4.1 Levantamento florístico
Entre os trabalhos utilizados para comparação realizados em florestas com clima sazonal, a riqueza encontrada no presente estudo pode ser considerada alta, figurando entre as maiores já registradas (Tabela 1). Apenas o levantamento feito por Bonnet et al. (2011), apresentou uma riqueza maior, porém, tal estudo foi realizado em área ecotonal entre FES e floresta ombrófila mista que, segundo Kersten (2010), são as zonas ecotonais que apresentam as maiores riquezas de epífitas vasculares no Domínio Atlântico, além do que este estudo abrangeu oito fragmentos ao longo das margens do médio rio Tibagi, no Paraná, em diferentes altitudes (720 m a 580 m), apresentando uma ampla heterogeneidade ambiental (BONNET et al., 2011). Porém, em comparação com outros levantamentos realizados em zonas ecotonais o presente estudo apresentou maior número de espécies (GERALDINO et al. 2010; KERSTEN; RIOS, 2013).
No trabalho de Menini Neto et al. (2009), foram consideradas somente angiospermas epífitas, contudo, o trabalho de Forzza et al. (2014) na mesma localidade, no município de Descoberto, MG, registrou também as espécies de licófitas e samambaias, sendo encontradas 23 espécies epífitas. No total, 82 espécies de epífitas vasculares são registradas para a localidade, ainda assim, número menor do que encontrado no presente estudo.
Quando analisadas separadas, a maior riqueza de espécies foi encontrada na FP (73 espécies) fato que provavelmente está relacionado com as condições de solo, com o lençol freático aflorando na superfície, influenciando na umidade atmosférica da floresta; condição que pode favorecer o epifitismo vascular nessa fitofisionomia (WAECHTER; BAPTISTA, 2004, KERSTEN et al. 2009). Tal riqueza não estaria relacionada com a pluviosidade ou sua distribuição ao longo do ano (GENTRY; DODSON, 1987; BREIER, 2005), pois as duas fitofisionomias são contíguas e estão sujeitas às mesmas condições abióticas, como temperatura e pluviosidade. Contudo, vale ressaltar que não foram efetuadas medições da umidade nas fisionomias estudadas e, mesmo sendo afirmado por outros autores (e.g. WAECHTER; BAPTISTA, 2004; BONNET et al. 2010 A; JOANITTI, 2013), estes também atribuíram maior umidade pela presença de solos hidromórficos nessas florestas.
A FES apresentou menor riqueza de espécies (56 espécies), demonstrando que a comunidade epifítica é influenciada pela heterogeneidade ambiental encontrada nas duas fitofisionomias estudadas, sobretudo as condições de umidade, sendo a disponibilidade hídrica considerada um dos fatores que exerce maior influência sobre as epífitas vasculares (BONNET et al. 2010 A; GENTRY; DODSON, 1987; DISLICH; MANTOVANI, 1998), porém, a FES sozinha apresentou uma expressiva riqueza em comparação com outros estudos realizados em Florestas Estacionais, o que demontra a falta de conhecimento dessa fitofisionomia, tradicionalmente referida como pobre em epífitas (KERSTEN 2010).
Apesar da maioria das espécies de epífitas vasculares encontradas ocorrer nas duas fisionomias (42 espécies), Ribeiro et al. (1994), destacam a família Orchidaceae como um parâmetro para caracterizar fitofisionomias, fato que pode ser observado no presente estudo com os representantes epífitos da família, onde 42,9% foram exclusivas da FP, 31,4% exclusivas da FES e a minoria restante (25,7%) ocorreram nas duas fisionomias.
A área estudada, situada no reverso das Cuestas, é favorecida pela umidade graças ao obstáculo orográfico que força a precipitação e aos constantes nevoeiros que se formam, propiciando condições climáticas diferenciadas (BONNET et al. 2010 B; BONNET et al. 2009).
O histórico climático dessa região, segundo Viadana e Cavalcanti (2007), demonstra que durante o pleistoceno a região das Cuestas constituiram-se de refúgios florestais, onde manchas florestais retraídas conviviam com caatingas devido às chuvas orográficas, as quais permitiam a manutenção de florestas nos períodos frios e secos, assim como acontece na atual região nordeste onde se encontram os brejos de altitude. Posteriormente, a cerca de 3680 anos atrás, por conta do aumento gradual da umidade e da temperatura, tais manchas expandiram-se para as florestas encontradas atualmente e houve, consequentemente, a retração das áreas campestres na região (VIADANA; CAVALCANTI, 2007; BISSA et al. 2013). Desta forma, esses redutos florestais pleistocênicos possibilitaram que a biota florestal tenha se mantido durante períodos de flutuações climáticas, refletindo na flora atual.
Contudo, quando comparado com o trabalho de Biral e Lombardi (2012), que realizaram o levantamento da flora vascular em uma área de floresta estacional
semidecidual localizada no front da Cuesta no município de Botucatu, SP, a cerca de 10 quilômetros ao norte da área de estudo, um baixo número de epífitas foi registrado (27 espécies), sendo Bromeliaceae, Cactaceae e Polypodiaceae as famílias mais ricas. Fato que pode estar relacionado com as condições abióticas dessa área, como a presença de afloramentos rochosos e solo raso, sendo registradas várias espécies tipicamente xerofíticas (BIRAL; LOMBARDI, 2012), o que demonstra também a importância das florestas situadas no reverso da Cuesta, que apesar de mais fragmentadas e reduzidas que as do front (GABRIEL, 1990; ORSI, 2014), apresentam expressiva riqueza de epífitas vasculares e devem ser consideradas em programas de preservação.
As florestas ocorrentes em locais com sazonalidade definida são tradicionalmente reconhecidas por apresentarem um menor número de espécies de epífitas vasculares quando comparadas com Florestas Ombrófilas, mesmo em áreas em bom estado de conservação (GENTRY; DODSON, 1987; BREIER, 2005; KERSTEN, 2010), contudo, o presente trabalho apresentou uma riqueza maior que alguns levantamentos realizados em fitofisionomias da Floresta Ombrófila, como a restinga (WAECHTER, 1998; MUSSKOPF, 2006; MANIA; MONTEIRO, 2010), a floresta ombrófila densa submontana (MANIA, 2013; OLIVEIRA et al. 2013), a floresta ombrófila densa montana (DIAS, 2009) e a floresta ombrófila mista (KERSTEN; SILVA, 2002; GAIOTTO; ACRA, 2005, MANIA, 2013).
A distribuição das riquezas por famílias seguiu uma tendência observada em outros trabalhos realizados em Florestas Estacionais, sendo Orchidaceae a mais representativa na maioria dos estudos, seguida de Polypodiaceae, Bromeliaceae, Piperaceae, Cactaceae e Araceae. Contudo, algumas exceções são observadas, como em Rogalski e Zanin (2003) onde Piperaceae foi mais rica que Polypodiaceae, Geraldino et al. (2010) que teve Cactaceae mais rica que Piperaceae, e Menini Neto et al. (2009) encontraram Araceae como a terceira família mais rica, depois de Orchidaceae e Bromeliaceae (este trabalho incluiu somente angiospermas) (Tabela 6). Tais variações contrariam a tendência observada no Domínio atlântico (KERSTEN, 2010), demonstrando que substituições das principais famílias podem ocorrer, reforçando a teoria da distribuição irregular das epífitas vasculares (BREIER, 2005; KERSTEN, 2010).
O epifitismo pode ser considerado um fator chave na contribuição para a explosão irradiativa observada em Orchidaceae, diferente de outros grandes grupos com representantes epífitos (e.g. Bromeliaceae, Araceae, Peperomia spp.), nos quais uma menor busca pelo hábito epifítico parece ter ocorrido (IBISCH, et al. 1996).
Em relação ao número de gêneros, o presente trabalho apresentou a segunda maior riqueza, e a quinta maior riqueza de famílias quando comparado a outros trabalhos realizados em florestas estacionais e Cerrados (Tabela 7), fato que pode estar relacionado com as condições geomorfológicas e com o passado da área de estudo.
Quanto às síndromes de dispersão, o encontrado corrobora com dados da literatura, onde a anemocoria é o principal tipo de dispersão, seguido das zoocóricas (GENTRY; DODSON, 1987; MANIA, 2008; KERSTEN, 2010). Em diferentes fisionomias florestais do estado de São Paulo, não foi encontrada substituição na proporção das síndromes de dispersão das espécies (BREIER, 2005). Em localidades na América Central e Andes com pluviosidade média anual acima de 2500 mm essa tendência se inverte, tendo a família Araceae (zoocórica) maior importância, enquanto famílias anemocóricas (Orchidaceae, Bromeliaceae, Polypodiaceae), são menos ricas (WOLF; FLAMENCO-S, 2003).
Entre as categorias ecológicas das epífitas vasculares encontradas, a predominância de holoepífitas obrigatórias também foi encontrada em outros trabalhos em FES, representando grande parcela da riqueza, com poucos representantes das outras categorias (MENINI NETO et al., 2009; BONNET et al. 2011; KERSTEN; RIOS, 2013), assim como em outras fisionomias (BREIER, 2005; KERSTEN; KUNYOSHI, 2006; MANIA; MONTEIRO, 2010). A única exceção encontrada na literatura, é o trabalho de Perleberg et al. (2013), em uma floresta estacional semidecidual em Pelotas, Rio Grande do Sul, onde 70% das espécies registradas foram registradas como holoepífitas facultativas, tal fato foi atribuído devido à presença de afloramentos rochosos no interior da floresta, fornecendo assim, condições que possibilitam a colonização por espécies de epífitas.
A única família a apresentar holoepífita facultativa foi Polypodiaceae, outras três famílias apresentaram holoepífitas acidentais, Bromeliaceae, Commelinaceae e Melastomataceae, sendo a primeira bem representada em FES (KERSTEN, 2010; BONNET et al., 2011) e a última em outros Domínios Fitogeográficos (IRUME, et al.
2013), porém, com baixa riqueza no Domínio Atlântico (KERSTEN, 2010). Uma espécie de Araceae (Philodendron appendiculatum Nadruz & Mayo) foi encontrada crescendo como hemiepífita primária e secundária. O mesmo ocorre com Ficus luschnathiana (Miq.) Miq., que foi encontrada como hemiepífita primária, porém, também foi observada crescendo diretamente no solo, podendo ser chamada de hemiepífita facultativa (WILLIANS-LINERA; LAWTON, 1995).
A inclusão das categorias ecológicas das espécies em uma determinada fisionomia vegetal pode variar de local para local, não sendo recomendável basear-se na literatura para obtenção desses dados (BREIER, 2005; KERSTEN, KUNYOSHI, 2006; MANIA, 2008) como é o caso da espécie Serpocaulon fraxinifolium (Jacq.) A.R.Sm. (Polypodiaceae), que embora citada por Bianchi et al. (2012) como holoepífita facultativa no Parque Estadual do Marumbi, Paraná, em uma área ecotonal entre as florestas ombrófilas densa e mista, na área de FP estudada a espécie foi encontrada sempre apresentando contato caule-solo e por isso não foi considerada no estudo.
Algumas espécies foram observadas crescendo preferencialmente sobre o feto arborescente Cyathea atrovirens (Langsd. & Fisch.) Domin, tal como as holoepífitas acidentais: Apteria aphylla (Nutt.) Barnhart ex Small e Ossaea amygdaloides (DC.) Triana.; assim como algumas holoepífitas obrigatórias (e.g. Asplenium auritum Sw. E Trichomanes polypodioides L.); além de alguns epífitos efêmeros (e.g. Drimys brasiliensis Mier. e Schefflera sp.). Este fato também foi observado por alguns autores (e.g. BREIER 2005; SCHMITT; WINDISCH 2005; SCHNEIDER; SCHMITT 2011) que encontraram espécies epifífitas crescendo exclusivamente sobre fetos arborescentes. Provavelmente devido ao peculiar tipo do substrato que facilita o estabelecimento dos diásporos das epífitas vasculares (BREIER, 2005), oferecendo um substrato distinto das fanerógamas arbóreas, proporcionado pelas massas de raízes adventícias entrelaçadas que encobrem o caule (ROBERTS et al. 2005).
As 44 espécies aqui encontradas e não citadas por Stehmann et al. (2009) para as florestas estacionais pertencem a quatro famílias, sendo a maioria Orchidaceae, seguida de Piperaceae, Hymenophyllaceae e Bromeliaceae. Tal fato amplia o conhecimento sobre a distribuição geográfica desses táxons, entre essas, pode-se destacar Vriesea flava A.F.Costa, H.Luther & Wand., recentemente descrita para o Domínio Atlântico
(COSTA et al. 2004) e conhecida, até então, somente para as florestas ombrófilas entre os estados de São Paulo e Santa Catarina (COSTA et al. 2009).
Para as ocorrências em florestas estacionais não foi utilizada a Lista de Espécies da Flora do Brasil (2014) devido à falta de informações para algumas espécies, como, por exemplo, não sendo citada nenhuma fisionomia para algumas espécies (e.g. Anathallis guimaraensii, Acianthera macuconensis, Pabstiella tripterantha, etc.), tal fato pode ser devido a Lista não estar ainda completa, em estado de constante atualização. Como observado para Campyloneurum angustifolium (Sw.) Fée, que apesar de não ter sido citada para o Domínio Atlântico (LISTA DE ESPÉCIES DA FLORA DO BRASIL, 2015; STEHMANN et al. 2009), é citada na revisão taxonômica do gênero no estado de São Paulo por Vasques e Prado (2011) para o Domínio Atlântico.
Os padrões de diversidade de epífitas são pobremente documentados (IBISCH, et al. 1996), sobretudo no Brasil (LEITMAN, 2013). O número de espécies endêmicas no Domínio Atlântico registradas nesse estudo, se deve principalmente pela família Orchidaceae, que apresenta mais da metade endêmica no Domínio (STEHMANN et al. 2009), contudo, mais da metade das espécies registradas também ocorrem no Cerrado, cerca de um quinto ocorre na Amazônia e Caatinga, e uma parcela menor no Pampa e Pantanal (LISTA DAS ESPÉCIES DA FLORA DO BRASIL, 2014).
As florestas ribeirinhas do Brasil central podem servir de vias de migração entre os Domínios Atlântico e Amazônico (PABST; DUNGS, 1977; BRAGA, 1987; OLIVEIRA-FILHO; RATTER, 1995). A posição ecotonal da área estudada entre os Domínios Atlântico e Cerrado (MYERS et al. 2000) pode justificar o alto número de espécies encontrado também no Cerrado, ao contrário do observado em florestas ombrófilas na Bahia, onde há mais espécies compartilhadas com a Amazônia (LEITMAN, 2013).
Outro fator relevante para a conservação e conhecimento dos fragmentos florestais, além do endemismo e compartilhamento de espécies com outros Domínios fitogeográficos, é o conhecimento de espécies ameaçadas ou quase ameaçadas que fazem parte da composição florística da área. Das espécies encontradas nesse estudo, listadas por Mamede et al. (2007) sob status de ameaçada ou quase ameaçada, contabilizam sete em comum com as registradas no presente estudo (Tabela 2).
As espécies presumivelmente extintas registradas neste trabalho (Peperomia loxensis e P. quadrifolia) apresentam esse status por não haver coletas nos últimos 50 anos (MAMEDE et al. 2007). P. loxensis é representada na área de estudo por poucos indivíduos enquanto a P. quadrifolia apresenta uma ampla população, sobretudo na FP.
Já Heterotaxis valenzuelana apresenta o status “Em perigo”, por não ser conhecida em Unidades de Conservação, apresentar baixa densidade populacional e sofrer coletas ilegais para fins ornamentais (MAMEDE et al. 2007), fato que pôde ser confirmado nesse estudo, onde poucos indivíduos foram observados, assim como sinais de coletas ilegais.
Das espécies listadas como vulneráveis (Isabelia virginalis, Epidendrum henschenii e Vriesea flava), V. flava apresenta esse status pois era conhecida somente para regiões restritas da Serra do Mar do estado, além de ocorrer exclusivamente em Unidades de Conservação (COSTA et al. 2004, MAMEDE et al. 2007); com o registro para a área de estudo amplia-se a sua distribuição geográfica. As outras duas espécies, I. virginalis e E. henschenii apresentam poucos indivíduos na área estudada, e além disso, a coleta predatória para fins ornamentais provavelmente é a principal causa de declínio das suas populações (MAMEDE et al. 2007).
Lepismium lineare foi recentemente aceita como distinta de L. warmingianum (LOMBARDI, 2014), sendo esta última listada como quase ameaçada por não ocorrer em Unidades de Conservação (MAMEDE et al. 2007), porém possui uma população ampla na área de estudo.
Além das espécies ameaçadas ou quase ameaçadas a nível estadual, duas (E. henschenii e I. virginalis) também são citadas na Lista Vermelha da Flora do Brasil (MARTINELLI; MORAES, 2013), o que evidencia ainda mais a importância de conservação desses fragmentos para a conservação da flora também a nível nacional.
Contabilizando, o número de espécies de epífitas vasculares ameaçadas ou quase ameaçadas registradas neste estudo (sete), pode-se considerar um número alto, quando comparado a outros trabalhos realizados em Florestas Estacionais. Das espécies em comum com as listas vermelhas, Biral e Lombardi (2012) registraram sete espécies do levantamento da flora vascular em Botucatu, SP, assim como Dinato (2014) que registrou seis espécies no levantamento da flora vascular não arbórea no município de
Analândia, SP, e Cielo-Filho et al. (2009) registraram 15 espécies da flora vascular da Floresta Estadual e Estação Ecológica de Paranapanema, em Paranapanema, SP. Tais fatos ressaltam o grau de conservação e a importância do fragmento estudado, pois o presente estudo contemplou apenas as epífitas vasculares, além do tamanho do fragmento (16 hectares) ser consideravelmente menor que os trabalhos citados.
O elevado número de espécies e o registro de espécies ameaçadas de extinção, sobretudo as consideradas presumivelmente extintas, demonstrado nesse estudo, reforçam a necessidade de preservação e necessidade de estudos nesses fragmentos de vegetação, mesmo que de tamanho reduzidos, isolados e perturbados (BRANCALION et al. 2012).
O presente estudo também demonstra a necessidade de proteger os mais diversos ambientes para uma efetiva conservação da flora, protengento diversas fitofisionomias, como as florestas paludosas e as florestas estacionais semideciduais nos interflúvios, pois como demostrando aqui, essa última também apresentou uma expressiva riqueza de epífitas vasculares, além da ocorrência de espécies ameaçadas de extinção, o que demonstra quão desconhecidas são as florestas estacionais semideciduais, fitofisionomia tradicionalmente referida como pobre em epífitas.
4.2 Similaridade florística
Segundo Nekola e White (1999), quanto maior a distância entre as áreas comparadas, menor é a similaridade florística entre elas; porém, nos grupos formados no dendrograma tal fato não pode ser observado em todas as localidades analisadas (Figura 13). Áreas da Argentina, Rio Grande do Sul e Paraná agruparam-se com a área estudada, sendo as localidades do médio e baixo rio Tibagi, no Paraná, as mais similares, enquanto áreas mais próximas geograficamente não se uniram (e.g. Gália, Luíz Antônio, São Paulo e Iperó, todas no estado de São Paulo), demonstrando uma distribuição irregular das epífitas vasculares (KERSTEN, 2010).
Localidades em contato com fitofisionomias do Domínio do Cerrado, ou onde há ocorrência de fisionomias deste (e.g. Luís Antônio, Bauru e Assis, todos em SP), formaram um grupo distinto no dendrograma, demonstrando singularidade da flora epifítica nessas fisionomias (BREIER, 2005; BATAGHIN et al., 2012; JOANITTI, 2013) (Figura 13), mesmo algumas dessas sendo geograficamente próximas da
localidade do presente estudo (e.g. Bauru, figura 5), não se agruparam com esta, caracterizando um grupo formado pelo tipo de fisionomia, assim como também demonstrado por Leitman (2013).
As florestas de Minas Gerais formaram dois grupos distintos no dendrograma, provavelmente devido à influência das fisionomias ombrófilas geograficamente mais próximas a estas localidades que, segundo Leitman (2013), exercem influência sobre a composição florística das epífitas vasculares das fisionomias do oeste do Domínio Atlântico. Fato que também pode ter ocorrido com as duas localidades situadas no município de São Paulo, que se situam próximas às florestas ombrófilas do leste do estado (Figuras 5 e 13).
O teste de Mantel apresentou uma baixa correlação entre a distância geográfica e a similaridade florística entre as áreas, corroborando com a distribuição disjunta das epífitas vasculares (BREIER 2005; KERSTEN 2010). Mesmo analisando somente as florestas com climas sazonais, é possível notar diferentes influências fitogeográficas que as Florestas Estacionais estão sujeitas, sendo fortemente influenciadas ao leste pelas Florestas Ombrófilas (OLIVEIRA-FILHO; FONTES, 2000; LEITMAN, 2013) e ao oeste, provavelmente, pelo Domínio do Cerrado, justificativas que podem explicar os agrupamentos encontrados na análise de similaridade (Figura 5 e 13).
Um número expressivo de espécies com ocorrência em apenas uma localidade (25,3%) foi observado. Bonnet et al. (2011) atribuíram essas singularidades à família Orchidaceae, tendo observado uma distribuição disjunta ao longo do rio Tibagi, no Paraná.
Em uma análise de espécies indicadoras realizada por Leitman (2013), não foram encontradas espécies indicadoras para as florestas estacionais do leste do Brasil, contudo, no presente estudo foram encontradas espécies indicadoras de outras fisionomias, como brejo de altitude (Tillandsia polystachia), floresta ombrófila mista (Campylocentrum grisebachii , Leptotes unicolor, Peperomia tetraphylla, , Rhipsalis floccosa e Tillandsia stricta) e restinga (Epidendrum latilabre e E. rigidum). Tal fato demonstra que as florestas estacionais parecem representar uma parcela da composição florística das epífitas vasculares encontradas nas florestas ombrófilas do Domínio Atlântico (LEITMAN, 2013), assim como observado também para a flora arbórea (OLIVEIRA-FILHO; FONTES, 2000).
4.3 Relação epífita-forófito
Kersten (2006) recomenda cerca de 50 forófitos para levantamentos quantitativos da flora epifítica vascular (e.g. WAECHTER, 1998; GONÇALVES; WAECHTER, 2002; GIONGO; WAECHTER, 2004; KERSTEN, 2006; KERSTEN; WAECHTER, 2011; BATAGHIN et al., 2012), porém, para avaliar relações entre as comunidades epifítica e arbórea ainda não há um modelo a ser seguido, sendo empregados variados números amostrais de árvores (e.g. BREIER 2005; FONTOURA et al. 2009; SILVA et al. 2010), não existindo um protocolo para avaliar a colonização das epífitas nos forófitos (FONTOURA et al. 2009).
A presença de epífitas vasculares na maioria dos forófitos (56,3%) na FP corrobora com os dados onde os ambientes mais úmidos são mais propícios para o epifitismo e os mais secos menos propícios (GENTRY; DODSON, 1987; BREIER, 2005), como o observado na FES onde somente 28,2% das árvores amostradas foram classificados como forófitos, assim como também as maiores abundâncias foram encontradas na FP. Embora influenciadas pelo macroclima (PARKER, 1995 apud KERSTEN, 2010), essas variações podem estar relacionadas, em partes, com fatores microclimáticos encontrados em florestas com solos encharcados (WAECHTER; BAPTISTA, 2004). Florestas fluviais de regiões de macroclima seco podem ser favorecidas pelo incremento de umidade da contínua evaporação da água, atuando na diversificação do epifitismo (BONNET et al., 2010 B), sendo o crescimento das epífitas vasculares mais limitados pela escassez hídrica do que por disponibilidade de nutrientes (LAUBE; ZOTZ, 2003).
Assim como observado por Joanitti (2013), um número maior de árvores com epífitas vasculares, assim como maiores riquezas e abundâncias, também foram observadas em uma FP, quando comparados com FES e cerradão; atribuindo-se essa distribuição ao gradiente de umidade decrescendo no sentido da floresta paludosa, floresta estacional semidecidual para o cerradão (JOANITTI, 2013). Bonnet et al. (2010) também encontraram maior riqueza de bromélias epífitas em forófitos próximos ao curso d’água.
No que se refere às espécies de forófitos que mais se relacionaram com as fitofisionomias consideradas neste estudo, como demonstrado na PCA (Figura 17), as espécies de árvores mais abundantes em cada fitofisionomia foram as que apresentaram mais forófitos em cada uma dessas (e.g. na FP: P. heptaphyllum, M. ovata, T. guianensis, D. cuneatus, M. gardneriana e H. umbellatus e na FES: C. floribundus, C.
sylvestris, O. vellutina e M. elegans), havendo um baixo número de espécies similares nas duas fisionomias, e consequentemente, diferentes espécies de forófitos em cada fisionomia. Tal fato corrobora com o trabalho de Fontoura et al. (2009), no qual as