Heterogeneidade da vegetação Vs. diversidade de Hymenoptera parasitóides e Lepidoptera em plantios de eucaliptoVegetal heterogeneity vs. diversity of Hymenoptera parasitoids and Lepidoptera in eucalyptus plantations

Texto

(1)ONICE TERESINHA DALL’OGLIO. HETEROGENEIDADE DA VEGETAÇÃO VS. DIVERSIDADE DE HYMENOPTERA PARASITÓIDES E LEPIDOPTERA EM PLANTIOS DE EUCALIPTO. Tese apresentada à Universidade Federal de Viçosa, como parte das exigências do Programa de Pós-graduação em Entomologia, para obtenção do título de “Doctor Scientiae”.. VIÇOSA MINAS GERAIS - BRASIL 2003.

(2) ONICE TERESINHA DALL’OGLIO. HETEROGENEIDADE DA VEGETAÇÃO Vs. DIVERSIDADE DE HYMENOPTERA PARASITÓIDES E LEPIDOPTERA EM PLANTIOS DE EUCALIPTO. Tese apresentada à Universidade Federal de Viçosa, como parte das exigências do Programa de Pós-graduação em Entomologia, para obtenção do título de “Doctor Scientiae”.. APROVADA: 21 de março de 2003. _______________________ Prof. Fábio Prezoto. _________________________ Prof. Geraldo Luiz G. Soares. ____________________________ Dr. Fausto da Costa Matos Neto. ___________________________ Dra. Teresinha Vinha Zanuncio (Conselheira). ________________________ Prof. José Cola Zanuncio (Orientador).

(3) Quando não se pode ser forte o bastante para ir a luta é porque talvez ainda não chegou a hora certa de ir lutar. Mas talvez a hora chegue e você nem. note. e se o amor falar mais forte não resista a ele... Vá e lute o caminho será difícil se não der certo... Saiba... Você pelo menos tentou. Gilberto da Silva.. ii.

(4) AGRADECIMENTO. Em especial, aos meus filhos, Tiago e Giulia pelo apoio e pela compreensão nas longas ausências. Aos meus pais, Ana e Elias; aos meus irmãos, Helenita, Suzi, Edilson e Rubia por tudo que são e significam para mim. Ao professor José Cola Zanuncio pela amizade, pela orientação e pelos ensinamentos durante a realização deste curso. Ao professor Paulo De Marco pelas sugestões, discussão dos dados e análises. À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG) e a Federação das Indústrias do Estado de Minas Gerais (FIEMG) pelas bolsas e auxílios. À Celulose Nipo-Brasileira S.A., pela coleta dos insetos em seus plantios. Ao Alex Giovany de Barros Medeiros, pelo apoio e ajuda nas atividades de campo. Aos professores do Programa de Pós-graduação em Entomologia pelos ensinamentos transmitidos e sugestões no decorrer deste trabalho. Ao meu amor, Ricardo Guimarães Assis, por tudo. A minha querida amiga Helena, pela sua amizade, incentivo, carinho e. compreensão que, apesar da distância, sempre esteve presente. Ao meu grande amigo Paulo, que esteve ao meu lado nos momentos mais difíceis, pela compreensão e pela paciência. Em especial, aos meus queridos amigos Ana, Jorge “Bacana” e José Milton pela compreensão nos momentos de stress e alegrias durante o curso e nas hora do café. A Sheila, pela sua amizade, incentivo e carinho. Ao Ulysses pela sua presença de espírito e por sua amizade que fez dos meus dias, dias melhores.. iii.

(5) .. Aos meus amigos e companheiros de laboratório Fausto, Fernando, Genésio, Joel,. Marcos, Rosenilson, e Teresinha Zanuncio, pela compreensão nos momentos de stress e alegrias na hora do café. Aos amigos do curso Adrián, César Badji, Eduardo, Harley, Harvey, João, Pedro e Rodrigo pelo companheirismo e pelos momentos de alegria. As minhas amigas, Glauce e Lucrécia pelo incentivo e carinho. Aos colegas, pelos grandes momentos, nas salas de aula e durante as atividades de pesquisa. À D. Paula, secretária do Programa de Pós-Graduação em Entomologia pela presteza, competência e amizade. Aos senhores José Cláudio, Moacir e Camilo Lelis pelo auxílio e alegria durante as atividades no laboratório. Ao Departamento de Biologia Animal da Universidade Federal de Viçosa, pela oportunidade de realização deste curso.. iv.

(6) BIOGRAFIA. ONICE TERESINHA DALL’OGLIO, filha de Elias Dall’Oglio e Ana Dall’Oglio, nasceu em São Lourenço D’Oeste, Santa Catarina, em 18 de dezembro de 1965. Em 1984, ingressou no Curso de Engenharia Florestal da Universidade Federal de Mato Grosso, concluindo-o em 1989. Em maio de 1991, foi aprovada, em concurso público, para o cargo de Engenheiro Florestal da Prefeitura Municipal de Várzea Grande, Mato Grosso. Em novembro de 1991, ingressou no Curso de Especialização em Heveicultura, na área de Entomologia, obtendo o título de Especialista em Heveicultura, na Universidade Federal de Mato Grosso, Cuiabá, Mato Grosso, concluindo-o em 1992. De julho de 1992 a junho de 1994, foi bolsista de aperfeiçoamento do CNPq, na Universidade Federal de Mato Grosso. Em julho de 1994 foi aprovada, por concurso, para exercer o cargo de professor substituto da Faculdade de Engenharia Florestal da Universidade Federal de Mato Grosso. Em outubro de 1996 iniciou o Curso de Mestrado em Entomologia, na Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, Minas Gerais, defendendo a tese em fevereiro de 1999. Em abril de 1999, iniciou o Curso de Doutorado em Entomologia, na Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, Minas Gerais, defendendo a tese em março de 2003.. v.

(7) CONTEÚDO. Página RESUMO ................................................................................................................................. viii ABSTRACT ............................................................................................................................ x INTRODUÇÃO ......................................................................................................................... 1 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ....................................................................................... 5 Vegetação nativa é uma estratégia para preservar Hymenoptera inimigos naturais em cultivos de eucalipto? Abstract .............................................................................................................................. 8 Resumo ................................................................................................................................ 9 Introdução .......................................................................................................................... 10 Material e Métodos ............................................................................................................ 10 Resultados.......................................................................................................................... 11 Discussão ........................................................................................................................... 12 Literatura Citada ................................................................................................................ 15 Efeito do tipo de vegetação em populações de Lepidoptera desfolhadores em plantio de eucalipto no Estado de Minas Gerais Abstract ........................................................................................................................... 23 Resumo .............................................................................................................................. 24 Introdução .......................................................................................................................... 25 Material e Métodos ............................................................................................................ 26 Resultados.......................................................................................................................... 27 Discussão ........................................................................................................................... 28 Literatura Citada ................................................................................................................ 31. vi.

(8) Efeito da presença de sub bosque na fauna de Hymenoptera parasitóides em reflorestamento com eucalipto Abstract ........................................................................................................................... 43 Resumo .............................................................................................................................. 44 Introdução .......................................................................................................................... 45 Material e Métodos ............................................................................................................ 46 Resultados.......................................................................................................................... 47 Discussão ........................................................................................................................... 47 Literatura Citada ................................................................................................................ 51 CONCLUSÕES GERAIS ........................................................................................................61. vii.

(9) RESUMO. DALL’ OGLIO, Onice Teresinha, D.S., Universidade Federal de Viçosa, março de 2003. Heterogeneidade da vegetação Vs. diversidade de Hymenoptera parasitóides e Lepidoptera em plantios de eucalipto. Orientador: José Cola Zanuncio. Conselheiros: Paulo De Marco Jr., Angelo Pallini e Teresinha Vinha Zanuncio.. A manutenção de áreas com mata nativa, intercaladas aos plantios, pode reduzir os problemas com espécies pragas em reflorestamentos. Himenópteros parasitóides são importantes agentes de controle biológico e de regulação de insetos herbívoros em ecossistemas florestais e essas áreas de mata nativa contribuem para a manutenção de suas populações nos reflorestamentos. O objetivo desta tese foi estudar a heterogeneidade da vegetação sobre a fauna de Hymenoptera inimigos naturais, Lepidoptera e Hymenoptera parasitóides. em. plantios. de. eucalipto.. Os. experimentos. foram. conduzidos. em. reflorestamentos com Eucalyptus grandis Hill Ex Maiden, da Celulose Nipo Brasileira S.A. (Cenibra) nos municípios de Ipaba e Belo Oriente, estado de Minas Gerais. A fauna de Hymenoptera inimigos naturais foi amostrada quinzenalmente com armadilhas Malaise de abril a setembro de 1997 nos seguintes locais: i) a 100, 200 e 300m da borda em um fragmento de mata nativa; ii) na borda, em uma área de transição entre a mata nativa e o eucalipto e, iii) a 100, 200 e 300m no plantio de eucalipto. A fauna de Lepidoptera foi amostrada de abril de 1997 a março de 1998 com armadilhas luminosas, nos seguintes locais: i) a 200 e 400m da borda em um fragmento de mata nativa; ii) na borda, em uma área de transição entre a mata nativa e o eucalipto e, iii) a 200 e 400m da borda no plantio de eucalipto. Os himenópteros parasitóides foram amostrados de abril a outubro de 2001, em cinco talhões de E. grandis com e sem sub-bosque. O número de indivíduos de Hymenoptera inimigos naturais foi maior na borda (transição entre eucalipto e mata nativa) que no eucaliptal e na mata nativa. Houve diferença entre as distâncias (100, 200 e 300m) com maior abundância na mata nativa próximo à borda (100m) que no eucaliptal. Os lepidópteros foram. viii.

(10) mais abundantes na borda e no eucaliptal a 200m da borda. Houve diferença entre o eucalipto e a mata nativa (F=9,102; P=0,006), e eucalipto a 400 e a 200m da borda (F=12,359; P=0,002), com maior número de indivíduos na borda, seguido pelo eucaliptal a 200m da borda. A maioria das espécies de Lepidoptera apresentou número diferente de indivíduos entre o eucaliptal e a mata nativa. Entre o eucaliptal e a borda, seis espécies foram mais abundantes no eucaliptal e quatro na borda; entre o eucaliptal a 400 e a 200m da borda, sete espécies foram mais abundantes no eucaliptal a 200m e, entre a mata nativa a 400 e a 200m da borda, apenas uma foi mais abundante a 200m da borda. Isto sugere que a maior diversidade da vegetação contribui para a estabilidade das populações de Lepidoptera. O número total de indivíduos de Hymenoptera parasitóides foi semelhante nos talhões de eucalipto com e sem sub-bosque, com 45,65% e 54,35% dos indivíduos coletados, respectivamente, mas a data de coleta afetou a abundância dos mesmos. A família Mymaridae, a mais abundante, e Ichneumonidae não foram influenciadas pela presença ou não do sub-bosque, enquanto Scelionidae, a segunda família com maior número de indivíduos, foi mais abundante no eucaliptal sem sub-bosque (856) que naquele com sub-bosque (356).. ix.

(11) ABSTRACT. DALL’OGLIO, Onice Teresinha, D.S., Universidade Federal de Viçosa, March, 2003. Vegetal heterogeneity vs. diversity of Hymenoptera parasitoids and Lepidoptera in eucalyptus plantations . Adviser: José Cola Zanuncio. Committee members: Paulo De Marco Jr., Angelo Pallini and Teresinha Vinha Zanuncio.. The maintenance of areas with native vegetation intermingled with plantations can reduce problems with pest species. Hymenoptera parasitoids are important for biological control in forest ecosystems and populations of pests are lower in areas close native vegetation. The objective of this research was to study the effect of vegetal heterogeneity on Hymenoptera natural enemies and on Lepidoptera pests in eucalyptus plantation. This research was developed in reforested areas with Eucalyptus grandis Hill Ex Maiden of the “Celulose Nipo Brasileira S.A. (Cenibra)” in the Municipalities of Ipaba and Belo Oriente, State of Minas Gerais. Fauna of Hymenoptera natural enemies was sampled with Malaise traps and removed every fifteen days from April to September 1997 in the following sites: i) at 100, 200 e 300 meters from the border of a fragment of native vegetation; ii) at the border, in an area of transition between the native vegetation and the eucalyptus e, iii) at 100, 200 e 300 meters inside the. eucalyptus plantation. The Lepidoptera fauna was sampled from April 1997 to. March 1998 with light traps in the following sites: i) a 200 e 400 meters from the border of a fragment of native vegetation; ii) at this border in an area of transition between the native vegetation and the eucalyptus and, iii) at a distance of 200 e 400 meters from the border inside the eucalyptus plantation. Hymenoptera parasitoids were also sampled from April to October 2001 in E. grandis stands with and without understorey vegetation. The number of individuals of Hymenoptera natural enemies was higher at the border (transition between eucalyptus and native vegetation) than in the eucalyptus and in the native vegetation. Differences were also observed between distances (100, 200 e 300 meters ) with higher abundance of these individuals in the native vegetation close to the border (100 meters) than in the eucalyptus.. x.

(12) Lepidoptera were more abundant at the border and in the eucalyptus at 200m from the border. Differences were also observed between the eucalyptus and the native vegetation (F= 9.102; P= 0.006) and the eucalyptus at 400 and 200m from the border (F= 12.359; P= 0.002) with higher number of individuals at the border, followed by the eucalyptus at 200m from the border. Lepidoptera species showed difference on number of individuals between the points inside the eucalyptus and the native vegetation. Six species were more abundant in the eucalyptus and four at the border; seven were more abundant in the eucalyptus at 200m and only one was more abundant at 200 meters from the border. This suggests that higher vegetal diversity is important for the stability of Lepidoptera populations. The total number of individuals of Hymenoptera parasitoids was similar in the eucalyptus stands with and without understorey with 45.65% e 54.35% of individuals collected, respectively, but these numbers were not affected by date of their collection. The family Mymaridae, the most abundant one, and Ichneumonidae were not affected by the presence of the understorey while Scelionidae was more abundant in the eucalyptus without understorey (856) than with this vegetation (356).. xi.

(13) INTRODUÇÃO. A atividade florestal instalou-se no Brasil nos primeiros anos após seu descobrimento, pela exploração do pau-brasil que, por muito tempo, constituiu a principal atividade econômica aqui desenvolvida (SIQUEIRA, 1990). A política de incentivos fiscais e fatores como o esgotamento das reservas florestais nativas, a adaptabilidade das espécies exóticas e as características dos povoamentos implantados contribuíram para o aumento da área reflorestada no Brasil. No entanto, a menor variabilidade de florestas plantadas pode levar à ocorrência de pragas, as quais afetam as plantas de diferentes modos, podendo, mesmo, provocar sua morte (COULSON e WITTER, 1984). Muitos insetos que ocorrem em florestas causam pouco impacto no crescimento de árvores e não são, por isso, considerados pragas. Contudo, alguns podem matar as plantas ou reduzir, significativamente, seu crescimento. Muitas espécies pragas causam danos às árvores durante surtos populacionais (SPEIGHT e WAINHOUSE, 1989), os quais variam em frequência, intensidade, duração e área da floresta, o que representa implicações importantes para o manejo e controle dessas pragas (BERRYMAN, 1987; SPEIGHT e WAINHOUSE, 1989). A atenção pública à biodiversidade tropical está centrada na extinção de espécies pelo desmatamento e outras atividades humanas, como a caça e pesca, introdução de espécies exóticas e fragmentação do habitat (LUGO, 1995). Hymenoptera parasitóides são importantes para a preservação do balanço ecológico e manutenção da diversidade biológica em ecossistemas terrestres. Esse grupo de insetos é biológica e taxonomicamente pouco conhecido, mas representa o mais rico e abundante componente dos ecossistemas terrestres.. 1.

(14) Além disso, o sucesso de programas de controle biológico com esses parasitóides sugere que os mesmos desempenhem papel importante na regulação de populações de pragas (LASALLE e GAULD, 1991). Plantas hospedeiras de artrópodes pragas podem afetar direta ou indiretamente os parasitóides e predadores. Efeitos diretos de plantas podem envolver mecanismos simples, como a redução na eficiência de procura dos parasitóides pela presença de tricomas, enquanto efeitos multitróficos envolvem, frequentemente, interações complexas o que torna difícil estudar-se o impacto de inimigos naturais no controle biológico. As plantas podem influenciar diretamente os inimigos naturais pela liberação de substâncias que modificam seu comportamento ou indiretamente afetando seus hospedeiros ou presas (BOTTRELL et al., 1998). A concentração de taninos e fenóis em folhas de eucalipto não parece influenciar a dinâmica. das. interações. planta-herbívoro. para Paropsis atomaria Ol. (Coleoptera,. Chrysomelidae), mas o conteúdo de nitrogênio e fósforo afetaram o crescimento e a eficiência de alimentação dos insetos (FOX e MACAULEY 1977). O manejo integrado de pragas utiliza diferentes técnicas de controle, incluindo o controle natural por agentes biológicos (predadores e parasitóides) (OHMART, 1990). Por isto, têm-se procurado desenvolver tecnologias que considerem os princípios ecológicos e atendam às necessidades da sociedade (CROCOMO, 1990). O grau de regulação de hospedeiros por parasitóides em ecossistemas naturais é difícil de ser avaliado, mas sua importância é indicada pelo fato de insetos fitófagos poderem aumentar suas populações em áreas onde seus inimigos naturais estão ausentes ou em baixa densidade (LASALLE e GAULD, 1991). Os parasitóides são importantes pela sua diversidade e altos níveis de parasitoidismo que, frequentemente, infligem a seus hospedeiros (CAMPOS e CURE, 1992). Os Chalcidoidea e Ichneumonoidea são mais estudados para o controle biológico de pragas em florestas. Os Chalcidoidea incluem parasitóides de ovos, larvas, pupas e adultos, principalmente, de Coleoptera, Lepidoptera, Diptera e Homoptera, enquanto os mais frequentes para Ichneumonoidea podem, também, parasitar espécies de Hymenoptera (BERTI FILHO, 1985). Por isto, é necessário estudar-se a estrutura da comunidade de parasitóides, pois a taxa de parasitoidismo pode ser importante para a estrutura da comunidade total de insetos (MEMMOTT et al., 1994). Informações quantitativas de taxas de parasitoidismo, em cadeias alimentares terrestres, são raras e o conhecimento da dinâmica de populações tem se originado, principalmente, de estudos ou modelos com um ou poucos pares de hospedeiros e parasitóides.. 2.

(15) O aumento da diversidade estrutural em agroecossistemas resulta em maior diversidade de pragas e insetos benéficos (RISCH et al., 1983; ALTIERI e LETOURNEAU, 1984; ALTIERI et al., 1993; ALTIERI, 1994; MARINO e LANDIS, 1996). Por isto, a ausência de surtos extensivos de insetos em florestas tropicais é, frequentemente, citada como uma evidência da importância da diversidade na estabilidade das comunidades (GRAY, 1972). Essa situação contrasta com monoculturas florestais, mais susceptíveis a surtos populacionais de insetos, o que tem levado ao uso de florestas mistas para aumentar a regulação de pragas (SPEIGHT e WAINHOUSE, 1989). No entanto, são necessários estudos mais detalhados sobre a sobrevivência e o efeito desses agentes no controle natural. A colonização de campos cultivados por predadores e parasitóides pode ser intensificada com a proximidade da fonte dos colonizadores (ALTIERI e LETOURNEAU, 1984), pois habitats com vegetação natural são fontes de colonização e recolonização desses campos. Além disso, agroecossistemas diversificados podem fornecer maiores benefícios como a conservação do solo, redução da poluição e menor taxa de evolução de resistência a inseticidas (RISCH et al., 1983). Outro ponto importante de ecossistemas diversificados é o efeito de borda, pois muitas espécies necessitam de dois ou mais ecossistemas. O encontro de habitats em estágios sucessionais diferentes é importante, pois comunidades jovens apresentam melhores locais para forrageamento e as mais velhas melhores esconderijos. Grande número de espécies usa as bordas, enquanto outras preferem ecótones onde suas populações podem aumentar devido à maior oferta de alimento. Desta forma, operações silviculturais, como a mudança no tamanho ou forma do stand, podem mudar as bordas de ecossistemas florestais e criar melhores condições para algumas espécies (HUNTER, 1990). Áreas de vegetação nativa, intercaladas à talhões de eucalipto, aumentam a diversidade das espécies, pois a heterogeneidade da vegetação representa um princípio ecológico importante para o manejo de pragas florestais (BRAGANÇA et al., 1998). A quebra da homogeneidade representa uma estratégia adequada para diminuir problemas com pragas em plantios de eucalipto, pela preservação de remanescentes de vegetação nativa nos cultivos. Esta técnica tem sido utilizada e sua eficácia tem sido inferida, principalmente, por trabalhos isolados (BRAGANÇA et al., 1998, ZANUNCIO et al., 1998). No entanto, a grande maioria de insetos pragas, nos reflorestamentos, origina-se de áreas de vegetação nativa mas, a importância das mesmas para o controle biológico é incontestável, o que torna necessário estudar sua relação e distribuição em áreas reflorestadas (ZANUNCIO et al., 1993).. 3.

(16) O objetivo deste trabalho foi testar a hipótese de que a heterogeneidade da vegetação afeta a fauna de Hymenoptera parasitóides e de Lepidoptera desfolhadores em reflorestamento de eucalipto: i) a presença de sub bosque afeta a riqueza e abundância de Hymenoptera parasitóides nos plantios; ii) bordas e fragmentos de vegetação nativa afetam a riqueza e abundância de Hymenoptera parasitóides; e, iii) a distância da borda e a borda afetam a fauna de Lepidoptera desfolhadores em plantio de eucalipto. A introdução desta tese segue as normas da ABNT e os capítulos estão de acordo com as normas da revista “Neotropical Entomology”, com adaptações para as “Normas para Redação de Tese”, da Universidade Federal de Viçosa.. 4.

(17) REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS. ALTIERI, M.A. Biodiversity and Pest Management in Agroecosystems . New York: Food Products Press, 1994. 185p.. ALTIERI, M.A.; LETOURNEAU, D.K. Vegetation diversity and insect pest outbreaks. CRC Critical Reviews in Plant Sciences, v.2, n.1, p.131-169, 1984.. ALTIERI, M.A.; CURE, J.R.; GARCIA, M.A. The role and enhancement of parasitic Hymenoptera biodiversity in agroecosystems. In: LaSalle, J.; Gauld, I.D. (Eds.), Hymenoptera and Biodiversity. London, CAB International, 1993. p.257-275.. BERRYMAN, A.A. The theory and classification of outbreaks. In: Barbosa, P.; Schultz, J.C. (Eds.), Insect Outbreaks. San Diego, Academic Press, 1987. p.3-29.. BERTI FILHO, E. O parasitismo no controle integrado de pragas florestais. Silvicultura, v.10, n.1, p.7-10, 1985.. BOTTRELL, D.G.; BARBOSA, P.; GOULD, F. Manipulating natural enemies by plant variety selection and modification: A realistic strategy? Annual Review of Entomology, v.43, n.1, p.347-367, 1998.. BRAGANÇA, M.A.L.; DeSOUZA, O.; ZANUNCIO, J.C. Environmental heterogeneity as a strategy for pest management in Eucalyptus plantations. Forest Ecology and Management, v.102, n.1, p.9-12, 1998.. CAMPOS, W.G.; CURE, J.R. Parasitismo em população natural de Myonia piraloides Walker, 1854 (Lepidoptera: Dioptidae) em reflorestamento por Eucalyptus cloeziana. Anais da Sociedade Entomológica Brasil, v.21, n.2, p.241-249, 1992.. COULSON, R.N.; WITTER, J.A. Forest Entomology. London: J. Wiley & Sons, 1984. 669p.. 5.

(18) CROCOMO, W.B. O que é manejo de pragas. In: Crocomo, W.B. (Ed.), Manejo Integrado de Pragas. São Paulo: Ed. UNESP, 1990. p.9-34.. FOX, L.R.; MACAULEY, B.J. Insect grazing on Eucalyptus in response to variation in leaf tannins and nitrogen. Oecologia, v.29, n.1, p.145-162, 1977.. GRAY, B. Economic tropical forest entomology. Annual Review of Entomology, v.17, n.1, p.313-354, 1972.. HUNTER, M.L. Wildlife, Forests and Forestry, Principles of Managing Forests for Biological Diversity. New Jersey: Prentice- Hall, 1990. 370p.. LASALLE, J.; GAULD, I.D. Parasitic Hymenoptera and the biodiversity crisis. Redia, v.74, n.3, p.315-334, 1991.. LUGO, A.E. Management of tropical biodiversity. Ecological Applications , v.5, n.4, p.956961, 1995.. MARINO, P.C.; LANDIS, D.A. Effect of landscape structure on parasitoid diversity and parasitism in agroecosystems. Ecological Applications, v.6, n.1, p.276-284, 1996.. MEMMOTT, J.; GODFRAY, H.C.J.; GAULD, J.D. The structure of a tropical host-parasitoid community. Journal of Animal Ecology, v.63, n.2, p.521-540, 1994.. OHMART, C.P. Insect pests in intensively-managed eucalypt plantations in Australia: some thoughts on this challenge to new era in forest management. Australian Forest, v.53, n.1, p.7–12, 1990.. RISCH, S.J.; ANDOW, D.; ALTIERI, M.A. Agroecosystem diversity and pest control: data, tentative conclusions, and new research directions. Environmental Entomology, v.12, n.3, p.625-629, 1983.. 6.

(19) SIQUEIRA, J.D.P. A atividade florestal. como um dos instrumentos de desenvolvimento do. Brasil. In: CONGRESSO FLORESTAL BRASILEIRO, 6, 1990, Campos do Jordão. Anais... São Paulo: Sociedade Brasileira de Silvicultura, 1990, p.15-18.. SPEIGHT, M.R.; WAINHOUSE, D. Ecology and Management of Forest Insects. Oxford: Clarendon Press, 1989. 374p.. ZANUNCIO, J.C.; ZANUNCIO, T.V.; SANTOS, G.P. A contribuição da pesquisa em entomologia florestal para a redução dos impactos ambientais dos reflorestamentos. In: SIMPÓSIO BRASILEIRO DE PESQUISA FLORESTAL, 1, 1993, Belo Horizonte, Anais... Minas Gerais: Sociedade Brasileira de Silvicultura, 1993, p.136-142.. ZANUNCIO, J.C.; MEZZOMO, J.A.; GUEDES, R.N.C.; OLIVEIRA, A.C. Influence of strips of native vegetation on Lepidoptera associated with Eucalyptus cloeziana in Brazil. Forest Ecology and Management, v.108, n.1, p.85-90, 1998.. 7.

(20) Vegetação nativa é uma estratégia para preservar Hymenoptera inimigos naturais em cultivos de eucalipto? Onice T. Dall’Oglio1 , José C. Zanuncio 1 , Adrián J. Molina-Rugama1 , Paulo R. Cecón2 & Éric Bauce3 1. Departamento de Biologia Animal, Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG. CEP. 36571-000; 2 Departamento de Informática, Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG. CEP. 36571-000; 3 Centre de recherche en biologie forestière, Université Laval, Cité universitaire (Québec) Canada G1K 7P4 Native vegetation as a strategy to preserve natural enemies of the Hymenoptera order in an Eucalyptus plantation?. ABSTRACT - The objective was to determine the effect of vegetation type (eucalyptus vs. native vegetation) on the abundance of Hymenoptera natural enemies, in an eucalyptus plantation in Minas Gerais, Brazil. Insects were collected with Malaise traps, along a transect crossing a eucalyptus plantation and native vegetation. A total of 1,582 individuals of 534 morpho-species was captured. They belong to Braconidae, Chalcididae, Eulophidae, Ichneumonidae, Pompilidae, Scelionidae, Sphecidae and Vespidae. Higher abundance of these insects was found at the edge of the native vegetation or in adjacent areas, both in the eucalyptus plantation and in the native vegetation. Natural enemies presented population peaks in April and September in the eucalyptus plantation and on its border with the native vegetation. The distribution of these natural enemies was more homogeneous in the native vegetation, which demonstrates the importance of such areas in maintaining the diversity and density of natural enemy populations in forest plantations.. KEY WORDS: Parasitoids, predators, native forest, Eucalyptus grandis.. 8.

(21) RESUMO - O objetivo desta pesquisa foi determinar o efeito da vegetação (eucalipto/mata nativa) na abundância de inimigos naturais da ordem Hymenoptera em plantio de Eucalyptus grandis Hill Ex Maiden, no estado de Minas Gerais, Brasil. As coletas foram realizadas com armadilhas Malaise em um transecto eucalipto-mata nativa, de abril a setembro de 1997. Foram coletados 1.582 indivíduos, de 534 morfo-espécies de Hymenoptera, das famílias Braconidae, Chalcididae, Eulophidae, Ichneumonidae e Scelionidae (parasitóides) e de Pompilidae, Sphecidae e Vespidae (predadores). Esses insetos foram mais abundantes na borda da vegetação nativa e em áreas adjacentes a ela, tanto no eucalipto como na mata nativa. Esses inimigos naturais apresentaram picos populacionais em abril e setembro no eucalipto e na borda, enquanto sua distribuição foi mais homogênea na mata nativa. A maior diversidade da vegetação influenciou positivamente os inimigos naturais, o que mostra a importância de fragmentos de mata nativa para o controle biológico de pragas em áreas de eucalipto.. PALAVRAS-CHAVE: parasitóides, predadores, floresta, Eucalyptus grandis.. 9.

(22) A diversidade, abundância, sobrevivência e atividade dos inimigos naturais pode ser afetada por fatores como o microclima, disponibilidade de alimento, exigência de habitat, competição inter e intra-específica e presença de outros organismos (hiperparasitóides, predadores, homem, etc.) (Altieri et al. 1993), e o seu efeito pode variar com o arranjo temporal, espacial e intensidade de manejo da cultura. A maior diversidade ambiental aumenta a abundância e efetividade de inimigos naturais, incluindo espécies de Hymenoptera (Oliveira et al. 2000) e Hemiptera (Zanuncio et al. 1994, Zanuncio et al. 2000) devido à maior oferta de hospedeiros e presas alternativas em períodos de escassez da praga; ao fornecimento de alimento (pólen e néctar) e refúgios para parasitóides adultos e, finalmente, à manutenção de populações de pragas em níveis aceitáveis para assegurar a sobrevivência dos agentes de controle biológico (Powell 1986, Altieri 1994). Técnicas culturais como o aumento da diversidade podem favorecer populações de animais (Firkowski 1993). A colonização de áreas cultivadas por predadores e parasitóides pode ser intensificada pelo aumento de habitats adjacentes com vegetação nativa, uma vez que os mesmos são fontes importantes para a manutenção de populações de pragas em níveis baixos (Altieri & Letourneau 1984). Desta forma, habitats mais diversificados apresentam menores problemas com pragas que monoculturas (Andow 1991, Altieri et al. 1993, Altieri 1994, Zanuncio et al. 1998a), devido à maior ocorrência de inimigos naturais (Bragança et al. 1998b). Para testar a hipótese de que a diversidade de Hymenoptera inimigos naturais é maior em ambientes mais diversificados, estudou-se o efeito da vegetação sobre a fauna desses insetos.. Material e Métodos. O trabalho foi realizado no município de Ipaba, Estado de Minas Gerais, Brasil na Celulose Nipo-Brasileira S.A. (CENIBRA) a 19º 20’ de Latitude Sul e 45º 25’ de Longitude Oeste, em 2.909,65ha, sendo 815,0ha de plantio de Eucalyptus grandis Hill Ex Maiden e Eucalyptus torelliana F. Muell, intercalados com 1.363,83ha de áreas remanescentes de vegetação nativa secundária, e 730,82ha com área de pesquisa e instalações. O clima da região apresenta duas estações bem definidas: quente e úmida (outubro a março) no verão e outra fria e seca (abril a setembro) no inverno, com temperatura mínima de 13,5 ºC e máxima de 34,6 ºC e precipitação mensal de 0 a 112mm (Fig. 1).. 10.

(23) Os pontos amostrais foram traçados com auxílio de um GPS, na mesma altitude, nos locais: i) Eucalyptus grandis com sete anos de idade a 100, 200 e 300m da borda de uma área com vegetação nativa; ii) borda (área de transição entre o eucalipto e a mata nativa); e iii) na mata nativa a 100, 200 e 300m do eucalipto. A fauna de Hymenoptera foi amostrada de abril a setembro de 1997 com armadilhas Malaise (Townes 1972) instaladas ao longo de um transecto eucalipto/mata nativa, distanciadas 100m entre si, a partir do talhão de eucalipto, passando pela borda, até a mata nativa. A vegetação do sub bosque foi preservada e nenhum produto químico foi aplicado na área durante o experimento. Os Hymenoptera foram removidos quinzenalmente das armadilhas e enviados ao Laboratório de Entomologia Florestal, da Universidade Federal de Viçosa, em Viçosa, Estado de Minas Gerais, Brasil onde foram triados, quantificados e catalogados. Os indivíduos foram identificados por família com a chave de Goulet & Huber (1993) e separados em morfo-espécies. Os dados climáticos foram obtidos em estação meteorológica localizada na área deste estudo. O número médio de inimigos naturais da ordem Hymenoptera foi submetido a análise de variância com as seguintes comparações: 1) local de coleta (eucaliptal, mata nativa e área da borda), em delineamento experimental com blocos casualizados, com três tratamentos e 12 repetições constituídas pela época de amostragem; 2) o experimento foi montado em esquema de parcela subdividida, tendo nas parcelas o tipo de vegetação (eucalipto e mata nativa) e nas subparcelas as distâncias (100, 200 e 300m), em delineamento com blocos casualizados com 12 repetições (época de amostragem). As médias foram comparadas pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade e os resultados do tempo de coleta (durante 180 dias) submetidos à análise de regressão.. Resultados. Foram coletados 1.582 indivíduos de 534 morfo-espécies de inimigos naturais da ordem Hymenoptera (INH), com maior abundância da superfamília Ichneumonoidea. A riqueza e abundância de espécies parasitóides foram maiores para Ichneumonidae, Braconidae, Scelionidae, Eulophidae e Chalcididae, com a primeira família tendo 60,74% do total de indivíduos capturados. Os predadores coletados pertencem às famílias Pompilidae, Vespidae e Sphecidae (Tabela 1). O total de indivíduos dos INH variou com o local amostrado (F= 5,34; GL= 2; 22 e P= 0,013) (Fig. 2), com maior número dos mesmos na borda que no eucaliptal e mata nativa, as quais não diferiram entre si. No entanto, o tipo de local (eucaliptal e mata nativa) e a distância. 11.

(24) de amostragem, à partir da borda (100, 200 e 300m) afetaram a captura dos INH (F= 5,77; GL= 2; 44 e P= 0,006) (Tabela 2). A abundância dos INH foi maior na armadilha na mata nativa a 100m da borda que no eucaliptal à mesma distância, mas diminuiu com o aumento da distância da borda. Contudo, o número de insetos foi semelhante a 200 e 300m quando comparou-se o eucaliptal com a mata nativa (Tabela 2). A abundância dos INH foi maior na borda que no eucaliptal durante os 180 dias do período de estudo (abril a setembro de 1997), com alta ocorrência no início da amostragem (abril), seguida de queda até, aproximadamente, os 96 dias (julho) e aumento até os 180 dias (setembro). A abundância seguiu tendência semelhante no eucaliptal, porém com menores números, observando-se a partir dos 165 dias (início de setembro) comportamento semelhante de coleta entre o eucaliptal e a mata nativa (Fig. 3A). A coleta dos INH a 100m da borda não foi influenciada pelo tempo ou época de amostragem na mata nativa, com tendência de captura semelhante de indivíduos durante os 180 dias em relação aos outros locais (Fig. 3B).. Discussão. Os Hymenoptera parasitóides apresentaram maior abundância e riqueza que os predadores dessa ordem, com destaque para as famílias Ichneumonidae e Braconidae (Tabela 1), cujas espécies são importantes nos reflorestamentos de eucalipto por serem parasitóides de pragas dessa cultura. As espécies da família Ichneumonidae são parasitóides de larvas e pupas de insetos das ordens Diptera, Neuroptera, Coleoptera, Hymenoptera e, principalmente, de lagartas de Lepidoptera (Owen & Owen 1974). Ichneumonidae é uma das maiores famílias em número de espécies da classe Insecta, mas sua fauna é, ainda, pouca conhecida nos trópicos (Borror et al. 1989, Naumann 1996). Por outro lado, as espécies predadoras das famílias Pompilidae e Sphecidae alimentam-se, em sua grande maioria, de aranhas, enquanto os Vespidae predam insetos de várias ordens (Borror et al. 1989). com espécies do gênero Polistes predando lagartas de Lepidoptera pragas sendo, por isso, consideradas agentes de controle biológico (Giannotti et al. 1995). A maior abundância e riqueza de espécies de Hymenoptera na borda que no eucaliptal ou na mata nativa (Fig. 2) pode ser devido à maior diversidade de recursos nesse local (Hunter 1990), o que pode favorecer a riqueza de inimigos naturais da ordem Hymenoptera (Price et al. 1980, Altieri & Letourneau 1984). Isto concorda com Bragança et al. (1998b) que mostraram maior número de predadores e parasitóides na mata nativa e na borda da mesma com o eucaliptal, o que indica que a diversidade ambiental seja importante para a reprodução. 12.

(25) desses insetos. Tendência semelhante na amostragem desse grupo foi mostrada por Noyes (1989) e Hunter (1990). Além disso, as bordas podem funcionar como corredores de vôo para Hymenoptera (Godfray 1994). Habitats em estágios finais de sucessão podem fornecer recursos alimentares mais abundantes para adultos de parasitóides que aqueles em estágio inicial (Marino & Landis 1996). Isto sugere que a diversidade de parasitóides e a intensidade de parasitoidismo seja maior nas bordas das culturas, principalmente próximo à comunidade de plantas em estágio final de sucessão. A abundância de Hymenoptera foi semelhante no eucaliptal e na mata nativa a 200 e 300m da borda, mas decresceu com o aumento da distância dessa mata (Tabela 2), de forma semelhante ao relatado por Noyes (1989) e Bragança et al. (1998b). Isto pode ser devido à maior densidade da vegetação na mata nativa e à presença de sub bosque no talhão de eucalipto, o que poderia diminuir a eficiência de interceptação da armadilha Malaise. Os Hymenoptera parasitóides apresentaram picos populacionais em abril e setembro na borda e no eucalipto (a 100m da borda). Além disso, o número desses indivíduos foi menor em maio, junho e julho nesses locais, o que pode estar associado à queda da temperatura e umidade em agosto (Fig. 3A). No entanto, a presença desses insetos foi mais estável próximo à borda da mata nativa (100m) (Fig. 3B). As populações de inimigos naturais da ordem Hymenoptera não apresentaram mudanças sazonais na mata nativa, o que pode ser devido ao fato dessa área ter maior quantidade e/ou qualidade de recursos disponíveis. Isto é importante para a manutenção de populações desses indivíduos, principalmente durante variações climáticas, as quais podem influenciar a distribuição e a abundância de Hymenoptera (Altieri et al. 1993). As populações de insetos não apresentam densidades constantes (Guedes et al. 2000), com flutuação de acordo com a disponibilidade de alimento, a qual, em princípio, é regulada pela sucessão da floresta (Dethier 1959 citado por Wallner 1987, Zanuncio et al. 1998b). Danos por insetos-praga são, normalmente, menores em culturas diversificadas e com remanescentes de vegetação nativa (Risch et al. 1983, Altieri & Letourneau 1984, Bragança et al. 1998a, Zanuncio et al. 1998a). Por isto, a manutenção ou implantação de faixas de vegetação nativa, próximas aos plantios de eucalipto, podem melhorar a distribuição de inimigos naturais da ordem Hymenoptera e reduzir a ocorrência de surtos de Lepidoptera pragas (Bragança et al. 1998b, Zanuncio et al. 1998a). A distribuição de reserva nativa e áreas de preservação permanente, entre talhões de eucalipto, pelo aumento da transição ou borda pode ser uma estratégia adequada para o aumento da diversidade de espécies benéficas, as quais podem ter maior impacto sobre suas presas ou hospedeiros em habitats mais diversificados (Root 1973). Esta técnica deve ser. 13.

(26) empregada com cuidado pois embora a diversificação ambiental esteja sendo recomendada de forma indiscriminada são necessários estudos detalhados para cada caso antes que a mesma seja considerada adequada (Tonhasca & Byrne 1994). No entanto, como a maior diversidade da vegetação influenciou positivamente os Hymenoptera inimigos naturais, a diversificação da vegetação pode e deve ser usada em áreas com cultivos de eucalipto. No entanto, devem ser desenvolvidos estudos sobre os recursos presentes no agroecossistema, como sub bosque e/ou fragmentos de mata nativa, visando beneficiar os inimigos naturais e aumentar o controle natural de espécies pragas em áreas de eucalipto.. Agradecimentos. A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), à Federação das Indústrias do Estado de Minas Gerais (FIEMG) e a Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG). À Celulose Nipo-Brasileira S.A., pelo desenvolvimento dessa pesquisa em suas áreas.. 14.

(27) Literatura Citada. Altieri, M.A. 1994. Biodiversity and Pest Management in Agroecosystems. New York, Food Products Press, 185p.. Altieri, M.A. & D.K. Letourneau. 1984. Vegetation diversity and insect pest outbreaks. CRC Crit. Rev. Plant Sci. 2: 131-169.. Altieri M.A., J.R. Cure & M.A. Garcia. 1993. The role and enhancement of parasitic Hymenoptera biodiversity in agroecosystems, p.257-275. In: J. LaSalle & I.D. Gauld (eds.), Hymenoptera and Biodiversity. London, CAB International, 348p.. Andow D.A. 1991. Vegetational diversity and arthropod population response. Ann. Rev. Entomol. 36: 561-586.. Borror D.J., C.A. Triplehorn & N.F. Johnson. 1989. (eds.) An Introduction to the Study of Insects. New York, Saunders College Publishing, 875p.. Bragança M., O. DeSouza & J.C. Zanuncio. 1998a. Environmental heterogeneity as a strategy for pest management in Eucalyptus plantations. For. Ecol. Manage. 102: 9-12.. Bragança, M., J.C. Zanuncio, M. Picanço & A.J. Laranjeiro. 1998b. Effects of environmental heterogeneity on Lepidoptera and Hymenoptera populations in Eucalyptus plantations in Brazil. For. Ecol. Manage. 103: 287-292.. Firkowski, C. 1993. Manipulação de habitat em monoculturas florestais. In: SIMPÓSIO BRASILEIRO DE PESQUISA FLORESTAL, 1, 1993, Belo Horizonte. Anais... Belo Horizonte: Folha de Viçosa, pp. 143-160.. Giannotti, E., F. Prezoto & V.L.L. Machado. 1995. Foraging activity of Polistes lanio (Fabr.) (Hymenoptera: Vespidae). An. Soc. Entomol. Brasil 24: 455-463.. Godfray, H.C.J. 1994. Parasitoids, Behavioral and Evolutionary Ecology. Princeton, Princeton Univ. Press, 473p.. 15.

(28) Goulet, H. & J.T. Huber. 1993. (eds.) Hymenoptera of the World: An Identification Guide to Families. Ottawa, Research Branch Agriculture Canada Publication, 668p.. Guedes, R.N.C., T.V. Zanuncio, J.C. Zanuncio & A.G.B. Medeiros. 2000. Species richness and fluctuation of defoliator Lepidoptera populations in Brazilian plantations of Eucalyptus grandis as affected by plant age and weather factors. For. Ecol. Manage. 137: 179-184.. Hunter, M.L. 1990. Wildlife, Forests, and Forestry: Principles of Managing Forests for Biological Diversity. New Jersey, Prentice Hall, 370p.. Marino, P.C. & D.A. Landis. 1996. Effect of landscape structure on parasitoid diversity and parasitism in agroecosystems. Ecol. Applic. 6: 276-284.. Naumann, I.D. 1996. Hymenoptera, p. 916-1000. In: I.D. Naumann (ed.), The insects of Australia. Australia, Melbourne University Press, 1137p.. Noyes, J.S. 1989. A study of five methods of sampling Hymenoptera (Insecta) in a tropical rainforest, with special reference to the Parasitica. J. Nat. Hist. 23: 285-298.. Oliveira, H.N., J.C. Zanuncio, D. Pratissoli & I. Cruz. 2000. Parasitism rate and viability of Trichogramma maxacalii (Hym.: Trichogrammatidae), parasitoid of the Eucalyptus defoliator Euselasia apisaon (Lep.: Riodinidae), on eggs of Anagasta kuehniella (Lep.: Pyralidae). For. Ecol. Manage. 130: 1-6.. Owen, D.F. & J. Owen. 1974. Species diversity in temperate and tropical Ichneumonidae. Nature 249: 583-584.. Powell, W. 1986. Enhancing parasitoid activity in crops, p. 321-340. In: J. Waage & D. Greathead (eds.), Insect Parasitoids. London, Academic Press, 389p.. 16.

(29) Price, P.W., C.E. Bouton, P. Gross, B.A. McPheron, J.N. Thompson & A.E. Weis. 1980.. Interactions among three trophic levels: influence of plants on interactions between insect herbivores and natural enemies. Ann. Rev. Ecol. Syst. 11: 41-65.. Risch, S.J., D. Andow & M.A. Altieri. 1983. Agroecosystem diversity and pest control: data, tentative conclusions, and new research directions. Environ. Entomol. 12: 625-629.. Root, R.B. 1973. Organization of a plant-arthropod association in simple and diverse habitats: the fauna of collards (Brassica oleracea). Ecol. Monogr. 43: 95-124.. Tonhasca, A. & D.N. Byrne. 1994. The effects of crop diversification on herbivorous insects: a meta-analysis approach. Ecol. Entomol. 19: 239-244.. Townes, H.A. 1972. A light-weight Malaise trap. Entomol. News 83: 239-247.. Wallner, W.E. 1987. Factors affecting insect population dynamics: differences between outbreak and non-outbreak species. Ann. Rev. Entomol. 32: 317-340.. Zanuncio, J.C., J.B. Alves, T.V. Zanuncio & J.F. Garcia. 1994. Hemipterous predators of eucalipt defoliator caterpillars. For. Ecol. Manage. 65: 65-73.. Zanuncio, J.C., J.A. Mezzomo, R.N.C. Guedes & A.C. Oliveira. 1998a. Influence of strips of native vegetation on Lepidoptera associated with Eucalyptus cloeziana in Brazil. For. Ecol. Manage. 108: 85-90.. Zanuncio, T.V., J.C. Zanuncio, M.M.M. Miranda & A.G.B. Medeiros. 1998b. Effect of plantation age on diversity and population fluctuation of Lepidoptera collected in Eucalyptus plantations in Brazil. For. Ecol. Manage. 108: 91-98.. Zanuncio, J.C., T.V. Zanuncio, R.N.C. Guedes & F.S. Ramalho. 2000. Effect of feeding on three Eucalyptus species on the development of Brontocoris tabidus (Het.: Pentatomidae) fed with Tenebrio molitor (Col.: Tenebrionidae). Bioc. Sci. Tec. 10: 443450.. 17.

(30) Tabela 1. Riqueza e abundância das superfamílias e famílias de inimigos naturais da ordem Hymenoptera coletados de abril a setembro de 1997, Município de Ipaba, estado de Minas Gerais, Brasil. (E1, E2 e E3, eucaliptal; B, borda da mata nativa; Mn1, Mn2 e Mn3, mata nativa). Superfamília/ Família 1. Parasitóides Chalcidoidea Chalcididae Eulophidae Ichneumonoidea Braconidae Ichneumonidae Platygastroidea Scelionidae 2. Predadores Vespoidea Pompilidae Sphecidae Vespidae Total de indivíduos * Frequência. Ponto Amostral E3 B Mn1 Mn2 Mn3. F(%)*. Espé- Indivícies duos. E1. E2. 4 13. 4 8. 9 9. 8 12. 7 10. 1 13. 0 3. 2,08 4,30. 31 28. 33 68. 14 90. 12 104. 10 138. 56 216. 35 279. 22 97. 9 37. 10,00 60,74. 110 260. 158 961. 4. 37. 15. 15. 27. 11. 3. 7,08. 34. 112. 1 2 16 144. 4 3 13 185. 8 3 75 267. 9 4 24 344. 25 5 20 408. 22 2 10 178. 3 4,55 0 1,20 1 10,05 56 100,00. 32 16 23 534. 72 19 159 1.582. 18.

(31) Tabela 2. Número médio de indivíduos dos inimigos naturais da ordem Hymenoptera coletados com armadilha Malaise ao longo de um transecto eucaliptal-mata nativa, de abril a setembro de 1997. Município de Ipaba, estado de Minas Gerais, Brasil.. Distância da Borda (m). Tipo de Vegetação* Eucaliptal Mata Nativa. 100. 21,75 aB. 31,58 aA. 200. 14,50 abA. 13,33 bA. 300. 10,83 bA. 4,42 cA. * Médias seguidas de, pelo menos, uma mesma letra minúscula na coluna, e maiúscula na linha, não diferem entre si a 5% de probabilidade pelo teste de Tukey.. 19.

(32) Temperatura Máxima Temperatura Mínima Precipitação. 40. 100. 30 80. 25 20. 60. 15. 40. 10. Precipitação (mm). Temperatura (ºC). 35. 120. 20. 5 0. 0 Abr. Mai. Jun. Jul. Ago. Set. Figura 1. Temperatura máxima e mínima (ºC) e precipitação (mm) de abril a setembro de 1997. Município de Ipaba, estado de Minas Gerais, Brasil.. 20.

(33) 35. a. Número de Indivíduos. 30 25 20. b. b. 15 10 5 0 Eucalipto. Borda. Mata Nativa. Local Figura 2. Média e erro padrão do número de indivíduos de inimigos naturais da ordem Hymenoptera coletados com armadilhas Malaise ao longo de um transecto eucaliptal-mata nativa, de abril a setembro de 1997. Município de Ipaba, estado de Minas Gerais, Brasil.. 21.

(34) 70. A. Eucalipto. Número de indivíduos. 60. Borda. 50 40 30 20 10 0 0. 15. 30. --Abr--. 45. 60. --Mai--. 75. 90. --Jun--. 105 --Jul--. 120. 135. --Ago--. 150. 165. 180. --Set--. Tempo 50. B. Número de indivíduos. 45 40 35 30 25 20 15. Yˆ = Y = 31 , 58. 10 5 0 0. 15. 30. --Abr--. 45 --Mai--. 60. 75. 90. --Jun--. 105 120 135 150 165 180 --Jul--. --Ago--. --Set--. Tempo Figura 3. Estimativa do número de indivíduos de inimigos naturais da ordem Hymenoptera, coletados com armadilha Malaise, no eucaliptal e na borda (A) e na mata nativa (B) em função do tempo (abril a setembro de 1997). Município de Ipaba, estado de Minas Gerais, Brasil. Y = 44,204 – 0,945**x + 0,006**x 2 , R2 = 0,818 (eucalipto), Y + 70,843 – 1,131**x + 0,006**x2 , R2 = 0,804 (borda ou transição). ** significativo a 1% pelo teste “t”.. 22.

(35) Efeito do tipo de vegetação em populações de Lepidoptera em um plantio de Eucalyptus grandis no Estado de Minas Gerais Onice T. Dall’Oglio1, José C. Zanuncio 1, Paulo De Marco Jr.2, Teresinha V. Zanuncio3 1Universidade. Federal de Viçosa, Departamento de Biologia Animal, Viçosa, MG. CEP. 36.571-000; 2 Universidade Federal de Viçosa, Departamento de Biologia Geral, Viçosa, MG. CEP. 36.571-000; 3 Universidade Federal de Viçosa, Sociedade de Investigações Florestais SIF, Viçosa, MG. CEP. 36.571-000. Effect of vegetation type on populations of Lepidoptera defoliators in eucalyptus stand in the State of Minas Gerais, Brazil. ABSTRACT - Abundance of individuals and species of Lepidoptera defoliators was evaluated in a stand of eucalyptus at 200 and 400 meters from the border eucalyptus/native vegetation, in this border and inside a native vegetation area at 200 and 400 meters from this border in the Municipality of Ipaba, State of Minas Gerais, Brazil. One light trap was used per sampling site during one night every fifteen days from April 1997 to March 1998. Insects collected were sent to the. Biological Control Laboratory of the “Universidade Federal de Viçosa” in. Viçosa, Municipality of Viçosa, State of Minas Gerais, Brazil where they were separated, counted and identified. A total of 20,071 individuals of 590 species was collected. Higher number of individuals of pest species was collected in the eucalyptus at 200 and 400 meters from the transition while non-pest species were more abundant in the transition. Number of individuals of Lepidoptera in the eucalyptus stand was higher than in the native vegetation (F= 9.102; P= 0.006). The trap inside the eucalyptus at 200 meters captured higher number of Lepidoptera individuals than that at 400 meters from the border (F= 12.359; P= 0.002). Higher number of individuals was found in collections number 24 and 25 at the end of the raining period (March).. KEY WORDS: herbivory, reforestation, Eucalyptus grandis, native vegetation.. 23.

(36) RESUMO - O objetivo deste trabalho foi estudar a abundância de indivíduos e a riqueza de espécies de Lepidoptera em talhões de Eucalyptus grandis Hill Ex Maiden a 200 e 400m da transição eucalipto/mata nativa, na transição e na mata nativa a 200 e 400m da transição. O estudo foi conduzido na Celulose Nipo Brasileira S.A. (Cenibra), no município de Ipaba, estado de Minas Gerais. Foram instaladas cinco armadilhas luminosas, uma em cada ponto amostral, sendo as mesmas ligadas quinzenalmente, de abril de 1997 a março de 1998. O material coletado foi levado ao Laboratório de Controle Biológico da Universidade Federal de Viçosa onde foi triado, contado e identificado. Foram coletados 20.071 indivíduos de 590 espécies. As espécies pragas apresentaram maior abundância no eucalipto a 200m da borda. As espécies não pragas foram mais abundantes na borda e próximo a esta. O número de indivíduos coletados foi maior no eucalipto que na mata nativa (F= 9,102; P= 0,006). Para a distância da borda, a abundância foi maior no eucalipto a 200m da borda (F= 12,359; P= 0,002). Maior abundância de lepidópteros foi registrada no final do período chuvoso (março). As populações de insetos foram mais estáveis nesta região o que pode ser devido ao fato dos plantios. da. Cenibra. serem. intercalados. com. fragmentos. de. mata. nativa.. Isto,. consequentemente, favorece o aumento da diversidade de vegetação nos mesmos e a redução da abundância de pragas primárias e secundárias.. PALAVRAS-CHAVE: herbivoria, reflorestamento, Eucalyptus grandis, mata nativa.. 24.

(37) No Brasil, o reflorestamento com Eucalyptus tem apresentado crescimento acentuado pelo fato de suas espécies poderem desenvolver-se em uma grande variedade de habitats (Zanuncio 1993), incluindo aqueles com menor fertilidade e disponibilidade de água (Ohmart & Edwards 1991). Esses reflorestamentos constituem uma das bases para a indústria florestal do Brasil (Siqueira 1990), mas podem favorecer insetos pragas, como espécies da ordem Lepidoptera, que causam danos em eucalipto, principalmente em áreas com baixa diversidade de vegetação (Zanuncio et al. 1994, 1998b). A implementação de um modelo silvicultural com alta tecnologia, para alcançar maior produtividade e qualidade, leva à simplificação ambiental e à possibilidade de ocorrência de pragas (Laranjeiro 1994), pois existem no Brasil muitas espécies de insetos que podem adaptar-se ao eucalipto. Insetos fitófagos são comuns em ecossistemas florestais mas poucas espécies podem provocar desfolhamento e causar danos em surtos populacionais (Mattson & Addy 1975, Campos & Cure 1993, Schowalter et al. 1986). No entanto, pouco se conhece sobre o impacto de herbívoros quando suas populações são baixas, principalmente em agroecossistemas florestais nos trópicos (Campos & Cure 1993). O grau de herbivoria é função do tamanho das populações e pode ser afetado por fatores como natalidade, mortalidade e dispersão das populações de insetos fitófagos ou, ainda, por variáveis abióticas como defesas físicas e nutrientes, além de fatores bióticos como a bioquímica da planta, predação e parasitoidismo e estrutura da floresta (Schowalter et al. 1986). Outros fatores que podem explicar o fato de monoculturas serem mais afetadas por insetos pragas inclui a maior concentração de alimento para herbívoros especialistas e maiores perímetros para imigração de pragas (Altieri & Letourneau 1984). Os plantios florestais, apesar de relativamente homogêneos, podem demonstrar maior grau de complexidade e diversidade espacial e temporal que monoculturas anuais (Campos & Cure 1993). No entanto, essas últimas são mais sujeitas à ataques de pragas (Altieri & Letourneau 1984, Schowalter et al. 1986, Andow 1991), pois a maior heterogeneidade da vegetação pode reduzir surtos de pragas em plantios de eucalipto (Bragança et al. 1998a, 1998b, Zanuncio et al. 1998a). O manejo integrado de pragas no Brasil inclui o uso de remanescentes de vegetação nativa intercalados com plantios de eucalipto (Bragança et al. 1998a), visando diminuir os picos populacionais de espécies pragas. As hipóteses dos inimigos naturais e da concentração de recursos (Root 1973) geram predições diferentes sobre a abundância relativa de herbívoros em mono e policulturas (Risch et al. 1983, Andow 1991). Insetos herbívoros tem maior dificuldade para encontrar suas plantas hospedeiras em habitats mais heterogêneos, e o. 25.

(38) impacto de inimigos naturais é maior em culturas perenes que em anuais (Price et al. 1980, Andow 1991). Por isto, a manutenção e/ou implantação de áreas com vegetação nativa favorecem a distribuição de inimigos naturais que podem reduzir as populações de lepidópteros desfolhadores (Bragança et al. 1998b). O objetivo deste trabalho foi testar a hipótese de que a heterogeneidade da vegetação afeta a fauna de Lepidoptera desfolhadores em cultivos de eucalipto.. Material e Métodos. O trabalho foi conduzido na fazenda Macedônia, da Celulose Nipo-Brasileira S.A. (CENIBRA), no município de Ipaba, estado de Minas Gerais, localizada a 19º 20’ de latitude sul e 45º 25’ de longitude oeste. A região tem de 200 a 900 metros de altitude e relevo de suave ondulado a montanhoso, clima subtropical úmido, temperatura média anual de 20 a 23ºC e precipitação anual entre 1.000 e 1.400mm, com duas estações bem definidas, uma seca e outra chuvosa. A vegetação florestal original da região variava de subperenifólia à semicaducifólia ou caducifólia (Golfari 1975). Os lepidópteros foram amostrados no talhão 43/90 de Eucalyptus grandis Hill Ex Maiden com área de 20,09 hectares, espaçamento 3 x 2 metros e sete anos de idade, no início do experimento e em um remanescente de vegetação nativa, representado por um fragmento de Mata Atlântica, em estágio secundário e bastante alterado pela ação antrópica. Não foram efetuados tratos culturais durante o período de coleta, mantendo-se o sub bosque com ervas e arbustos de pequeno porte. A fauna de Lepidoptera foi amostrada em coletas quinzenais, de abril de 1997 a março de 1998, com cinco armadilhas luminosas do tipo Intral AL 012, providas de lâmpadas negras fluorescentes e ligadas a baterias de 12 volts. Os pontos amostrais foram definidos com auxílio de um GPS a 200 metros um do outro, em um transecto, abrangendo o talhão de eucalipto e o fragmento de mata nativa. As primeira e segunda armadilhas foram situadas no talhão de eucalipto a 400 e a 200m da borda com a mata nativa (E400 e E200); a terceira na borda eucaliptal/mata nativa (Borda) e as quarta e quinta no fragmento de mata nativa, a 200 e 400m da borda do eucaliptal (M200 e M400), penduradas em árvores a dois metros de altura. As armadilhas foram ligadas a cada 15 dias, entre 17 e 18 horas e desligadas na manhã seguinte, quando os insetos foram coletados. Os sacos plásticos, contendo os insetos, foram rotuladas com o número da armadilha, data e local e levados à sede da fazenda, onde foram acondicionados em mantas entomológicas e enviados. 26.

(39) à Universidade Federal de Viçosa (UFV), onde os insetos foram triados e contados. A identificação das espécies de Lepidoptera foi feita por comparação com coleções do Laboratório de Controle Biológico do Instituto de Biotecnologia Aplicada à Agropecuária (BIOAGRO) e do Museu de Entomologia da UFV. Os lepidópteros foram divididos em quatro grupos: i) grupo I- espécies pragas primárias do eucalipto; ii) grupo II- espécies pragas secundárias do eucalipto; iii) grupo IIIespécies sem importância definida para a cultura do eucalipto; e, iv) grupo IV- espécies não identificadas (Zanuncio et al. 1994, 1998a). Os dados foram analisados ao longo do período de amostragem por local (eucaliptal, borda e mata nativa) e distância da borda (200 e 400m) para o total de lepidópteros e para os quatro grupos. Foi feita análise de medidas repetidas para o total de lepidópteros coletados e para as espécies com maior número de indivíduos, comparando-se o eucaliptal com a mata nativa, eucaliptal com a borda, eucaliptal a 400m e 200m da borda e mata nativa a 400m e 200m da borda.. Resultados. A abundância de insetos foi maior na borda entre o eucaliptal e a mata nativa com 6.623 indivíduos (ponto Borda), seguido pelo eucaliptal a 200m da borda (ponto E200) com 6.549 indivíduos. Foram coletadas 590 espécies de Lepidoptera, com maior riqueza na borda (451 espécies), seguida pelo eucaliptal a 200m da borda (372 espécies), com as espécies pragas primárias representando, apenas, 2,20% do total de espécies coletadas. O grupo IV foi o mais abundante com 46,30% do total de indivíduos coletados, enquanto o grupo I, espécies pragas primárias do eucalipto, teve apenas 9,01% dos indivíduos coletados. O grupo I apresentou o maior número de indivíduos por espécie, enquanto o grupo IV apresentou o menor número (Tabela 1). Os grupos I e II foram mais abundantes no eucaliptal a 200 e a 400m da borda que nos outros locais. O grupo III foi mais abundante no eucaliptal a 200m da borda seguido pela borda, enquanto o grupo IV foi mais abundante na borda, seguida pelo eucaliptal a 200m da borda. A abundância dos quatro grupos foi menor no fragmento de mata nativa a 200 e 400m da borda (Fig. 1). A abundância dos lepidópteros foi afetada pelo local de amostragem com diferença entre o eucaliptal e a mata nativa (F= 9,102; P= 0,006) e eucaliptal a 400 e a 200m da borda (F= 12,359; P= 0,002), com maior abundância na borda, seguida pelo eucaliptal a 200m da. 27.

(40) borda (Tabelas 1 e 2). A maioria das espécies de Lepidoptera foi mais abundante no eucalipto quando comparado com a mata nativa; na comparação entre eucalipto e borda 10 espécies apresentaram diferenças em abundância, sendo cinco mais abundantes no eucaliptal e cinco na borda; na comparação da distância dentro do talhão de eucalipto oito espécies apresentaram diferenças em abundância, com sete mais abundantes no eucaliptal a 200m e apenas uma mais abundante no eucalipto a 400m da borda; na comparação da distância dentro da mata nativa apenas uma espécie foi mais abundante a 200m da borda (Tabela 2, Figs. 2 a 8). A abundância de lepidópteros ao longo do período de coleta foi maior nas coletas 24 e 25 (Fig. 9), no final do período chuvoso (março). O grupo I foi mais abundante nas coletas 1, 5 e 7 (abril, junho e julho/1997) e 23 e 24 (fevereiro e março/1998) (Fig. 10), enquanto o II apresentou maior abundância nas coletas 1 e 24 (Fig. 11) e os III e IV foram mais abundantes nas coletas 24 e 25 (Fig. 12 e 13).. Discussão. A maior abundância de indivíduos na borda e no eucaliptal a 200m da borda (Tabela 1, Fig. 1) pode ser explicada pelo fato de áreas de transição oferecerem maior diversidade de recursos e habitats (Hunter 1990). Por outro lado, essa maior abundância pode, também, ser devido ao tipo de armadilha, que pode ter atraído insetos do eucalipto e da mata nativa. A aparente riqueza na borda da reserva é, provavelmente, devido a confluência de dois habitats distintos e, com isso, as armadilhas capturam insetos de ambos os locais (Zanuncio et al. 1998a). A abundância de pragas primárias e secundárias foi maior no eucaliptal (Tabela 1, Fig. 1), de forma semelhante ao relatado por Bragança et al. (1998b). As pragas primárias apresentaram maior número de indivíduos por espécie, o que concorda com Zanuncio et al. (1998b). Isto deve-se, provavelmente, ao fato dessas espécies se alimentarem em plantas de eucalipto e poderem aumentar suas populações pela grande quantidade de alimento disponível. As espécies pragas foram mais abundantes no eucaliptal e as não pragas na borda e no eucaliptal próximo a borda, o que concorda com Bragança et al. (1998b). Esses resultados eram esperados, pois as espécies pragas já estão adaptadas ao eucalipto, enquanto as não pragas estão, provavelmente, explorando outros recursos presentes na borda e/ou próximo à mesma. A variabilidade na resposta de herbívoros à diversidade de plantas pode ser devido à procedimentos experimentais e processos evolutivos e é aumentada pelo grande número de efeitos diretos e indiretos (como por exemplo, outros níveis tróficos) agindo simultaneamente. 28.

(41) no campo (Coll & Bottrell 1994). Isto ocorre pelo fato das populações de insetos inimigos naturais tenderem a ser maiores em habitats diversificados (Root 1973). Além disso, diferenças entre plantios de eucalipto com e sem faixas de vegetação nativa podem ser, parcialmente, devido ao impacto diferenciado de inimigos naturais que agem, principalmente, nos estágios imaturos dos insetos amostrados (Zanuncio et al. 1998a). Os reflorestamentos com eucalipto apresentam elevado grau de homogeneidade em relação à mata nativa tropical, mas níveis diferentes de danos em locais distintos dessa monocultura podem refletir diferentes condições bióticas e abióticas ao longo do gradiente espacial e temporal da floresta (Campos & Cure 1993). A abundância de insetos foi maior no final do período chuvoso, o que concorda com Guedes et al. (2000) que constataram maior abundância de Lepidoptera desfolhadores de outubro a fevereiro. Muitas espécies de Lepidoptera desfolhadores foram coletadas de janeiro a abril e em outubro e novembro, o que pode estar relacionado ao fato das mesmas dependerem, por exemplo, de umidade (Zanuncio et al. 1994). Os fatores climáticos, principalmente a precipitação e a temperatura, são importantes para a distribuição temporal e espacial dos organismos por influenciarem a disponibilidade de alimento e os inimigos naturais. Além disso, plantas mais velhas de eucalipto favorecem a riqueza e a abundância de Lepidoptera desfolhadores em relação à plantas mais jovens (Guedes et al. 2000). A temperatura, também, afeta aspectos como a atividade e o desenvolvimento dos insetos, de acordo com os diferentes micro-habitats que os mesmos ocupam nas florestas. Por isto, a sua flutuação é maior nas copas onde as folhas ficam expostas a luz solar direta durante o dia e refrescam rapidamente à noite (Speight & Wainhouse 1989). Existem muitos estudos sobre o efeito da diversificação de culturas em populações de insetos (Altieri & Letourneau 1984, Altieri et al. 1993, Altieri 1994, 1999), mas a resposta de artrópodes em sistemas anuais comparado à sistemas perenes é pouco conhecida (Andow 1991). No entanto, Zanuncio et al. (1998a) sugerem que o uso de faixas de vegetação nativa em plantios de eucalipto aumenta a diversidade de espécies de plantas e insetos e isso parece diminuir os níveis das populações, os danos e as possibilidades de surtos populacionais de lepidópteros desfolhadores. As populações de insetos foram mais estáveis nesta região que em outras onde surtos dessas espécies são comuns (Zanuncio et al. 1994). Isto pode ser explicado pelo fato dos plantios. da. Cenibra. serem. intercalados. com. fragmentos. de. mata. nativa. o. que,. consequentemente, pode aumentar a diversidade de vegetação e reduzir a abundância de pragas primárias e secundárias. Portanto, o manejo de áreas com cultivos de eucalipto onde os. 29.

(42) fragmentos de mata são preservados e intercalados aos talhões é uma tática viável para o controle integrado de pragas.. Agradecimentos. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), à Federação das Indústrias do Estado de Minas Gerais (FIEMG) e à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG). À Celulose Nipo-Brasileira S.A., pela coleta do material entomológico em sua área.. 30.