccional entre las dos enfermedades justifica un mane-jo conjunto con el odontólogo y con otros profesionales sanitarios, con el objetivo de crear las condiciones ade-cuadas que favorezcan el diagnóstico precoz y un tratamiento pronto y eficaz de manera global.

protocolos de tratamIento adaptados al pacIente dIabétIco

A los pacientes diabéticos se les debe-ría informar de que el riesgo de enfer-medades periodontales aumenta con la diabetes, y esto también implica que se han de elaborar planes de

(7)

tra-WORKSHOP

tamiento adaptados. Detalles como el horario de atención de los pacientes diabéticos, la duración de las citas o el tipo de tratamiento a realizar han de ser conocidos por pacientes con dia-betes y el equipo que le trata (Roths-tein 2001a, Roths(Roths-tein,2001b).

necesIdad de InformacIón y accIones dIvulgatIvas

La relación bilateral entre la salud bucal y la salud sistémica representa un reto para los equipos médicos en cuanto al trata-miento de pacientes con diabetes y enfer-medades periodontales (Mealey 1996).

La educación con el objetivo de mejorar la higiene bucal debería for-mar parte del estilo de vida que ayu-de a disminuir los problemas ayu-de salud publica relacionados con la obesidad, las enfermedades cardiovasculares y la diabetes (Williams y cols. 2008).

Al-Mubarak, S., Ciancio, S., Aljada, A., Mohanty, P., Ross, C. & Dandona, P. (2002) Compara-tive evaluation of adjuncCompara-tive oral irrigation in diabetics. Journal of clinical periodontology 29, 295-300.

Al-Zahrani, M. S., Bamshmous, S. O., Alhassani, A. A. & Al-Sherbini, M. M. (2009) Short-term effects of photodynamic therapy on periodontal status and glycemic control of patients with dia-betes. Journal of periodontology 80, 1568-1573. Albandar, J. M. (2002) Global risk factors and risk

indicators for periodontal diseases.

Periodontolo-gy 2000 29, 177-206.

Albert, D. A., Sadowsky, D., Papapanou, P., Coni-cella, M. L. & Ward, A. (2006) An examina-tion of periodontal treatment and per member per month (PMPM) medical costs in an insured population. BMC health services research 6, 103. doi:10.1186/1472-6963-6-103.

American.Academy.Periodontology (2000) Para-meter on systemic conditions affected by perio-dontal diseases. American Academy of Perio-dontology. Journal of periodontology 71, 880-883. Baelum, V., Fejerskov, O. & Manji, F. (1988) Pe-riodontal diseases in adult Kenyans. Journal of

clinical periodontology 15, 445-452.

Borgnakke, W. S., Ylostalo, P. V., Taylor, G. W. & Genco, R. J. (2013) Effect of periodontal disease on diabetes: systematic review of epidemiologic observational evidence. Journal of clinical

perio-dontology 40 Suppl 14, S135-152.

Bravo-Pérez, M. C.-P., E.; Cortés-Martinicorena, FJ.; Llodra-Calvo, JC. (2006) Encuesta de Sa-lud Oral en España 2005. RCOE 11, 409-456. Chapple, I. L. & Genco, R. (2013) Diabetes and

pe-riodontal diseases: consensus report of the Joint EFP/AAP Workshop on Periodontitis and Sys-temic Diseases. Journal of clinical periodontology

40 Suppl 14, S106-112.

Cohen, R. E. (2003) Position paper: periodontal maintenance. Journal of periodontology 74, 1395-1401.

Demmer, R. T., Desvarieux, M., Holtfreter, B., Ja-cobs, D. R., Jr., Wallaschofski, H., Nauck, M., Volzke, H. & Kocher, T. (2010) Periodontal status and A1C change: longitudinal results from the study of health in Pomerania (SHIP).

Diabetes care 33, 1037-1043.

Demmer, R. T., Jacobs, D. R., Jr. & Desvarieux, M. (2008) Periodontal disease and incident type 2 diabetes: results from the First National Health and Nutrition Examination Survey and its epi-demiologic follow-up study. Diabetes care 31, 1373-1379.

Eke, P. I., Dye, B. A., Wei, L., Thornton-Evans, G. O. & Genco, R. J. (2012) Prevalence of perio-dontitis in adults in the United States: 2009 and 2010. Journal of dental research 91, 914-920. Engebretson, S. & Kocher, T. (2013) Evidence that

periodontal treatment improves diabetes outco-mes: a systematic review and meta-analysis.

Journal of clinical periodontology 40 Suppl 14,

S153-163.

Engebretson, S. P. & Hey-Hadavi, J. (2011) Sub-antimicrobial doxycycline for periodontitis

re-duces hemoglobin A1c in subjects with type 2 diabetes: a pilot study. Pharmacological research:

the official journal of the Italian Pharmacological Society 64, 624-629.

Fernandez-Real, J. M., Lainez, B., Vendrell, J., Rigla, M., Castro, A., Penarroja, G., Broch, M., Perez, A., Richart, C., Engel, P. & Ricart, W. (2002) Shedding of TNF-alpha receptors, blood pres-sure, and insulin sensitivity in type 2 diabetes mellitus. American journal of physiology.

Endocri-nology and metabolism 282, E952-959.

Festa, A., D’Agostino, R., Howard, G., Mykkanen, L., Tracy, R. P. & Haffner, S. M. (2000) In-flammation and microalbuminuria in nondia-betic and type 2 dianondia-betic subjects: The Insulin Resistance Atherosclerosis Study. Kidney

inter-national 58, 1703-1710.

Frias-Bulhosa, J. M., AM.; Gavinha, S.; Melo, P.; Almeida, RF. (2006) Oral health status in el-derly institutionalized adults in Arcos de Val-devez district, Portugal. Journal of clinical

perio-dontology Suppl 7, 139.

Greenwell, H. (2001) Position paper: Guidelines for periodontal therapy. Journal of periodontology

72, 1624-1628.

Herrera, D., Alonso, B., Leon, R., Roldan, S. & Sanz, M. (2008) Antimicrobial therapy in pe-riodontitis: the use of systemic antimicrobials against the subgingival biofilm. Journal of clinical

periodontology 35, 45-66.

Herrera, D., Matesanz, P., Bascones-Martinez, A. & Sanz, M. (2012) Local and systemic antimi-crobial therapy in periodontics. The journal of

evidence-based dental practice 12, 50-60.

Herrera-Pombo, J. L., Goday, A. & Herrera, D. (2013) Efectos de la diabetes sobre las enferme-dades periodontales. Periodoncia y

Osteointegra-ción 23, 99-108.

Iacopino, A. M. & Cutler, C. W. (2000) Pathophy-siological relationships between periodontitis and systemic disease: recent concepts involving serum lipids. Journal of periodontology 71, 1375-1384. Ide, R., Hoshuyama, T., Wilson, D., Takahashi, K.

& Higashi, T. (2011) Periodontal disease and incident diabetes: a seven-year study. Journal of

dental research 90, 41-46.

Janket, S. J., Wightman, A., Baird, A. E., Van Dyke, T. E. & Jones, J. A. (2005) Does periodontal treatment improve glycemic control in diabetic patients? A meta-analysis of intervention stu-dies. Journal of dental research 84, 1154-1159. Jones, J. A., Miller, D. R., Wehler, C. J., Rich, S.,

Krall, E., Christiansen, C. L., Rothendler, J. A. & Garcia, R. I. (2007) Study design, recruitment, and baseline characteristics: the Department of Veterans Affairs Dental Diabetes Study. Journal

of clinical periodontology 34, 40-45.

Kinane, D. & Bouchard, P. (2008) Periodontal diseases and health: Consensus Report of the Sixth European Workshop on Periodontology.

Journal of clinical periodontology 35, 333-337.

Kiran, M., Arpak, N., Unsal, E. & Erdogan, M. F. (2005) The effect of improved periodontal health on metabolic control in type 2 diabetes mellitus.

Konig, J., Holtfreter, B. & Kocher, T. (2010) Perio-dontal health in Europe: future trends based on treatment needs and the provision of periodon-tal services--position paper 1. European journal of

dental education: official journal of the Association for Dental Education in Europe 14 Suppl 1, 4-24.

Kornman, K. S., Page, R. C. & Tonetti, M. S. (1997) The host response to the microbial cha-llenge in periodontitis: assembling the players.

Periodontology 2000 14, 33-53.

Koromantzos, P. A., Makrilakis, K., Dereka, X., Katsilambros, N., Vrotsos, I. A. & Madianos, P. N. (2011) A randomized, controlled trial on the effect of non-surgical periodontal therapy in patients with type 2 diabetes. Part I: effect on periodontal status and glycaemic control.

Jour-nal of clinical periodontology 38, 142-147.

Llambes, F., Silvestre, F. J., Hernandez-Mijares, A., Guiha, R. & Caffesse, R. (2008) The effect of periodontal treatment on metabolic control of type 1 diabetes mellitus. Clinical oral

investiga-tions 12, 337-343.

Llodra-Calvo, J. (2012) Encuesta de Salud Oral en España 2010. RCOE 17, 13-41.

Madden, T. E., Herriges, B., Boyd, L. D., Laughlin, G., Chiodo, G. & Rosenstein, D. (2008) Altera-tions in HbA1c following minimal or enhanced non-surgical, non-antibiotic treatment of gin-givitis or mild periodontitis in type 2 diabetic patients: a pilot trial. The journal of contemporary

dental practice 9, 9-16.

Marsh, P. D. (2005) Dental plaque: biological sig-nificance of a biofilm and community life-style.

Journal of clinical periodontology 32 Suppl 6, 7-15.

Martorelli de Lima, A. F., Cury, C. C., Palioto, D. B., Duro, A. M., da Silva, R. C. & Wolff, L. F. (2004) Therapy with adjunctive doxycycline local delivery in patients with type 1 diabetes mellitus and periodontitis. Journal of clinical

pe-riodontology 31, 648-653.

Matesanz, P., Herrera, D., Echeverria, A., O’Connor, A., Gonzalez, I. & Sanz, M. (2013) A randomized clinical trial on the clinical and microbiological efficacy of a xanthan gel with chlorhexidine for subgingival use. Clinical oral

investigations 17, 55-66.

Matsumoto, S., Ogawa, H., Soda, S., Hirayama, S., Amarasena, N., Aizawa, Y. & Miyazaki, H. (2009) Effect of antimicrobial periodontal treatment and maintenance on serum adiponec-tin in type 2 diabetes mellitus. Journal of clinical

Mealey, B. L. (1996) Periodontal implications: medically compromised patients. Annals of

pe-riodontology / the American Academy of Periodon-tology 1, 256-321.

Ministério.da.Saúde.de.Portugal (2005) Saúde Oral. Estudo Nacional de Prevalência das Doencas Orais. Diário da República.

Mishima, Y., Kuyama, A., Tada, A., Takahashi, K., Ishioka, T. & Kibata, M. (2001) Relationship between serum tumor necrosis factor-alpha and insulin resistance in obese men with Type 2 diabetes mellitus. Diabetes research and clinical

practice 52, 119-123.

(8)

WORKSHOP

Morita, I., Inagaki, K., Nakamura, F., Noguchi, T., Matsubara, T., Yoshii, S., Nakagaki, H., Mi-zuno, K., Sheiham, A. & Sabbah, W. (2012) Relationship between periodontal status and levels of glycated hemoglobin. Journal of dental

research 91, 161-166.

Morita, T., Yamazaki, Y., Mita, A., Takada, K., Seto, M., Nishinoue, N., Sasaki, Y., Motohashi, M. & Maeno, M. (2010) A cohort study on the association between periodontal disease and the development of metabolic syndrome. Journal of

Moutsopoulos, N. M. & Madianos, P. N. (2006) Low-grade inflammation in chronic infectious diseases: paradigm of periodontal infections.

Annals of the New York Academy of Sciences

1088, 251-264.

Nair, S. P., Meghji, S., Wilson, M., Reddi, K., Whi-te, P. & Henderson, B. (1996) Bacterially indu-ced bone destruction: mechanisms and miscon-ceptions. Infection and immunity 64, 2371-2380. Nunn, M. E. (2003) Understanding the etiology of

periodontitis: an overview of periodontal risk factors. Periodontology 2000 32, 11-23. Preshaw, P. M., Alba, A. L., Herrera, D., Jepsen,

S., Konstantinidis, A., Makrilakis, K. & Taylor, R. (2012) Periodontitis and diabetes: a two-way relationship. Diabetologia 55, 21-31. Reyes, L., Herrera, D., Kozarov, E., Roldan, S. &

Progulske-Fox, A. (2013) Periodontal bacterial invasion and infection: contribution to atheros-clerotic pathology. Journal of clinical

periodonto-logy 40 Suppl 14, S30-50.

Rothstein, J. P. (2001a) The care of dental patients with diabetes mellitus, Part 1. Dentistry today

20, 72-77.

Rothstein, J. P. (2001b) Managing patients with diabetes, Part 2. Dentistry today 20, 62-65. Saito, T., Shimazaki, Y., Kiyohara, Y., Kato, I.,

Kubo, M., Iida, M. & Koga, T. (2004) The se-verity of periodontal disease is associated with the development of glucose intolerance in non-diabetics: the Hisayama study. Journal of dental

research 83, 485-490.

Salvi, G. E., Carollo-Bittel, B. & Lang, N. P. (2008) Effects of diabetes mellitus on periodontal and

peri-implant conditions: update on associations and risks. Journal of clinical periodontology 35, 398-409.

Santos, V. R., Lima, J. A., De Mendonca, A. C., Braz Maximo, M. B., Faveri, M. & Duarte, P. M. (2009) Effectiveness of full-mouth and partial-mouth scaling and root planing in treating chronic periodontitis in subjects with type 2 diabetes. Journal of periodontology 80, 1237-1245.

Sanz, I., Alonso, B., Carasol, M., Herrera, D. & Sanz, M. (2012) Nonsurgical treatment of periodontitis. The journal of evidence-based

dental practice 12, 76-86.

doi:10.1016/S1532-3382(12)70019-2.

Saremi, A., Nelson, R. G., Tulloch-Reid, M., Hanson, R. L., Sievers, M. L., Taylor, G. W., Shlossman, M., Bennett, P. H., Genco, R. & Knowler, W. C. (2005) Periodontal disease and mortality in type 2 diabetes. Diabetes care 28, 27-32.

Scannapieco, F. A., Dasanayake, A. P. & Chhun, N. (2010) “Does periodontal therapy reduce the risk for systemic diseases?”. Dental clinics of

North America 54, 163-181.

Shultis, W. A., Weil, E. J., Looker, H. C., Curtis, J. M., Shlossman, M., Genco, R. J., Knowler, W. C. & Nelson, R. G. (2007) Effect of perio-dontitis on overt nephropathy and end-stage renal disease in type 2 diabetes. Diabetes care

30, 306-311.

Simpson, T. C., Needleman, I., Wild, S. H., Moles, D. R. & Mills, E. J. (2010) Treatment of perio-dontal disease for glycaemic control in people with diabetes. Cochrane database of systematic

reviews, CD004714.

Socransky, S. S. & Haffajee, A. D. (1992) The bacterial etiology of destructive periodontal di-sease: current concepts. Journal of periodontology

63, 322-331.

Soskolne, W. A. & Klinger, A. (2001) The relation-ship between periodontal diseases and diabetes: an overview. Annals of periodontology / the

Ame-rican Academy of Periodontology 6, 91-98.

Sun, W. L., Chen, L. L., Zhang, S. Z., Ren, Y. Z. & Qin, G. M. (2010) Changes of adiponectin and inflammatory cytokines after periodontal

intervention in type 2 diabetes patients with pe-riodontitis. Archives of oral biology 55, 970-974. Sun, W. L., Chen, L. L., Zhang, S. Z., Wu, Y. M., Ren, Y. Z. & Qin, G. M. (2011) Inflammatory cytokines, adiponectin, insulin resistance and metabolic control after periodontal interven-tion in patients with type 2 diabetes and chronic periodontitis. Internal medicine 50, 1569-1574. Taylor, G. W. (2001) Bidirectional

interrelations-hips between diabetes and periodontal diseases: an epidemiologic perspective. Annals of

perio-dontology 6, 99-112.

Taylor, G. W., Burt, B. A., Becker, M. P., Genco, R. J., Shlossman, M., Knowler, W. C. & Pettitt, D. J. (1996) Severe periodontitis and risk for poor glycemic control in patients with non-insulin-dependent diabetes mellitus. Journal of

periodon-tology 67, 1085-1093.

Taylor, G. W., Loesche, W. J. & Terpenning, M. S. (2000) Impact of oral diseases on systemic health in the elderly: diabetes mellitus and aspiration pneumonia. Journal of public health

dentistry 60, 313-320.

Teng, Y. T. (2003) The role of acquired immunity and periodontal disease progression. Critical

re-views in oral biology and medicine 14, 237-252.

Thorstensson, H., Kuylenstierna, J. & Hugoson, A. (1996) Medical status and complications in relation to periodontal disease experience in insulin-dependent diabetics. Journal of clinical

Wang, T. T., Chen, T. H., Wang, P. E., Lai, H., Lo, M. T., Chen, P. Y. & Chiu, S. Y. (2009) A population-based study on the association bet-ween type 2 diabetes and periodontal disease in 12,123 middle-aged Taiwanese (KCIS No. 21).

Williams, R. C., Barnett, A. H., Claffey, N., Davis, M., Gadsby, R., Kellett, M., Lip, G. Y. & Thackray, S. (2008) The potential impact of periodontal di-sease on general health: a consensus view. Current

medical research and opinion 24, 1635-1643.

Yun, F., Firkova, E. I., Jun-Qi, L. & Xun, H. (2007) Effect of non-surgical periodontal therapy on patients with type 2 diabetes mellitus. Folia