EFEITOS DA QUANTIDADE DE ALIMENTO E DA DENSIDADE LARVAL NO

A qualidade do meio em que os insetos desenvolvem-se influência significativamente a viabilidade dos adultos, interferindo na sua capacidade de transmitir os agentes causadores de doenças aos seus hospedeiros, ou seja, a sua competência vetorial e conseqüentemente no número de casos das doenças, i.e., capacidade vetorial (CLEMENTS, 1992; OKECH et al., 2007). A capacidade vetorial depende da densidade, longevidade, freqüência de picadas e a competência vetorial dos adultos (DYE, 1992; ARMBRUSTER & HUTCHINSON, 2002; FORATTINI, 2002). Por isto, estes caracteres foram observados no presente trabalho, com exceção da competência vetorial, por ser tratar de mosquitos criados em laboratório.

De acordo com os dados analisados, a capacidade vetorial de An. darlingi foi afetada pela quantidade de alimento disponível no estágio larval. As larvas submetidas a alta concentração de alimento apresentaram maior capacidade vetorial que as larvas submetidas a menores concentrações. Em conseqüência das variações nos caracteres que determinam a capacidade vetorial. Como demonstrado nos trabalhos Grimstad & Walker (1991) e Lyimo & Koella (1992), com larvas de Ae. triseriatus e An. gambiae s.l., respectivamente.

Quanto ao efeito da densidade na capacidade vetorial, observou-se uma tendência em aumentar com a diminuição da densidade, visto que os fatores que determinam a capacidade vetorial não foram tão afetados com o aumento da densidade larval.

larvas (CHARLWOOD et al., 1996), variações ambientais afetam diretamente o sucesso do desenvolvimento das larvas, a exemplo dos dados obtidos com a variação da disponibilidade de alimento e da densidade larval que afetaram diretamente o número de adultos emersos. Segundo Gama et al. (2005), esses fatores além de afetar o número de adultos emersos pode afetar o processo de reprodução dos novos adultos. A quantidade de alimento oferecido para larvas de Ae. aegypti e Ochlerotatus

atropalpus afetou o número de ovos maduros pelas fêmeas (TELANG & WELLS, 2004;

TELANG et al., 2006) e em larvas de An. stephensis afetou no número de ovos por oviposição (GRECH et al., 2007). Quando ocorre um aumento na densidade larvas, as fêmeas que emergem também produzem um pequeno número de ovos por oviposição (GIMNIG et al., 2002; NEKRASOVA, 2004), o que traria impacto na capacidade vetorial, dada a diminuição das larvas e, por conseqüência, dos adultos.

Apesar do An.darlingi ser um vetor considerado qualitativo (TADEI & THATCHER, 2000), quando ocorre um aumento na sua densidade vetorial, o Hour Biting Rate (HRB) aumenta, provocando um aumento no número de casos de malária (GIL et al., 2007).

A longevidade dos adultos foi afetada pela concentração de alimento oferecido durante o estágio larval, como demonstrado em outros experimentos com An.

stephensis (GRECH et al., 2007) e An. arabiensis (AMENESHEWA & SERVICE, 1996).

Entretanto, não foi afetada pelo aumento da densidade larval, nem mesmo quando submetidas à baixa concentração de alimento. As reservas nutricionais dos adultos, principalmente glicogênio e triglicerídeos, obtidas durante o estágio larval contribuem para o aumento da longevidade (CLEMENTS, 1992; CONSOLI & LOURENÇO-DE- OLIVEIRA, 1994; COSTERO et al., 1999), provavelmente foram inferiores no grupo das larvas submetidas à baixa concentração de alimento, mesmo assim os adultos emersos dessas condições, provavelmente atingiram a “massa crítica”. Quanto a longevidade dos machos e fêmeas, em geral, os machos apresentam menor tempo de vida que as fêmeas (MAHARAJ et al., 2003; LEHMANN et al., 2006;), corroborando com os dados obtidos no presente trabalho, pois são os primeiros a emergirem, tendo menor tempo para acumular reservas nutricionais que ajudaria na sua longevidade. As fêmeas ainda

podem aumentar o seu tempo de vida com múltiplos repastos sanguíneos, o que não ocorre para os machos (GARY & FOSTER, 2001).

De acordo com Forattini (2002), o estudo da longevidade das fêmeas de Culicidae é de fundamental importância para avaliar a capacidade vetorial, pois quando maior a longevidade maior a atividade hematofágica. Aumentando, dessa forma, o número de ciclos gonotróficos, conseqüentemente, a transmissão de agentes infecciosos. Além do aumento populacional de novos adultos (MAHARAJ, 2003; WYSE et al., 2007), outro fator importante é que para o parasita se desenvolver no vetor, este tem que ter um certo tempo de vida para que o ciclo extrínseco do parasita se complete (KLEIN et al., 1991b e c; FORATTINI, 2002).

A longevidade das fêmeas variou de 11 a 15 dias, de acordo com a quantidade de alimento oferecido para o estágio larval, sendo um pouco maior quando submetidas a crescente densidade, 13 a 17 dias. Comparada com a média da longevidade dos mosquitos de áreas tropicais, que varia de 19 a 23 dias (FORATTINI, 2002), não foi tão baixa, apresentando tempo suficiente para o desenvolvimento completo do parasita da malária no vetor An. darlingi, que dependendo da temperatura pode acelerar o desenvolvimento do parasita (ANDERSON & MAY, 1991).

Vários trabalhos descrevem a relação do tamanho do vetor com a longevidade, mosquitos maiores sobrevivem mais tempos que mosquitos menores (TAKKEN et al., 1998; TUN-LIN et al., 2000; GAMA et al., 2005;) embora outros não tenham encontrado nenhuma relação do tamanho do adulto com sua longevidade (KOENRAADT et al., 2006; LEHMANN et al., 2006). Nasci & Mitchell (1994) afirmam que o tamanho do mosquito adulto é uma manifestação fisiológica da qualidade do habitat da larva. Apesar de marginal, houve uma correlação positiva entre o tamanho da asa e a longevidade, ou seja, mosquitos cujas larvas foram submetidas à alta concentração de alimento produziram mosquitos maiores e conseqüentemente com maior longevidade. A densidade larval apesar de não ter afetado a longevidade dos adultos, afetou no tamanho da asa, como nos experimentos de Agnew et al. (2000), Schneider et al. (2000) e Gimnig et al. (2002), onde o alongamento do tempo de desenvolvimento larval produziu mosquitos menores devido à alta densidade larval.

fêmeas de An. darlingi capturadas em campo emergem de diferentes habitats larvais (LOUNIBOS et al., 1995). Análise do tamanho das asas de fêmeas de An. darlingi capturadas durante um ano em regiões periféricas de Porto Velho demonstrou que existe uma variação temporal no tamanho das fêmeas dessa espécie (BATISTA, 2007). Adultos machos e fêmeas de An. darlingi criados em laboratório não apresentaram diferenças quanto ao tamanho do corpo, além de não apresentarem correlação entre a longevidade e tamanho da asa (LOUNIBOS et al., 1995), ao contrário dos resultados obtidos no atual experimento, onde os machos foram maiores que as fêmeas. Lounibos et al. (1995) observou diferenças de tamanhos de machos e de fêmeas nas espécies

An. aquasalis, An. nuneztovari e An. albitarsis criados em laboratório sob as mesmas

condições do An. darlingi, entretanto as fêmeas foram maiores que os machos.

O fato dos machos serem menores que as fêmeas é tipicamente associado com o seu rápido desenvolvimento larval para aumentar o número de cópulas, pois o efeito do tamanho corporal dos machos, no sucesso da cópula é muito pequeno (LEHMANN et al., 2006). No caso do presente experimento, onde os machos foram maiores que as fêmeas, é provável que, se o desenvolvimento destes é mais rápido, as ecdises ocorram mais cedo, favorecendo a competição por alimento com as fêmeas, o que faz com que eles desenvolvam-se mais rápido e ainda consigam emergir com o tamanho superior.

A média do tamanho de fêmeas de An. darlingi capturadas em campo são significativamente maiores que as criadas em laboratório (LOUNIBOS et al., 1995), dados corroborados pelos resultados atuais em laboratório e os de campo (BATISTA, 2007). Mas difere dos resultados encontrados por Grieco et al. (2006), no qual não apresentou diferenças significativas entre os tamanhos das fêmeas criadas em laboratório e as capturadas em campo.

O tamanho dos mosquitos é determinado geneticamente, mas o tamanho alcançado por alguns indivíduos pode ser devido a fatores ambientais (NELSON et al., 1986). Resultados do trabalho de Lehmann et al. (2006), sugerem que os efeitos genéticos do tamanho e da longevidade são mediados pelo tempo de desenvolvimento desses indivíduos.

O tamanho corporal das fêmeas de mosquitos, além de estar relacionado com sua longevidade, dispersão (GLEISER et al., 2000) e número de ovos por postura (GAMA et al., 2005) interfere no sucesso e freqüência da alimentação sanguínea (KITTHAWEE et al., 1992). O tamanho da asa das fêmeas de An. darlingi do grupo cujas larvas foram submetida a alta concentração de alimento foi significativamente maiores que as fêmeas cujas larvas foram submetidas a baixas concentrações de alimento apresentando maior freqüência de picadas e uma relação positiva entre o tamanho da asa, a freqüência e a duração de picadas. A competição larval tem apresentado um importante papel na determinação do tamanho dos adultos de Aedes e outras espécies de Culicidae (RENSHAW et al., 1994; GIMNIG et al., 2002). No entanto, o efeito da densidade larval de An. darlingi não houve diferenças significativas entre o tamanho da asa das fêmeas nem a freqüência de picadas, nem mesmo em baixa concentração de alimento.

O que ser observou, foi que a densidade apresentou maior efeito no estágio larval quando o alimento era restrito e no número de adultos que emersos. Mas quanto ao efeito no estágio adulto não houve diferenças significativas, com exceção do tamanho da asa, diferentemente do que foi observado em outros experimentos com espécies diferentes de mosquitos (DYE, 1984; TAKKEN et al., 1998; YE-EBIYO et al., 2003).

A relação entre o tamanho corporal e capacidade vetorial de fêmeas de mosquitos vetores tem atraído a atenção de muitos pesquisadores, desde a década de 80. O aumento na freqüência de picadas pode aumentar a probabilidade dos mosquitos tornarem-se infectados (GIMNIG et al., 2002; SCHNEIDER et al., 2004). Além do que, o aumento do sucesso pelo completo repasto sanguíneo, como observado em fêmeas maiores, aumenta o número de gametócitos ingeridos juntamente com o sangue, aumentando a probabilidade do desenvolvimento do parasita no vetor (KLEIN et al., 1991b e 1991c; SCHNEIDER et al., 2004; GRECH et al., 2007). Reforçando a hipótese que as larvas bem alimentadas produzem adultos mais aptos para a transmissão de infecções (DEFOLIART et al., 1987; OKECH et al., 2007).

Gimnig et al. (2002) encontraram resultados diferentes do atual trabalho, larvas submetidas à alta densidade, como a do presente trabalho, produziram fêmeas

maturação dos ovos. Corroborando com os dados de Scott et al. (2000), onde fêmeas de Ae. aegypti menores geralmente alimentam-se mais vezes de sangue humano que fêmeas maiores. No entanto, mosquitos menores apresentaram menor longevidade, dessa forma a capacidade vetorial nesse caso não aumentou, visto que, a longevidade e a freqüência de picadas são características chaves para a capacidade vetorial (GARY & FOSTER, 2001).

Grupos de fêmeas cujas larvas foram submetidas a diferentes concentrações de alimento e densidades foram acompanhadas diariamente sendo alimentadas apenas com sangue humano. A proporção de mosquitos picando durante dez dias demonstrou que a freqüência de picadas tende a diminuir com o passar do tempo, diferente dos resultados obtidos com An. gambiae (GARY & FOSTER, 2001). Por outro lado, dados de campo, onde as fêmeas têm tanto o sangue como os compostos açucarados disponíveis para sua alimentação, a freqüência de picadas diminui com a idade, demonstrando uma diminuição da sua capacidade vetorial (CANYON et al., 1999).

Os picos de picadas, a cada três dias, apresentados pelas fêmeas cujas larvas foram submetidas à alta concentração de alimento, acompanharam a duração do ciclo gonotróficos dos An. darlingi (CONSOLI & LOURENÇO-DE-OLIVEIRA, 1994), enquanto as constantes picadas das fêmeas cujas larvas foram submetidas a concentração de alimento menores, demonstraram a necessidade de se alimentarem todos os dias para repor as reservas nutricionais que possivelmente não foram suficientemente adquiridas durante o estágio larval.

Diferente do grupo das fêmeas cujas larvas foram submetidas a crescente densidade, os picos de picadas não apresentaram um comportamento uniforme, além de não ter apresentado uma grande diminuição na freqüência de picadas com o passar dos dias. Uma observação interessante foi que as fêmeas cujas larvas estavam sob alta densidade com restrição de alimento apresentaram um aumento de picadas nos primeiros dias após a emersão em comparação com as fêmeas submetidas a menores densidades. Talvez isto se deva ao fato dessas fêmeas necessitarem dos nutrientes contidos no sangue para se obter reservas nutricionais que não foram obtidas suficientemente durante o estádio larval devido à alta competição por alimento.

Observa-se que, assim como o tamanho corporal, a longevidade, a freqüência de picadas são de grande importância para se determinar à capacidade vetorial, o tempo de desenvolvimento larval também apresentou seu efeito indiretamente (ARMBRUSTER & HUTCHINSON, 2002), a exemplo dos dados obtidos no presente trabalho. Portanto, a qualidade do meio em que larvas de An. darlingi se desenvolvem afeta na composição e na viabilidade populacional dos adultos, podendo dessa forma afetar na incidência da malária humana, devido as variações da capacidade vetorial do

• A quantidade de alimento e a densidade larval afetam os parâmetros que determinam a capacidade vetorial de Anopheles darlingi em condições de laboratório.

• A quantidade de alimento disponível para as formas imaturas afeta a sobrevivência e o tempo de desenvolvimento do Anopheles darlingi em condições de laboratório.

• A densidade larval parece ser importante para o desenvolvimento das formas imaturas apenas quando as larvas estão sujeitas a restrição de alimento.

• Para a criação de An. darlingi em laboratório, a alta disponibilidade de alimento e baixa densidade larval favoreceram no desenvolvimento larval mais rápido além de produzir adultos mais viáveis para experimentos de laboratório.

7. CONSIDERAÇÕES FINAIS

Estudos de campo devem ser realizados para a comparação com os dados de laboratório. Se as variações da disponibilidade de alimento e densidade larval ocorrem mais nas estações secas da região, a produção de adultos seria menor, como demonstrado nos dados de densidade vetorial de Gil et al. (2003 e 2007), e a viabilidade dos adultos seria inferior. Dessa forma, este seria provavelmente o momento para a ação de controle tanto dos adultos como das larvas, pois não apresentariam tanta resistência aos inseticidas diminuindo assim a produtividade de novos adultos no período de alta densidade vetorial.

ACHEE, N.L. et al. Experimental evaluation of overhanging bambo in Anopheles darlingi larval habitat selection in Belize, Central America. Journal Vector Ecology, v. 31, n. 1, p. 145-51, 2006.

AGNEW, P.; HAUSSY, C.; MICHALAKIS, Y. Effects of Density and Larval Competition on Selected Life History Traits of Culex pipiens quinquefasciatus (Diptera: Culicidae).

Journal Medical Entomology, v. 37, n. 5, p. 732-735, 2000.

ALMEIDA, A.P.G. et al. Bioecology and vectorial of Aedes albopivtus (Diptera: Culicidae) in Macao, China, in relation to dengue virus transmission. Journal Medical

Entomology, v. 42, n. 3, p. 419-428, 2005.

ALVES, F.P. et al. High prevalence of asymptomatic Plasmodium vivax and Plasmodium

falciparum infections in native Amazonian populations. American Journal Tropical Medical, v. 66, p. 641-648, 2002.

AMENESHEWA, B.; SERVICE, M.W. The relationship between female body size and survival rate of the malaria vector Anopheles arabiensis in Ethiopia. Medical Veterinary

Entomology, v. 10, p. 170-172, 1996.

ANDERSON, R.M.; MAY, R.M. “Infectious Diseases of human”. New York: Oxford Science Publication, 1991.

ARMBRUSTER, P.; HUTCHINSON, R.A., Pupal mass and wing length as indicators of fecundity in Aedes albopictus and Aedes geniculatus (Diptera: Culicidae). Journal

Mededical Entomology, v. 39, p. 699–704, 2002.

ARRIVILLAGA, J.; BARRERA, R. Food as a limiting factor for Aedes aegypti in water- storage containers. Journal Vector Ecology, v. 29, p. 11-20, 2004.

ATKINSON, D. Temperature and organism size - a biological law of ectotherms.

Advances in Ecological Research, v. 25, p. 1- 58, 1994.

BATISTA, E.P.A. Variação temporal e relações entre o tamanho corpóreo, a densidade de anopheles darlingi (Diptera: culicidae), o clima e a malária em localidades

periurbanas de Porto Velho – RO 2006. 46f. Faculdade São Lucas Porto Velho, Rondônia, 2007

BAYOH, M. N.; LINDSAY, S. W. Temperature-related duration of aquatic stages of the Afrotropical malaria vector mosquito Anopheles gambiae in the laboratory. Medical and

Veterinary Entomology, v. 18, p. 174 -179, 2004.

______. Effect of temperature on the development of the aquatic stages of Anopheles

gambiae sensu stricto (Diptera: Culicidae). Bulletin of Entomological Research, v. 93, n.

5, p. 375-381, 2003.

BERGO, E.S. et al. Avaliação do desenvolvimento larval de Anopheles darlingi criado em laboratório sob diferentes dietas. Revista de Saúde Pública, v. 24, n. 2, p. 95-100, 1990.

BRIEGEL, H. Metabolic relationship between female body size, reserves and fecundity of Aedes aegypti. Journal Insect Physiology, v. 36, p. 165-172, 1990.

CABRINI, I.; ANDRADE, C.F.S. Resposta de fêmeas de mosquitos ao hospedeiro –

Busca por alimento. 2006. Disponível:

http://www.ib.unicamp.br/profs/eco_aplicada/artigos_tecnicos. htm. Acesso em: 08 dez. 2006.

CAMARGO, P. C. Malária, maleita, paludismo. Revista Ciências e Cultura: Temas e

Tendências – endemias, v. 55, n. 1, p. 26- 30, 2003.

CANYON, D.V.; HII, J.L.K.; MULLER, R. The frequency of host biting and its effect on oviposition and survival in Aedes aegypti (Diptera: Culicidae). Bulletin of Entomological

Research, v. 89, p. 35–39, 1999.

CASTRO, M.C. et al. Malaria risk on the Amazon frontier. The Proceedings of the

National Academy of Sciences Online (US), v. 103, p. 2452-2457, 2005.

CHAPMAN, R. F. The insect struture and function. 4th edition. Cambridge University Press, 1998. 784p.

CHARLWOOD, J.D. Biological Variation in Anopheles darlingi Root. Memórias do

CLEMENTS, A.N. The biology of mosquitoes: Development, nutrition and reproduction. London:Chapman & Hall, 1992. 536p.

CONSOLI, R.A.G.B.; LOURENÇO-DE-OLIVEIRA, R. Principais Mosquitos de

Importância Sanitária no Brasil. Rio de Janeiro: Fiocruz. 1994. 228p.

COSTERO, A. et al. Survival of starved Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) in Puerto Rico and Thailand. Journal Medical Entomology, v. 36, p. 272–276, 1999.

COURA, J.R.; SUÁREZ-MUTIS, M.; LADEIA-ANDRADE, S. A new challenge for malaria control in Brazil: asymptomatic Plasmodium infection – A Review. Memórias Instituto

Oswaldo Cruz, v. 101, n. 3, p. 229-237, 2006.

COX, F.E.G. Modern Parasitology. 2 ed. Oxford: Blackwell Scientific Publication, 1993. 276 p.

DEANE, L.M.; CAUSEY, O.R.; DEANE, M. P. Notas sobre a distribuição e a biologia dos anofelinos das regiões nordestina e amazônica do Brasil. Revista Especial de

Saúde Pública, v. 1, n. 4, p. 827- 965, 1948.

______. Malaria Vectors in Brazil. Memórias Instituto Oswaldo Cruz, v. 81, p. 5 -14, 1986.

DEFOLIART, G.R.; GRIMSTAD PR, W.D.M, Advances in mosquito- borne arbovirus/vector research. Annul Review Entomology, v. 32, p. 479–505, 1987.

DEPINAY, J. O. et al. A simulation model of African Anopheles ecology and population dynamics for the analysis of malaria transmission. Malaria Journal, v. 3, p. 3-20, 2004. DOMINIC AMALRAJ, D.D.; DAS, P. K. Life-table characteristics of T. splendens (Diptera: Culicidae) cohorts reared under controlled found regimens. Journal Vector

DOMINIC AMALRAJ, D.; SIVAGNANAME, N.; DAS, P. K. Effect of food on immature development, consumption rate, and relative of Toxorhynchites splendens (Díptera: Culicidae), a predator of container breeding mosquitoes. Memórias Instituto Oswaldo

Cruz, v. 100, n. 8, p. 893- 902, 2005.

DYE, C. Competition amongs larval Ae. aegypti the role of interference. Ecological

Entomology, v. 9, p. 335 – 357, 1984.

______. The analysis of parasite transmission by blood-sucking insect. Annual Review

Entomology, v. 37, p. 1-19, 1992.

FLORES-MENDOZA, C. et al. Natural Plasmodium infections in Anopheles darlingi and

Anopheles benarrochi (Diptera: Culicidae) from eastern Peru. Journal of Medical Entomology, v. 41, p. 489-494, 2004.

FONTANARROSA, M.S. et al. Effects of flooding and temperature on Aedes albifasciatus development time and larval density in two rain pools at Buenos Aires University City. Memórias Instituto Oswaldo Cruz, v. 95, n. 6, p. 787-793, 2000.

FORATTINI, O.P. et al. Aspectos ecológicos da Tripanossomíase Americana X- dados populacionais das colônias de Planstrongylus megistus e de Triatoma sórdida espontaneamente desenvolvida em ecótopos artificiais. Revista de Saúde Pública, v. 11, p. 362-374, 1977.

______. Ecologia, epidemiologia e sociedade. São Paulo: Edusp/Artes Médicas, 1992. 529p.

______. Culicidologia Médica: identificação, biologia e epidemiologia. Vol. 2. São Paulo: EDUSP, 2002, 860p.

FREIRE, S.A.; FARIA, G. Criação e alguns dados sobre a biologia do Anopheles

darlingi. Revista Brasileira de Biologia, v. 7, p. 37-66, 1947.

FREIRER, J.E. Estimation of capacity: vectors abundance in relation to man. Bulletin

criados em condições de laboratório. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina

Tropical, v. 38, n. 1, p. 64- 66, 2005.

GARRETT-JONES, C. The human blood index of malaria vectors in relation to epidemiological assessment. Bulletin of the World Health Organization, v. 30, p. 241-61, 1964.

GARY Jr., R.E.; FOSTER, W.A. Effects of Available Sugar on the Reproductive Fitness and Vectorial Capacity of the Malaria Vector Anopheles gambiae (Diptera: Culicidae).

Jounal Medical Entomology, v. 38, n. 1, p. 22 - 28, 2001.

GIGLIOLI, G. Laboratory colony of Anopheles darlingi. Journal of the National Malaria

Society, v. 6, p. 159- 164, 1947.

GIL, L.H. et al. Seasonal malaria transmission and variation of anopheline density in two distinct endemic areas in brazilian amazon. Journal Medical Entomology, v. 40, n. 5, p. 636-641, 2003.

______. Urban and suburban malaria in Rondônia (Brazilian Western Amazon) II. Perennial transmissions with high anopheline densities are associated with human environmental changes. Memórias Instituto Oswaldo Cruz, v. 102, n. 3, p. 271-276, 2007.

GIMNIG, J.E. et al. Characteristcs of larval anopheles (Diptera: Culicidae) habitats in Western Kenya. Journal Medical Entomology, v. 38, n. 2, p. 282- 288, 2001.

______. Density-dependent development of Anopheles gambiae (Diptera: Culicidae) larvae in artificial habitats. Journal Medical Entomology, v. 39, n. 1, p. 162-172, 2002. GLEISER, R.M.; URRUTIA,J.; GORLA, D.E. Body size variation of the floodwater mosquito Aedes albifasciatus in Central Argentina. Medical and Vecterinary Entomology, v. 14, p. 38-43, 2000.

GRECH, K.; MAUNG, L.A.; READ, A.F. The effect of parental rearing conditions on offspring life history in Anopheles stephensi. Malaria Journal, v. 6, p. 130-139, 2007.

GRIECO, J.P. et al. Habitat suitability for three species of Anopheles mosquitoes: Larval growth and survival in reciprocal placement experiments. Journal of Vector Ecology, v. 32, n. 2, p. 176-187, 2007.

GRIMSTAD, P.R.; WALKER, E.D. Aedes triseriatus (Diptera: Culicidae) and La Crosse virus. IV. Nutritional deprivation of larvae affects the adult barriers to infection and transmission. Journal Medical Entomology, v. 28, p. 378-386, 1991.

GUIANET. 2000. Diponível: www.guianet.com.br/ro/maparo.gif. Acessado em: 18 fev. 2007.

GULLAN, P.J.; CRANSTON, P.S. The insects: an outline of entomology. Kluwer academic publishers Boston/Dordrecht/London,1999, 378p.

HARBACH, R.E.; KNIGHT, K.L. Taxonomistx Glossary of mosquito anatomy. Plexus publishing inc., New Jersey. 1980.

HARBACH, R.E.; ROBERTS, D.R.; MANGUIN, S. Variation in the hindtarsal markings of

Anopheles darlingi (Dipt.: Culicidae) in Belize. Mosquito Systemy, v. 25, p. 192-197,

1993.

HINMAN, E. H. A study of the food mosquito larvae (Culicidae). American Journal of

Hygiene, v. 12, p. 238- 270, 1930.

KAUFMAN, M. G. et al. Importance of algal biomass to growth and development of

Anopheles gambiae larvae. Journal Medical Entomology, v. 43, n. 4, p. 669-676, 2006.

KILLEEN, G.F.; SEYOUM A.; KNOLS, B.G.J. Rationalizing historical successes of malaria control in Africa in terms of mosquito resource availability management.

American Journal Tropical Medical Hygiene, v. 71, p. 87–93, 2004.

KISZEWSHI, A. et al. A Global index the stability of malaria transmission. American

Journal Tropical Medical Hygiene, v. 70, n. 5, pp. 486-498, 2004.

KITTHAWEE, S.; EDMAN, J.D.; UPATHAM, E.S. Relationship between female