Capacidade de consumo e resposta funcional de Chrysoperla externa

externa alimentada com Aphis (Toxoptera) citricidus

O consumo médio diário e total larval aumentou ao longo do desenvolvimento de Ch. externa quando foi oferecido ovos de A. kuehniella como o pulgão A. citricidus, diferindo entre estes. Nesse sentido, o consumo larval foi de 3,7; 15,3 e 64,7 pulgões consumidos para primeiro, segundo, terceiro ínstar, respectivamente. Enquanto que o consumo de Ch. externa por A. kuehniella, foi de 18,1; 59,3 e 268,4 (Tabela 5). Constata-se que 77% do consumo das presas ocorrem no terceiro ínstar de Ch. externa, seja ela alimentada com o pulgão A. citricidus, como com ovos de A. kuehniella.

Tabela 5. Consumo médio diário de larvas de Chrysoperla externa alimentada com ovos de Anagasta kuehniella e pulgão preto Aphis citricidus.

Médias seguidas da mesma letra na linha não diferem entre si pelo teste de T LSD a 5% de significância.

Desenvolvimento larval Consumo

Nº de Ovos Nº de Pulgão preto 1º ínstar 18,1 ± 1,00 a 3,7 ± 0,07 b 2º ínstar 59,3 ± 1,19 a 15,3 ± 0,23 b 3º ínstar 268,4 ± 1,47 a 64,7 ± 1,55 b Fase total 1146,1 ± 2,31 a 425,2 ± 1,66 b

39 Condições similares ao estudo foram verificado com o uso de Ch. externa para controle da espécie de pulgão Sipha flava, sendo consumido 3,9 pulgões para o primeiro ínstar e 70,5 pulgões para o terceiro instar, diferindo apenas para o segundo instar, no qual consumiu 8,6 pulgões (CORTEZ, 2009). Constata-se no estudo que 77,30 % dos pulgões consumidos ocorreram no terceiro instar de Ch. externa, isso pode ter ocorrido devido sua maior voracidade e rapidez.

Esse consumo expressivo de pulgões no terceiro ínstar da larva de Ch. externa também foi observado por outros autores. Verificaram que quando ofertaram os pulgões Rodobium porosum e Macrosiphum rosa, presentes em roseiras, o consumo também foi maior que o primeiro e segundo ínstar desse predador (PEREIRA, 2016).

Resultados semelhantes também foram constatado com o consumo do pulgão Mysus persicae por Ch. externa (BARBOSA et al., 2008) e consumo de Ch. externa com o pulgão Schizaphis graminum (FONSECA et al., 2000). Essa tendência também foi constatada para outras espécies de crisopídeos como Ceraeochrysa caligata alimentada com Brevicoryne brassicae (COSTA et al., 2015).

O tamanho da presa pode influenciar no número de afídeos consumidos, além do fator intrínseco de cada presa, como por exemplo, a composição desta. Diante disso, o tamanho diminuto influenciou no maior consumo de Ch. externa por ovos de A. kuehniella, além de sua já comprovada eficácia nutricionalmente, garantindo um bom desenvolvimento e reprodução dos inimigos naturais.

Quanto a resposta funcional de Ch. externa sobre o pulgão A. citricidus, Não foi registrado diferenças estatísticas significativas na duração média do primeiro e segundo instar de Ch. externa, com o aumento da densidade de A. citricidus (Tabela 6). Isso indica que o alimento fornecido ao predador, seja em escassez ou abundância não interferiu nessas fases. Dessa forma, a duração do primeiro e segundo instar foi em média de 3,40 e 3,44, respectivamente. Observou que o fornecimento de densidades baixas de pulgões proporcionou uma viabilidade larva menor quando comparado a maiores densidade (70, 80 e demais 90%).

40 Tabela 6. Duração em dias (± EP) e viabilidade (%) de Chrysoperla externa, em função de diferentes densidades de Aphis (Toxoptera) citricidus.

Densidades de presas

D (Dias) Fase larval

1º 2º 3º V (%) 1 3,85 ± 0,13 a 4,14 ± 0,07 a 6,71 ± 1,80 a 14,71 ± 0,18 a 70 2 3,50 ± 0,09 a 3,50 ± 0,09 a 6,37 ± 0,09 a 13,37 ± 0,03 a 80 3 3,33 ± 0,08 a 3,33 ± 0,08 a 5,88 ± 0,05 b 12,56 ± 0,12 b 90 4 3,11 ± 0,06 a 3,22 ± 0,07 a 5,77 ± 0,07 b 12,11 ± 0,10 b 90 5 3,22 ± 0,07 a 3,00 ± 0,00 a 5,55 ± 0,08 b 11,78 ± 0,07 b 90 Médias seguidas da mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Scott e Knott a 5% de significância. D= Duração; V= viabilidade.

Não houve diferença densidades mínimas (1,59 e 1,82 pulgões), em relação às demais densidades (3,03; 3,77 e 4,36 pulgões) para o primeiro ínstar de Ch. externa (Tabela 6). O mesmo foi evidenciado para o segundo ínstar de C. externa, sendo houve um crescente consumo da menor densidade para as maiores (5,57; 6,28; 9,08; 12,37 e 14,67 pulgões consumidos) quando foram fornecidas as densidades 9, 12, 15, 25 e 35 presas (Tabela 6).

O segundo ínstar de Ch. externa consumiu mais presas do que o primeiro ínstar. Sendo observado também que as maiores densidades de pulgões ofertados (4 e 5), observou-se um consumo maior que as menores (1, 2 e 3), diferindo entre si. Para o terceiro ínstar, também foi notado um consumo maior de pulgões do que os demais ínstares. Esse consumo foi crescente (22,78; 32,66; 49,52; 59, 26 e 64,65 pulgões consumidos) em relação as densidade oferecidas (1, 2, 3, 4 e 5), densidades essas equivalentes ao fornecimento de 30, 45, 65, 125 e 165 pulgões.

Outros estudos corroboram com o que foi encontrado. Barbosa et al. (2006) também verificaram um aumento progressivo de consumo dos pulgões Mysus persicae por Ch. externa com o fornecimento desses. Houve diferenças principalmente da densidade mínima fornecida em relação à máxima (0,9 e 2,3 pulgões), para o primeiro ínstar de Ch. externa, por exemplo. Além disso, as larvas alimentadas com a máxima densidade consumiram quase três vezes mais pulgões que o mínino fornecido.

41 Valores similares foram observados por Maia et al. (2004), quando estudaram a influência do pulgão Mysus persicae em diferentes densidades sobre a duração larval de Ch. externa. O mesmo foi notado por López (1996), trabalhando com o mesmo predador utilizando como presa o pulgão Rhodobium porosum (Hemiptera: Aphididae) com temperatura de 25ºC.

A duração do terceiro ínstar e fase larval foram influenciados pelo número de presas consumidas, sendo que foi estatisticamente diferentes para as menores densidade (1 e 2) em relação as demais (3, 4 e 5) (Tabela 1). Nesse sentido, a duração das menores densidades para o terceiro instar foi de 6,71 e 6,37 e para as demais densidade variou de 5,55 a 5,88, diferindo entre si estatisticamente. O mesmo ocorreu para a fase larval com duração média das menores densidades de 14,71 e 13,37, enquanto as demais variaram de 11,78 a 12,56 (Tabela 6).

O consumo de M. persicae em baixas densidades aumentou a duração do terceiro ínstar de Ch. externa (6,2 dias) em relação à de máxima disponibilidade (3,9 dias), porém não interferiu na viabilidade larval (BARBOSA et al., 2006). Observa-se também que o consumo de Ch. externa pelo pulgão da roseira Macrosiphum euphorbiae foi maior conforme o aumento da densidade, sendo que, por exemplo, com máxima densidade oferecida de 160 pulgões foi consumido 100, isso para o terceiro ínstar de Ch. externa (GAMBOA et al. 2016) Isso permite inferir que mesmo com o aumento da duração do seu ciclo de vida, esses insetos podem desenvolvem características que lhes permitem perpetuar a espécie, o que responde a sua alta viabilidade nessas condições. Porém, dependerá da relação predadora, presa e hospedeira Isso implica também no custo benefício para criação desses insetos para no controle biológico.

Avaliando-se o efeito das densidades dos pulgões A. citricidus sobre a capacidade de predação de Ch. externa, observou-se que o consumo total larval aumentou proporcionalmente, sendo que as densidade 1 e 2 (181,9 e 240,25 pulgões) diferiram das demais (331,33; 409,44 e 417,78 (Figura 6).

42 Figura 6. Consumo médio total de Aphis (Toxoptera) citricidus por larvas de Chrysoperla externa.

Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si pelo teste de Scott - Knott a 5% de significância.

Observa-se um mesmo comportamento em relação ao consumo médio diário por instar, chegando na estabilidade nas últimas densidade (4 e 5), que não diferiram entre si estatisticamente. Esse aumento do consumo para os três instares e fase total larval também foi demonstrado para outras espécies de crisopídeos alimentados alimentando de outros afídeos.

Asad et al. (2015) também contatou um aumento do consumo de Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chrysopidae) por Brevicoryne brassicae (Hemiptera: Aphididae), com aumento crescente das densidade fornecidas, para o primeiro instar por exemplo, 10, 15, 20, 25 e 30 com consumo de 6, 9, 11, 15 e 22. Tais resultados corroboram com Montoya – Auvarez et al. (2010) quando avaliou a resposta funcional de C. nipponensis e C. carnea alimentada com A. gossypii em algodoeiro.

Para estimar a relação do número de presas consumidas e suas densidades oferecidas, realizou-se uma análise de regressão que mostrou um coeficiente de determinação (R2_{) superior a 90% para ajuste dos dados obtidos.} A equação para os três instares foi de natureza quadrática na diferentes densidades de A. citricidus em folhas de acerolas (Figura 7).

181,29 d 240,25 c 331,33 b 409,44 a 417,78 a 0 100 200 300 400 500 1 2 3 4 5 Co n sum o de C h ryso p erla ext ern a

43 Figura 7. Curva de regressão para resposta funcional dos três instares larvais de Chrysoperla externa por ninfas de Aphis (Toxoptera) citricidus em folhas de aceroleira.

Dessa forma essas larvas apresentaram uma resposta funcional do tipo II, alcançando um patamar de estabilização conforme descrito por Holling (1959). Para o segundo ínstar a estabilidade foi menos evidente. No terceiro ínstar a estabilidade ocorreu na densidade 4 e 5, correspondendo a 125 e 165 pulgões oferecidos. Enquanto que para o primeiro instar a constância se deu na máxima densidade oferecida (5), no qual o predador não foi capaz de consumir mais nenhuma presa adicional.

Os resultados obtidos no trabalho são similares a outros trabalhos. Larvas de Ch. externa alimentando-se do pulgão Schizaphis graminum apresentou resposta funcional tipo II (FONSECA et al., 2000). A resposta funcional com o mesmo predador, porém com ninfas de Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae), também verificou o mesmo comportamento alimentar que os outros autores (AUAD et al., 2005). 1º Instar y = -0.020x2 + 0.552x + 0.643 R² = 0.931 0 0,5 1 1,5 2 2,5 3 3,5 4 4,5 5 2 4 6 8 10 12 14 Consumo 2º Instar y = -0.008x2 + 0.745x - 0.673 R² = 0.985 0 3 6 9 12 15 18 9 14 19 24 29 34 Consumo 3º Instar y = -0.003x2 + 0.879x + 0.424 R² = 0.966 0 15 30 45 60 75 30 55 80 105 130 155 consumo

Densidades de Aphis (Toxoptera) citricidus

Co

ns

umo

44 Outras espécies de predadores e presas também foram observadas esse consumo crescente. Ferreira (2008), também verificou uma resposta funcional tipo II, quando C. cubana foi alimentada com A. gossypi em plantas de pepino. De acordo com Oliveira et al. (2006), quando o predador se encontra saciado, há uma redução no número de presa tendendo a uma constância ou redução do consumo.

Diferentemente do que foi notado no trabalho, Sobhani et al. (2013), estudando a diferentes densidades de Episyrphus bateatus (Diptera: Syrphidae) por A. gossypii em pimenta doce e folhas de pepino constatou uma resposta funcional tipo III para os dois hospedeiros.

Quando existem maiores densidades de presas o consumo pode ser parcial ou total, o que determina esses fatores é a saciedade do predador (De Clercq e Degheele, 1994). O fato de esses predadores abandonarem a presa por outras controlando a população de insetos nocivos, pode também ser assertivo, visto que se houver mortalidade há controle.

4.3 Comportamento de Chrysoperla externa alimentada com Aphis