Predação larval, demografia e estrutura etária em Chrysomya albiceps (Díptera: Calliphoridae)

RESSALVA

A capa e a folha de rosto, não foram incluídas

pelo(a) autor(a) no arquivo original.

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Í

P

P

L

L

,

,

D

D

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E

E

C

C

A

A

(

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D

D

:

:

C

C

)

)

.

.

4

4

1.1 Modelos de estrutura etária ou de estágios de vida ... 7

1.2 Fundamentos biológicos para experimentação e modelagem de populações de moscas-varejeiras... 9

1.3 Biologia das interações ... 10

1.4 Forrageio, dinâmica populacional e enriquecimento... 13

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...17

S

S

,

,

C

C

(

(

D

D

:

:

C

C

)

)

2

2

6

6

MATERIAL AND METHODS...32

STATISTICAL ANALYSIS...33

MATRIX MODEL...33

RESULTS AND DISCUSSION...37

REFERENCES...45

Table I – Pearson correlation coefficient between life stage pairs... 57

Figure 1. Survival curves for C. albiceps, considering life stages... 57

Figure 2. Life stage distribution in C. albiceps obtained from matrix model with survival and fecundity estimated in laboratory ... 58

Figure 3. Population dynamics of Chrysomya albiceps life stages (1-7) produced by the Matrix model with survival and fecundity estimated in laboratory. ... 59

Figure 4. Population dynamics of Chrysomya albiceps life stages (1-7) produced by the Matrix model with survival set to 0.5 in all life stages... 59

Figure 5. Bifurcation diagram analyzing the parametric space of survival in C. albiceps... 60

Figure 6. Bifurcation diagram analyzing the parametric space of cannibalism in C. albiceps with survival set to 0.5 in all life stages. ... 60

S

S

-

C

C

6

6

1

1

MATERIAL AND METHODS...68

1. Experimental populations ... 68

1.1. Experiment 1. Survival of C. albiceps between life stages ... 68

1.2. Experiment 2. Survival of C. albiceps from the third instar to adult stage considering the intraguild predation... 69

Statistical analysis ... 70

Simulating the diet enrichment ... 70

Theoretical foundation for a non-linear density-dependence model application and simulations... 71

RESULTS AND DISCUSSION...74

REFERENCES...80

Table 1. Comparison between pupa and adult survival of C. albiceps influenced or not by predation. ... 88

Table 2. Comparison between the fecundity of C. albiceps influenced or not by predation ... 88

Figure 1. Survival curves of C. albiceps, considering life stages... 89

Figure 2. Survival curves of C. albiceps, considering life stages with predation by C. albiceps larvae on prey species ... 89

Figure 3. Comparisons between population dynamics of C. albiceps (a) with different enriched diet, simulating the consume of L. eximia (b), C. megacephala (c), C. putoria (d) and C. macellaria (e) by using the Prout & McChesney (1985) model. ... 90

I

I

:

:

9

9

1

1

MATERIAL AND METHODS...95

1.1. Theoretical foundation for establishment of a framework in larval IGP ... 95

1.2. The blowfly IGP model ... 96

1.3. Model assumptions... 97

1.4. Computer simulations ... 97

RESULTS AND DISCUSSION...99

1.1. Larval competition simulations... 99

1.2. IGP added to interspecific larval competition ... 99

Figure. 1. Simulations employing the discrete time larval competition model for blowflies with the same parameter values applied to intraguild prey (x) and intraguild predator (y) ... 112 Figure 2. Simulations employing the discrete time larval competition model

for blowflies with initial intraguild predator population size slight higher than intraguild prey... 112 Figure 3. Simulations employing the discrete time larval competition model

for blowflies with initial intraguild prey population size slight higher than intraguild predator... 113 Figure 4. Simulations employing the discrete time larval competition model

for blowflies with α > β ... 113

Figure 5. Simulations employing the discrete time larval competition model for blowflies with β > α... 114

Figure 6. Simulations employing the discrete time larval competition and intraguild predation model for blowflies with the same parameter values applied to intraguild prey (x) and intraguild predator (y)... 114 Figure 7. Simulations employing the discrete time larval competition and IGP

model for blowflies with initial intraguild prey population size slight higher than intraguild predator ... 115 Figure 8. Simulations employing the discrete time larval competition and IGP

model for blowflies with β > α. ... 115

Figure 9. Simulations employing the discrete time adult competition and IGP model with the same parameter values... 116

P

P

L

L

,

,

D

D

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E

E

E

E

E

E

E

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C

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A

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C

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)

.

.

RESUMO GERAL

Este estudo foi caracterizado pela combinação entre experimentação laboratorial e aplicação da teoria populacional. O trabalho foi subdividido em três partes

intituladas: Análise de sobrevivência, estrutura de estágios e canibalismo em

populações experimentais de Chrysomya albiceps; Curvas de sobrevivência e

predação larval entre estágios de vida de Chrysomya albiceps e Modelo de

interação intraguilda para predação larval: uma proposição teórica inicial para moscas-varejeiras. Os resultados foram estatisticamente avaliados principalmente com a aplicação de análise de sobrevivência e modelos matemáticos de estrutura de estágios de vida, crescimento populacional dependente da densidade e com formulações fundamentadas em modelos predador-presa. As análises exploraram principalmente a caracterização de padrões estatísticos e matemáticos sob a perspectiva da dinâmica populacional intra e interespecífica. O resultados foram discutidos à luz das teorias populacionais empregadas, dos dados empíricos obtidos e do conteúdo teórico-empírico existente dentro e fora do grupo taxonômico estudado.

INTRODUÇÃO GERAL

A estimativa de parâmetros demográficos, tais como, taxa de natalidade e mortalidade, é essencial para a compreensão da dinâmica populacional de insetos (Pitts & Wall 2004). Entretanto, quantificar estas taxas em populações naturais não é um procedimento trivial, particularmente para organismos como insetos, que em sua maioria possuem ciclo de vida curto, alta mobilidade e tamanho corpóreo pequeno (Pitts & Wall 2004). Para minimizar estes problemas e avaliar a performance em termos de crescimento populacional, estimativas de parâmetros são obtidas em laboratório ou em condições seminaturais, na tentativa de se controlar os principais fatores capazes de influenciar a dinâmica da população (Prinkilla & Hanski 1995; Bonsall & Hassell 2005).

Um importante atributo das espécies, é a existência de classes etárias e estágios de vida. Dentro de cada classe etária, indivíduos de uma mesma espécie comportam-se diferentemente, possuem diferentes tipos de dependência ambiental e necessidades de recursos (Dilão 2004). A estrutura etária de uma população refere-se à proporção de indivíduos de várias idades, a qual pode ser expressa em dias, meses, anos, categorias pré-reprodutivas, reprodutivas e pós-reprodutivas (Brewer 1994; Akçakaya et al. 1999).

Quando uma população passa a ter crescimento ou declínio constante dentro de classes ou estágios de vida , o padrão de distribuição etária é conhecido como estável (Brewer 1994). Antes da população atingir a distribuição estável, o número de indivíduos por classe sofre consideráveis flutuações, principalmente se a reprodução for concentrada em uma ou duas classes etárias (Akçakaya et al.

1999). Se a taxa de crescimento for zero, a distribuição etária estável é chamada de distribuição etária estacionária (Gotelli, 2001).

A investigação de padrões de estrutura etária, bem como da dinâmica da população, é geralmente realizada pela análise de tabelas de vida. Como requisito básico para a análise, estimativas das taxas de mortalidade e fecundidade são obtidas (Taylor 1979; Thomaz & Chen 1990; Spradbery & Vogt 1993).

A estrutura etária em populações biológicas tem sido intensamente investigada utilizando-se tabelas de vida, sobretudo em populações de insetos (Carey 1993; Von Zuben et al. 1996). Em muitos casos, curvas de sobrevivência são utilizadas para descrever padrões demográficos em populações biológicas (Carey 1993; Brewer 1994). Em casos mais específicos a entropia pode ser empregada para descrever os padrões de distribuição de mortalidade populacional em função da idade (Carey 1993; Von Zuben et al. 1996).

O conceito de entropia foi adaptado por demógrafos a partir da mecânica estatística para medir a variabilidade da distribuição de mortalidade em tabelas de vida (Goldman & Lord 1986). Esta medida de variabilidade também descreve a convexidade da tabela de vida, ou seja, o desvio da linearidade da variação do número de sobreviventes, em função da idade, através da caracterização quantitativa do padrão da curva de sobrevivência, característica de cada espécie (Demetrius 1978).

A estrutura etária de uma população é então geralmente analisada pela obtenção de dados experimentais gerados em tabela de vida (Carey 1993). Entretanto, em alguns sistemas a estimativa dos dados pode ser inviável ou não

revelar resultados satisfatórios, dada a sua complexidade. Além disso, algumas estimativas, tais como, taxa de sobrevivência e fecundidade durante determinados períodos do ciclo do organismo, não são de fácil obtenção.

1.1 Modelos de estrutura etária ou de estágios de vida

A estrutura etária em populações biológicas pode ser analisada com

base na equação de von Foerster (1959). A função n(x,t) representa a densidade

de indivíduos de idade x no tempo t. O modelo de McKendrick-von Foerster

descreve a estrutura etária populacional como:

) 1 ( ). , ( ) , ( ) , ( ) , (

lim

µ

A função µ(x,t) é a taxa de mortalidade per capita para indivíduos de

idade x no tempo t. Se n(x,t) é diferenciável, então

) 2 ( ). , ( ) , ( ) , ( ) , ( t x n t x x t x n t t x n ₌₋

_µ

A expressão (2) é uma equação diferencial parcial de primeira ordem e é denominada "modelo de transporte" para demografia populacional, uma vez que está relacionada aos modelos de difusão em química e física.

No modelo de McKendrick-von Foerster, a reprodução é descrita como uma condição de limite na idade zero:

)

3

(

),

(

)

,

0

(

t

B

t

n

=

onde B(t) é a taxa de natalidade total da população. O termo b(x,t), que aparece na equação (4), representa o número de nascimentos para um indivíduo de idade

x no tempo t. Assim, a taxa de natalidade total é dada por

∫

,

onde ω é a idade máxima atingível.

Este modelo pressupõe que em populações com reprodução sexuada, as taxas de mortalidade são similares para ambos os sexos. Assim, supõe-se uma

proporção sexual constante e a função fecundidade b(x,t) é ajustada levando em

conta o número total de indivíduos. Finalmente, para completar o modelo, especifica-se uma distribuição de idade inicial escrita como

) 5 ( ), ( ) 0 , (x x n =

φ

onde φ é uma função não negativa da idade.

A matriz de Leslie (Caswell 1989) é essencialmente um modelo em tempo discreto análogo às equações de McKendrick-von Foerster com taxas de

mortalidade µ(x,t)= -log[s(x,t)]. Na maioria dos casos, o modelo contínuo é mais

tratável do ponto de vista matemático já que os métodos de cálculo numérico podem ser utilizados em sua análise. Entretanto, o modelo discreto é de mais simples utilização em trabalho numérico. Havendo diversas classes etárias, a matriz de Leslie pode ser uma aproximação adequada das equações de McKendrick-von Foerster.

A população é representada por um vetor n(t) ω x 1 cujos elementos

projetar o vetor idade ao longo do tempo (Carey 1993). Esse esquema pode ser representado pela equação matricial

)

6

(

),

(

)

(

)

1

(

t

M

t

n

t

n

+

=

onde M(t) é a matriz de Leslie ω x ω escrita como,

)

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⎢

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⎢

⎢

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⎢

⎢

⎣

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−

−

=

t

s

t

s

t

s

t

s

t

b

t

b

t

b

t

b

t

b

t

M

ω

ω

ω

O elemento b(x,t) é o número médio da prole produzida por indivíduo de idade x

durante o intervalo de t a t+1, e s(x,t) é a probabilidade que um indivíduo de

idade x, sobreviva durante o mesmo intervalo. Dado um vetor n(t), a expressão

(7) pode ser iterada para a obtenção dos tamanhos populacionais subseqüentes em tempos futuros.

1.2 Fundamentos biológicos para experimentação e modelagem de populações de moscas-varejeiras

Diversas espécies de insetos exploram os mesmos sítios, os quais geralmente são pequenos ou de natureza efêmera, o que permite a persistência

destes locais (Beaver 1977; Atkinson & Shorrocks 1981; Shorrocks 1991; Tilman & Kareiva 1997). Carcaças e fezes são exemplos destes recursos, com alto valor nutritivo, são vastamente exploradas por um grande número de insetos, incluindo moscas-varejeiras (Hanski 1987).

Moscas-varejeiras são caracterizadas pela habilidade de suas larvas se desenvolverem em corpos de vertebrados, algumas espécies como parasitas enquanto outras completando o desenvolvimento larval em detritos de animais (Goodbrod & Goff 1990). Entretanto, como característica natural das moscas-varejeiras está a necessidade de substratos ricos em proteínas, os quais são absorvidos através dos tecidos de animais, onde as larvas podem completar seu desenvolvimento (Goodbrod & Goff 1990).

A distribuição dos imaturos pelas fêmeas adultas é feita de maneira aleatória (Barthon-Browne et al. 1969; Blackith & Blackith 1990), o que pode influenciar o nível de competição por alimento e espaço entre imaturos, com conseqüências para a viabilidade dos adultos (De Jong 1979, 1982) .

1.3 Biologia das interações

A comunidade de moscas-varejeiras constitui um sistema complexo, o qual inclui processos simultâneos, tais como, competição intra e interespecífica, predação intraguilda, canibalismo e parasitismo (Ullyet 1950; Gagné 1981; Erzinçlioglu & Whitcombe 1983; Wells & Greenberg 1992a,b,c; Faria et al. 2004ab; Rosa et al. 2004). Todas estas interações têm um forte impacto na comunidade de dípteros, principalmente quando sob altas densidades larvais (Ullyett 1950; Hanski

1977; Goodbrod & Goff 1990; Wells & Greenberg 1992 a,c). Recentemente, Faria

et al. (2004b), investigaram a dinâmica do canibalismo em Chrysomya albiceps e

os resultados indicam a sua ausência no primeiro e terceiro instar larval, mas ele é evidente sobre o segundo instar. A resposta funcional também foi estudada, e os resultados sugerem que sobre o segundo instar, larvas que exibem o comportamento canibal tendem a exibir uma resposta descrita por Holling tipo II (Faria et al. 2004).

Chrysomya albiceps destaca-se por ser além de canibal, predadora facultativa durante o estágio larval (Fuller 1934; Ullyett 1950; Coe 1978; Gagné 1981; Erzinçlioglu & Whitcombe 1983). Diversos estudos têm mostrado que este hábito influi diretamente sobre a dinâmica populacional da espécie, bem como de outras (Ullyett 1950; Hanski 1977; Wells & Greenberg 1992a-c; Goodbrood & Goff

1990; Faria et al. 1999; Faria & Godoy 2001). Como ocorre com C. albiceps, em

algumas espécies a predação pode ser tanto intra como interespecífica, tendo a predadora em alguns casos a opção de atacar presas da própria espécie, podendo assim escolher a mais conveniente para o momento (Agarwala et al. 1998; Walzer & Schausberger 1999; Faria & Godoy 2001).

A predação larval interespecífica foi recentemente estudada em C.

albiceps por Faria et al. (1999) através de experimentos que enfatizaram a preferência por diferentes presas. As taxas de predação foram investigadas sobre

o terceiro instar larval de C. macellaria, C. putoria e C. megacephala, sendo

constatada a preferência por larvas de C. macellaria.

Comportamentos dessa natureza são classificados como interações

ou seja, predação que emerge entre competidores que utilizam recursos alimentares iguais e/ou similares (Polis & Holt 1992). Apesar das diferenças taxonômicas ou comportamentais utilizadas para aquisição dos recursos, esses organismos podem compartilhar a mesma guilda. Uma guilda é caracterizada por um grupo de espécies, que explora recursos similares de uma mesma forma (Allaby 1998). A predação intraguilda se distingue da competição porque o ganho energético obtido pelo predador é imediato (Polis & Holt 1992). Há diversos

exemplos de predação intraguilda em comunidades naturais (Polis et al. 1989).

Em determinados grupos esse tipo de interação é freqüente e até dominante com implicações para a organização da comunidade (Polis & McCormick 1986; Schoener & Spiller 1987; Barkai & McQuaid 1989; Johnson 1991; Posey & Hines 1991; Purcell 1991; Wissinger 1992).

A predação intraguilda em moscas varejeiras vem sendo sistematicamente estudada para avaliar a extensão do comportamento predatório

no contexto de introdução de espécies exóticas e forrageio ótimo (Faria et al.

1999; Faria et al. 2004a; Castellucci et al. 2006; Rosa et al. 2004, 2006). Dentre

as espécies de moscas varejeiras, Chrysomya albiceps e C. rufifacies destacam-se

por integrarem o conjunto de espécies desse gênero que foram introduzidas nas

Américas há 30 anos atrás e que exibem a predação intraguilda (Guimarães et al.

1978, 1979; Polis et al. 1989).

Este tipo de abordagem tem recebido maior atenção após a invasão biológica, já que o fenômeno parece estar influenciando a abundância de espécies nativas (Guimarães et al. 1978, 1979; Prado & Guimarães 1982; Baumgartner &

Greenberg 1984; Wells & Greenberg 1992a,b,c; Wells & Kurahashi 1997; Faria et al. 1999; Faria & Godoy 2001; Andrade et al. 2002).

Os resultados encontrados nos estudos focados na predação intraguilda sugerem que a preferência por determinados tipos de presa pode estar relacionada às diferentes características individuais de cada espécie incluindo componentes físico-químicos capazes de tornar a larva mais ativa ou mais lenta em termos defensivos, pela densidade larval de presas disponíveis ou ainda pela composição etária da população. Essa conclusão decorre da resposta da presa ao comportamento predatório, já descrito para larvas de moscas varejeiras (Faria et

al. 1999; Faria et al. 2004a).

1.4 Forrageio, dinâmica populacional e enriquecimento

A teoria do forrageio ótimo baseia-se na maximização da energia líquida obtida pelo predador, pela ingestão de nutrientes por algum período de tempo, ou na minimização do tempo de forrageio para obter uma dieta mínima necessária (Schoener 1971; Krebs 1978). O predador pode também maximizar a energia

adquirida pela ingestão de nutrientes durante o forrageio (Pyke et al. 1977). Os

modelos mais recentes de forrageio definem uma ou mais estratégias comportamentais para otimizar o deslocamento do predador em função do tempo e da energia gastos durante as atividades de procura, captura e manuseio da presa (Schoener 1969; Krebs 1978). A complexidade do meio no qual o predador forrageia pode influenciar a magnitude dos custos e benefícios associados à sua atividade (Roger et al 2000).

As estratégias de predação podem estar relacionadas ao comportamento de escolha pelo predador ou à vulnerabilidade da presa, ou a ambos (Pastorok 1981). Se não existe possibilidade de escolha por diferentes presas, o predador somente decide por atacar ou não (Tikkanen et al 1997). Se existe possibilidade de escolha, o predador deve distinguir entre diferentes tipos de presas potenciais e escolher a mais vantajosa (Jackson & Van Olphen 1991; Jackson 1992). Predadores generalistas comumente confrontam-se com uma grande variedade de presas que diferem em valores energéticos e custos associados com a captura e ingestão (Krebs & McCleery 1984).

Em populações naturais de predadores generalistas há provavelmente uma variedade de presas disponíveis. Entretanto, é de se esperar que o predador encontre mais vantagens somente sobre um número reduzido de espécies de presas. O tipo de dieta utilizada pelo predador influencia não só o desenvolvimento do organismo ao longo de seu ciclo de vida, como também a sua performance como predador, com implicações para as respostas funcional e numérica (Hassell 1978; Comins & Hassell 1979; Slansky & Rodriguez 1987; De Clerq et al. 1998, 2000; Hellmann 2002).

A abundância de presas pouco vantajosas do ponto de vista nutricional e da estratégia de forrageio em sistemas nos quais participam mais que uma presa por predador, tem geralmente influência significativa sobre o enriquecimento do sistema. Essa relação tem sido investigada com abordagens teóricas (Phillips 1974; Vance 1978; Leibold 1989, 1996; Grover 1995) e empíricas (Watson & McCauley 1988). Diversas investigações teóricas têm predito que presas mais vantajosas sofrem decréscimo na abundância com o enriquecimento,

enquanto outras predizem o contrário (Phillips 1974; Vance 1978; Leibold 1989, 1996; Grover 1995).

Em 1971, Rosenzweig mostrou que o Paradoxo do Enriquecimento

advém do enriquecimento de nutrientes da população de presas em sistema predador-presa estável, resultando em aumento da biomassa de predadores. Além disso, o enriquecimento produz efeito desestabilizador sobre o sistema

(Rosenzweig 1971; Myerscough et al. 1996), levando, por exemplo, populações

que exibiam até então, equilíbrio estável de um ponto a apresentarem ciclo limite (Genkai-Kato & Yamamura 1999). Todavia, a complexidade dos sistemas tróficos, incluindo formas de interações em que os componentes conseguem atuar em diferentes níveis, como por exemplo os predadores intraguilda, ou ainda a diversidade de presas com diferentes perfis nutricionais, pode levar a resultados difíceis de serem analisados à luz da teoria de Rosenzweig (1971), dada a ampla variedade de respostas em função das condições iniciais e da parametrização do sistema.

Apesar de diversos estudos analisarem em profundidade a relação predador x diversidade de presas sob a perspectiva do paradoxo do enriquecimento, pouco se tem investigado sobre os efeitos da escolha de presas para a dinâmica populacional de presas e predadores. Além disso, não se tem analisado o problema em contextos inter ou multitróficos e/ou criando condições estruturais fundamentadas na teoria populacional, com vistas a obter resultados alternativos em relação à teoria clássica do enriquecimento (Genkai-Kato & Yamamura 1999). Não há também estudos que avaliam a conexão entre escolha

de presas e os padrões de comportamento dinâmico do sistema, focando na qualidade nutricional de diferentes populações.

Apesar da notória independência dos itens apresentados nos parágrafos anteriores, tais como modelos de estrutura etária, interações interespecíficas, forrageio, dinâmica populacional e enriquecimento, a investigação do sistema considerando estes aspectos, pode levantar interessantes questionamentos no âmbito da biologia populacional, controle de sistemas e biologia da conservação.

Sendo assim, o objetivo do presente estudo foi investigar a estrutura e

a sobrevivência entre os estágios de vida de populações experimentais de C.

albiceps, com presas compondo parte da sua dieta, utilizando-se da análise de sobrevivência e dos modelos de matriz focados sobre a distribuição de estágios de vida para investigar a dinâmica da população. Acreditamos que a análise da

estrutura de estágio de vida em C. albiceps sob a perspectiva interativa,

acrescentou informações inéditas ao banco de dados aplicado à ecologia teórica em populações de insetos.

O presente trabalho é subdividido em três sub tópicos, denominados: Análise de sobrevivência, estrutura de estágios e canibalismo em populações

experimentais de Chrysomya albiceps; Curvas de sobrevivência e predação larval

entre estágios de vida de Chrysomya albiceps e Modelo de interação intraguilda

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One important attribute for individuals of a species is the existence of age classes and life stages. Within each age class, the individuals of a species behave differently, have different types of dependence on the environment and different resource needs. Population dynamics has more frequently been studied in insects with simple mathematical models, which include no stage structure. They provide essential information in terms of temporal and/or spatial dynamics. However, there are several examples of insect species, which exhibit important interactive processes in specific life-stages. The objective of the present study was

investigate the population dynamics of C. albiceps employing a combination of

mathematical models, survival analysis and laboratory experiments, focusing on survival among life stages and its structure. The study also considered the influence of density-dependence and cannibalism during immature stages on the

population dynamics of C. albiceps. The implications of the patterns of dynamic

behavior obtained as well as the influences received from cannibalism and density dependence were discussed.

Introduction

Estimates of life-history components, such as the basic rate of increase or mortality rates, are essential for a full understanding of population dynamics in insects (Pitts and Wall 2004). However, quantifying such rates in natural populations is not a trivial task, particularly for small, short-lived and highly mobile organisms as insects (Pitts and Wall 2004). A common solution for this problem is to attempt to evaluate life-history parameters in laboratory or semi-natural microcosm, where conditions can be controlled and detailed measurements made (Prinkilla and Hanski 1995, Bonsall and Hassell 2005).

In the field, quantification of many of the fundamental ecological components of insect life histories, such as mortality or fecundity rates, can be problematic. The difficulty of following the fate of known individuals, for example with mark-release-recapture studies, makes these problems particularly pronounced with short-lived or highly mobile insects (Hayes et al. 1999). This itself may introduce further complications, however, because considerable differences may exist between mortality and fecundity rates recorded under natural and artificial conditions (Wall 1993).

One important attribute for individuals of a species is the existence of age classes and life stages. Within each age class, the individuals of a species behave differently, have different types of dependence on the environment and different resource needs (Dilão 2004). The age structure of a population refers to the proportions of individuals of various ages. Age may be expressed in days,

months, or years, or the categories pre-reproductive, reproductive and post-reproductive may be used (Brewer 1994, Akçakaya et al. 1999).

This equilibrium system behavior is unlikely to occur in real populations because real populations will be subject to constant perturbation. This perturbation can come about through variation in the environment, whether stochastic or periodic, or perturbations can arise from differential mortality, notably by pathogens, parasites or, in an applied context, harvesting. Theory suggests that the response will depend on the current age structure (Cameron and Benton 2004).

Several studies have attempted to investigate age-structure problems by examination of life-tables in which the age of individual insects is determined and used to assess the standing population age-structure. From these age-structures, estimates of mortality and fecundity rates can be derived (Taylor 1979, Thomas and Chen 1990, Spradbery and Vogt 1993). The Leslie matrix approach, although less technically demanding, leads the modeler to describe the population life-history as a sequence of equal duration age classes, thus effectively precluding the identification of such age classes with functional categories, instars, developmental stages or whatever (Leslie 1945, 1948, Tuljapurkar and Caswell 1997).

Many insects exploit breeding sites, which are discrete, consisting of small and ephemeral separated units. These units persist for only one generation, because of the rapid successive changes that take place in these sites (Atkinson and Shorrocks 1981, Shorrocks 1991, Tilman and Kareiva 1997). Carrion and feces are prime examples of patchily distributed and ephemeral resources with high

nutritive value, which are fiercely explored by a large number of insects, including blowflies (Hanski 1987).

Blowflies are characterized by the ability of their larvae develop in flesh of vertebrates; some species parasite invertebrates while others can complete larval development in animal detritus (Goodbrod and Goff 1990). However, the overall defining characteristic of blowflies is the requirement for a protein-rich substrate, as provided by animal associated tissues or by-products, in which the larvae can complete their development (Goodbrod and Goff 1990).

Blowflies of the genus Chrysomya were introduced into the New World

around thirty years ago (Guimarães et al. 1978, 1979, Laurence 1986,

Baumgartner and Greenberg 1984). Chrysomya albiceps, C. megacephala and C.

putoria, which originally occurred in Australasia, the Orient and Africa, were first

detected in South America (Guimarães et al. 1978). These blowfly species have

dispersed rapidly throughout South America (Guimarães et. al. 1979, Guimarães

1984, Laurence 1986, Greenberg 1988), and an apparent consequence of this invasion has been the sudden decline in population numbers of an ecologically

similar species, Cochliomyia macellaria, which is native to the Americas

(Greenberg and Szyska 1984).

These flies are of considerable medical and veterinary importance because they are responsible for myiasis in humans and animals (Sukontason et al. 2005, Guimarães and Papavero, 1999, Zumpt 1965). There has also been a growing interest in these flies as biological indicators of the time of death in forensic investigations (Arnaldos et al. 2005, Gomes et al. 2005, Grassberger and Frank 2004, Carvalho et al. 2004, 2000; Souza and Linhares 1997, Goodbrod and

Goff 1990). The distribution of immatures in discrete breeding sites occurs through random dispersal of adult females (Barthon-Browne et al. 1969, Blackith and Blackith 1990) and this distribution might influence the level of competition for food and space among immatures, with consequences for the viability of the resultant adults (De Jong 1979, 1982) and with a marked effect upon the population dynamics, as the density of the animals might differ between patches (De Jong 1979, Ives and May 1985, Turchin 1998).

The blowfly community is a very complex system, including many simultaneous processes such as intra and interspecific competition, intraguild predation, cannibalism and parasitism (Ullyet 1950, Wells and Greenberg 1992a,b,c, Faria et al. 2004a,b, Rosa et al. 2004). All these interactions have a strong impact on the diptera community, mainly under high larval densities (Ullyett 1950, Goodbrod and Goff 1990, Wells and Greenberg 1992a,c). Recently,

Faria et al. (2004b) investigated the cannibalism dynamics in C. albiceps, with

results indicating that no cannibalism occurs during the first and third larval instars, but it is evident over the second instar. The functional response was also studied and the results suggest that, on the second instar cannibalistic larvae tends to exhibit Holling type II functional response (Faria et al. 2004b)

There are important processes occurring during larval stage of blowflies, as for example cannibalism, larval predation and the density dependence which produces negative effects on many life history characters (Reis et al. 1994). However, they occur in different instars. A global analysis of population dynamics is important to evaluate dynamic patterns of temporal oscillation, however the

results produced by this kind of approach do not permit detailed analyses capable to associate the effect with the specific life stage where the event takes place.

Several aspects of the biology of C. albiceps have been investigated,

such as adult behavior related to the breeding sites (Prins 1982), larval nutrition (Levot et al. 1979), larval dispersal (Gomes et al. 2005, 2006, Reigada and Godoy 2005), population dynamics (Rosa et al. 2004, Faria et al. 2004c, Godoy et al. 2001) and effects of larval competition for food on life-history characters (Goodbrod and Goff 1990, Wells & Greenberg 1992a,b,c, Rosa et al. 2004, 2006). However, no systematic study considering the stage structure and distribution of immatures has been performed in this species, principally combining empiricism

with ecological modeling.

To describe a population with age classes or life-stages, a discrete formalism can be adopted, where the transition between different age classes or stages is described in a matrix form. One of the advantages of this type of model is that it can be naturally related with field or laboratory data (Dilão 2004, Caswell 2005). The objective of the present study was investigate the population dynamics of C. albiceps employing a combination of mathematical models, survival analysis and laboratory experiments, focusing on survival among life stages and its structure. The study also considered the influence of density-dependence and

Material and methods

Laboratory populations of C. albiceps were founded from specimens

collected on the campus of the Universidade Estadual Paulista, Botucatu, São

Paulo, Brazil. Adult flies were maintained at 25 ± 1o_{C in cages (30 cm x 30 cm x}

30 cm) covered with nylon and were fed water and sugar ad libitum. Adult

females were fed fresh beef liver to allow the complete development of the gonotrophic cycle. The experiments were performed using the generation

F2, which is progeny of one generation that had its life cycle completed in the

laboratory.

Survival was estimated among life stages, such as egg, larva, pupa and adult. Three larval stages were investigated, which correspond to three larval instars, L1, L2 and L3. The larval instars were determined using accepted morphological characters to identify the various developmental stages (Prins 1982). Estimates of survival rate were obtained by recording the number of individuals recovered among life stages.

Twenty adults, with 50% of females, were placed in cylindrical plastic cages (10 cm high x 7 cm wide), receiving water, sugar and fresh beef liver. Subsequently, 12 g of ground beef were offered to females as ovipositional substrate and the eggs recovered were removed and transferred to Petri dishes with filter paper. To mass of eggs was added hyposulfite of sodium solution 1%, providing conditions to separate and record the eggs. Eggs were returned to Petri dishes with Nacl solution, to permit their hatching. They were maintained at 25 ±

The number of larvae and pupa recovered among the development stages was recorded. After the emergence of adults, males and females were also recorded. Adult females were fed fresh beef liver to permit the complete development of the gonotrophic cycle (Linhares 1988). Fecundity was measured by recording the number of eggs per female, expressed as mean fecundity by 5 females.

Statistical analysis

Survival analysis was run to compare survival curves from each replicate using Kaplan-Meier Survival Curves and Log-Rank Test. The general equation for a

Kaplan-Meier survival probability at failure time t(j)can be written as

) ) (j t T (j) t T ( ) (j (t S ) (j) (t S 1 Pr 1 > > − ∧ × − ∧ = ∧

This equation gives the probability of surviving past the previous failure

time t(j-1), multiplied by the conditional probability of surviving past time t(j), given

survival to at least time t(j). All analysis were performed using SAS for Windows, v.

8.2.

Matrix model

We used MATLAB 7.0 (The Matworks, 2004) to define a hundred

generations stage-classified model, where S is the mean constant probability of

life-cycle, appropriate for situations where demographic data are collected immediately after the birth pulse (Oli and Zinner 2001, Krivan and Havelka 2000). Six stages were defined as follow: egg, L1, L2, L3 (larval instars), pupa and adult, shown below as a life-cycle graph:

where

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‘growth’) probabilities and

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the population projection matrix takes the form:

M = 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 7 6 5 4 3 2 1 8 7 6 5 4 3 2 1 g g g g g g g f f f s s s s s

Survival among life stages and fecundity estimated in laboratory were used as parameter values in the simulations. Fecundity was assumed to be constant in the simulations. A density-dependence test was applied to the data obtained from matrix simulations (Fig. 2) in order to investigate if the population dynamics of each life stage was not density independent (Roughgarden, 1998). To

fk 1 2 S1 S2 3 4 S3 S4 5 6 S5 S6 g1 g2 g₃ g_{4 g5}

detect this response a Chi-square test was applied in order to analyze if the

geometric growth factor (R) in each life stage was dependent on population size

(N). Basically, the test consisted to check if the low R´s matched up with high N´s

and the high R´s with low N´s. The average N and the geometric average of all

the R´s for each life stage, over all the data generated by the matrix simulations,

were estimated. The results were expressed by a contingency table (Zar 1999). Exponential and linear regressions were also fitted to survival data to investigate its negative decrease as a function of the transition among life stages, in order to investigate possible nonlinear distribution trends (Sokal & Rohlf 1981).

A deterministic and density-dependent matrix model was employed to project blowfly populations through time (Caswell 2001). The non-linearity was introduced into the matrix model based on Ricker (1952) and Prout & McChesney (1985) formalisms, which employed exponential functions to describe the nonlinear decrease of demographic parameters as a function of immature densities.

Cannibalism between life stages was incorporated to the matrix model by introducing the exponential term based on LPA model (Costantino et al. 1995, 1997) into the matrix model. By using an exponential function, the introduced term described the cannibalism by larvae of third instar on larvae of second instar,

intraspecific interaction previously demonstrated in laboratory with C. albiceps

(Faria et al. 2004b). The estimate of the cannibalism rate (0.13) was obtained from the study performed by Faria et al. (2004b). The matrix model was

structured to analyse the population dynamics of C. albiceps considering life

M =

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EL1 = S exp (-0.01 n(1)): survival probability from egg to L1 including density dependence

L1L2 = S exp (-0.01 n(1)): survival probability from L1 to L2

L2L3 = S exp (-c): survival probability from L2 to L3 including cannibalism by L3 on L2 L3P = survival probability from L3 to pupa

SPA = survival probability from pupa to adult SAA = survival probability from adult to adult c = cannibalism rate

A simple linear correlation test was applied to the data generated by matrix model simulations in order to analyse the synchrony between life stage pairs, comparing the correlation coefficients obtained from simulations, which incorporated the cannibalism between immature life stages with simulations that have included no cannibalism. The test was applied to compare all paired life stages.

Results and discussion

The survival curves were very similar and the statistical analysis

suggests no significant difference among replicates, indicating that C. albiceps

populations exhibit a very clear survival pattern among life stages, characterized by a decreasing survival distribution (Fig. 1). The results shown in figure 1 suggest that the most important effect of mortality occurred between egg and first larval

instar. The exponential function produced a better fit (r2 _{= 0.84, p < 0.01) than}

the linear (r2 _{= 0.81, p < 0.01) in response to decrease of the mortality among}

immature stages. Survival and fecundity are demographic parameters which have

been investigated previously in blowflies including C. albiceps, showing significant

exponential decrease as a function of larval densities (Reis et al. 1994, Godoy et

al. 2001).

There are other reasons, which justify employing exponential functions to describe the decrease of life history parameters as survival. The linear regression is known to produce larger slopes in absolute magnitude that produces larger eigenvalues which do not accurately describe the model dynamics at carrying capacity (Mueller 1986).

The histogram shown in figure 2 describes the theoretical C. albiceps

stage distribution over a hundred generations. One hundred generations are approximately obtained during four years in blowflies, considering about two

completed life cycles per month in laboratory, at 250_{C. A strong non-linear trend}

can be viewed observing the decrease of bars. A visual inspection in bar distribution also suggests that a decreasing exponential function would be suitable

The density-dependence test suggested that the most susceptible period

between life stages to density dependence is from egg to first larval instar (χ2 ₌

10.87, df = 1, p < 0.05). The strong density-dependence found in this life period

has commonly been observed in experimental and natural blowfly populations since over this time many adult flies are attracted to oviposition substrates in order to deposit a high number of eggs (Ullyet 1950, Von Zuben et al. 1996).

The simulations using the matrix model produced seven graphics showing fluctuations for each life stage over 300 generations (Fig. 3). The highest population sizes were found for the estimates from egg to first larval instar and the highest abundances through the generations were followed by dramatic decreases, produced in response to the density dependence (Fig. 3). After the decreases, population sizes were maintained under low levels over some generations. The indroduction of the cannibalism into the matrix model using laboratory estimates obtained by Faria et al. (2004b), produced no qualitative change in terms of dynamics behaviour for all life stages (Fig. 3). However, the arbitrary reduction of survival to 0.5 produced oscillation tending to periodicity with double peaks (Fig. 4). Recently, Godoy et al. (2001) investigated the

population dynamics of C. albiceps and found survival of 0.56.

Gurney and Nisbet (1998) have modeled the long-term laboratory

studies of the sheep blowfly Lucilia cuprina using a discrete-time, age-structured

formalism. The routine to compute numerical solutions to the model as well as the results were very encouraging. The cycles produced by the simulations had a correct period, with peaks and troughs in the observed range, the daily egg production peaks at low adult populations, and both the population and egg

production trajectories had the characteristic double peak observed in the data (Gurney & Nisbet, 1998). The similarity between simulated and observed population dynamics was good evidence that the model incorporated the mechanisms responsible for generating the observed cycles. The results observed in our investigations are interesting, principally because suggest patterns of fluctuation compatible with the spectrum of results previously observed on

blowflies (Gurney & Nisbet, 1998; Godoy et al. 2001).

The bifurcation diagram for survival shows that low values lead the population to a stable equilibrium, and survival higher than 0.45 produce chaos (Fig.5). The bifurcation diagram for cannibalism suggests chaos over all parametric space, however, changing the survival to 0.5 a monotonic stable equilibrium can be found after 0.7 (Fig. 6).

Age or stage distribution have been investigated in immatures of other arthropods, including other blowfly species, employing matrix model and the results for both simulations and empirical data also reveal unpredictable or quasi-cycles oscillations (Gurney et al. 1983, Wall et al. 1999, Cameron and Benton 2004). Age structure has also been investigated in beetle populations since 1932, establishing frameworks and introducing numerical solutions as a means of studying the temporal pattern of populations numbers (Stanley 1932, Watt 1955,

Taylor 1971, Fujii 1978). From several age-structured models applied to Tribolium

have emerged dynamic complexity (Ebenman 1988). The matrix version of the

Tribolium model exhibited a good agreement with the dynamics of the Tribolium

population, which resulted in periodic oscillations for density of immatures (Desharnais and Liu 1987, Dennis et al. 1995).