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Dipterofauna com ênfase em Muscidae associada às massas fecais de
bovinos em sistema orgânico de produção de leite, na região tropical, Brasil.
Aline Quintanilha de Freitas¹+, Mônica Mateus Florião², Elizabete Captivo Lourenço³, Gonzalo Efraín Moya Borja4, Marcia Souto Couri5, Katia Maria Famadas6.
ABSTRACT. Freitas A.Q., Florião M.M., Lourenço E.C., Moya-Borja G.E., Couri M.S. &
Famadas K.M. [Dipterofauna with enphasis in Muscidae associated to cattle manure in a
tropical organic dairy system from Brazil.] Dipterofauna com ênfase em Muscidae
associada às massas fecais de bovinos em sistema orgânico de produção de leite, na região tropical, Brasil. Revista Brasileira de Medicina Veterinária, 38(supl. 3):218 - 228, 2016..
Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, Instituto de Veterinária, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro. Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro. BR 465 km 7.
Campus Seropédica, Rio de Janeiro, RJ 23.897-970, Brasil. E-mail: alineqf@hotmail.com. Dipterans are important members of the decomposition fauna of cattle dung and they influence the incidence of parasitic diseases in the herd. Thus, the present study aimed to make an inventory of the members of the dipterofauna associated with manure in an organic system of dairy cattle in Seropédica, State of Rio de Janeiro. Four litres of manure were collected dairy during one month in each season and immediately taken to the laboratory where we extracted the pupas of the dipterans by flotation method, and then we individualized each pupa in an Eppendorf for the emergence of the adults. After that, we identified the dipterans and tabulated the results. The Diptera families reported belonged to the families Muscidae, Sepsidae, Sarcophagidae, Stradiomyidae and Tachinidae. About the muscids, we collected the following species: Gymnodia normata, Gymnodia quadristigma, Musca
domestica and Biopyrellia bipuncta.
KEYWORDS. Organic Milk production, biological control, horn fly, stable fly.
____________________________ *Recebido em 21 de Julho de 2016.
Aceito para publicação em 17 de Novembro de 2016.
1Médica Veterinária. Doutoranda, Curso de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, Instituto de Veterinária (IV), Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro. BR 465 km 7. Campus Seropédica, Rio de Janeiro 23897-970.
+Autora para correspondência, E-mail: alineqf@hotmail.com – bolsista CAPES 2
Médica-veterinária. M.Cs.Vs. Programa de Pós-Graduação em Ciência, Tecnologia e Inovação em Agropecuária (PPGCTIA), UFRRJ, BR 465, Km 7, Campus Seropédica, Rio de Janeiro 23897-970. E-mail: monicafloriao@hotmail.com
3
Bióloga, Programa de Apoio ao Pós-Doutorado do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ/CAPES), Departamento de Ecologia, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Rua São Francisco Xavier, 524, Pavilhão Haroldo Lisboa da Cunha 220, Maracanã, Rio de Janeiro, RJ 20550-900. E-mail: beteclouren1205@yahoo.com.br.
4
Agrônomo, PhD, Professor Adjunto, Departamento de Parasitologia Animal, IV, UFRRJ, BR 465, Km 7, Campus Seropédica, RJ 23897-970. E-mail: gemoya@ufrrj.br
5
Bióloga, PhD, Professora Titular, Universidade Federal do Rio de Janeiro, UFRJ, Departamento de Entomologia. Museu Nacional, Quinta da Boa Vista, São Cristóvão, Rio de Janeiro, 20940-040. E-mail: courimarcia@gmail.com
6Zootecnista, PhD, Professora Titular, Departamento de Parasitologia Animal, IV, UFRRJ, BR 465, Km 7, Campus Seropédica, RJ 23897-970. E-mail: famadas_km@hotmail.com
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RESUMO. Dípteros são importantes membros da coprofauna decompositora do esterco
bovino e influenciam na incidência de parasitoses nos rebanhos bovinos. Neste sentido, o estudo teve como objetivo inventariar e quantificar os integrantes da dipterofauna associada a massas fecais de bovinos leiteiros orgânicos em Seropédica, Estado do -Rio de Janeiro. Massas fecais bovinas foram coletadas em um sistema de produção de leite orgânico, e as pupas foram extraídas através do método de flotação. Após a emergência, os dípteros adultos foram identificados e os resultados tabulados. As famílias de dípteros coletados foram Muscidae, Sepsidae, Sarcophagidae, Stratiomyidae e Tachinidae. Quanto aos muscideos, foram coletados Gymnodia normata, Gymnodia quadristigma, Musca domestica e Biopyrellia
bipuncta.
PALAVRAS-CHAVE. Bovinocultura leiteira orgânica, controle biológico,
Mosca-dos-chifres, Mosca-dos-estábulos.
INTRODUÇÃO
A degradação do esterco bovino é fundamental para produtividade da bovinocultura leiteira à pasto, uma vez que os bovinos não pastejam sobre ou nas adjacências de seus excrementos. Assim sendo, quanto mais rapidamente se dá a decomposição do esterco sobre as gramíneas, mais velozmente esta área se tornará novamente útil para o pastoreio (Flechtmann et al. 1995, Helden et al. 2010, Floate, 2011).
O tempo de decomposição do esterco varia de acordo com inúmeros fatores abióticos e bióticos. Os bióticos são, em grande parte, desenvolvidos por uma diversa comunidade de artrópodes que encontram no esterco bovino condições ideais para o seu desenvolvimento. Os atrópodes que habitam esterco exercem entre si complexas inter-relações que resultam no controle do número de indivíduos e na biociclagem de nutrientes (Mohr 1943, Barth et al. 1994, Flechtmann et al. 1995, Floate 2011).
Dentre os integrantes da coprofauna bovina estão os dípteros ditos pragas na agropecuária como Haematobia irritans (Linneaus 1758) e Stomoxys calcitrans (Linneaus 1758) (Muscomorpha: Muscidae) que se desenvolvem, enquanto imaturos, estrita ou facultativamente, nesse meio. Estes dípteros são grandes causadores de perdas econômicas no setor, uma vez que sua presença sobre o corpo dos animais, para exercer a hematofagia, é capaz de causar irritação, consequente perda de peso e redução na produção de leite; ainda são incriminadas pela transmissão de patógenos e ovos de Dermatobia hominis (Linnaeus Jr. 1781) (mosca do berne) (Grisi et al. 2014).
Em sistemas orgânicos de produção de leite, o controle dos parasitos é ainda mais desafiador, uma vez que segundo a Instrução Normativa nº 46 do Ministério de Agricultura, Pecuária e Abastecimento, de 6 de outubro de 2011, é vedado o uso de fármacos quimioterápicos (Brasil 2011).
Ainda que haja grande importância econômica e sanitária da dipterofauna do esterco bovino, estudos sobre o assunto no Brasil não estão esgotados. Portanto, o presente estudo teve por objetivo inventariar as famílias de Diptera e espécies de Muscidae, presentes no esterco de bovinos leiteiros criados em sistemas orgânicos de produção de leite, e em adição avaliar composição desta fauna nas diferentes estações do ano.
MATERIAL E MÉTODOS
O experimento foi conduzido no setor de bovinocultura do Sistema Integrado de Produção Agroecológico – SIPA (Fazendinha Agroecológica km 47), localizado no município de
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Quarenta animais mestiços (Holandês x Gir Leiteiro) compunham o rebanho que era mantido em regime de pasto. No rebanho, para prevenção e tratamento emergencial de enfermidades era utilizada a terapêutica homeopática desde o ano de 2009, como descrito por Florião (2013).
As coletas das fezes e as etapas experimentais foram realizadas nos meses de outubro de 2013 (primavera), janeiro (verão), maio (outono) e julho de 2014 (inverno).
Para a composição das amostras fecais, no curral, pela manhã, o esterco fresco foi coletado com o auxílio de uma pá e depositado em um carrinho de mão onde foi homogeneizado. Em seguida, com uma garrafa pet de dois litros com o gargalo cortado, foram depositadas numa área de 9 m2 (3X3 m) 60 massas fecais artificiais (2 litros) (Marchiori et al. 2002) com espaçamento de cinco centímetros entre elas. A área utilizada situava-se adjacente ao curral, possuía cobertura de gramíneas nativas e possuía sombreamento parcial.
Após 24 horas de deposição das massas fecais artificiais, e subsequentemente a cada 24 horas por 30 dias, duas massas fecais com aproximadamente cinco centímetros do solo imediatamente subjacente foram recolhidas com auxílio de uma pá e acondicionadas em potes plásticos de 20x40x40 centímetros de largura, altura e comprimento, cobertos por organza para o transporte até o laboratório (1,3 km). No Laboratório Internacional de Miíases Tropicais da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro foi realizado o método de flotação para a obtenção das pupas (Marchiori & Linhares 1999). As pupas foram separadas do meio líquido com o auxílio de peneira (fio 0,22mm e abertura entre fios de 1,18mm), secas em papel toalha, alocadas individualmente em tubos tipo Eppendorf® com tampa furada para a entrada de ar e mantidas no laboratório em temperatura ambiente até a emergência dos adultos (Mendes & Linhares 2002).
Os adultos foram triados em nível de família utilizando a chave de identificação de Brown et al. (2009). Os exemplares de Muscidae foram identificados com base na chave dicotômica específica de Carvalho (2002). Todos os espécimes, adultos e pupas que não emergiram, foram preservados em coleção úmida em etanol 70%.
Os dados meteorológicos foram fornecidos pelo Instituto Nacional de Meteorologia (INMET), coletados na estação meteorológica de observação de superfície automática localizada na própria Fazendinha Agroecológica Km 47.
Foi realizado o teste não paramétrico de Kruskal-Wallis, com posterior análise de Mann-Whitney, para comparação das abundâncias entre as famílias e das espécies de Muscidae entre e dentro de cada estação do ano.
RESULTADOS
Das 240 massas fecais bovinas analisadas (480 litros) foram obtidos 2.050 pupários dos quais emergiram 559 (27,27%) adultos que foram classificados como pertencentes às famílias Muscidae, Sepsidae, Sarcophagidae, Stratiomyidae e Tachinidae.
Foram observadas diferenças nas abundâncias das famílias no que concerne às estações do ano (tabela 1). Na primavera (H=12,52, p=0,00013) houve predominância de Muscidae sobre Sarcophagidae (U=262, p=0,000368), Stratiomyidae (U=257, p=0,000255) e Tachinidae (U=257, p=0,000255); no verão (H=5,877, p=0,000403), com predominância de Muscidae sobre Sarcophagidae (U=344,5, p=0,02142), Stratiomyidae e Tachinidae (U=315, p=0,001369); Outono (H=9,245, p=0,000637), com predominância de Muscidae sobre Sarcophagidae (U=323, p =0,01624), Stratiomyidae (U=300,5, p=0,003753) e Tachinidae (U=279,5, p=0,000486); e inverno (H=20,56, p=0,0000), com Muscidae se diferenciando das
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Rev. Bras. Med. Vet., 38(Supl.3):240-248, dezembro 2016 demais famílias (p<0,0003), além de Sepsidae se diferenciando de Tachinidae (U=338, p= 0,04191).
Quanto aos representantes da família Muscidae, foram coletados Gymnodia normata (Bigot 1885), Gymnodiaa quadristigma (Thomson 1869), Biopyrellia bipuncta (Wiedemann 1830) e Musca domestica (Linnaeus 1758), totalizando 360 moscas (Tabela 2). Sendo observadas diferenças entre as abundancias quando analisada cada estação do ano (H≥4,406, p≤0,000251). Gymnodia normata apresentou maior abundancia sobre M. domestica (U=353, p=0,02793), G. quadristigma e B. bipuncta (U≥300, p≤0,002787) em todas as estações. No inverno, a baixa abundancia de M. domestica foi marcante sobre as demais espécies (U≥255, p≤0,00558) encontradas nas amostras.
Os períodos em que ocorreram as coletas foram marcados por temperaturas amenas, com umidade relativa do ar moderada à baixa, e com poucas chuvas concentradas principalmente no verão e outono (Figura 1)
DISCUSSÃO
As famílias observadas como componentes da dipterofauna de esterco de bovinos criados sob sistema orgânico são comumente encontradas em outras regiões e tipos de sistemas de produção. Muscidae, Sespidae e Sarcophagidae foram relatadas em todos os trabalhos consultados (Marchiori & Linhares 1999, Macedo et al. 2001, Marchiori et al. 2001, Marchiori et al. 2002, Mendes & Linhares 2002, Iglesias et al. 2003, Marchiori 2014), em contraposição a Tachinidae (Macedo et al., 2001 e Mendes e Linhares, 2002) e Stratiomyidae (Mendes & Linhares 2002) que parecem ser menos frequentes. Apesar da semelhança observada na composição das famílias de dípteros com a literatura, vale ressaltar que a riqueza e abundancia de espécies provavelmente deva ser variável. Pois além dos fatores intrínsecos e extrínsecos ao esterco, fatores abióticos também inferem na composição da fauna coprófila (Mohr 1943, Barth et al. 1994, Floate 2011).
Embora pouco abundantes em todas as estações, Tachinidae e Stratiomyidae são famílias relevantes na degradação do esterco bovino e no controle biológico de pragas. A maioria das espécies de Tachinidae é endoparasita, alimentando-se enquanto larvas de outras (Costa & Perioto 2006). Larvas de Stratiomyidae, por sua vez, aceleram o tempo de decomposição do esterco e diminuem a sua carga bacteriana, reduzindo a disponibilidade de alimentos para outras larvas (Liu et al. 2008).
Sarcophagidae também se apresentou em baixa abundância em todas as estações observadas. Nas fezes apresentam-se como larvas coprófagas que podem se comportar predadoras (Pape 1987, Floate 2011).
Dadas importâncias das famílias Tachinidae, Stratiomyidae e Sarcophagidae na dipterofauna fecal bovina, podemos inferir que podem ter auxiliado na redução da população de dípteros nas massas fecais estudadas e, portanto, mais estudos são necessários para elucidar a biologia e ecologia destes grupos neste meio.
De modo geral, Muscidae foi a família mais abundante, corroborando com os trabalhos de Marchiori et al. (2001) e Mendes e Linhares (2002). Os muscídeos são considerados os mais importantes dípteros a colonizar o esterco bovino, tal fato se deve às espécies ditas pragas na bovinocultura mundial e de importância na saúde pública, como Stomoxys calcitrans,
Haematobia irritans e Musca domestica (Grisi et al. 2014).
O gênero Gymnodia, foi coletado em todos os trabalhos consultados (Marchiori & Linhares 1999, Marchiori et al. 2001, Marchiori et al. 2002, Marchiori et al. 2005, Marchiori 2014), o que sugere que este gênero seja o mais bem adaptado a colonização de massas fecais bovinas conhecido até o momento. Ferrar (1987) e Mendes e Linhares (2002) também correlacionam a expressiva população do gênero com uma possível redução da abundância de outros grupos estudados. Possivelmente, Gymnodia também tenha participado da redução das
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Rev. Bras. Med. Vet., 38(Supl.3):240-248, dezembro 2016 abundâncias das outras famílias e demais espécies de Muscidae deste trabalho uma vez que, segundo Skidmore (1985), as larvas do gênero podem se comportar como predadoras de outras larvas, o que eleva a importância do grupo no controle biológico de pragas e salienta a necessidade de mais estudos sobre o assunto.
Gymnodia normata foi o muscídeo mais abundante em todas as estações do ano. No
entanto, não foram encontrados registros desta espécie colonizando bolos fecais bovinos no Brasil, embora esta mosca seja amplamente conhecida por participar da fauna decompositora de matéria orgânica (fezes e cadáveres principalmente) de grande interesse forense (Carvalho & Pont 1997). Vale ressaltar que G. normata já foi registrada no Rio de Janeiro (Couri & Carvalho 2005).
A riqueza de dípteros muscóides e de espécies de Muscidae foi menor (Marchiori & Linhares 1999, Macedo et al. 2001, Marchiori et al. 2001, Marchiori et al. 2002, Mendes & Linhares 2002 e Iglesias et al. 2003, Marchiori et al. 2005) ou semelhante (Marchiori 2014) a observada na maioria dos estudos consultados. No entanto o manejo agropecuário orgânico é associado à maiores taxas de abundância e riqueza da fauna de invertebrados quando comparado à sistemas convencionais. Isso porque a ausência de resíduos químicos, sejam de fármacos utilizados para promoção da saúde animal ou herbicidas, interferem negativamente na atividade dos insetos (Wickramasinghe et al. 2004, Birkhofer et al. 2008, Crowder et al. 2010). Porém, segundo Benton et al. (2003) estudos focados em uma pequena comunidade, podem não refletir a performance da população como um todo, já que outros artrópodes (Coleptera, Arachnida, Hymenoptera, Acarina e Chilopoda entre outros) que também habitam o bolo fecal, estabelecem uma grande teia de inter-relações e podendo atuar como predadores, competidores e parasitoides de Diptera (Floate 2011).
Quanto as diferenças nas abundancias ao longo das estações do ano, foi observado que o outono foi a estação em que houve discreto aumento na quantidade dos dípteros e maior volume de chuvas acumuladas, corroborando com Marchiori e Linhares (1999), Macedo et al. (2001), Mendes e Linhares (2002) e Floate (2011) que relatam haver pico de emergência e maior diversidade de moscas que habitam o esterco bovino nos meses quentes e/ou chuvosos.
Nas amostras, dípteros de grande importância Médico-Veterinária tais como Haematobia
irritans e Stomoxys calcitran não foram obsevados e M. domestica foi coletada apenas no
verão e em abundância inferior aos demais muscídeos, o que pode ter resultado da presença de inimigos naturais no bolo fecal, assim como da resistência genética dos hospedeiros, e ainda dos procedimentos preventivos adotados no manejo dos animais (Mendes & Linhares, 2002).
CONCLUSÕES
Este é o primeiro levantamento da dipterofauna de esterco a ser conduzido em rebanhos bovinos leiteiros criados sob sistemas orgânicos no Brasil e que é composta por dípteros das famílias Muscidae, Sepsidae, Sarcophagidae, Stratiomyidae e Tachinidae e muscídeos das espécies G. normata, G. quadristigma, B. bipuncta e M. domestica.
A composição da dipterofauna é alterada sazonalmente e sua abundância maior no outono.
Gymnodia normata é pela primeira vez observada como componente da dipterofauna de
fezes bovinas no Brasil e é o muscídeo mais abundante durante todas as estações do ano.
Agradecimentos: Às equipes do Laboratório de Diptera do Museu Nacional (UFRJ),
Laboratório de Artrópodes Parasitas (UFRRJ) e do Setor de Bovinocultura Leiteira da Fazendinha Agroecológica do Km 47 (UFRRJ/PESAGRO/Embrapa), e ao departamento de parasitologia animal da UFRRJ pelo suporte nas coletas e identificações. À FAPERJ (E_01/2014) e CAPES pelas bolsas de estudos concedidas. Lourenço E.C. agradece ao
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Rev. Bras. Med. Vet., 38(Supl.3):240-248, dezembro 2016 Programa de Apoio ao Pós-Doutorado do Estado do Rio de Janeiro (Fundação Carlos Chagas Filho de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro/ Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - E-26/202.158/2015) e ao Conselho Nacional de Pesquisa pela bolsa concedida.
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Umidade % Temperatura °C Pluviosidade
Figura 1: Dados climáticos dos períodos de coleta de dípteras em Seropédica, Estado do Rio
de Janeiro, Brasil.
// // //
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Tabela 1: Abundancia de dípteros muscóides (Muscomorpha) adultos (N, %) emergidos de pupas coletadas no esterco de bovinos criados em
sistema orgânico de produção leiteira, nas diferentes estações do ano, Seropédica-RJ.
Taxa Primavera Out/2013 Verão Jan/2014 Outono Abr/2014 Inverno Jul/2014 Total Muscidae 95 (68,34)a 79 (68,1)a 78 (43,34)a 108 (87,09) a 360 (64,40) Sepsidae 35 (25,19)ab 26 (22,41)ab 82 (45,56)ab 12 (9,68) b 155 (27,72) Sarcophagidae 5 (3,59)b 11 (9,48)b 15 (8,33)b 1 (0,81)bc 32 (5,72) Stratiomyidae 2 (1,44)b 0 (0)b 4 (2,22)b 3 (2,42)bc 9 (1,61) Tachinidae 2 (1,44)b 0 (0)b 1 (0,56) b 0 (0)c 3 (0,54) Total 139 116 180 124 559
N= abundancia; (%) porcentagem; letras diferentes nas colunas representam diferenças estatísticas (p<0,05) pelo teste de Mann-Whitney.
Tabela 2: Abundancia de muscídeos (Muscidae: Diptera) adultos (N, %) emergidos de pupas coletadas no esterco de bovinos criados em sistema
orgânico de produção leiteira, nas diferentes estações do ano, Seropédica-RJ.
Taxa Primavera Out/2013 Verão Jan/2014 Outono Abr/2014 Inverno Jul/2014 Total Gymnodia normata 76 (80)a 77 (97,47)a 75 (96,15)a 75 (69,44)a 303(84,16) Gymnodia quadristigma 3 (3,16)b 0 (0)b 3 (3,85)b 20 (18,52)a 26(7,23) Biopyrellia bipuncta 16 (16,84)b 0 (0)b 0 (0)b 13 (12,04)a 29(8,06) Musca domestica 0(0)b 2 (2,53)b 0 (0)b 0(0)b 2(0,55) Total 95 79 78 108 360
