A análise da distribuição das CaBP no complexo coclear, através da técnica de imunofluorescência permitiu identificar a presença de terminais e pericários imunorreativos a CB em secções médias e caudais do complexo coclear apenas no DCMo (Figura 13D e G). Por outro lado, a distribuição de fibras imunorreativos a CR foi observada no DCDp das secções médias e uma densa imunorreatividade a CR foi observada nas porções VCA e VCP (Figura 13B e E). Nas secções caudais do complexo a imunorreatividade a CR foi caracterizada pela distribuição de pequenos neurônios envolvidos por uma densa neurópila no DCDp e DCFu. Adicionalmente, neurônios imunorreativos a CR aparentemente maiores em relação àqueles observados no DC foram visualizados no VCP (Figura 13H). Embora não tenhamos realizado nenhum tipo de quantificação, a análise preliminar da marcação imunoistoquímica para CB e CR no complexo sugere a presença de neurônios duplamente marcados na porção DCFu (Figura 13I). O conjunto de secções
42 submetidas à imunofluorescência para PV revelaram uma maciça marcação de neurônios apenas nas porções DCMo e DCFu. O DCDp não apresentou elementos imunocorados para PV (Figura 14D, G e J). Por outro lado, observamos neurônios imunorreativos a PV em ambas as subdivisões do VC (Figura 14A, D e G). Ressaltamos que uma grande proporção de neurônios no VC apresentou dupla marcação para PV e CR (Figura 14C, F e I). Também podemos destacar que a laminação encontrada no DC pôde ser melhor evidenciada pela distribuição das CaBP, onde DCDp apresenta maior imunorreatividade para CR, enquanto que as camadas DCFu e DCMo apresentam uma mistura entre neurônios imunorreativos a CB e PV (Figura 13D e G e Figura 14G e J).
43 Figura 13. Fotomicrografias da imunofluorescência de secções coronais do encéfalo de Artibeus planirostris mostrando a expressão de CB (vermelho) nos neurônios do CC no sentido rostrocaudal em A, D e G. Expressão de CR (verde) nos neurônios do CC no sentido rostrocaudal em B, E e H. Sobreposição das marcações CB (vermelho) + CR (verde) no CC nos três níveis: rostral, médio e caudal em C, F e I. Os asteriscos representam ampliação da área para melhor visualização dos neurônios. Barra: 100 μm.
45 Figura 14. Fotomicrografias da imunofluorescência de secções coronais do encéfalo de Artibeus planirostris mostrando a expressão de PV (verde) nos neurônios do CC no sentido rostrocaudal em A, D, G e J. Expressão de CR (vermelho) nos neurônios do CC no sentido rostrocaudal em B, E, H e K. Sobreposição das marcações PV (verde) + CR (vermelho) no CC nos três níveis: rostral, médio e caudal em C, F, I e L. Os asteriscos representam ampliação da área para melhor visualização dos neurônios. Barra: 100 μm.
46 5. DISCUSSÃO
5.1 CITOARQUITETURA
O CC formado pelo DC e VC recebe entrada da porção coclear do nervo vestibulococlear, oitavo par craniano. A divisão em ventral e dorsal ocorre em todas as espécies estudadas até o presente. Entretanto, os estudos de anatomia e a fisiologia apresentam uma tendência a abordar mais o DC, isso ocorre nas variadas espécies, incluindo o humano (BAIZER et al, 2014), morcego (ZOOK e CASSEDAY,1982), o babuíno (MOORE et al., 1996), o gato (OSEN, 1969), a chinchila (FLECKEISEN et al., 1991), a cobaia (HACKNEY et al., 1990), o hamster (ZHANG e GUAN, 2008), o macaco (RUBIO et al., 2008), o rato (WOUTERLOOD et
al., 1984; BAZWINSKY et al., 2008), o coelho (DISTERHOFT et al., 1980), o gambá
(RYUGO et al., 1995). Se observarmos, os estudos tendem a seguir a descrição de um núcleo específico do complexo, ao invés de relatar a descrição do complexo total. Com base nisso, o presente estudo se propôs a analisar todas as divisões do complexo de Artibeus planirostris.
Os neurônios nos CN os quais diferem em suas propriedades anatômicas e fisiológicas, originam diferentes caminhos auditivos paralelos ascendentes, relacionados com o processamento de aspectos específicos das informações acústicas, portanto, é essencial para maior compreensão do processamento auditivo do tronco encefálico (TYPLT et al, 2012). Para a subdivisão do VCA, três principais tipos de células morfológicas foram descritas por Osen (1969) no gato: células espessas esféricas, células espinhas globulares e células estreladas, onde é descrito que os tipos celulares encontrados apresentam relação direta com a função da cóclea e suas fibras emitidas até o complexo coclear. Se compararmos aos achados observados em nosso estudo, é possível encontrar semelhanças com as células esféricas e as globulares, sendo encontradas também na porção anterior do VC. As células se apresentam de morfologia semelhante, e principalmente quando se leva em consideração que o VCA recebe os feixes de axônios da cóclea, apresentando assim uma possível morfologia celular associada a sua função.
Assim como observado em A. planirostris, as diferenças anatômicas são mais óbvias na laminação celular do DC do que no VC dos CN em mamíferos. De forma
47 evolutiva, se partirmos dos mamíferos não primatas, passando pelos primatas não humanos e chegando até o homem, há uma redução progressiva: 1) no número de células granulares no CC; 2) a organização das células DCFu (também denominadas bipolares ou piramidais); 3) diminuição da laminação de células granulares associadas no DC; e 4) perda da camada granular entre o VCA e VCP (FUSE, 1913; MOSKOWITZ, 1969; DUBLIN, 1976; MOORE e OSEN, 1979, MOORE, 1980; HEIMAN-PATTERSON e STROMINGER, 1985). Sendo assim, a relação da utilização do sistema auditivo com a organização celular está completamente envolvida com os aspectos comportamentais e evolutivos de cada espécie.
Um estudo em Macaca mullata indica que o DC de primata não humano contém uma arquitetura de células granulares apropriada para realizar a integração de entrada acústica e somatossensorial usada por não primatas para se orientar para sons, argumentando que as características neuronais entre os DC são semelhantes (RUBIO et al., 2008). Sabemos que este processo das células granulares se repete na nossa espécie estudada, encontradas no VCAGr e DCMo, tendo em vista a utilização de seu aparelho auditivo como importante meio de localização e orientação espacial. No VC dos primatas, os mesmos tipos de células anatômicas são encontrados em outros mamíferos. As células arbustivas são mais comuns anteriormente, enquanto as células multipolares são mais comuns posteriormente (ADAMS, 1986; ADAMS, 1997; RHODE et al,. 2010).
5.2 ESTEREOLOGIA
O CC se apresenta distinto em várias espécies entre os vertebrados, podendo ter relação direta com seu estilo de vida e principalmente em alguns casos pela utilização do sistema auditivo no seu cotidiano. Um exemplo disso, os morcegos, possuem um DC relativamente bem desenvolvido, ligeiramente laminado e, em contraste com os golfinhos, que mesmo utilizando um sistema de ecolocalização no ambiente aquático, possuem um DC muito pouco desenvolvido (MALKEMPER et al., 2012). Nas focas, como os golfinhos, a orelha externa é muito reduzida e seu DC apresentam os padrões celulares menos organizados como em humanos (HALL et
al., 1974). Essas características são refletidas quando pensamos em volume e
48 (1998), trouxe um panorama entre mais de 50 espécies de mamíferos e suas características auditivas, dentre elas o volume do CC. Pensando nisso, podemos observar a grande semelhança entre o volume do CC do modelo experimental, morcego Artibeus planirostris, com os roedores e lagomorfos. Quando comparamos com outra espécie de quiróptero, uma espécie de porte menor, observamos que o nosso modelo experimental apresentou volume relativamente maior ao morcego little brown (Myotis lucifugus), significando assim que os aspectos anatômicos, físicos, hábitos, alimentação e estilo de vida são alguns dos dados que interferem nessa questão de volume estrutural dos núcleos estudados e avaliados. Alguns dos dados comparativos podem ser visualizados na tabela 5.
Tabela 5. Volume do complexo coclear de 10 espécies de mamíferos com peso corporal de cada exemplar (em gramas).
Nome comum Gênero e espécie Peso corporal (gramas)
Volume CC (mm³)
Morcego Artibeus planirostris 44,2 1,91
Morcego (little brown)* Myotis lucifugus 8,61 0,78
Gato* Felis catus 3,068 15,44
Chinchila* Chinchila laniger 580 5,52
Humano* Homo sapiens 64,922 45,62
Macaco* Macaca mulatta 3,300 3,39
Camundongo* Mus musculus 27 0,75
Coelho* Oryctolagus cuniculus 5,230 3,71
Rato (Norway)* Rattus norvegicus 226 2,76
Golfinho* Delphinus delphis 61,000 99,54
* Dados comparativos retirados de estudos anteriores (GLENDENNING e MASTERTON, 1998; MALKEMPER et al., 2012).
49 5.3 IMUNOISTOQUÍMICA
No estudo desenvolvido em rato e várias outras espécies proposto por Baizer e colaboradores (2014), a imunorreatividade para CB foi relativamente uniforme com corpos celulares dispersos na camada molecular do DC. Na imunorreatividade para CR, as camadas mais externas têm menos elementos marcados, apresentando imunomarcação apenas nas camadas DCDp do dorsal e VCA e VCP do ventral. Imunorreatividade para PV foi observada na camada externa, molecular, do DC (BAIZER et al, 2014). Podemos analisar tais resultados se apresentando muito similares a distribuição de CaBP encontrada em A. planirostris, entretanto o que apresenta maior proximidade morfológica é o rato. Este dado corrobora com os aspectos anatômicos do nosso modelo experimental, onde se mostra mais próximo do rato do que do camundongo, por exemplo. E o padrão se repete quando é analisado a imunorreatividade celular e suas populações neuronais. Mesmo fugindo um pouco da escala evolutiva e os morcegos se apresentando mais próximos dos primatas, é curioso sua similaridade com os roedores, o que pode ser pensado como estilo de vidas similares ou algum aspecto comportamental envolvido influenciando diretamente na anatomia e neuroquímica dos quirópteros.
A imunorreatividade para CB foi descrita em três populações de células:
cartwheels cells (ovóides e pequenas) da camada molecular do morcego (ZETTEL et al., 1991), da chinchila (FRISINA et al., 1995), da cobaia e o rato (SPATZ, 1997)
e do macaco (RUBIO et al., 2008), células de Purkinje do rato e da cobaia (SPATZ, 1997, 2003) e células unipolar brush cells no sagui (SPATZ, 2000). No estudo proposto por Baizer e colaboradores (2014), não foram observados os perfis que se assemelham às cartwheels cells nas seções imunorreativas a CB em humanos. Foi verificado as células de Purkinje no ser humano, sugerindo que há expressão CB e que os métodos são suficientes para detectá-la. Em contraste, muitos neurônios imunorreativos a CB foram observados várias vezes nas camadas mais externas do DC, sendo encontrados em todas as outras espécies. Alguns ou todos esses neurônios provavelmente correspondem às cartwheels cells. Em A. planirostris a imunorreatividade para CB, foi encontrada muito bem marcada nas camadas mais externas do DC, prioritariamente na camada molecular, sendo assim classificada como células pequenas e granulares, como as cartwheels cells.
50 Em estudos realizados com rato, a expressão de CR foi observada em corpos celulares dispersos nas camadas fusiforme e profunda do DC (ARAI et al., 1991, FLORIS et al., 1994; SPATZ, 2000; MANOHAR et al., 2012). Em humano, os processos marcados com CR funcionam ao longo do DC na camada mais externa, molecular. O padrão de imunomarcação para CR variou entre as outras espécies. No gato, muito poucos corpos celulares são marcados, enquanto que em ratos e cobaias existem muitos corpos celulares dispersos. Na chinchila, CR está presente em uma ampla faixa de células abaixo da camada molecular, precisamente na camada fusiforme (CHUNG et al., 2009; BAIZER et al., 2014). Analisando os achados é possível observar que o nosso modelo experimental apresenta padrão de imunomarcação para CR semelhante ao encontrado em rato e em chinchila.
Os resultados encontrados em relação a distribuição de PV são inconsistentes entre as espécies. Celio (1990) não encontrou PV em corpos celulares nos CN de rato, embora ele descrevesse axônios e terminais imunorreativos a PV. Em contraste, Bazwinsky e colaboradores (2008) relataram que no rato houve a imunorreatividade para PV em todos os neurônios do DC. Já Baizer e colaboradores (2014) relataram que foram encontradas grandes diferenças entre as espécies na coloração para PV, onde em seres humanos, o PV também marcou fibras longas na camada molecular e fusiforme. Em gato, o PV não marcou fibras, mas corpos celulares espalhados em toda a largura do DC. Em cobaia, corpos de células fusiformes são imunorreativos a PV. Em chinchila e em rato, há PV nos corpos celulares na camada molecular. Isto mais uma vez corrobora com os achados em nossa espécie, trazendo um padrão de distribuição das CaBP similar aos roedores.
51 6. CONCLUSÃO
Poucos estudos abordam a organização citoarquitetônica e o padrão de distribuição de proteínas ligantes de cálcio no sistema auditivo de quirópteros. Nosso estudo é o primeiro realizado em morcego Artibeus planirostris que descreve características morfométricas e estereológicas. Estes parâmetros nos permitiram concluir que o CC apresenta duas divisões principais (CN ventral e dorsal) evidenciadas pela análise com o método de Nissl. As médias de área celular observadas entre DCDp, DCFu, DCMo, VCA, VCAGr e VCP são significativamente diferentes entre si, onde os neurônios do VCA e VCP apresentaram as maiores médias de área celular. O CC apresenta estimativa de volume e comprimento de 1,91 mm³ e 7,2 mm, respectivamente. A interferência da ecolocalização nas características morfológicas no encéfalo do nosso modelo experimental pode esclarecer as especificidades neuroquímicas relacionados à distribuição das CaBP. Contudo, mais estudos morfológicos, comportamentais e fisiológicos são necessários para elucidar melhor a proximidade anatômica e hipoteticamente funcional do nosso modelo experimental com os roedores, sobretudo os ratos.
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