ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 1347 INTERAÇÕES TRITRÓFICAS NOS AGROECOSSISTEMAS
Joilson Silva Lima1, Olienaide Ribeiro de Oliveira Pinto2, Thiago Barbosa Honorato3, José Glauber Moreira Melo4, Ciro de Miranda Pinto5 1
Doutorando em Agronomia/Fitotecnia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, Brasil. E-mail: joilsonagro@gmail.com
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Doutoranda em Agronomia/Fitotecnia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, Brasil
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Graduando em Agronomia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, Brasil 4
Doutorando em Agronomia/Fitotecnia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, Brasil
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Professor da Universidade da Integração Internacional da Lusofonia Afro-Brasileira/UNILAB, Redenção, Brasil
Recebido em: 06/05/2013 – Aprovado em: 17/06/2013 – Publicado em: 01/07/2013
RESUMO
O sucesso da vida na Terra representa o sucesso das interações bióticas entre os organismos existentes. As interações ecológicas podem ser variáveis, tanto no tipo de organismos que se relacionam de alguma maneira, como nos resultados dessas interações. As relações entre três níveis tróficos são denominadas interações tritróficas e, ocorrem dentro de um ambiente físico e químico espacialmente diversificado e dinâmico, que incluem todas as várias interações de ataque e defesa entre níveis tróficos, bem como a inter e intra-específica interações dentro de cada nível trófico. Nos sistemas tritróficos, as interações são complexas e são mediadas de forma física, química ou semioquímica. O entendimento das interações tritróficas pode ser empregado como ferramenta para o aprimoramento dos programas de manejo integrado de pragas, na busca da conservação das relações entre os organismos pertencentes ao sistema trófico, conferindo maior dinâmica ao agroecossistema. Para que se mantenha a sanidade dos cultivos nos agroecossistemas, é necessário favorecer o equilíbrio natural das populações envolvidas diretamente nesse processo. As interações dinâmicas entre planta, insetos herbívoros, inimigos naturais e ambiente físico, precisam ser conhecidas e entendidas, sejam estas relações morfológicas, comportamentais ou fisiológicas, para melhorar a produção das culturas, uma vez que a atuação dos agentes de controle nas lavouras é um desafio para o futuro do controle biológico. O estudo das relações tritróficas deveria estar entre as primeiras etapas de programas de controle de pragas. No entanto, os potenciais benefícios dessas interações e sua aplicação nos sistemas agrícolas permanecem, em sua maioria, desconhecidos. A compreensão das interações tritróficas permite o favorecimento de parasitóides e predadores em estratégias de manejo integrado de pragas e deve ser utilizado como uma importante ferramenta para o aprimoramento dos programas de manejo integrado de pragas.
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 1348 PALAVRAS-CHAVE: Compostos voláteis. Semioquímicos. Inimigos naturais. Manejo Integrado de Pragas.
TRITROPHIC INTERACTIONS IN AGROECOSYSTEMS ABSTRACT
The success of life on Earth represents the success of biotic interactions among organisms existing. The ecological interactions can be variable, both in the types of organisms that are related in some way, as the results of these interactions. The relationships among three trophic levels are called tritrophic interactions and occur within a physical and chemical environment spatially diverse and dynamic, which include all the various interactions of the attack and defense between trophic levels, as well as inter and intra-specific interactions within each trophic level. In tritrophic systems, the interactions are complex and are mediated form of physical, chemical or semiochemical. The understanding of tritrophic interactions should be used as a tool for the improvement of programs integrated pest management in the pursuit of conservation of relationships between organisms belonging to the trophic system, giving greater impetus to agroecosystem. To maintain the health of crops in agroecosystems, it is necessary to promote the natural balance of the populations directly involved in this process. The dynamic interactions between plants, herbivores, natural enemies, and physical environment must be known and understood, these relations are morphological, physiological or behavioral, to improve crop yields, since the activities of agents of control in crops is a challenge for the future of biocontrol. The study of tritrophic relations should be among the first steps in pest control programs. However, the potential benefits of these interactions and their application in agricultural systems remain mostly unknown. The understanding of tritrophic interactions allows favoring predators and parasitoids strategies in integrated pest management and should be used as an important tool for the improvement of programs for integrated pest management.
KEYWORDS: Volatile compounds. Semiochemicals. Natural enemies. Integrated Pest Management.
INTRODUÇÃO
Nos últimos anos, tem crescido cada vez mais a ideia de que a conservação do ecossistema não deve focar-se apenas em certas espécies, populações ou comunidades, mas também na manutenção entre espécies e funções ecossistêmicas (BLÜTHGEN, 2012). O sucesso da vida na Terra representa, sem nenhuma dúvida, o sucesso das interações bióticas entre os organismos existentes. Tais interações estão presentes em todos os locais do planeta, seja no interior e/ou sobre vertebrados ou invertebrados, plantas, fungos ou microrganismos (DEL-CLARO, 2012). Na natureza, esses seres vivos se relacionam ou interagem entre si e com o meio ambiente físico como o ar, o solo e a água, por exemplo, para promover a troca de energia e nutrientes por meio das relações tróficas, formando as cadeias tróficas, também denominadas de cadeia alimentar ou de alimento (AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005).
Desde que a vida surgiu na terra, começaram a se estabelecer interações entre organismos (DEL-CLARO, 2012). Numa cadeia alimentar, os seres vivos
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 1349 desempenham diferentes funções e ocupam diferentes níveis tróficos, por meio dos quais movem a energia e os nutrientes (AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005). As interações ecológicas podem ser extremamente variáveis, tanto no tipo de organismos que se relacionam de alguma maneira, como nos resultados dessas interações. Todas as relações são comuns, difundidas e, em sua maioria interconectadas (DEL-CLARO, 2012). Entretanto, interações de natureza desarmônica como a herbivoria, a predação, o parasitismo e a competição são de fundamental importância no equilíbrio natural das populações que pertencem a um determinado ecossistema. O mecanismo da densidade-dependente recíproca atua nessas relações de tal forma que sempre o número de indivíduos de uma população que ocupa um determinado hábitat é regulado por outra população, e vice-versa (AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005).
Os diferentes agroecossistemas ou ecossistemas naturais são compostos por, no mínimo, três níveis tróficos que interagem entre si: plantas, herbívoros e inimigos naturais (OLIVEIRA et al., 2012), interagindo nas comunidades que estabelecem sua base na dependência de plantas vivas (DEL-CLARO, 2012), estas consideradas o primeiro nível trófico, sendo a base da cadeia, também denominadas de produtores (AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005).
As relações entre três níveis tróficos são bastante complexas e envolvem mecanismos de regulação, devido à alta dependência ou susceptibilidade que exercem entre si (BARROS, 2007). Essas interações, denominadas relações tritróficas, ocorrem dentro de um ambiente físico e químico espacialmente diversificado e dinâmico e, incluem todas as várias interações de ataque e defesa entre níveis tróficos (incluindo relações morfológicas, comportamentais e fisiológicas), bem como a inter e intra-específicas interações dentro de cada nível trófico. Tais interações são muitas vezes estreitamente entrelaçadas e são interdependentes (MORAES et al., 2000). Devido a isso, alterações no habitat ou outras condições de vida das classes envolvidas podem provocar sérios desequilíbrios (BARROS, 2007).
As interações tritróficas precisam ser compreendidas, pois, existem muitos fatores que afetam a complexidade do ecossistema (MENDES et al., 2012). O conhecimento e conservação das relações entre os organismos e um sistema tritrófico servem não somente para manter a dinâmica do ecossistema natural, como também para ser aproveitado economicamente pelo homem no controle de inseto-praga em agroecossistemas (SANTOS, 2008). Dentro desse contexto, essa revisão procura relatar a importância das interações tritróficas entre plantas, herbívoros e inimigos naturais, no intuito de se conhecer os fatores que afetam a complexidade dessas relações.
INTERAÇÕES TRITRÓFICAS
A interação entre planta, pragas e inimigos naturais, forma uma estrutura complexa chamada interação tritrófica (AZEREDO et al., 2004). Os estudos de interações tritróficas entre plantas, seus herbívoros e os inimigos naturais (predadores e parasitóides) destes herbívoros, têm tido grandes avanços nos últimos 30 anos (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012). Estes estudos iniciaram em 1980 com Peter Price e colaboradores, que observaram que em qualquer relação entre planta e herbívoro deve ser incluído o terceiro nível trófico (PRICE et al., 1980). Desde então têm surgido numerosos estudos sobre relações tritróficas entre plantas,
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 1350 artrópodes herbívoros e inimigos naturais, este último também referido como carnívoros, que incluem predadores e parasitóides (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012).
Para melhor entendimento dos agroecossistemas, é importante estudar as relações existentes entre as espécies e suas teias alimentares, que compõem um complexo de interações tróficas onde há interesse em interações tritróficas visando a utilização de patógenos, parasitóides e predadores, juntamente com a planta hospedeira/inseticida (KNAAK et al., 2009).
As interações tritróficas podem ser derivadas de alguns fatores como o efeito direto da planta sobre a biologia ou comportamento do inimigo natural, devido a substâncias químicas ou características morfológicas presentes na planta e, também, do efeito da planta sobre a praga alterando-lhe o comportamento, o desenvolvimento e o tamanho, o que, indiretamente, também afeta a população dos inimigos naturais (SILVA, 2006; SANTOS et al., 2011). Estas interações entre os organismos ocorrem frequentemente acima e abaixo do solo e são mediadas, principalmente, por produtos químicos produzidos pelas plantas, que pode afetar positiva ou negativamente os inimigos naturais dos herbívoros (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012). CARVALHO et al., (2011) citam como exemplo de sistema tritrófico a relação entre plantas, membracídeos (Hemiptera: Membracidae) e formigas. Os membracídeos são herbívoros sugadores de seiva que excretam uma substância açucarada da qual as formigas se alimentam. Em troca, os membracídeos recebem proteção das formigas contra predadores e parasitóides. Entretanto, as plantas podem ser prejudicadas de maneira indireta pela proteção dos membracídeos pelas formigas, pois a atividade das formigas pode aumentar os níveis de herbivoria e consequentemente, a transmissão de doenças virais através das probóscides dos hemípteros.
Nos sistemas tritróficos, as interações são complexas (SILVA et al., 2012) e são mediadas de forma física, química ou semioquímica. Todas as interações apresentam importância relevante nas relações tróficas (OLIVEIRA et al., 2012). As plantas podem ser atrativas ou benéficas a alguns inimigos naturais de herbívoros, mas também podem ser tóxicas ou prejudiciais a esses. Assim, as interações tritróficas podem identificar esses mecanismos de modo a poder manipulá-los, podendo ser devidamente utilizados nas práticas de manejo de insetos-praga, uma vez que se torna importante a preservação de inimigos naturais dos insetos, que são também os controladores das populações da praga, o que irá ampliar no controle e reduzir o uso de inseticidas nas culturas agrícolas (KNAAK et al., 2009).
IMPORTÂNCIA DO ESTUDO DAS INTERAÇÕES TRITRÓFICAS
De acordo com NASCIMENTO (2011) as plantas e os insetos mantêm uma relação de mútua dependência, principalmente em aspectos relacionados à busca de alimentos e reprodução. As plantas fornecem alimentos, abrigo e locais para a reprodução dos insetos. Em contrapartida, as abelhas, vespas, borboletas, mariposas e moscas são alguns exemplos de insetos que contribuem com os processos reprodutivos das plantas atuando como agentes polinizadores, favorecendo a fecundação cruzada e incrementando a diversidade genética de várias espécies vegetais. Juntos, eles formam os dois maiores grupos de organismos que ocupam diferentes habitats. Esses indivíduos fazem parte de um sistema complexo e interdependente com outros organismos, de tal maneira que a dinâmica de todos é afetada mutuamente (SILVA et al., 2012). Neste sentido, no
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 1351 entanto, vale resaltar que o entendimento e a conservação das relações entre os organismos pertencentes a um sistema tritrófico (planta, herbívoro, inimigo natural) não servem apenas para manter a dinâmica do ecossistema natural, devendo também ser aproveitada economicamente pelo homem no controle biológico de insetos-pragas em agroecossistemas (SANTOS, 2008; NASCIMENTO, 2011).
A agricultura tem promovido a transformação dos ecossistemas naturais estáveis em ecossistemas artificiais instáveis, também chamado de agroecossistemas, nos quais as características de auto-regulação inerentes às comunidades naturais são perdidas em função das perturbações também inerentes ao processo produtivo, e assim, requerendo intervenção humana constante (AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005). Estes agroecossistemas consistem em complexas relações tróficas entre plantas hospedeiras, herbívoros e seus inimigos naturais (ARAB & BENTO, 2006). Assim, o estudo das relações tritróficas é de grande importância para o entendimento e conhecimento básico da biodiversidade, permitindo as tomadas de decisões sobre o emprego de inimigos naturais para o controle mais eficiente das pragas (ANDORNO et al., 2007).
O entendimento das interações tritróficas deve ser empregado como ferramenta para o aprimoramento dos programas de manejo integrado de pragas (SILVA et al., 2012), buscando conservar as relações entre os organismos pertencentes ao sistema trófico, conferindo maior dinâmica ao agroecossistema, evitando que as pragas atinjam níveis altos, que venham a provocar danos à produção agrícola (FREITAS et al., 2007). Portanto, para que se mantenha a sanidade dos cultivos nos agroecossistemas, é necessário favorecer o equilíbrio natural das populações envolvidas diretamente nesse processo. Nesse contexto, as interações dinâmicas entre planta, insetos herbívoros, inimigos naturais e ambiente físico, fazendo parte desse processo, precisam ser conhecidas e entendidas (AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005), sejam estas relações morfológicas, comportamentais ou fisiológicas.
ASPECTOS IMPORTANTES RELACIONADOS A INTERAÇÕES TRITRÓFICAS Diversos estudos têm examinado diferentes possibilidades de integração tritrófica entre plantas, pragas e seus inimigos naturais (SILVA et al., 2012). De acordo com SANTOS (2008), a interação entre predador e parasitóide num sistema tritrófico é de fundamental importância, visto que, pode haver influência negativa do ponto de vista do uso do mesmo recurso entre esses dois organismos. O bicho-mineiro-do-cafeeiro (Leucoptera coffeella) que é uma presa relacionada a oito espécies de parasitóides e três espécies de vespas predadoras. As vespas predadoras alimentam-se das lagartas do bicho-mineiro e, quando as mesmas estão parasitadas, a população de parasitóide é influenciada negativamente pela ação das vespas predadoras (SANTOS, 2008). Os compostos do metabolismo secundário são responsáveis por mediar interações entre esses organismos e são denominados semioquímicos (TRIGO et al., 2012). E estes podem ser divididos em aleloquímicos e feromônios. Os aleloquímicos atuam de forma interespecífica, enquanto os feromônios atuam intraespecificamente. Os aleloquímicos são de maior interesse nas relações tritróficas entre inimigos naturais, artrópodes herbívoros e plantas. Estes compostos foram colocados em três classes: alomônios, que conferem uma vantagem adaptativa ao organismo produtos; cairomônios, que confere uma vantagem adaptativa ao organismo receptor e; sinomônios, que favorece tanto o
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 1352 receptor como o emissor.
As propriedades das plantas podem afetar os herbívoros e também os inimigos naturais, podendo influenciar nas interações de insetos-praga e seus predadores e/ou parasitóides (BATISTA, 2011; NASCIMENTO, 2011). Características morfológicas e fisiológicas das plantas atuam na interação entre estas e os demais níveis tróficos. A presença de pelos, tricomas, o teor de nitrogênio, água e outros nutrientes, bem como a presença de substâncias do metabolismo secundário podem afetar o crescimento, a sobrevivência e a reprodução de insetos herbívoros e de seus inimigos naturais (NASCIMENTO, 2011). Segundo MATOS et al., (2006) estas características físicas e químicas podem funcionar como mecanismo de defesa das plantas ao ataque de herbívoros, afetando diretamente o desempenho dos herbívoros (defesa direta) ou auxiliando no recrutamento de inimigos naturais desses herbívoros (defesa indireta). As defesas induzidas por herbivoria podem variar qualitativa e quantitativamente de acordo com a espécie do herbívoro que realiza a injúria na planta, a presença de diferentes espécies de herbívoros em uma mesma planta, o tipo de hábito alimentar (mastigador ou sugador) do inseto, o estágio fisiológico e a espécie da planta hospedeira (LOPES et al., 2012).
A utilização dos mecanismos de defesa indireta pelas plantas ocorre comumente na natureza e representa um componente importante da dinâmica populacional (PRICE, 1980), agindo sobre os herbívoros por promover a efetividade dos seus inimigos naturais, componentes do terceiro nível trófico. A ação desses mecanismos sobre os inimigos naturais pode se dar através da liberação de compostos voláteis, que os atraem para as plantas, ou pela presença de estruturas morfológicas nas plantas que favoreçam sua presença e manutenção (MATOS et al., 2006; KNAAK et al., 2009). FERRY et al., (2004) citado por BERLITZ & FIUZA, 2005) também identificam diferentes estratégias de defesa das plantas a seus predadores. Dentre essas, pode-se citar mecanismos de defesa endógenos e moleculares, sinalização das plantas e a produção de substâncias voláteis. Estes compostos voláteis, que na maioria das vezes são substâncias relacionadas à defesa, provenientes do metabolismo secundário das plantas (PRICE, 1980) podem ser usados como sinal pelos inimigos naturais de herbívoros para localizar seu hospedeiro ou presa (MORAES et al., 2000), atuando como alomônios, cairomônios ou sinomônios, dependendo do contexto ecológico (CAVALCANTI et al., 2000).
COMPOSTOS VOLÁTEIS E INTERAÇÕES TRITRÓFICAS
Os primeiros estudos que demonstraram a habilidade das plantas em produzir compostos voláteis por danos de um herbívoro e sua atração a inimigos naturais foram realizados com ácaros e seus predadores (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012). Essas substâncias apresentam-se em quantidades variáveis, de acordo com os diferentes estágios de vida das plantas, as quais podem variar ainda, segundo a localização, grau, tempo e tipo da injúria (CAVALCANTI et al., 2000). Hoje, é amplamente aceito que estes compostos orgânicos secundários podem atrair artrópodes predadores e/ou repelir herbívoros e, assim, servir como meio de resistência de plantas (NASCIMENTO, 2011). A liberação destes voláteis, também conhecidos como compostos orgânicos voláteis (COV), ocorre não somente em resposta aos danos causados aos tecidos das plantas, mas ela é também, especificamente, iniciada pela exposição às secreções salivares dos herbívoros (MORAES et al., 2000), induzida pela alimentação do inseto, sendo uma resposta
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 1353 mediada por um hormônio na planta, o ácido jasmônico, e que, na maioria das vezes, relacionam-se a defesa do vegetal (NASCIMENTO, 2011). Uma simples injúria mecânica das folhas ativa o sistema de defesa das plantas, provocando a liberação de voláteis, os quais muitas vezes não são necessariamente indicadores específicos da presença de herbívoros (CAVALCANTI et al., 2000).
Alguns compostos voláteis são armazenados nos tecidos vegetais e liberados no momento em que o dano ocorre; outros são induzidos pelo dano causado pelo herbívoro e são, geralmente, liberados, não apenas pelo tecido lesado, mas também pelas folhas não atacadas. Desse modo, o dano causado em algumas folhas resulta na resposta sistêmica e na liberação de compostos voláteis por toda a planta (MORAES et al., 2000; FRIZZAS & OLIVEIRA, 2006). Dentre os compostos voláteis induzidos por herbivoria e emitidos pelas plantas, os terpenos são os mais expressivos e abundantes. Onde a resposta ao dano ocasionado por um inseto nas plantas desencadeia cascatas bioquímicas, as quais podem alterar a expressão de genes envolvidos na resposta a tal dano (MOREIRA, 2010).
O metabolismo da planta está continuamente processando compostos secundários (DEL-CLARO, 2012). Entretanto, condições ambientais como intensidade luminosa, umidade do solo, umidade do ar, temperatura e a nutrição das plantas são fatores abióticos atuantes sobre as plantas que podem estimular ou reduzir a produção de voláteis, dependendo da intensidade de cada fator. Sendo que a liberação desses compostos voláteis pela planta é estimulada pela herbivoria, e a indução da produção desses voláteis atrativos aos inimigos naturais varia conforme as espécies e os genótipos de plantas (OLIVEIRA et al., 2012). A presença desses compostos no ambiente é muito importante para muitos predadores e parasitóides de herbívoros, pois servem como um sinal de um ambiente onde o recurso (presa ou hospedeiro) pode estar disponível (DEL-CLARO, 2012).
Com relação aos compostos voláteis induzidos pelos insetos herbívoros, além de facilmente detectáveis e de serem indicadores seguros da presença de herbívoros, podem ainda, transmitir informação específica, que permite aos parasitóides discriminarem a longa distância, espécies de herbívoros muito próximos (MORAES et al., 2000). Muitos predadores e parasitóides respondem aos odores das plantas, mas esses odores não são um sinal confiável da presença do hospedeiro. Os odores liberados pelos herbívoros são sinais muito mais confiáveis, mas devido à seleção nos herbívoros, para serem pouco detectáveis, eles estão presentes em quantidades muito pequenas no ambiente (TRIGO et al., 2012).
Diferentes cultivares ou variedades de plantas podem apresentar variações na composição dos compostos secundários relacionados à sua defesa e dos voláteis liberados após a herbivoria. Assim, parasitóides, principalmente os especialistas, podem identificar estas diferenças na qualidade das plantas consumidas por seus hospedeiros e escolher aqueles com melhores condições para o desenvolvimento da sua descendência. De maneira semelhante, a escolha de uma planta hospedeira para oviposição por parte de um herbívoro geralmente é feita com base na qualidade da mesma para o desenvolvimento dos descendentes (BATISTA, 2011).
Ao longo do tempo, os herbívoros têm coevoluído com as plantas hospedeiras através de adaptações, como a excreção ou transformação dos compostos de defesa contra herbivoria, ou ainda sequestro e uso dos mesmos como defesa contra os seus inimigos naturais (BATISTA, 2011). Esses compostos secundários das plantas podem influenciar insetos em diferentes níveis tróficos de formas distintas,
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 1354 onde os herbívoros especialistas em plantas tóxicas podem utilizar os compostos produzidos por elas em benefício próprio. Além disso, os predadores e parasitóides dos herbívoros podem utilizar sinais químicos da planta para localizar áreas de forrageio com alta probabilidade de encontrar a presa. As plantas também podem interagir entre elas por meio de sinais químicos e essa interação pode afetar os herbívoros e os inimigos naturais desses herbívoros. Dessa forma, as defesas das plantas podem afetar a comunidade de herbívoros e os inimigos naturais presentes nessa planta (TRIGO et al., 2012). Entretanto, utilização de defesa química pelas plantas tem um custo energético e não havendo mais a presença do herbívoro, não se justifica continuarem liberando voláteis para a atração dos predadores (CAVALCANTI et al., 2000).
O estado nutricional das plantas exerce grande influência na relação com herbívoros e predadores e parasitóides. O conteúdo bioquímico das plantas pode resultar em presas com características nutricionais baixas ou tóxicas. Essa característica pode aumentar a mortalidade, reduzir as taxas de desenvolvimento e crescimento, diminui a fecundidade dos inimigos naturais (SANTOS, 2008). Parte do sucesso de um herbívoro relaciona-se à menor mortalidade por inimigos naturais, quando se desenvolve em plantas ou partes das plantas onde estão menos sujeitos ao ataque dos mesmos. Variações constitutivas e induzidas pela herbivoria nas plantas podem afetar a resposta de herbívoros ao parasitismo, a capacidade dos mesmos encapsularem ovos dos parasitóides e, dessa forma, estão diretamente relacionadas ao desempenho do herbívoro na planta (BATISTA, 2011).
A identificação e manipulação de compostos químicos que mediam atividades entre plantas, herbívoros e inimigos naturais oferecem uma gama de oportunidades para o desenvolvimento de estratégias de controle de pragas que sejam menos agressivas ao meio ambiente. A utilização de voláteis de plantas no manejo integrado de pragas é uma estratégia adicional e ecologicamente sustentável no controle de pragas (ARAB & BENTO, 2006). Entretanto, é necessário um conhecimento profundo dos diferentes voláteis induzidos e como eles são regulados. O conhecimento destes voláteis é importante para o desenvolvimento de programas de controle biológico bem sucedidos, visto que sua manipulação poderia melhorar o controle biológico no campo. Essa técnica envolve a possibilidade de utilização de iscas como atraentes de organismos benéficos, e a manipulação dos processos bioquímicos que induzem e regulam as defesas em plantas. A determinação dos mecanismos responsáveis pela defesa indireta de plantas resultará em avanços significativos no controle biológico de pragas (ARAB & BENTO, 2006).
As plantas são os mais importantes meios de comunicação nas interações tritróficas, uma vez que seus odores têm papel fundamental na organização dos indivíduos nos agroecossistemas (VENDRAMIN, 2002 citado por KNAAK et al., 2009). Segundo KNAAK et al., (2009), a complexidade química das plantas pode manipular os fenótipos dos herbívoros e consequentemente de seus inimigos naturais. Quando é inserida uma certa quantidade de inimigos naturais ou removendo-se determinadas espécies de um agroecossistema, uma grande quantidade de interações indiretas pode ser esperada. Essas interações podem ser positivas ou negativas ao controle biológico, sendo necessário dar importância aos níveis de interações entre as espécies (VENZON et al., 2001 citado por KNAAK et
al., 2009).
Segundo FRIZZAS & OLIVEIRA (2006) plantas de tabaco, algodão e milho produzem compostos voláteis em resposta ao dano causado por Heliothis virescens
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 1355 e Helicoverpa zea, os quais atuam de forma distinta sobre o parasitóide Cardichiles
nigriceps, visto que o parasitóide consegue discriminar entre os compostos
produzidos por plantas atacadas pelo seu hospedeiro de plantas atacadas pelo inseto não-hospedeiro. De acordo com KNAAK et al., (2009), nas culturas da soja e do milho também podem ser observadas interações tritróficas. A cultura da soja é atacada pela largarta-da-soja (Anticarsia gemmatalis) que é combatida através da aplicação de vírus (Baculovirus anticarsia) e predada por Geocoris sp. No caso do milho, as lagartas de Spodoptera frugiperda podem ser parasitadas por
Trichogramma sp. e controladas através do entomopatógeno Bacillus thuringiensis.
DEQUECH et al., (2005) citado por KNAAK et al., (2009) também observaram interações tritróficas ao avaliarem lagartas de S. frugiperda parasitadas por
Campoletis flavicincta e infectadas por B. thuringiensis. Em seus resultados o uso
em conjunto dos componentes biológicos citados, aumentou a mortalidade do inseto-praga e diminuiu seu consumo de alimento.
CARACTERÍSTICAS MORFOLÓGICAS DAS PLANTAS E INTERAÇÕES TRITRÓFICAS
A coloração, o tamanho e o formato das folhas, bem como a arquitetura da planta, podem influenciar na formação do microclima junto à planta e, portanto, interferir na frequência de visitação de insetos às mesmas, interferindo nas relações tritróficas (CAVALCANTI et al., 2000). Mudanças na arquitetura da planta podem afetar indiretamente o terceiro nível trófico, podendo causar efeitos distintos na sobrevivência, no desenvolvimento, na morfologia e no tamanho dos inimigos naturais (FRIZZAS & OLIVIRA, 2006). Como exemplo pode-se citar o caso do algodoeiro, onde seus tricomas atuam como um dos fatores de resistência da planta a Aphis gossypii, esta característica morfológica também pode afetar os inimigos naturais da praga, reduzindo a eficiência dos agentes de controle e aumentando o tempo de procura pela presa (SANTOS et al., 2003). CAVALCANTI et al., (2000) também estudaram a interação tritrófica envolvendo o predador Podisus nigrispinus e cinco espécies de Eucalyptus injuriadas por lagartas de Thyrinteina arnobia. De acordo com os autores supracitados P. nigrispinus visitou mais plantas de E. pellita, as quais possuíam uma maior área foliar, do que de outras espécies, sendo a área da superfície foliar fator primário envolvido na interação, conferindo resistência à planta. Assim, a presença do herbívoro na planta induziu o maior número de visitas de inimigos naturais, sugerindo uma interação entre a planta hospedeira, o herbívoro e o predador dessa praga.
O conhecimento da resposta do inimigo natural às características de resistência da planta é importante para o sucesso na integração controle biológico e cultivares resistentes a insetos em programas de manejo integrado de pragas (BARBOUR et al., 1997 citado por SANTOS et al., 2003) uma vez que algumas características podem agir positivamente ou negativamente sobre os inimigos naturais, fazendo com que algumas espécies tenham preferência por residir em habitats com determinadas particularidades do que com outras (MATOS et al., 2006), visto que interações entre características morfológicas das plantas (tricomas, pilosidade e domácias) e os agentes de controle biológico podem influenciar a habilidade desses organismos em suprimir populações de herbívoros.
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 1356 Plantas geneticamente modificadas têm sido alvo de discussões devido sua interação com os organismos não-alvo, pois, no campo, essas culturas abrigam não somente os insetos praga, mas também outros artrópodes, como parasitóides e predadores, os quais desempenham importante papel na regulação das populações de herbívoros (FRIZZAS & OLIVEIRA, 2006). De acordo com FERNANDES (2003), o parasitismo natural por Trichogramma spp.. sobre ovos de S. frugiperda é semelhante para o milho transgênico e convencional. FRIZZAS (2003) também não verificou efeitos adversos do milho geneticamente modificado sobre as pragas não-alvo e organismos benéficos. Entretanto, as larvas de S. frugiperda sobreviventes no milho Bt são preferencialmente atacadas por O. insidiosus e não apresentam efeito negativo sobre a sobrevivência e período de desenvolvimento das ninfas do predador (MENDES et al., 2009; MENDES et al., 2012). Assim, o aproveitamento e potencialização dessas características podem ser úteis dentro do manejo, uma vez que o predador poderá auxiliar no controle das lagartas sobreviventes, reduzindo a geração de adultos resistentes à toxina-Bt (MENDES et al., 2009).
Esta nova tecnologia tem o potencial de alterar o controle biológico natural por meio de efeitos diretos e indiretos das plantas geneticamente modificadas no custo adaptativo comportamental ou ecológico dos inimigos naturais (FRIZZAS & OLIVEIRA, 2006). Segundo MENDES et al., (2012) os mecanismos pelos quais as plantas geneticamente modificadas, resistentes a insetos, afetam os inimigos naturais são complexos. As principais desvantagens na utilização dessas plantas são a redução da quantidade e da qualidade das presas ou dos hospedeiros e a ação da proteína sobre esses entomófagos. No entanto, entre as vantagens estão a redução da utilização de pesticidas, o aumento da disponibilidade de presas secundárias e a vulnerabilidade da presa-alvo, facilitando o ataque do inimigo natural. Assim, as relações tritróficas oriundas da utilização de plantas Bt podem variar do total sinergismo ao antagonismo, dependendo do agroecossistema em questão.
Além de plantas geneticamente modificadas, outras características que conferem resistência às plantas são estudadas no contexto das relações tritróficas, MORAES et al., (2004) identificaram a influência de silício em plantas de trigo, no pulgão-verde (Schizaphis graminum) e seus inimigos naturais. Os dados desses autores mostram que a aplicação de silício na cultura aumentou a resistência das plantas de trigo diminuindo a preferência alimentar do pulgão-verde, não afetando seus inimigos naturais. Esse resultado pode estar relacionado à barreira mecânica proporcionada pela deposição de sílica na parede celular, como também ao aumento na síntese de compostos de defesa da planta. Através desses trabalhos nota-se a importância de novas pesquisas visando identificar relações tritróficas benéficas e eficientes que podem ser utilizadas junto às práticas de Manejo Integrado de Pragas (KNAAK et al., 2009).
No estudo das interações tritróficas, a cobertura vegetal também é um aspecto importante, cujas características como tamanho (altura ou volume), a heterogeneidade (diversidade de estruturas nas plantas) e conectividade (grande número de conexões entre as partes das plantas) determinam maior ou menor aproximação entre as plantas, os herbívoros e inimigos naturais (SANTOS, 2008). A variação no efeito resultante do uso associado entre a resistência dos vegetais e dos predadores se deve ao fato de que existem as interações tritróficas envolvendo a planta, a praga e o inimigo natural (SANTOS et al., 2011), as quais devem ser
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p. 2013 1357 entendidas para melhorar a produção das culturas, uma vez que a atuação dos predadores nas lavouras é o desafio maior para o futuro do controle biológico (AZEREDO et al., 2004).
CONSIDERAÇÕES FINAIS
A proteção de plantas por inimigos naturais é bem documentada na literatura, tanto que os inimigos naturais são referidos como “guarda-costas” das plantas (MATOS, et al., 2006), entretanto, é necessário o entendimento da ação desses agentes e suas relações com plantas e pragas. Embora as relações tritróficas venham sendo intensamente estudadas, muitos mecanismos envolvidos nestas interações ainda permanecem inexplorados (MOREIRA, 2010), uma vez que os potenciais benefícios destas relações e sua aplicação nos sistemas agrícolas permanecem, em sua maioria, desconhecidos (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012). O estudo das relações tritróficas deveria estar entre as primeiras etapas de programas de controle de pragas, visto que a compreensão destas permite o favorecimento de parasitóides e predadores em estratégias de manejo integrado de pragas e deve ser utilizado como ferramenta para o aprimoramento dos programas de manejo integrado de pragas (SILVA et al., 2012). Mas, para que tal controle seja efetivado é de extrema importância o conhecimento e a conservação das relações entre os organismos pertencentes ao sistema tritrófico (FREITAS et al., 2007).
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