GABRIEL MENDES MARCUSSO
“EPIFITISMO VASCULAR EM DUAS FISIONOMIAS VEGETAIS, FLORESTA PALUDOSA E FLORESTA ESTACIONAL SEMIDECIDUAL NO
MUNICÍPIO DE BOTUCATU, ESTADO DE SÃO PAULO, BRASIL.”
Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências do campus de Rio Claro, Universidade Estadual Paulista, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas (Biologia Vegetal).
Orientador: Prof. Dr. Reinaldo Monteiro
floresta paludosa e floresta estacional semidecidual no município de Botucatu, estado de São Paulo, Brasil / Gabriel Mendes Marcusso. - Rio Claro, 2015
88 f. : il., figs., gráfs., tabs., mapas
Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências de Rio Claro
Orientador: Reinaldo Monteiro
1. Ecologia vegetal. 2. Mata Atlântica. 3. Epífitas. 4. Hemiepífitas. 5. Forófitos. 6. Escola do meio ambiente. I. Título.
AGRADECIMENTOS
Ao meu orientador, professor Dr. Reinaldo Monteiro, por ter possibilitado que esse projeto tenha sido concretizado, pelos aprendizados e experiências desses dois anos e, principalmente, pela valiosa orientação e colaboração em todo esse tempo que desenvolvi esse trabalho. Foi com grande prazer e orgulho que trabalhei durante esse período sob sua orientação.
À Dr. Eliana N. Gabriel pela permissão para realizar esse trabalho na EMA. Ao CNPq pela bolsa concedida.
Agradeço aos especialistas que auxiliaram nas identificações: Dra. Andréa Costa (Vriesea), Msc. Edlley Pessoa (Campylocentrum), Msc. Daniele Monteiro (Peperomia), Dr. Fábio Pinheiro (Epidendrum), Dr. Júlio Lombardi (Cactaceae), Dr. Pedro Moraes (Lauraceae), Msc. Bruno Amorim e Msc. Augusto Giaretta (Myrtaceae), Msc. Leonardo Biral (Celastraceae e diversas famílias arbóreas), Msc. Rodrigo Morais, Gabriel Sabino e Pedro Dickfeldt (diversas famílias arbóreas).
Aos professores Dr. Rodrigo A. Kersten e Dra. Alessandra T. Fidelis pelas valiosas colaborações.
Pelas sugestões, leituras críticas e “discutições botânicas”, agradeço aos amigos de Departamento, Rodrigo Morais, Diogo Araújo, Gabriel Sabino e Vitor Kamimura, assim como outros discentes do Departamento de Botânica da UNESP de Rio Claro, que em menor intensidade, também compartilharam e colaboraram com a minha formação.
Pela paciência em realizar várias vezes leituras, críticas e sugestões na redação desse trabalho, agradeço à Bianca Fazio Rius.
RESUMO
O epifitismo vascular é responsável por considerável parcela da biodiversidade dos trópicos. Neste trabalho foi avaliada a composição florística das epífitas vasculares, a distribuição vertical e as relações da comunidade epifítica vascular com seus respectivos forófitos (tipo de ritidoma, altura e diâmetro) em uma floresta paludosa (FP) e uma floresta estacional semidecidual (FES) no município de Botucatu, SP. Para o levantamento florístico foram realizadas coletas mensais durante o período de um ano (junho de 2013 a junho de 2014). As epífitas foram classificadas de acordo com as categorias ecológicas e síndromes de dispersão em que se enquadram. Comparações de similaridades entre a área estudada com outros trabalhos disponíveis na literatura foram realizadas, através do índice de similaridade de Jaccard (modificado). Para a identificação foram utilizados trabalhos taxonômicos, consulta a herbários e a especialistas. O material coletado foi preparado e depositado no Herbário Rioclarense (HRCB). A amostragem para avaliar as relações entre epífitas e forófitos foi realizada em transectos lineares ao longo da área de estudo, utilizando método de quadrantes centrados (PAP ≥ 15 cm). Foram identificadas 87 espécies de epífitas vasculares pertencentes a 51 gêneros e 13 famílias, sendo a FP a fisionomia com maior riqueza. Orchidaceae, Polypodiaceae, Bromeliaceae e Piperaceae foram as famílias mais representativas. 72,4% são anemocóricas e 87,4% holoepífitas obrigatórias. 19,5% das espécies são endêmicas do Domínio Atlântico e 33,3% do Brasil. Sete espécies encontram-se ameaçadas ou quase ameaçadas de extinção. A área estudada foi mais similar a áreas no Paraná, Rio Grande do Sul e Argentina. Das árvores amostradas, 28,2% e 56,3%, respectivamente na FES e na FP, apresentaram-se como suporte para as epífitas. As espécies de árvores que apresentaram os maiores números de indivíduos foram as que também apresentaram os maiores números de forófitos. A espécie de forófito Protium heptaphyllum relacionou-se com as maiores notas de abundância. As holoepífitas ocorreram na maioria dos forófitos nas duas fisionomias, enquanto as hemiepífitas apresentaram uma baixa ocorrência na FES. A maioria dos forófitos na FES (69,7%; R²:0,99) apresentaram epífitas na copa, e na FP, a maioria (62,4%; R²:0,93), apresentou epífitas no fuste baixo. Não houve diferenças significativas entre as notas de abundância em relação às categorias de ritidoma nas duas fisionomias (P > 0,05). As abundâncias variaram significativamente nas duas fisionomias (P < 0,005) em função das alturas e PAP dos forófitos.
ABSTRACT
Vascular epiphytes are responsible for considerable part of tropical biodiversity. In this work was evaluated the floristic composition of vascular epiphytes, the vertical distribution and the relationship among the epiphyte community with the host tree (type of bark, height and diameter) in a swamp forest (FP) and in a seasonal semideciduous forest (FES) in the Botucatu municipality, SP. To the floristic survey were performed monthly collections during the period of one year (june 2013 to june 2014). The epiphytes were classified according with the ecological categories and the dispersion syndrome. Comparisons of the similarity among the study area with others surveys published were carried, using the Jaccard similarity index (modified). For identification were used taxonomic literature, consult to herbarium specimens and experts. The collected specimens were deposited at the Herbário Rioclarense (HRCB). To evaluate the relationship among the epiphytes and the host trees were performed linear transect along the study area, using the quadrant centered method (PAP ≥ 15 cm). Were registered 87 species of vascular epiphytes belonging to 51 genera and 13 families. The FP was the richest phytophysiognomy. Orchidaceae, Polypodiaceae, Bromeliaceae and Piperaceae were the more representative families. 72,4% were anemocoric and 87,4% obligatory holoepiphytes. 19,5 % of the species are endemic for Atlantic Domain and 33,3% from Brazil. Seven species were threatened or near threatened, two of them presumably extinct. The studied area was most similar to sites in Paraná, Rio Grande do Sul and Argentina. Of the trees, 28,2% and 56,3%, respectively in the FES and FP, showed as host tree. The tree species which had the highest number of individuals were too that which showed the highest host tree number. The host tree species Protium heptaphyllum was related to the higher scores of abundance. The holoepiphytes occured in the majority host trees in the two phtophysiognomy, while the hemiepiphytes present low occurence in the FES. The majority of host trees in the FES (69,7%; R²:0,99) present epiphytes in the crown. There were no significant differences among the scores of abundance in relationship the bark categories in both phytophysiognomy (P > 0,05). The abundance varied significantly in both phytophysiognomy (P > 0,05) in relationship the heights and PAP of the host trees.
LISTA DE FIGURAS
LISTA DE TABELAS
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO...13
1.1 Epífitas vasculares...13
1.2 Estudos realizados no Brasil...15
1.3 Justificativa do estudo...18 2. MATERIAL E MÉTODOS...19 2.1 Área de estudo...19 2.1.1 Localização...19 2.1.2 Histórico...20 2.1.3 Clima...21 2.1.4 Vegetação...21 2.1.5 Geomorfologia...22 2.1.6 Solo...24 2.2 Amostragem...25 2.2.1 Levantamento florístico...25 2.2.2 Similaridade florística...27 2.2.3 Relação epífita-forófito...31
2.2.4 Análise dos dados...33
1. INTRODUÇÃO 1.1 Epífitas vasculares
Epífitas são plantas que normalmente germinam sobre outras plantas vivas (forófitos) e as utilizam somente como suportes, não os seus nutrientes, passam todo o ciclo de vida sem estabelecer contato com o solo, ou passam parte do ciclo de vida como epífitas, estabelecendo conexão com o solo em alguma parte do ciclo (MADISON, 1977). Podem apresentar uma interação acidental com o forófito ou uma relação mais especializada (BENZING, 1987).
O epifitismo consiste em uma série de adaptações desenvolvidas na busca por luz solar, tendo como principal contraponto a escassez de água disponível, adaptando-se também com a escassez de nutrientes e instabilidade do substrato (BENZING, 1990).
Há cerca de 80 famílias de plantas vasculares com representantes epífitos, com 876 gêneros, cada um com pelo menos uma espécie epífita, e há talvez 29 mil espécies, que correspondem a aproximadamente 10% de toda flora vascular, sendo Orchidaceae, Bromeliaceae, Araceae e Polypodiaceae as mais representativas (GENTRY; DODSON, 1987). Estas quatro famílias são responsáveis por parte significativa da diversidade das florestas tropicais um dos mais complexos ecossistemas da Biosfera, constituindo até 50% do total de espécies vasculares em algumas áreas (KERSTEN; SILVA, 2001).
Kersten (2010) estima que a Mata Atlântica abrigue entre 3.000 e 4.000 espécies de epífitas vasculares, e ressalta que a irregularidade nas amostragens no Domínio torna esses valores uma falsa suficiência. Cascante-Marín e Nivia-Ruíz (2013), em uma compilação citam para o Equador 4.247 espécies, para a Costa Rica 2.611, para o Panamá 1.993, para o Peru 1.784, para o estado de Chiapas no México 1.163, para a Nicarágua 1.057 e 414 espécies para Belize. Para Cuba citam 317 espécies, porém não incluindo as pteridófitas (CASCANTE-MARÍN; NIVIA-RUÍZ, 2013).
A região de estudo fica situada nos domínios da Floresta Atlântica (OLIVEIRA-FILHO, FONTES; 2000; FIASCHI, PIRANI, 2009), em região caracterizada pela presença de sazonalidade bem definida, determinando a distribuição das florestas estacionais semideciduais (MORELLATO; HADDAD, 2002). Este é, provavelmente, o ecossistema mais devastado em todo o Brasil (ROCHA, 2003) e, juntamente com a floresta ombrófila densa (da encosta atlântica) e a floresta ombrófila mista (mata de araucária), tem a área delimitada e protegida pelo Decreto 750, de 10 de fevereiro de 1993, que proíbe o corte, a exploração e a supressão da Mata Atlântica (RAMOS et al., 2007). Entretanto, a expansão das lavouras canavieiras contribuiu muito para a redução das áreas de vegetação nativa na região central de São Paulo (FERREIRA et al., 2010). Assim sendo, segundo Giulietti et al. (2005), são necessárias coletas mais intensivas nas áreas com sazonalidade bem definidas, como as florestas estacionais semideciduais.
Coletas indiscriminadas de epífitas ornamentais, têm contribuído para a redução dessas populações (FERREIRA et al., 2010; PANSARIN; PANSARIN, 2008), fato histórico que desde meados do século XIX já atraia o interesse dos comerciantes de plantas, que extraíam bromélias, cactos e sobretudo orquídeas, no qual a maneira prática de obtê-las era cortando as árvores. Cada uma dessas firmas exportava de 100 mil a 200 mil orquídeas por ano, e consta que um único comerciante embarcou mais de 20 mil
exemplares de uma única espécie(DEAN, 1995). No lento ritmo que estudos florísticos
nos trópicos estão sendo realizados, muito da biodiversidade será perdida antes de ser inventariada (WHEELER, 2004).
Entretanto, espécies de epífitas vasculares endêmicas podem ser observadas na região central do estado de São Paulo, como Vanilla paludosa Pansarin, J. M. Aguiar & A. C. Ferreira (PANSARIN et al. 2012) encontrada nos municípios de Brotas, São Simão e Luiz Antônio, e Specklinia amaralii (Pabst) Luer (VAN DEN BERG et al. 2009) conhecida apenas pelo material tipo coletado no município de Botucatu, além do primeiro registro de Anathallis marginata (Barbosa Rodrigues) F.Barros & Barberena para o estado de São Paulo nessa região (FERREIRA et al. 2013).
Os poucos remanescentes preservados da formação florestal são, portanto, de grande valor ecológico e taxonômico, funcionando como uma coleção viva de espécimes representativos de espécies da flora local e de sua diversidade genética, bem como banco de informações acerca da estrutura e funcionamento desse tipo de
ecossistema (ORTEGA; ENGEL, 1992).Para assegurar a persistência da biodiversidade
proteção e manejo de florestas secundárias, por menores e mais degradadas que sejam (BRANCALION et al., 2012). Estes aspectos constituem fatos que evidenciam a
necessidade urgentede se conhecer o que resta da vegetação, mesmo alterada (BIRAL;
LOMBARDI, 2012).
Entre as formações florestais do Domínio Atlântico, 25,5% das espécies de epífitas vasculares ocorre nas florestas estacionais, a maior parte ocorre em zonas ecotonais (69%), seguido pela floresta ombrófila densa (60,6%) e pelas formações edáficas de primeira ocupação (42,4%), e por ultimo, a floresta ombrófila mista, com apenas 22,5% da riqueza (KERSTEN, 2010).
1.2 Estudos realizados no Brasil
Pioneiro em estudos ecológicos sobre epífitos vasculares na metade do século XX destaca-se o trabalho de Hertel (1949), na Serra do Mar, no estado do Paraná, sendo o primeiro do mundo a estudar a ecologia desta sinúsia e um dos primeiros no Brasil a incluir a palavra ecologia em seu título (KERSTEN, 2010).
Na região Sudeste do Brasil há alguns trabalhos. No estado de São Paulo em áreas de floresta estacional semidecidual, pode-se citar o de Dislich e Mantovani (1998) no município de São Paulo, o de Breier (2005) na Estação Ecológica de Caetetus no município de Gália, o de Bataghin et al. (2010) na Floreta Nacional de Ipanema, situada nos municípios de Iperó, Capela do Alto e Araçoiaba da Serra e Joanitti (2013) no município de Bauru.
Em outros ecossistemas no estado de São Paulo há os de Piliackas (2001) em área de manguezal no município de Ubatuba, Breier (2005) em área de Floresta Ombrófila Densa Submontana no Parque Estadual Carlos Botelho, Floresta de Restinga no Parque Estadual da Ilha do Cardoso e Cerradão na Estação Ecológica de Assis, nos municípios, respectivamente, de Sete Barras, Cananéia e Assis, Mania e Monteiro (2010) em área de restinga no município de Ubatuba, o de Silva et al (2010), com os representantes epífitos da família Orchidaceae na região central do estado, o de
Bataghin et al. (2012) na Estação ecológica de Jataí, no município de Luiz Antonio e o
de Mania (2013) em floresta ombrófila mista no Parque Estadual de Campos do Jordão,
município de Campos do Jordão e no Parque Estadual do Rio Turvo nos municípios de
No Rio de Janeiro os de Fontoura (1995) com os representantes epífitos da
família Bromeliaceae em Macaé de Cima, o de Fontoura et al. (1997), na Reserva
Ecológica de Macaé de Cima e o de Dias (2009) no Parque Nacional da Serra dos
Órgãos no município de Teresópolis.
Em Minas Gerais Menini Neto et al. (2009) estudaram as angiospermas epífitas em três áreas: a Mata do Baú, no município de Barroso e a Reserva Biológica da Represa do Grama no município de Descoberto em áreas de floresta estacional semidecidual e no Parque Estadual de Ibitipoca nos municípios de Lima Duarte e Santa Rita de Ibitipoca em diversas fisionomias; Ferreira (2011) estudou as epífitas vasculares sobre indivíduos de Guapira opposita (Vell.) Reitz em floresta estacional semidecidual no município de Ouro Preto; Alves e Menini Neto (2014) realizaram um levantamento das epífitas vasculares em fragmentos florestais na Serra da Mantiqueira; Barbosa et al. (2015) também realizaram um levantamento das epífitas vasculares em um fragmento de floresta estacional semidecidual na Serra da Babilônia e Furtado e Menini Neto (2015) avaliaram a diversidade de epífitas vasculares sobre Podocarpus lambertii Klotzsch ex Endl. em duas diferentes fitofisionomias.
Na região Sul do país, o estado do Paraná é o que há mais estudos, há o trabalho
de Dittrich et al. (1999) em floresta ombrófila mista no município de Curitiba, o de
Kersten e Silva (2001) e Kersten et al. (2009) em restinga na Ilha do Mel, o de Borgo et al. (2002) em floresta estacional semidecidual no município de Fênix, o de Kersten e
Silva (2006) em floresta sazonalmente inundada na Ilha do Mel, Kersten e Kunyioshi
ombrófila densa e a mista, em Piraquara e Bianchi et al. (2012) em uma área ecotonal entre as florestas ombrófilas densa e mista, no Parque Estadual do Marumbi.
Em Santa Catarina, há o de Bonnet e Queiroz (2006) com bromélias epifíticas em floresta ombrófila densa na Ilha de Santa Catarina, município de Florianópolis, Hoeltgebaum et al. (2013) também com bromélias epifíticas em floresta ombrófila densa nos municípios de Ilhota e Luis Alves, Oliveira et al. (2013), que estudaram o componente epifítico vascular em um fragmento florestal urbano, no município de Criciúma, Caglioni (2013) em floresta ombrófila densa submontana no Parque Nacional da Serra do Itajaí, município de Blumenau, o de Padilha (2014) no Parque Estadual da Serra Furada, nos municípios de Orleans e Grão-Pará, além do Inventário Florístico Florestal de Santa Catarina, que realizou o levantamento florístico das epífitas vasculares nas florestas ombrófilas do estado em 33 unidades amostrais (VIBRANS et al. 2013).
No Rio Grande do Sul, há o de Waechter (1986) em uma floresta paludosa no
município de Faxinal, Waechter (1992) ao longo de toda a planície costeira do Rio
Grande do Sul, Waechter (1998) no município de Osório em floresta de restinga, Rogalski e Zanin (2003) em floresta estacional decidual no município de Marcelino Ramos, Gonçalves e Waechter (2002) estudaram os epífitos vasculares em espécimes isolados de Ficus organensis no norte da planície costeira nos municípios de Terra de
Areia e Capão da Canoa, o de Giongo e Waechter (2004)em uma floresta de galeria no
município de Eldorado do Sul, o de Musskopf (2006) em diversas fisionomias no Parque Estadual de Itapuã, município de Viamão e o de Perleberg et al. (2013), em uma floresta estacional semidecidual no município de Pelotas.
E na região Nordeste, há o trabalho de Leitman (2013), que realizou o levantamento florístico das epífitas vasculares no Parque Nacional da Serra das Lontras, no sul da Bahia.
1.3 Justificativas e objetivos do estudo
De acordo com Lima et al. (2011) e Azevedo e van den Berg (2007), estudos direcionados à hábitos específicos, como o epifítico, assim como à determinadas famílias, como Orchidaceae, apresentam objetivos diferenciados, assim como metodologia e esforço amostral, fatos que podem influenciar nos resultados encontrados, fazendo com que levantamentos generalistas (de hábitos e de famílias) possam gerar resultados subestimados.
Para a família Orchidaceae, Dressler (1981), aponta como uma das necessidades para um melhor conhecimento da família, estudos sobre estrutura de populações e distribuição dentro e entre tipos de vegetações sobre condições naturais, sobretudo nos trópicos.
Segundo Irume et al. (2013) estudos detalhados abordando a influência das variáveis dos forófitos, tais como, tipo de ritidoma, arquitetura e inclinação, na colonização das epífitas são necessários para melhor conhecimento das relações entre as epífitas e seus forófitos, além do que, a maioria dos estudos de distribuição vertical com a flora epifítica tem sido direcionada às grandes árvores emergentes, enquanto epífitas vasculares em pequenas árvores têm sido negligenciadas (KRÖMER, et al. 2007).
Contudo, apesar do crescente interesse no estudo do dossel (NADKARNI et al., 2011) existem poucos estudos a respeito do epifitismo vascular em formações associadas a cursos d’água (GIONGO; WAECHTER, 2004), assim como informações sistematizadas sobre epífitas vasculares em florestas estacionais semideciduais (CIELO et al., 2009), sobretudo estudos que comparam a flora epifítica dessas duas fitofisionomias. Nesse contexto, o presente projeto tem como objetivos:
I) Inventariar a composição florística das epífitas vasculares ocorrente em
fragmentos de florestas paludosa e estacional semidecidual no município de Botucatu, SP, nas dependências da Escola do Meio Ambiente (EMA), localizada na bacia hidrográfica do rio Tiête, microbacia do ribeirão Lavapés;
II) Caracterizar as epífitas quanto as suas categorias ecológicas e síndromes de
III) Comparar a similaridade florística com outros estudos realizados com epífitas vasculares em diversas fitofisionomias de florestas com climas sazonais no Domínio Atlântico;
IV) Analisar a distribuição vertical e abundância das epífitas vasculares em seus
respectivos forófitos na área estudada;
V) Avaliar se há variação na presença e abundância da comunidade epifítica
vascular com as espécies e características dos forófitos, como tipo de ritidoma (textura e instabilidade) e porte (diâmetro e altura), nas fisionomias estudadas.
2. MATERIAL E MÉTODOS 2.1 Área de estudo
2.1.1 Localização
A área de estudo localiza-se no município de Botucatu (Figura 3), nas dependências da Escola do Meio Ambiente (EMA) (22º 55’23” S; 48º 27’28” O), instituição criada em 2005 pela Prefeitura Municipal de Botucatu, através da Secretaria Municipal de Educação.
A EMA atua em três segmentos: trilhas temáticas e interpretativas, vivências socioambientais e pesquisas. Há 13 trilhas, cada uma delas direcionada a determinadas faixas etárias e abordam temas diferentes voltados à educação ambiental. A EMA recebe, diariamente, crianças e adolescentes da rede municipal, estadual e particular de ensino do município de Botucatu e região (MATTOS, 2009).
Situa-se a 850m de altitude e ocupa aproximadamente 12 hectares, possuindo uma área de vegetação nativa, com remanescentes de cerrado, floresta estacional semidecidual e floresta paludosa, além de eucaliptos (MATTOS, 2009).
O município de Botucatu possui 9,8 % de vegetação natural remanescente em sua área, o que corresponde a 14.673 hectares (KRONKA et al., 2005), sendo a maior parte situada nas encostas da Cuesta, locais de difícil acesso (GABRIEL, 1990).
No que diz respeito à cobertura vegetal, os objetivos da implantação da APA foram os de criar um sistema diferenciado de fiscalização, estudar mecanismos de incentivos fiscais ou financeiros para as áreas naturais remanescentes, implementar programas de reconstituição florestal, implantar viveiros de essências nativas nos municípios da região e realizar pesquisas sobre a flora, porém, poucas mudanças de fato ocorreram (GABRIEL, 1990).
2.1.2 Histórico
O local encontra-se fragmentado provavelmente desde os anos 50, data da construção do Hospital Psiquiátrico Cantidio de Moura Campos. Imagens obtidas da
BASE Aerofotogrametria e Projetos S.A. de agosto de 1972 já demonstram o local
fragmentado aproximadamente como hoje ainda se encontra (Figura 1).
Figura 1 – Fotografia aérea dos fragmentos de floresta paludosa e floresta estacional semidecidual estudado, na bacia do Ribeirão Lavapés, Botucatu, SP, em agosto de 1972 (Adaptado de BASE Aerofotogrametria e Projetos S.A.; Projeto 189; Foto 36550; Escala 1:25.000).
floresta estacional semidecidual; de Mattos (2009) que realizou um levantamento fitossociológico no remanescente de cerrado; e de Marcusso (2012) para um levantamento florístico da família Orchidaceae nos fragmentos florestais.
2.1.3 Clima
O clima da região é, segundo a classificação de Köeppen, tropical de altitude (Cwa), com chuva no verão e seca no inverno. A precipitação média anual é de 1.358,6 mm, com mínima de 37,7 mm em julho e máxima de 224 mm em janeiro (Figura 2). A média anual da temperatura é de 20,7ºC, com mínima média de 15,3ºC e máxima média de 26,1ºC (CEPAGRI, 2014).
Figura 2 – Precipitação média anual (linha cinza) e temperatura média anual (linha preta) no município de Botucatu, SP (valores retirados de CEPAGRI, 2014).
2.1.4 Vegetação
Os fragmentos estudados localizam-se na bacia do Ribeirão Lavapés, município de Botucatu, estado de São Paulo, região caracterizada como um ecótono entre dois “hotspots” brasileiros: Cerrado e Mata Atlântica (MYERS et al., 2000).
OLIVEIRA-FILHO; FONTES, 2000; FIASCHI, PIRANI, 2009), em duas fisionomias vegetais distintas:
x Floresta paludosa (floresta ribeirinha com influência fluvial permanente), que é a formação ribeirinha que apresenta particularidades em função de estar sobre o solo permanentemente encharcado, com água superficial geralmente em movimento, com ocorrência típica em
planícies de inundação ou nascentes d’água (RODRIGUES, 2000), essa
umidade do solo contribui para a seletividade das espécies ocorrentes nesta formação, relacionada à adaptabilidade fisiológica das mesmas para resistir à saturação hídrica, tendo recebido as mais diversas designações, de acordo com as características locais de relevo, solo, declividade, fisionomia ou posição na paisagem, entre outras (IVANAUSKAS et al., 1997);
x Floresta estacional semidecidual, estabelecido em função do clima sazonal determinando a queda da folhagem da cobertura florestal, associada à acentuada seca no inverno e intensas chuvas no verão na zona tropical (IBGE, 2012). Segundo Ramos et al. (2007) essa formação recebeu diferentes denominações por diferentes autores, como: floresta latifoliada da bacia do Paraná-Uruguai, mata atlântica de interior, floresta latifoliada semicaducifólia, floresta tropical latifoliada mesofítica perenifólia de terra firme, floresta mesófila semidecídua e floresta estacional semidecidual.
Juntas, as duas fisionomias florestais da área estudada somam 16 hectares, cerca de dois hectares de floresta paludosa e 14 hectares de floresta estacional semidecidual. 2.1.5 Geomorfologia
Figura 3 – Compartimentos geomorfológicos do estado de São Paulo, I: Província costeira, II: Planalto Atlântico, III: Depressão Periférica, IV: Cuestas (ponto indica localização da área de estudo) e V: Planalto Ocidental (Adaptado de TORRES et al. 1997) e geomorfologia da bacia do Ribeirão Lavapés, Botucatu, SP (circulo indica localização da área de estudo) (Adaptado de ORSI, 2004).
O local de estudo está inserido à montante da microbacia hidrográfica do Ribeirão Lavapés, no reverso da Cuesta, que drena uma área de 10.704 hectares, sendo o Ribeirão Lavapés, seu principal curso d’ água, percorre um trecho de 40 km até desembocar na Represa de Barra Bonita, no Rio Tietê, sendo seu afluente esquerdo, e por sua vez, integrando a bacia hidrográfica do Rio Paraná (ORSI, 2004).
Figura 4 – Mapa da distribuição do uso e ocupação do solo da bacia do Ribeirão Lavapés, no ano 2000. Área estudada circulada em vermelho (Adaptado de ORSI 2004).
2.1.6 Solo
Na área da Escola do Meio Ambiente o solo foi classificado como Latossolo Vermelho-Amarelo, bem drenado, com grande variedade de rochas e profundo ou muito profundo de sequências de horizontes A-Bw-C, com aparência bem individualizada, devido à distinção de cor, especialmente entre os horizontes A e B. Apresenta pH muito baixo (4,1) e quantidade de alumínio muito alta (MATTOS, 2009).
Os solos da cabeceira da bacia do Ribeirão Lavapés foram classificados como Classe IV, onde apresentam riquezas de nutrientes muito baixas, não permitindo o uso nem para pastagem nem para reflorestamento. Apresentam alta quantidade de areia e baixa quantidade de argila (ORSI 2004).
2.2 Amostragem
2.2.1 Levantamento florístico
Para o levantamento florístico as áreas foram percorridas mensalmente através do método de caminhamento (FILGUEIRAS et al., 1994) pelo período de um ano (julho de 2013 a julho de 2014).
Para as coletas de material botânico foram utilizadas a combinação de escaladas nos forófitos, uso de tesoura manual, tesoura de poda alta, escada de alumínio de 5 metros, e, quando necessário, escaladas técnicas (PERRY, 1978), além do auxílio de binóculos e de registros fotográficos digitais para auxílio na identificação do material, e também através de verificações detalhadas de árvores e galhos recém-caídos. Com objetivo de otimizar a documentação das espécies, indivíduos encontrados estéreis foram mantidos em cultivo até o período de ficarem férteis e posteriormente submetidos ao processo de herborização (BREIER, 2005; OBERMÜLLER et al. 2014).
Os espécimes férteis coletados durante expedição a campo foram preparados e
herborizados conforme métodos propostos por Fidalgo e Bononi (1984), e os materiais
testemunhos incorporados no acervo do Herbário Rioclarense (HRCB), do Instituto de Biociências da UNESP, campus Rio Claro.
As epífitas vasculares crescendo sobre forófitos vivos foram consideradas e classificadas de acordo com as categorias ecológicas definidas por Kersten (2006),
adaptadas de Benzing (1990),de acordo com sua relação com o forófito:
a) Holoepífitas características: aparecem caracteristicamente como epífitos em uma comunidade;
x Holoepífitas obrigatórias: em uma comunidade nunca são observadas fora do ambiente epifítico;
x Holoepífitas preferenciais: normalmente aparecem como epífitas em uma comunidade, podendo, casualmente, ser encontradas como terrícolas;
b) Holoepífitas facultativas: em uma mesma comunidade, podem crescer tanto como epífitos quanto como terrícolas;
c) Holoepífitas acidentais: geralmente terrícolas, mas casualmente podem desenvolver-se como epífitos, não possuindo nenhuma adaptação ao epifitismo;
II) Hemiepífitas: espécies com hábito epifítico apenas em parte de sua vida;
a) Hemiepífitas primárias: espécies que germinam no forófito e posteriormente estabelecem contato com o solo;
x Constritoras: podem matar a planta suporte com suas raízes; x Não constritoras: não matam o forófito, apenas beneficiam-se
de seu suporte;
b) Hemiepífitas secundárias: espécies que germinam no solo e posteriormente usam forófito como suporte, perdendo contato com o solo.
Espécies terrícolas ocasionalmente encontradas crescendo em forquilhas, ocos ou cavidades com acúmulo de matéria orgânica, incapazes de completar seu ciclo biológico em estado epifítico, não foram consideradas no estudo, por se enquadrarem como epífitos efêmeros (WAECHTER, 1992; BLUM et al., 2011).
Quanto às síndromes de dispersão, as classificações das espécies foram adaptadas de Gentry e Dodson (1987), sendo as anemocóricas todos os propágulos dispersos pelo vento e as zoocóricas todos os propágulos que são dispersos por animais, de diferentes maneiras.
A classificação das famílias está de acordo com o APG III (2009) para as angiospermas, Smith et al. (2006) para as monilófitas, Kramer & Tryon (1990) para as licófitas. A determinação das autoridades taxonômicas foi realizada de acordo com a Lista de Espécies da Flora do Brasil (2015), com exceção de Lepismiun lineare (K.Schum.) Barthlott, que segue o proposto por Lombardi (2014).
A ocorrência dos táxons identificados foram verificados quanto ao status de endêmicas do Domínio Atlântico e suas ocorrências nas florestas estacionais segundo a listagem de Stehman et al. (2009) para a Floresta Atlântica. E quanto ao status de endêmicas do Brasil e a ocorrência desses táxons em outros Domínios fitogeográficos brasileiros, foi verificada na Lista de Espécies da Flora do Brasil (2014).
Além disso, os táxons registrados também foram classificados de acordo com seu grau de vulnerabilidade, conforme indicações do Livro Vermelho das Espécies Vegetais Ameaçadas do Estado de São Paulo (MAMEDE et al., 2007) e o Livro Vermelho da Flora do Brasil (MARTINELLI; MORAES, 2013).
2.2.2 Similaridade florística
Foi elaborada uma matriz de presença ou ausência para comparação das similaridades florísticas das áreas estudadas com outros 20 estudos realizados em diversas fitofisionomias de florestas com clima sazonal do Domínio Atlântico (florestas estacionais semidecidual e decidual, ribeirinhas e paludosas, cerradão e ecótonos entre Florestas Estacionais e outras formações) encontrados na literatura, que abordam exclusivamente a flora epifítica (Tabela 1, Figura 5). Como critério de inclusão na análise, foram utilizados somente estudos realizados em áreas com clima sazonais, pois, como demonstrado por Leitman (2013), as florestas sob esse clima, distinguem-se de outras fisionomias do Domínio Atlântico.
específico foram incluídas nas análises, sendo descartados também os registros affine (aff.) e confer (cf.). Foram verificados os sinônimos de acordo com Tropicos (2013).
Para a avaliação da relação da posição geográfica com os dados florísticos entre as localidades comparadas neste estudo, foi realizado um teste de Mantel (LEGENDRE; LEGENDRE 1998). A análise foi feita com a matriz de ausência ou presença e com as coordenadas geográficas das 20 localidades utilizadas para comparação (Tabela 1, Figura 5).
A espécie Lepismium lineare (K.Schum.) Barthlott foi considerada em ambas as
listagens como Lepismium warmingianum (K.Schum.) Barthlott, já que foi
recentemente aceita a distinção das duas espécies (LOMBARDI, 2014).
Para a confecção do mapa com a distribuição geográfica das áreas utilizadas para a comparação das similaridades florísticas, foi utilizado o software QGIS 2.4.
2.2.3 Relação epífita-forófito
Para analisar a relação da comunidade epifítica com a flora arbórea, foram amostradas as árvores através de transectos lineares ao longo da floresta paludosa (FP) e da floresta estacional semidecidual (FES), utilizando método de quadrantes centrados, dispostos em intervalos de 10 metros, sendo considerados os indivíduos arbóreos vivos com perímetro a altura do peito (PAP) igual ou superior a 15 cm, medidos com o uso de fita métrica. Com o objetivo de evitar os efeitos de borda (BIANCHI; KERSTEN, 2014; BERNARDI; BUDKE, 2010), não foram feitas amostragens nas bordas do fragmento do presente estudo.
Foram instalados sete transectos, sendo três na FP e quatro na FES, totalizando 632 indivíduos arbóreos amostrados, sendo 316 em cada fitofisionomia (Figura 6). Os transectos foram instalados de maneira que a maior área possível dos fragmentos fosse amostrada. Todas as árvores amostradas foram identificadas e verificadas a presença de epífitas vasculares, assim como os valores dos PAP foram medidos e as alturas estimadas.
Para a quantificação da abundância de epífitos presentes em um indivíduo arbóreo, foram atribuídas cinco categorias de nota (1, 3, 5, 7 e 10) conforme Mania (2008) adaptadas de Kersten (2006), proporcionais à abundância de todo o forófito e para toda a sinúsia epifítica, não considerando cada região da distribuição vertical nem as espécies epifíticas. Assim, o valor um foi atribuído para árvores que se apresentavam cobertas com até 10% de epífito; três, para até cerca 30%; cinco, para até cerca 50%; sete, para até cerca de 70%; e 10, para forófitos cobertos totalmente por epífitos (Figura 8).
As notas foram atribuídas sempre pelo mesmo pesquisador, visando evitar variações nos resultados. Esses dados foram necessários para se avaliar a relação da flora epifítica com seus substratos, e em que proporção ocorre.
Os ritidomas das árvores amostradas foram caracterizados segundo Mania (2008), em duas grandes categorias dendrológicas: tronco rugoso (R) ou liso (L), e estas em duas subcategorias, quando a estabilidade do ritidoma: descamante (D) e não descamante (ND). Nesta classificação, ritidomas com textura áspera foram considerados como lisos, a fim de se limitar a classificação em apenas dois tipos, facilitando a análise e evitando incertezas. E quanto à rugosidade da casca, foram julgadas rugosas apenas aquelas que apresentavam reentrâncias visíveis e contínuas em todo o tronco da planta. Para a avaliação da estabilidade do substrato, observou-se o desprendimento de fragmentos do ritidoma. Sendo assim, o ritidoma dessas árvores pôde ser classificado, quanto à sua textura, em: rugoso descamante (RD) ou não descamante (RND) e liso descamante (LD) ou não descamante (LND) (Figura 7).
Figura 8 – A: Padrões de notas de abundância dadas aos forófitos (MANIA 2008); B: Metodologia utilizada para análise da distribuição vertical das epífitas vasculares no forófitos (MANIA 2008, adapatado de KERSTEN 2006).
Para avaliação da distribuição vertical os forófitos foram divididos em três regiões, baseando-se na divisão feita por Kersten e Silva (2002), em: fuste baixo, fuste alto e copa. Tais zonas foram investigadas considerando desde plântulas a indivíduos adultos, e abundância de epífitas, analisando assim, a distribuição vertical dessa sinúsia nesta área. Plantas ascendentes, normalmente hemiepífitas, quando crescendo em mais de um estrato ou próximo do ponto limite entre estes, foram consideradas a presença nos dois, ou mais, estratos envolvidos (Figura 8).
O número de zonas empregadas para avaliar a distribuição vertical varia em cada formação, em florestas sazonais e aluviais recomenda-se a divisão em três ou quatro zonas (KERSTEN; WAECHTER 2011).
2.2.4 Análise dos dados
A flora arbórea foi amostrada para a análisar as relações com a comunidade epifítica nas duas fitofisionomias, dessa maneira foi analisada a similaridade entre as fitofisionomias, utilizando o coeficiente de Bray-Curtis a partir dos valores de presença e ausência, e abundância das espécies. E de modo a complementar as informações sobre a flora arbórea amostrada nas duas fitofisionomias, foi feita uma caracterização da estrutura das comunidades arbóreas, com base na distribuição em classes de alturas e perímetros.
E para analisar se as espécies de forófitos são exclusivas de cada fitofisionomia, ou se ambas compartilham as mesmas espécies de forófitos, realizou-se uma análise de componentes principais (PCA).
Também foi realizada uma análise de correspondência (CA) para verificar se há espécies de forófitos preferenciais para a colonização por epífitas, utilizando-se as notas de abundancia das espécies de forófitos nas duas fisionomias estudadas.
Ambas as análises de correspondência foram feitas com as espécies de árvores que apresentaram um mínimo de dez indivíduos em pelo menos uma das fisionomias, a fim de se evitar efeitos de aleatoriedade.
Como complemento à CA, foram realizadas regressões lineares entre o número de indivíduos das espécies arbóreas amostradas em relação ao número de forófitos, de modo que seria possível verificar se havia preferência da comunidade epifítica pelas espécies de forófitos ou se o número de forófitos era um fator mais importante que as espécies forofíticas.
Foi realizado o teste de Kruskal-Wallis para avaliar se as notas de abundância da comunidade epifítica diferiam em função do porte do forófito, levando em conta a altura e o perímetro à altura do peito (PAP). Assim como para a avaliação da diferença das abundâncias sobre os tipos de ritidoma, foi realizado também o teste de Kruskal-Wallis. Esse teste não-paramétrico foi empregado como alternativa à ANOVA, pois os dados analisados não possuíam distribuições normais (ZAR 2010). Para todos os testes de Kruskal-Wallis foram adotados p < 0,05. As análises foram realizadas no software Paleontological Statistics - PAST 2.15 (HAMMER et al. 2001).
3. RESULTADOS
3.1 Levantamento florístico
encontradas em ambas (Figura 9, Tabela 3 e 4). Monocotiledônea foi o grupo que apresentou o maior número de espécies nas duas fitofisionomias, seguido das monilófitas, magnolídeas e eudicotiledônias (Tabela 3).
Figura 9. Diagrama de Venn apresentando o número de espécies exclusivas e comuns nas duas fisionomias vegetais estudadas, floresta estacional semidecidual e floresta paludosa, localizadas na Escola do Meio Ambiente, Botucatu, SP.
As famílias mais representativas são Orchidaceae (35 espécies, 40,2%), Polypodiaceae (15 espécies, 12,2%), Bromeliaceae (12 espécies, 13,8%) e Piperaceae (10 espécies, 11,5%), correspondendo a 77,7% do total (Figura 10). Os gêneros mais representativos foram Peperomia (10 espécies), Tillandsia (6 espécies) e Campyloneurum e Pleopeltis (4 espécies cada).
F A M ÍLIA ( g ên e ros, esp éci es) Síndr o m e s de d isp ersão Categor ia ecol ógica Fi to fi sionom ia Núm e ro de col et o r
Espécie Bulbophyllum cantagallens
Figura 10. Número de espécies das famílias de epífitas vasculares ordenadas no sentido das famílias mais ricas para as mais pobres nas duas fisionomias vegetais estudadas, floresta estacional semidecidual e floresta paludosa, localizadas na Escola do Meio Ambiente, Botucatu, SP (FES: floresta estacional semidecidual, FP: floresta paludosa).
As holoepífitas acidentais constituíram o segundo contingente, com cinco espécies (5,7%), seguidas das hemiepífitas primárias (três espécies, 3,4%), hemiepífitas secundárias (uma espécie, 1,1%) e uma espécie de Araceae (Philodendron appendiculatum Nadruz & Mayo) sendo encontrada como hemiepífita primária e secundária (1,1%) e duas holoepífitas facultativas (2,3%) (Figura 11, Tabela 3).
Das espécies registradas nesse estudo, conforme a listagem de Stehman et al. (2009), 17 (19,5%) são classificadas como endêmicas do Domínio Atlântico e três não estão citadas para o Domínio (Campyloneurum angustifolium (Sw.) Fée, Campyloneurum lapathifolium (Poir.) Ching e Commelina erecta L.) (Figura 12, Tabela 3). As famílias com representantes endêmicos do Domínio Atlântico são Orchidaceae (13 espécies), Araceae, Bromeliaceae, Melastomataceae e Polypodiaceae (uma espécie cada), (Figura 12, Tabela 3). E 44 (50,6%) espécies registradas nesse estudo, não estão citadas como ocorrentes na Floresta Estacional Semidecidual por Stehman et al. (2009) (Figura 12, Tabela 3).
Conforme a Lista de espécies da Flora do Brasil (2015) 29 espécies (33,3%) são endêmicas do Brasil, pertencendo às famílias Orchidaceae (18 espécies), Bromeliaceae (quatro espécies), Polypodiaceae (três espécies) e Araceae, Cactaceae, Melastomataceae e Piperaceae com uma espécie cada. Uma espécie não está citada para o Domínio Atlântico (Campyloneurum angustifolium (Poir.) Ching, Polypodiaceae) (Figura 12, Tabela 3).
Quanto à ocorrência nos Domínios fitogeográficos do Brasil, 43 espécies registradas também ocorrem no Cerrado, 16 na Amazônia, 14 na Caatinga e no Pampa, e no Pantanal três espécies (LISTA DE ESPÉCIES DA FLORA DO BRASIL 2014).
Figura 12. Número de espécies de epífitas vasculares endêmicas do Domínio Atlântico, não citadas para a floresta estacional semidecidual (segundo STEHMANN et al., 2009) e endêmicas do Brasil registradas nas duas fisionomias vegetais estudadas, floresta estacional semidecidual e floresta paludosa, localizadas na Escola do Meio Ambiente, Botucatu, SP
Tabela 4. Espécies de epífitas vasculares registradas nas duas fisionomias vegetais estudadas, floresta estacional semidecidual e floresta paludosa, localizadas na Escola do Meio Ambiente, Botucatu, SP, ameaçadas ou quase ameaçadas de extinção pela lista apresentada no Livro vermelho das espécies vegetais ameaçadas do Estado de São Paulo (MAMEDE et al., 2007) e Livro Vermelho do Brasil (MARTINELLI; MORAES, 2013).
Família Espécie Mamede et al. (2007) Martinelli e
Moraes (2013)
Bromeliaceae Vriesea flava Vulnerável -
Cactaceae Lepismium lineare Quase ameaçada - Orchidaceae Epidendrum henschenii Vulnerável Em perigo Orchidaceae Heterotaxis valenzuelana Em perigo - Orchidaceae Isabelia virginalis Vulnerável Vulnerável
3.2 Similaridade florística
A matriz de similaridade compilou 374 espécies nos 20 trabalhos utilizados para análise (Tabela 1). Depois de retirada as espécies com ocorrência em apenas uma localidade, a lista resultou em 141 espécies.
O dendrograma de análise de similaridade agrupou a área estudada com localidades situadas no Paraná, Rio Grande do Sul e Argentina (Figura 13). As duas áreas situadas no município de São Paulo formaram outro grupo, assim como localidades do Paraná, Mato Grosso do Sul e São Paulo. Outro grupo foi formado exclusivamente por áreas do estado de São Paulo, enquanto as áreas analisadas de Minas Gerais formaram dois grupos distintos (Figura 13).
A análise de agrupamento apresentou correlação cofenética de 0,80, demonstrando um baixo nível de distorção entre a matriz e o dendrograma, e de maneira geral apresentou baixa similaridade entre os grupos.
O teste de Mantel demonstrou uma correlação baixa (R: 0,21, P=0,02), demonstrando que a distância geográfica não é o principal fator relacionado com os padrões florísticos observados.
Figura 13. Dendrograma de similaridade (índice de Jaccard modificado) de epífitas vasculares das 20 áreas analisadas (detalhes na tabela 1).
3.3 Relação epífita – forófitos
Das 316 árvores amostradas na FES, 227 (71,8%) não se apresentaram como suporte para a flora epifítica e 89 (28,2%) como forófitos. Na FP, das 316 árvores amostradas, 138 (43,7%) não se apresentaram como suporte para a flora epifítica e 178 (56,3%) como forófitos. No total, 267 árvores foram classificadas como forófitos e 365 não se apresentaram como suporte para as epífitas (Tabela 5).
Tabela 5. Números de indivíduos, forófitos, espécies e famílias da comunidade arbórea amostrados nesse estudo, nas duas fisionomias vegetais, floresta estacional semidecidual e floresta paludosa, localizadas na Escola do Meio Ambiente, Botucatu, SP.
Números por fitofisionomia
Fitofisionomias Total Floresta estacional semidecidual Floresta paludosa Total 316 316 632
Árvores sem epífitas 227 138 365
Forófitos 89 178 267
Espécies 70 41 95
Espécies com epífitas 40 29 69
Famílias 29 27 39
Famílias com epífitas 21 21 32
As espécies que apresentaram maior número de indivíduos na FES foram Cordiera sessilis (Vell.) Kuntze, Metrodorea nigra A. St.-Hil., Croton floribundus Spreng., Actinostemon concepcionis (Chodat & Hassl.) Hochr., e Casearia sylvestris , enquanto na FP foram Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand, Magnolia ovata (A.St.-Hil.) Spreng., Tapirira guianensis Aubl., Myrsine gardneriana A. DC., Hedyosmum brasiliense Mart. (Anexo).
A comunidade arbórea amostrada nas duas fisionomias estudadas apresentou similaridade de 0,08 (Coeficiente de Bray-Curtis), demonstrando baixa similaridade entre elas. Contudo, aspectos estruturais das fisionomias apresentaram padrões aproximados, com a maioria dos indivíduos apresentando baixos valores de perímetro (PAP) e valores intermediários de altura (Figuras 14 e 15).
Figura 14. Classes de perímetro a altura do peito das árvores amostradas neste estudo nas duas fisionomias vegetais estudadas, floresta estacional semidecidual e floresta paludosa, localizadas na Escola do Meio Ambiente, Botucatu, SP.
Figura 16. Regressão linear entre abundância de espécies arbóreas e número de forófitos nas duas fisionomias vegetais estudadas, floresta estacional semidecidual e floresta paludosa, localizadas na Escola do Meio Ambiente, Botucatu, SP. A. Floresta estacional semidecidual R²: 0,39, p>0,0001 e B. Floresta paludosa (R²: 0,96, p >0,0001).
Já a análise dos componentes principais (PCA) possibilitou verificar que há diferentes grupos de espécies de forófitos em cada fitofisionomia (Figura 17). Demonstrando que Protium heptaphyllum, Magnolia ovata e Tapirira guianensis são os
A
principais forófitos na FP e Croton floribundus, Casearia sylvestris, Ocotea velutina, Copaifera langsdorfii e Mollinedia elegans na FES. O primeiro eixo da PCA explicou 96,1% da variância total dos dados, enquanto o segundo eixo explicou 3,89% (Figura 17).
Figura 17. Análise dos componentes principais (PCA), covariância, entre as espécies de forófitos que apresentaram ao menos 10 indivíduos nas duas fisionomias vegetais estudadas, floresta estacional semidecidual e floresta paludosa, localizadas na Escola do Meio Ambiente, Botucatu, SP. Acrônimos formados pelas três primeiras letras do gênero e três primeiras do epíteto específico (nomes completos na tabela 5). Autovalor do primeiro eixo 96,1% e autovalor do segundo eixo 3,89%.
Quanto às notas de abundâncias nos forófitos, na FES 67 forófitos (75,3%) receberam nota um, 16 forófitos (18%) receberam notas três e seis forófitos (6,7%) receberam notas cinco, nenhum individuo apresentou notas 7 e 10. Na FP 125 forófitos (70,2%) receberam notas um, 24 forófitos (13,5%) receberam notas três, 19 forófitos (10,7%) receberam notas cinco, oito forófitos (4,5%) receberam notas sete e dois forófitos (1,1%) receberam notas 10.
Figura 18. Análise de correspondência (CA), entre as espécies de forófitos que apresentaram ao menos 10 indivíduos nas duas fisionomias estudadas e suas notas de abundância. Acrônimos formados pelas três primeiras letras do gênero e três primeiras do epíteto específico (nomes completos na tabela 5). Autovalor do primeiro eixo 58,12% e autovalor do segundo eixo 28,88%.
Quanto às formas de vida nas duas fisionomias, a FES apresentou um menor
número de forófitos com hemiepífitas (três forófitos ou 3,4%), enquanto a maioria dos forófitos apresentou somente holoepífitas (86 forófitos ou 96,6%). Na FP, apesar da maioria dos forófitos apresentar somente holoepífitos (121 forófitos ou 68%), um número expressivo de forófitos apresentou também hemiepífitos junto com holoepífitos (40 ou 22,4%), e os restantes somente hemiepífitos (17 forófitos ou 9,6%), demonstrando que as fisionomias diferem também no que diz respeito às formas de vida das epífitas.
Figura 19. Distribuição vertical das epífitas vasculares encontrada nos forófitos nas duas fisionomias vegetais estudadas, floresta paludosa (R²: 0,93) e floresta estacional semidecidual (R²: 0,99), localizadas na Escola do Meio Ambiente, Botucatu, SP.
A distribuição das notas de abundância de acordo com as categorias de ritidoma (liso, liso não descamante, rugoso e rugoso não descamante) das duas fisionomias estudadas encontra-se nas tabelas 6. Não houve diferenças significativas entre as notas de abundância em relação às categorias de ritidoma em ambas as fisionomias estudadas (FP: Hc = 2,32, P = 0,50/ FES: Hc = 1,24, P = 0,74) (Tabela 7).
Tabela 6. Porcentagem de forófitos em relação às categorias de ritidoma nos forófitos das duas fitofisionomias estudadas localizadas na Escola do Meio Ambiente, Botucatu, SP (FES: Floresta estacional semidecidual; FP: Floresta paludosa).
Categorias de ritidoma
Porcentagem de forófitos
Floresta estacional
semidecidual Floresta paludosa
Liso não descamante 51,7% 65,7%
Rugoso descamante 25,3% 5,6%
Liso descamante 13,8% 11,2%
Tabela 7. Distribuição das notas de abundância em relação às categorias de ritidoma nos forófitos das duas fitofisionomias estudadas localizadas na Escola do Meio Ambiente, Botucatu, SP (FES: Floresta estacional semidecidual; FP: Floresta paludosa).
Categorias de ritidoma Forófitos na FES
Nota 1/% Nota 3/% Nota 5/% Nota 7/% Nota 10/% Liso não descamante 36/40,4% 9/10,1% 2/2,2% 0 0
Rugoso descamante 16/18% 4/4,5% 2/2,2% 0 0 Liso descamante 10/11.2% 1/1,1% 1/1,1% 0 0 Rugoso não descamante 5/5,6% 2/2,2% 1/1,1% 0 0
Categorias de ritidoma Forófitos na FP
Nota 1/% Nota 3/% Nota 5/% Nota 7/% Nota 10/% Liso não descamante 83/46,6% 14/7,9% 14/7,9% 4/2,2% 2/1,1%
Rugoso descamante 5/2,8% 2/1,1% 2/1,1% 1/0,6% 0 Liso descamante 15/8,4% 3/1,7% 1/0,6% 1/0,6% 0 Rugoso não descamante 22/12,4% 5/2,8% 2/1,1% 2/1,1% 0
A abundância de epífitas vasculares nas duas fisionomias correlacionou-se significativamente de acordo com as médias de altura dos forófitos (FP: Hc = 27,46; FES: Hc = 25,51; ambas P<0,001) e PAP (FP: Hc = 27,37/ FES: Hc = 24,18; ambas P<0,001) dos forófitos nas duas fisionomias estudadas. A figura 20 mostra que em ambas as fisionomias as maiores notas de abundância foram encontradas nos forófitos com maiores médias de altura e PAP.
Figura 20. Variação das médias de notas de abundância epifítica e alturas dos forófitos (em metros), A: floresta paludosa; B: floresta estacional semidecidual. Variação das notas de abundância epifítica e perímetro a altura do peito (PAP) dos forófitos (em centímetros), C: floresta paludosa; D: floresta estacional semidecidual, localizados na Escola do Meio Ambiente, Botucatu, SP.
A
B
4. DISCUSSÃO
4.1 Levantamento florístico
Entre os trabalhos utilizados para comparação realizados em florestas com clima sazonal, a riqueza encontrada no presente estudo pode ser considerada alta, figurando entre as maiores já registradas (Tabela 1). Apenas o levantamento feito por Bonnet et al. (2011), apresentou uma riqueza maior, porém, tal estudo foi realizado em área ecotonal entre FES e floresta ombrófila mista que, segundo Kersten (2010), são as zonas ecotonais que apresentam as maiores riquezas de epífitas vasculares no Domínio Atlântico, além do que este estudo abrangeu oito fragmentos ao longo das margens do médio rio Tibagi, no Paraná, em diferentes altitudes (720 m a 580 m), apresentando uma ampla heterogeneidade ambiental (BONNET et al., 2011). Porém, em comparação com outros levantamentos realizados em zonas ecotonais o presente estudo apresentou maior número de espécies (GERALDINO et al. 2010; KERSTEN; RIOS, 2013).
No trabalho de Menini Neto et al. (2009), foram consideradas somente angiospermas epífitas, contudo, o trabalho de Forzza et al. (2014) na mesma localidade, no município de Descoberto, MG, registrou também as espécies de licófitas e samambaias, sendo encontradas 23 espécies epífitas. No total, 82 espécies de epífitas vasculares são registradas para a localidade, ainda assim, número menor do que encontrado no presente estudo.
A FES apresentou menor riqueza de espécies (56 espécies), demonstrando que a comunidade epifítica é influenciada pela heterogeneidade ambiental encontrada nas duas fitofisionomias estudadas, sobretudo as condições de umidade, sendo a disponibilidade hídrica considerada um dos fatores que exerce maior influência sobre as epífitas vasculares (BONNET et al. 2010 A; GENTRY; DODSON, 1987; DISLICH; MANTOVANI, 1998), porém, a FES sozinha apresentou uma expressiva riqueza em comparação com outros estudos realizados em Florestas Estacionais, o que demontra a falta de conhecimento dessa fitofisionomia, tradicionalmente referida como pobre em epífitas (KERSTEN 2010).
Apesar da maioria das espécies de epífitas vasculares encontradas ocorrer nas duas fisionomias (42 espécies), Ribeiro et al. (1994), destacam a família Orchidaceae como um parâmetro para caracterizar fitofisionomias, fato que pode ser observado no presente estudo com os representantes epífitos da família, onde 42,9% foram exclusivas da FP, 31,4% exclusivas da FES e a minoria restante (25,7%) ocorreram nas duas fisionomias.
A área estudada, situada no reverso das Cuestas, é favorecida pela umidade graças ao obstáculo orográfico que força a precipitação e aos constantes nevoeiros que se formam, propiciando condições climáticas diferenciadas (BONNET et al. 2010 B; BONNET et al. 2009).
O histórico climático dessa região, segundo Viadana e Cavalcanti (2007), demonstra que durante o pleistoceno a região das Cuestas constituiram-se de refúgios florestais, onde manchas florestais retraídas conviviam com caatingas devido às chuvas orográficas, as quais permitiam a manutenção de florestas nos períodos frios e secos, assim como acontece na atual região nordeste onde se encontram os brejos de altitude. Posteriormente, a cerca de 3680 anos atrás, por conta do aumento gradual da umidade e da temperatura, tais manchas expandiram-se para as florestas encontradas atualmente e houve, consequentemente, a retração das áreas campestres na região (VIADANA; CAVALCANTI, 2007; BISSA et al. 2013). Desta forma, esses redutos florestais pleistocênicos possibilitaram que a biota florestal tenha se mantido durante períodos de flutuações climáticas, refletindo na flora atual.
semidecidual localizada no front da Cuesta no município de Botucatu, SP, a cerca de 10 quilômetros ao norte da área de estudo, um baixo número de epífitas foi registrado (27 espécies), sendo Bromeliaceae, Cactaceae e Polypodiaceae as famílias mais ricas. Fato que pode estar relacionado com as condições abióticas dessa área, como a presença de afloramentos rochosos e solo raso, sendo registradas várias espécies tipicamente xerofíticas (BIRAL; LOMBARDI, 2012), o que demonstra também a importância das florestas situadas no reverso da Cuesta, que apesar de mais fragmentadas e reduzidas que as do front (GABRIEL, 1990; ORSI, 2014), apresentam expressiva riqueza de epífitas vasculares e devem ser consideradas em programas de preservação.
As florestas ocorrentes em locais com sazonalidade definida são tradicionalmente reconhecidas por apresentarem um menor número de espécies de epífitas vasculares quando comparadas com Florestas Ombrófilas, mesmo em áreas em bom estado de conservação (GENTRY; DODSON, 1987; BREIER, 2005; KERSTEN, 2010), contudo, o presente trabalho apresentou uma riqueza maior que alguns levantamentos realizados em fitofisionomias da Floresta Ombrófila, como a restinga (WAECHTER, 1998; MUSSKOPF, 2006; MANIA; MONTEIRO, 2010), a floresta ombrófila densa submontana (MANIA, 2013; OLIVEIRA et al. 2013), a floresta ombrófila densa montana (DIAS, 2009) e a floresta ombrófila mista (KERSTEN; SILVA, 2002; GAIOTTO; ACRA, 2005, MANIA, 2013).
O epifitismo pode ser considerado um fator chave na contribuição para a explosão irradiativa observada em Orchidaceae, diferente de outros grandes grupos com representantes epífitos (e.g. Bromeliaceae, Araceae, Peperomia spp.), nos quais uma menor busca pelo hábito epifítico parece ter ocorrido (IBISCH, et al. 1996).
Em relação ao número de gêneros, o presente trabalho apresentou a segunda maior riqueza, e a quinta maior riqueza de famílias quando comparado a outros trabalhos realizados em florestas estacionais e Cerrados (Tabela 7), fato que pode estar relacionado com as condições geomorfológicas e com o passado da área de estudo.
Quanto às síndromes de dispersão, o encontrado corrobora com dados da literatura, onde a anemocoria é o principal tipo de dispersão, seguido das zoocóricas (GENTRY; DODSON, 1987; MANIA, 2008; KERSTEN, 2010). Em diferentes fisionomias florestais do estado de São Paulo, não foi encontrada substituição na proporção das síndromes de dispersão das espécies (BREIER, 2005). Em localidades na América Central e Andes com pluviosidade média anual acima de 2500 mm essa tendência se inverte, tendo a família Araceae (zoocórica) maior importância, enquanto famílias anemocóricas (Orchidaceae, Bromeliaceae, Polypodiaceae), são menos ricas (WOLF; FLAMENCO-S, 2003).
Entre as categorias ecológicas das epífitas vasculares encontradas, a predominância de holoepífitas obrigatórias também foi encontrada em outros trabalhos em FES, representando grande parcela da riqueza, com poucos representantes das outras categorias (MENINI NETO et al., 2009; BONNET et al. 2011; KERSTEN; RIOS, 2013), assim como em outras fisionomias (BREIER, 2005; KERSTEN; KUNYOSHI, 2006; MANIA; MONTEIRO, 2010). A única exceção encontrada na literatura, é o trabalho de Perleberg et al. (2013), em uma floresta estacional semidecidual em Pelotas, Rio Grande do Sul, onde 70% das espécies registradas foram registradas como holoepífitas facultativas, tal fato foi atribuído devido à presença de afloramentos rochosos no interior da floresta, fornecendo assim, condições que possibilitam a colonização por espécies de epífitas.
2013), porém, com baixa riqueza no Domínio Atlântico (KERSTEN, 2010). Uma espécie de Araceae (Philodendron appendiculatum Nadruz & Mayo) foi encontrada crescendo como hemiepífita primária e secundária. O mesmo ocorre com Ficus luschnathiana (Miq.) Miq., que foi encontrada como hemiepífita primária, porém, também foi observada crescendo diretamente no solo, podendo ser chamada de hemiepífita facultativa (WILLIANS-LINERA; LAWTON, 1995).
A inclusão das categorias ecológicas das espécies em uma determinada fisionomia vegetal pode variar de local para local, não sendo recomendável basear-se na literatura para obtenção desses dados (BREIER, 2005; KERSTEN, KUNYOSHI, 2006; MANIA, 2008) como é o caso da espécie Serpocaulon fraxinifolium (Jacq.) A.R.Sm. (Polypodiaceae), que embora citada por Bianchi et al. (2012) como holoepífita facultativa no Parque Estadual do Marumbi, Paraná, em uma área ecotonal entre as florestas ombrófilas densa e mista, na área de FP estudada a espécie foi encontrada sempre apresentando contato caule-solo e por isso não foi considerada no estudo.
Algumas espécies foram observadas crescendo preferencialmente sobre o feto arborescente Cyathea atrovirens (Langsd. & Fisch.) Domin, tal como as holoepífitas acidentais: Apteria aphylla (Nutt.) Barnhart ex Small e Ossaea amygdaloides (DC.) Triana.; assim como algumas holoepífitas obrigatórias (e.g. Asplenium auritum Sw. E Trichomanes polypodioides L.); além de alguns epífitos efêmeros (e.g. Drimys brasiliensis Mier. e Schefflera sp.). Este fato também foi observado por alguns autores (e.g. BREIER 2005; SCHMITT; WINDISCH 2005; SCHNEIDER; SCHMITT 2011) que encontraram espécies epifífitas crescendo exclusivamente sobre fetos arborescentes. Provavelmente devido ao peculiar tipo do substrato que facilita o estabelecimento dos diásporos das epífitas vasculares (BREIER, 2005), oferecendo um substrato distinto das fanerógamas arbóreas, proporcionado pelas massas de raízes adventícias entrelaçadas que encobrem o caule (ROBERTS et al. 2005).
(COSTA et al. 2004) e conhecida, até então, somente para as florestas ombrófilas entre os estados de São Paulo e Santa Catarina (COSTA et al. 2009).
Para as ocorrências em florestas estacionais não foi utilizada a Lista de Espécies da Flora do Brasil (2014) devido à falta de informações para algumas espécies, como, por exemplo, não sendo citada nenhuma fisionomia para algumas espécies (e.g. Anathallis guimaraensii, Acianthera macuconensis, Pabstiella tripterantha, etc.), tal fato pode ser devido a Lista não estar ainda completa, em estado de constante atualização. Como observado para Campyloneurum angustifolium (Sw.) Fée, que apesar de não ter sido citada para o Domínio Atlântico (LISTA DE ESPÉCIES DA FLORA DO BRASIL, 2015; STEHMANN et al. 2009), é citada na revisão taxonômica do gênero no estado de São Paulo por Vasques e Prado (2011) para o Domínio Atlântico.
Os padrões de diversidade de epífitas são pobremente documentados (IBISCH, et al. 1996), sobretudo no Brasil (LEITMAN, 2013). O número de espécies endêmicas no Domínio Atlântico registradas nesse estudo, se deve principalmente pela família Orchidaceae, que apresenta mais da metade endêmica no Domínio (STEHMANN et al. 2009), contudo, mais da metade das espécies registradas também ocorrem no Cerrado, cerca de um quinto ocorre na Amazônia e Caatinga, e uma parcela menor no Pampa e Pantanal (LISTA DAS ESPÉCIES DA FLORA DO BRASIL, 2014).
As florestas ribeirinhas do Brasil central podem servir de vias de migração entre os Domínios Atlântico e Amazônico (PABST; DUNGS, 1977; BRAGA, 1987; OLIVEIRA-FILHO; RATTER, 1995). A posição ecotonal da área estudada entre os Domínios Atlântico e Cerrado (MYERS et al. 2000) pode justificar o alto número de espécies encontrado também no Cerrado, ao contrário do observado em florestas ombrófilas na Bahia, onde há mais espécies compartilhadas com a Amazônia (LEITMAN, 2013).
As espécies presumivelmente extintas registradas neste trabalho (Peperomia loxensis e P. quadrifolia) apresentam esse status por não haver coletas nos últimos 50 anos (MAMEDE et al. 2007). P. loxensis é representada na área de estudo por poucos indivíduos enquanto a P. quadrifolia apresenta uma ampla população, sobretudo na FP.
Já Heterotaxis valenzuelana apresenta o status “Em perigo”, por não ser conhecida em Unidades de Conservação, apresentar baixa densidade populacional e sofrer coletas ilegais para fins ornamentais (MAMEDE et al. 2007), fato que pôde ser confirmado nesse estudo, onde poucos indivíduos foram observados, assim como sinais de coletas ilegais.
Das espécies listadas como vulneráveis (Isabelia virginalis, Epidendrum henschenii e Vriesea flava), V. flava apresenta esse status pois era conhecida somente para regiões restritas da Serra do Mar do estado, além de ocorrer exclusivamente em Unidades de Conservação (COSTA et al. 2004, MAMEDE et al. 2007); com o registro para a área de estudo amplia-se a sua distribuição geográfica. As outras duas espécies, I. virginalis e E. henschenii apresentam poucos indivíduos na área estudada, e além disso, a coleta predatória para fins ornamentais provavelmente é a principal causa de declínio das suas populações (MAMEDE et al. 2007).
Lepismium lineare foi recentemente aceita como distinta de L. warmingianum (LOMBARDI, 2014), sendo esta última listada como quase ameaçada por não ocorrer em Unidades de Conservação (MAMEDE et al. 2007), porém possui uma população ampla na área de estudo.
Além das espécies ameaçadas ou quase ameaçadas a nível estadual, duas (E. henschenii e I. virginalis) também são citadas na Lista Vermelha da Flora do Brasil (MARTINELLI; MORAES, 2013), o que evidencia ainda mais a importância de conservação desses fragmentos para a conservação da flora também a nível nacional.
Analândia, SP, e Cielo-Filho et al. (2009) registraram 15 espécies da flora vascular da Floresta Estadual e Estação Ecológica de Paranapanema, em Paranapanema, SP. Tais fatos ressaltam o grau de conservação e a importância do fragmento estudado, pois o presente estudo contemplou apenas as epífitas vasculares, além do tamanho do fragmento (16 hectares) ser consideravelmente menor que os trabalhos citados.
O elevado número de espécies e o registro de espécies ameaçadas de extinção, sobretudo as consideradas presumivelmente extintas, demonstrado nesse estudo, reforçam a necessidade de preservação e necessidade de estudos nesses fragmentos de vegetação, mesmo que de tamanho reduzidos, isolados e perturbados (BRANCALION et al. 2012).
O presente estudo também demonstra a necessidade de proteger os mais diversos ambientes para uma efetiva conservação da flora, protengento diversas fitofisionomias, como as florestas paludosas e as florestas estacionais semideciduais nos interflúvios, pois como demostrando aqui, essa última também apresentou uma expressiva riqueza de epífitas vasculares, além da ocorrência de espécies ameaçadas de extinção, o que demonstra quão desconhecidas são as florestas estacionais semideciduais, fitofisionomia tradicionalmente referida como pobre em epífitas.
4.2 Similaridade florística
Segundo Nekola e White (1999), quanto maior a distância entre as áreas comparadas, menor é a similaridade florística entre elas; porém, nos grupos formados no dendrograma tal fato não pode ser observado em todas as localidades analisadas (Figura 13). Áreas da Argentina, Rio Grande do Sul e Paraná agruparam-se com a área estudada, sendo as localidades do médio e baixo rio Tibagi, no Paraná, as mais similares, enquanto áreas mais próximas geograficamente não se uniram (e.g. Gália, Luíz Antônio, São Paulo e Iperó, todas no estado de São Paulo), demonstrando uma distribuição irregular das epífitas vasculares (KERSTEN, 2010).
