Aspectos biológicos de Chrysoperla externa alimentada com Aphis

Observou-se um prolongamento do 1º, 2º, 3º Ínstar larvais de Ch. externa (3,2; 3,2 e 5,5 dias) quando comparado com A. kuehniella como alimento (2,7; 2,7; 3,5 dias) (Tabela 3). Resultando em um período larval de 2,35 vezes superior de Ch. externa quando alimentados com A. citricidus.

Tabela 3. Duração (em dias) (± EP) e viabilidade (%) do desenvolvimento da fase imatura de Chrysoperla externa alimentada com ovos de Anagasta kuehniella e pulgão preto Aphis (Toxoptera) citricidus.

Desenvolvimento T1- Ovos T2- Pulgão preto

D V D V 1º Instar 2,7 ± 0,18 b 100 3,2 ± 0,13 a 100 2º Instar 2,7 ± 0,14 b 100 3,2 ± 0,11 a 90 3º Instar 3,5 ± 0,11 b 100 5,5 ± 0,10 a 90 Fase larval 8,9 ± 0,03 b 100 12,1 ± 0,02 a 90 Pré-pupa 4,0 ± 0,10 b 100 4,3 ± 0,10 a 90 Pupa 8,15 ± 0,03 b 100 9,44 ± 0,11 a 90 peso de pupa 0,010 ± 0,2 b 100 0,008 ± 0,4 a 90

Médias seguidas da mesma letra na linha não diferem entre si pelo teste de T LSD a 5% de significância. D= duração; V= viabilidade. T1= Tratamento com ovos de A. kuenniella; T2= Tratamento com o pulgão A. citricidus.

A viabilidade mostrou-se satisfatória acima de 90%, para as fases imaturas e de repouso. De acordo com Parra (2007), a viabilidade mínima exigida para populações criadas em dietas artificiais é de 75%, sendo um parâmetro de exigência de adequabilidade. Além da presa, a planta hospedeira pode ter influência na viabilidade do predador e no seu sucesso no controle biológico.

Nesse sentido, quando Ch. externa se alimentou da mesma espécie de pulgão (A. citricidus), porém na cultura do citrus, observou-se viabilidade da fase larval de 0%, ou seja, 100% de mortalidade, com duração de 4 dias para o primeiro e 4 dias para o segundo instar, apenas (BONONI et al., 2008).

34 Resultados semelhantes foram verificadas em outro trabalho, porém as larvas obtiveram alta mortalidade já no segundo instar (RIBEIRO et al., 1991).

Tais autores atribuíram esse resultado ao fator nutricional da presa, sendo possivelmente inadequada ao predador ou ao fator fisiológico adverso que os pulgões possam ter ocasionado às larvas de Ch. externa. Esse efeito adverso advém, possivelmente, de substâncias tóxicas presentes na planta hospedeira, no citrus, que pelo efeito de bioacumulação influenciou nos aspectos biológicos e viabilidade de Ch. externa, entretanto estudos complementares necessitam ser feito para esclarecer

O efeito da planta hospedeira sobre a relação presa-predador também foi verificado por Adriano et al. (2010), no qual notaram que quando Ch. externa predou Bemisia tabaci em tomate, berinjela, couve e brócolis obteve diferença na viabilidade larval para o primeiro ínstar entre 50 e 100%, no segundo ínstar (71, 87, 80, 100 %) e terceiro ínstar (50, 100, 87, 85 %), respectivamente, mesmo não alterando a duração das fases imatura.

O pulgão A. citricidus pode ter influenciado no prolongamento da duração do terceiro ínstar de Ch. externa quando comparado com a alimentação desse predador com o pulgão Hyadaphis foeniculi em erva-doce, por exemplo, no qual a duração do 1º, 2º e 3º ínstar de 2,6; 3,7 e 4,1 dias, respectivamente, também diferindo da testemunha, como encontrado no trabalho (LIRA; BATISTA, 2006). O mesmo foi observado quando Ch. externa alimentou-se dos pulgões Cinara pinivora + C. atlântica, no qual proporcionaram uma duração de 4,0; 3,0 e 3,9 dias para o primeiro, segundo e terceiro instar, respectivamente (CARDOSO; LAZZARI, 2003).

O estudo se mostra importante a fim de comprovar a adequabilidade entre as relações presa-predador-hospedeiro e sua importância para o Manejo Integrado de Pragas, pois se o hospedeiro ou presa não forem viáveis para o predador o controle biológico não seria exequível. Estudos realizados por Neto et al. (2008) averiguaram que a cochonilha Planococcus citri (Homoptera: Pseudococcidae) e o ácaro Oligonychus ilicis (Acari: Tetranychidae) quando fornecido isoladamente para C. externa, não foram adequados, sendo que o ácaro promoveu uma mortalidade de 100% no segundo instar.

Dados semelhantes ao estudo foram encontrados por Costa et al. (2012), trabalhando com desenvolvimento e reprodução de C. externa alimentando o

35 pulgão Neotoxoptera formosa, contataram duração de 3,4; 4,7; 6,0; 3,2, e 6,4 dias para o primeiro, segundo, terceiro instar, pré-pupa e pupa, com viabilidade alta (90, 91,7; 90,9; 100 e 96,7 %), respectivamente.

A duração da fase de pré-pupa foi de 4,0 dias alimentado com ovos A. kuehniella e 4,3 dias com A. citricidus, não diferindo entre os tratamentos (Tabela 3). Enquanto que, a fase de pupa mostrou-se diferente quando as larvas foram previamente alimentadas com pulgão (8,15 dias) e ovos (9,44 dias). Situação similar foi descoberto por Fonseca et al., (2001), com duração da fase de pré- pupa de 4,1 dias, quando Ch. externa foi alimentada com Schizaphis graminum com ninfas de 3º e 4º instar.

O alimentado larval pode ter influência nas fases subseqüentes, como na duração larval e de pupa. Auad et al. (2014) afirmou que o pulgão Rhopalosiphum padi é um bom alimento para Ch. externa com duração da fase larval de 12,72 e pupa de 10,62 dia com viabilidade acima de 90% quando alimentado com esse pulgão, resultados semelhantes ao encontrado na pesquisa.

A alimentação de Ch. externa alimentada com ovos de A. kuehniella (0,010g) proporcionou maior peso de pupa que a o consumo com o pulgão A. citricidus (0,008g), diferindo entre si. Tais resultados mostram que os ovos de A. kuehniella constitui um alimento com características nutricionais importantes que possibilitou uma menor duração da fase total de Ch. externa e maior peso de pupa, sendo que esse último fator constitui em uma análise importante para determinar a influência do alimento para formação da pupa e dos adultos.

Não houve também diferença para o período de oviposição (62,70 e 53,12 dias), oviposição diária (15,72 e 15,03 ovos) e fecundidade ou oviposição total (994,80 e 801,00 ovos), respectivamente (Tabela 4). A alimentação de Ch. externa com ovos de A. kuehniella ou com o pulgão A. citricidus não influenciaram nesses requisitos importantes na produção de descentes.

36 Tabela 4. Duração (em dias) do desenvolvimento da fase adulta Chrysoperla externa alimentada com ovos de Anagasta kuehniella e pulgão preto Aphis (Toxoptera) citricidus em folhas de acerolas.

Desenvolvimento T1- Ovos T2- Pulgão preto Pré-oviposição 5,10 ± 0,05 a 5,25 ± 0,08 a Período de oviposição 62,70 ± 2,08 a 53,12 ± 2,54 a Oviposição diária 15,72 ± 0,73 a 15,03 ± 0,89 a Oviposição total 994,80 ± 1,98 a 801,00 ± 1,69 a Período embrionário 4,20 ± 0,09 a 4,27 ± 0,10 a Viabilidade dos ovos 86,38 ± 0,63 a 77,70 ± 0,52 b

Médias seguidas da mesma letra na linha não diferem entre si pelo teste de T LSD a 5% de significância. T1= Tratamento com ovos de A. kuenniella; T2= Tratamento com o pulgão A. citricidus.

O alimento pode interferir em diversos aspectos da fase adulta do predador. O tempo de pré-oviposição e número de ovos diário e total posto por fêmeas de Ch. externa, mostrou-se superior do que ao estudo com Ch. externa alimentando com N. formosana, no qual alcançou um período de pré-oviposição de 7,7 dias, oviposição de 47 dias, produção total de ovos de 741,1; além de baixa longevidade dos adultos (macho de 39,9 dias e fêmeas 52,1 dias em média) menos que o encontrado no trabalho (COSTA et al., 2012).

Essa observação vem confirmar os resultados obtidos por outros pesquisadores. Quando Ch. externa se alimentou de diferentes dietas artificiais e do pulgão Rhopalosiphum padi (Hemiptera: Aphididae) não havendo diferença significativa para o período de pré-oviposição (HARAMBOURE et al., 2016). A duração da fase de pré-oviposição também foi confirmada em outra pesquisa quando Ch. externa se alimentado com ovos de A. kuehniella com duração média de 5,7 dias (MACEDO et al., 2003).

Estudos realizados por Trivellato (2010) detectou um período de incubação de 3,7 dias com viabilidade de 96,88%, quando Ch. externa se alimentou de ovos de A. kuehniella. Salamanca et al. (2011) também verificaram uma duração similar, sendo que na temperatura de 25ºC a duração foi de 4,8 dias, quando Ch. externa se alimentou de tripes Neohydatothrips signifer (Thrysanoptera: Thripidae).

37 O período de oviposição de fêmeas de Ch. externa alimentada com ovos de A. huehniella, conforme o estudo foi notado por Neto et al. (2008), porém a oviposição total foi mais baixo que verificado no trabalho (849,40 ovos). Essa diferença pode estar relacionada com a geração de predadores utilizados na pesquisa e outros fatores que interferem na manutenção da criação desses insetos.

Os adultos de Ch. externa provenientes de larvas alimentadas com ovos de A. kuehniella obtiveram uma razão sexual de 0,50 e sua alimentação com pulgões foi de 0,44, semelhantes entre si (Tabela 4). O percentual de fêmeas nos tratamentos foi equiparado. De acordo com Bortoli et al. (2006) a razão sexual de C. externa alimentada com ovos de A. kuehniella foi de 0,44, igual ao encontrado para o consumo desse predador com A. citricidus. Outros trabalho mostraram resultados similares (FIGUEIRA et al., 2000; LIRA; BATISTA, 2006; TRIVELLATO, 2010).

A alimentação larval influenciou na viabilidade dos ovos depositados pelas fêmeas de Ch. externa. Quando alimentada com ovos de A. kuehniella obtiveram uma porcentagem maior de ovos viáveis (86,38 %) em relação ao pulgão A. citricidus (77,70 %), diferindo entre si estatisticamente. Esse fato justifica o uso desses ovos nos programas de controle biológicos, nas criações e manutenção dos inimigos naturais. Estes insetos quando alimentados na fase larval com ovos de lepdópteros, ingerem maior quantidade de aminoácidos tornando-se importante para a fertilidade da fêmea (PARRA, 2009)

As fêmeas de Ch. externa alimentadas na fase larval com ovos de A. kuehniella foram mais longevas que as alimentadas com os pulgões A. citricidus, tendo em média de 71 e 58,1 dias, respectivamente (Tabela 4). Enquanto que a longevidade dos machos de Ch. externa, alimentadas de ovos e pulgões foi menor, em média de 52 e 45,3, respectivamente. Dessa forma, as fêmeas de Ch. externa vivem mais que os machos.

Em contrapartida, outros trabalhos mostraram-se diferente ao estudo. Os machos de Ch. externa quando predaram A. gossypii, em algodoeiro cultivar IAC-22, notaram uma maior longevidade para os machos (61,8 dias) do que para as fêmeas (49 dias) (MACEDO et al.,2010). Entretanto, o estudo literário que mostrou a influência alimentar de Ch. externa com ovos de Bonagota cranaodes

38 (Lepidoptera: Tortricidae), mostrou resultados inferiores ao estudo, com longevidade média de fêmeas de 38,4 dias e machos de 36,1 dias (RIBEIRO et al., 2011). Nesse sentido, a longevidade dos adultos de Ch. externa.

Assim, verificou-se que o alimento larval oferecido para Ch. externa não interferiu no período embrionário, quando alimentado com ovos de A. kuehniella (4,20 dias) e o pulgão A. citricidus (4,27 dias). O mesmo ocorreu para a pré- oviposição dos adultos (5,10 e 5,25 dias), respectivamente, não diferindo entre si estatisticamente (Tabela 4).