Figuras

Fig. 1

Fig. 3

Fig. 5

Fig. 7

Fig. 9

Fig. 11

12. Artigo 2

A INFLUÊNCIA EXERCIDA PELA COLORAÇÃO

NA CAMUFLAGEM E NA SINALIZAÇÃO SOCI-

OSSEXUAL DE MORCEGOS FRUGÍVOROS

Autores: Alves-Pereira, K.¹ & Pessoa, D. M. A.¹

1- Departamento de Fisiologia e Comportamento; Centro de Biociências; Universidade Fe- deral do Rio Grande do Norte; Universidade Federal do Rio Grande do Norte; Avenida Se-

13. RESUMO

A coloração nos animais possui diversas funções conhecidas que podem envolver a transmissão de informação tanto intraespecífica quanto interespecífica. Dentre as finalidades dos padrões de coloração nos seres vivos estão a camuflagem e a sinalização sociossexual. A coloração de cada animal tende a estar associada a um fator ecológico crucial para reprodução e/ou sobrevi- vência daquela espécie ou grupo taxonômico. Morcegos são animais pequenos que estão cons- tantemente susceptíveis a predação por diversos grupos, como serpentes, primatas e aves. O nosso trabalho objetivou verificar se a informação de luz refletida na pelagem do dorso de Ar- tibeus planirostris e da folhagem coletada pode ser distinguida por A. planirostris e por um modelo visual de predador. Nossos resultados mostram que A. planirostris reflete luz na faixa do ultravioleta (UV), o que coincide com informações já relatadas de que o grupo enxerga ul- travioleta. A coloração refletida pela pelagem não pôde ser distinguida daquela refletida pela folhagem pelo sistema visual de A. planirostris, enquanto que a informação no comprimento de onda médio/longo sim. Já o sistema visual da coruja, predador utilizado como modelo, apre- sentou maior capacidade de distinção entre morcegos e folhagem, que foi possível nos três ca- nais visuais que possui. Nossos resultados demonstram a reflexão de luz na faixa de compri- mento de onda ultravioleta por morcegos, sendo a primeira vez que tal informação é relatada. A melhor capacidade da coruja em enxergar o morcego comparado ao coespecífico pode estar ligado ao fato da coruja ser tricromata, enquanto o morcego é dicromata, tendo em vista que a quantidade de fotorreceptores geralmente está associada a capacidade visual da espécie. Nosso trabalho é pioneiro em informação acerca da coloração de morcegos e principalmente sobre como esses animais se enxergam e quais as relações entre esse parâmetro e as interações com predadores.

14. ABSTRACT

Coloring in animals has several known functions that may involve the transmission of both intraspecific and interspecific information. Among the purposes of coloring standards in living things are camouflage and social-sex signaling. The coloration of each animal tends to be asso- ciated with a crucial ecological factor for reproduction and/or survival of that species or taxo- nomic group. Bats are small animals that are constantly susceptible to predation by various groups such as snakes, primates and birds. Our work aimed to verify if the light information reflected in the Artibeus planirostris pain coat and collected foliage can be distinguished by the visual system of A. planirostris and by the predator model. Our results show that A. planirostris reflects light in the ultraviolet (UV) range, which coincides with previously reported infor- mation that the group sees ultraviolet. The color reflected by the coat could not be distinguished from that reflected by the foliage by the A. planirostris visual system, while the information on the green/red wavelength could. The owl's visual system, the predator used as a model, pre- sented a greater ability to distinguish between bats and foliage, which was possible in its three visual channels. Our results demonstrate the reflection of light in the ultraviolet wavelength range by bats, being the first time such information has been reported. The owl's better ability to see the bat compared to the co-specific may be linked to the fact that the owl is trichromata, while the bat is dichromata, since the number of photoreceptors is usually associated with the visual ability of the species. Our work is pioneering in information about the coloration of bats and especially about how these animals see themselves and the relationships between this pa- rameter and interactions with predators.

15. Introdução

Morcegos, além de serem o único táxon da Classe Mammalia que desenvolveu a real capacidade de voar, formam o segundo grupo mais diverso de mamíferos (Reis, Peracchi, Pedro & Lima, 2007). Apesar os morcegos compartilharem as características presentes em mamíferos, são os únicos que desenvolveram a real capacidade de voo (Reis et al., 2017), eles também se destacam por ocupar, dentro de uma mesma zona de ocorrência, diferentes guildas, habitats e extratos verticais da vegetação (Nunes, 2013). Artibeus planirostris é um morcego de hábito alimentar frugívoro que presta um grande serviço ambiental de dispersão de sementes (Reis, Peracchi, Batista, de Lima, & Pereira, 2017), mas também existem registros de folivoria pela espécie na Caatinga e em épocas de seca (Cordero-Schmidt et al., 2016). Os hábitos frugívoros podem estar associados à capacidade de visão de cores na espécie (Kries et al., 2018). Sua classificação atual os divide em duas grandes subordens, sendo elas Yangochiroptera e Yinpte- rochiroptera (Hutcheon & Kirsch, 2006; Teeling et al., 2005). Atualmente são registradas 1261 espécies no mundo inteiro (IUCN, 2019), que apresentam particularidades de tamanho, com Craseonycteris thonglongyai possuindo antebraço entre 22 e 26 mm e pesando apenas 2g (Surlykke et al., 1993), até Acerodon jubatus e Pteropus vampyrus lanensis, animais que podem pesar cerca de 1kg (Stier & Mildenstein, 2005), possuir envergadura das asas com 2m (Ingle & Heaney, 1992) e forma corporal, além de uma grande variedade de colorações. Até o momento, nenhum trabalho procurou investigar experimentalmente a função da coloração dos morcegos.

A coloração nos animais possui diversas funções conhecidas, que podem envolver a transmissão de informação tanto entre indivíduos da mesma espécie quanto entre indivíduos de espécies diferentes (Abramjan, Bauerová, Somerová, & Frynta, 2015). Dentre as finalidades dos padrões de coloração nos seres vivos existem, principalmente, relatos para quatro, sendo elas: (1) aposematismo (Aronsson & Gamberale-Stille, 2012); (2) camuflagem (Garcia, Rohr, & Dyer, 2013); (3) sinalização sociossexual (Moreno & Osorno, 2003) e deimatismo (Maldonado, 1970; Protas & Patel, 2008). A coloração pode fornecer pistas de identificação para espécies nas suas mais diversas formas de interação e graus de parentesco. Assim, ela pode refletir uma troca interessante entre as forças da seleção natural, que favorecem a camuflagem, por exemplo, versus as forças da seleção sexual, que favorecem cores conspícuas, sinalizando qualidade ou disponibilidade para futuros parceiros (Bradley & Mundy, 2008). Desta forma, indivíduos de coloração conspícua, ao invés de evitarem serem percebidos por outros, desen- volvem características que chamam muita atenção para si, geralmente com traços que trazem para eles um maior contraste com o background (Andrén & Nilson, 1981; Stuart-Fox,

Moussalli, Marshall, & Owens, 2003). Em contrapartida, indivíduos de coloração críptica, que geralmente possuem uma natureza mais de resguardo contra predação, possuem um menor con- traste de cor com o fundo da localidade onde vivem, o que favorece a baixa detectabilidade destes indivíduos pelos seus predadores (Troscianko, Lown, Hughes, & Stevens, 2013).

Morcegos da subordem Yangochiroptera, por serem animais pequenos, estão susceptí- veis à predação por muitos tipos de predadores, como: serpentes (Barr Jr & Norton, 1965; Esbérard & Vrcibradic, 2007; Hopkins & Hopkins, 1982), aves (Speakman, 1991), primatas (Boinski & Timm, 1985), roedores (Fellers, 2000), carnívoros, como felinos (Rocha-Mendes & Bianconi, 2009; Wroe & Wroe, 1982) e canídeos ( Novaes et al., 2010), e marsupiais (Appel et al., 2017; Gazarini et al., 2008). A predação de morcegos por corujas é muito bem descrita na literatura (Escarlate-Tavares & Pessôa, 2005; Ruprecht, 1979; Sommer et al., 2009). Corujas parecem ser a principal pressão de predação sofrida por morcegos, que, em geral, são abatidos durante o voo (Agoramoorthy & Hsu, 2001; Bauer, 1956). Talvez por causa de seu tamanho mais reduzido, ou por não dominarem plenamente o voo, morcegos jovens apresentam uma maior susceptibilidade à predação do que indivíduos adultos (Boinski & Timm, 1985), atraindo mais a atenção de corujas.

Uma das espécies mais abundantes de morcegos que ocorre no Brasil é A. planirostris. Não só no Brasil, a espécie ocorre em toda a América do Sul (Reis et al., 2017), o que favorece o desenvolvimento de trabalhos em muitas áreas das ciências biológicas e naturais. Além de serem encontrados muito facilmente, essa espécie é muito plástica em diversas características, como: tamanho (Taddei, Nobile, & Morielle-Versute, 1998), habitats de ocupação (Bernard & Fenton, 2002), alimentação (Cordero-Schmidt et al., 2016) e coloração, variando de cinza a marrom (Reis, Peracchi, Batista, de Lima, & Pereira, 2017), sendo encontrados também indiví- duos muito escuros. Considerando essa grande variedade fenotípica apresentada por A. plani- rostris, nós objetivamos investigar como a coloração de sua pelagem afeta sua capacidade de camuflagem e sinalização sociossexual. Nós hipotetizamos a existência de um trade-off, na qual morcegos mais castanhos tenham uma maior capacidade de sinalização sociossexual (benefí- cio), contrabalanceada por uma menor capacidade de camuflagem contra corujas (custo). Em se confirmando a nossa hipótese, a coloração conspícua de A. planirostris poderia ser interpre- tada como um tipo de sinal honesto de qualidade.

16. Método Aspectos éticos

O estudo foi desenvolvido sob a liberação das autorizações para atividades com finali- dade científica emitidas a partir da apresentação do projeto de pesquisa que foi apreciado e liberado pelo SISBIO/ICMBio (Licenças nº 62269-1 e nº 63474-1). O estudo também foi libe- rado pela Comissão de Ética no Uso de Animais da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (CEUA/UFRN), sob o certificado nº 085.017/2018, acrescido a Adendo concedido no dia 8 de maio de 2018.

Área

As coletas foram realizadas no campus central da UFRN (-5.836689°; -35.202223°), entre os meses de maio de 2018 e fevereiro de 2019. O campus está inserido no bioma de Mata Atlântica, e para as coletas foram utilizadas as poucas áreas arbóreas do campus para instalação das armadilhas. O campus central da UFRN está localizado na cidade de Natal, no Rio Grande do Norte, e possui uma área de 123 ha e possui muito poucas áreas ainda arborizadas. O campus ainda é inteiramente ladeado pelo fragmento de mata do Parque das Dunas, este que é separado da área do campus por uma avenida de circulação dupla, não possuindo corredores ou ligações que possam servir como corredor ecológico entre as duas áreas. O Parque das Dunas consiste em uma Unidade de Conservação que possui 1172 ha de Mata Atlântica, tendo sido a primeira Unidade de Conservação instituída no Rio Grande do Norte, em 1977, é o segundo maior parque urbano do Brasil.

Captura dos animais, morfometria, sexagem e determinação da faixa etária

Para todas as coletas utilizamos como armadilha de captura redes de neblina, de 12 × 3m, com malha de 19mm, contendo cinco bolsas. Utilizamos, como equipamentos de proteção individual, luvas de couro, lanterna de cabeça, e sacos de algodão, que possuíam um barbante que selava boca, para acondicionamento temporário e transporte dos animais até o local de realização das medidas. Os animais foram sexados, tiveram sua faixa etária determinada, sepa- rados entre juvenis ou adultos, com base na ossificação epifiseal das falanges (Kunz & Anthony, 1982). Cento e cinquenta e três (153) indivíduos de Artibeus planirostris foram coletados, sendo 63 machos e 90 fêmeas, onde 16 das fêmeas eram jovens e 74 adultas, e 17 machos jovens e 46 adultos.

Espectrofotometria

Para realizar as medições de coloração dos animais e do iluminante utilizamos um apa- relho de espectrofotômetro portátil (USB4000 UV-VIS Fibre Optic Spectrometer, Ocean Op- tics, Inc.) ligado a um cabo de fibra óptica bifurcado (R400‐7‐UV‐VIS, Ocean Optics, Inc.) e a uma fonte de luz (lâmpada) que irradia todos os comprimentos de onda (DH-2000-BAL, Ocean Optics, Inc.). O cabo em sua extremidade bifurcada possui um plugue que é acoplado à lâmpada e direciona a luz emanada da mesma até a outra extremidade do cabo, sendo projetada para fora. A outra parte da extremidade bifurcada consiste em uma entrada que acopla ao aparelho de espectrofotometria ao qual leva a informação coletada de um sensor localizado na mesma ponta em que é emanada a luz vinda da lâmpada. Da extremidade não bifurcada a luz da lâm- pada é projetada e o espectro de luz refletido da superfície a ser medida é captado. O aparelho de espectrofotometria foi ligado a um computador portátil que é responsável por receber e sal- var todas as curvas de refletância recebidas pelo cabo de fibra óptica através do programa Ocean Optics SpectraSuite.

Ao início de cada procedimento realizamos a calibração do aparelho através da exposi- ção a uma superfície branco padrão (WS‐1, Ocean Optics, Inc.) e do preto total, medido através da completa obstrução da fibra (preto padrão). Para a calibração estabelecemos os seguintes parâmetros para medições em A. planirostris: Integration Time = 5 segundos; Scans to Average = 10; Boxcar Width = 5. O espectro do iluminante usado para realizar a modelagem visual do coespecífico e do predador foi coletado no município de Natal. O iluminante utilizado (Fig. 1) foi coletado as 17h, horário local, horário escolhido por ser um horário onde A. planirostris já apresenta atividade (Nunes, 2013).

Coletamos os dados de coloração do dorso de 153 indivíduos de A. planirostris para que a modelagem visual do predador e do coespecífico com relação a esta parte fosse realizada. Também coletamos a coloração de folhas de mata nativa da área onde os animais foram captu- rados, objetivando realizar a modelagem visual de ambos os modelos (de predador e coespecí- fico) também para a folhagem.

Modelagem visual

Como modelo para predador natural dos morcegos usamos a espécie de coruja europeia Strix aluco, considerando o conhecimento acerca da sua sensibilidade visual (Bowmaker & Martin, 1978; Hart & Hunt, 2007). Os dados de S. aluco foram utilizados em razão de não haver

dados mais completos com relação a este tipo de predador na literatura, além da complexidade dos dados de Bowmaker e Martin (1978), que provém um ótimo insumo para modelagem visual do modelo de predador.

Com as refletâncias (coloração) registradas dos animais coletados, o espectro do ilumi- nante natural registrado as 17h, e a informação das curvas de sensibilidade das células fotorre- ceptoras de A. planirostris (Kries et al., 2018; Simões et al., 2019) e S. aluco (coruja-do-mato; Bowmaker & Martin, 1978), realizamos a modelagem visual considerando o sistema visual de morcegos coespecíficos e de corujas predadoras. As curvas de sensibilidade dos cones foram geradas a partir de seus picos de sensibilidade espectral, já disponíveis na literatura: cone S = 468 nm, cone M = 530 nm e cone L = 556 nm, para a S. aluco (Bowmaker & Martin, 1978); e cone S = 375 nm e cone L = 560 nm, para A. planirostris (Kries et al., 2018; Simões et al., 2019). A. planirostris não possui uma medida precisa do pico de sensibilidade do cone curto (S), apenas estimativas de que o pico de sensibilidade espectral caia no intervalo entre 360 nm e 390 nm (Kries et al., 2018). Assim foi utilizada a média aritmética dos valores para se atingir um valor mais parcimonioso como próximo ao valor preciso, prática utilizada por pesquisadores em outros grupos animais (Horch, Salmon, & Forward, 2002).

A modelagem visual consistiu em uma análise de cunho matemático que foi realizada com o auxílio do pacote Pavo para R (Maia et al., 2013, 2019), que calculou a captação quântica (Qi; i.e. quantidade de luz captada) por cada tipo de fotorreceptor ativo na retina de morcegos e corujas. Para ambos os modelos – predador e coespecífico – realizamos a modelagem visual com relação ao dorso do morcego e a folhagem da área onde as capturas foram realizadas. Optamos pela realização da comparação entre a captações quânticas, pois as condições de baixa luminosidade que seriam aplicadas ao modelo de contraste cromático trariam grande ruído aos resultados, diminuindo sua confiabilidade.

Análises estatísticas

O teste de normalidade Shapiro-Wilk foi aplicado para se analisar se os dados apresen- tavam distribuição normal para posteriormente testar a comparação entre a visão dos dois mo- delos sobre como os mesmos enxergam a pelagem dos morcegos. Como os dados não apresen- taram distribuição normal, utilizamos o teste de Wilcoxon com o objetivo de comparar a cap- tação quântica (captação de luz) dos cones dos morcegos e a captação quântica das corujas para o dorso do morcego e para a folhagem para um α = 0,05.

17. Resultados

Nossos resultados mostraram que morcegos refletem, em seu dorso, luz em todos os comprimentos de onda, visível e não visível ao olho humano (Fig. 2). Na visão do morcego a informação de comprimento de onda na faixa de coloração ultravioleta refletida pelo dorso não teve diferença significativa da refletida pela folhagem (W = 1174; p = 0,0501). Já a informação de coloração verde refletida apresentou diferença nestes mesmos termos (W = 205; p < 0,0001) (Fig. 3 A e B).

Os resultados na visão da coruja apresentaram significância para as três faixas de refle- tância e sensibilidade dos predadores analisadas. Tanto na faixa de comprimento de onda curto (468 nm) (W = 729; p < 0,0001), quanto na faixa média (530 nm) (W = 247; p < 0,0001) e na de comprimento de onda longo (556 nm) (W = 208; p <0,0001) (Fig. 4 A a C).

18. Discussão

Nossos resultados demonstram que morcegos refletem luz em comprimento de onda na faixa do ultravioleta (Fig. 2), dado que ainda não havia sido demonstrado até então. Esta infor- mação é importante devido ao fato de diversos trabalhos já mostrarem que quirópteros conse- guem enxergar luz ultravioleta (e. g. Feller et al., 2009; Kries et al., 2018; Müller et al., 2009; Simões et al., 2019; Wang et al., 2004; Zhao et al., 2009), sugerindo que a reflexão de luz entre 300 nm e 380 nm pode estar interferindo de alguma maneira no comportamento desses animais. O padrão de brilho mais elevado das fêmeas, refletido pelas curvas de refletância mais elevadas que as dos machos, pode estar influenciando a busca dos machos por fêmeas para reprodução. Morcegos podem apresentar diversas estruturas sociais reprodutivas (McCracken & Wilkinson, 2000), onde Artibeus é registrado como um gênero gregário composto por um harém constante de um macho e várias fêmeas, sendo que as fêmeas apresentam pouca estabi- lidade nos haréns (Kunz & McCracken, 1996). Em mamíferos noturnos, a baixa pigmentação na pelagem é ideal para sinalizar com pouca luz, em contrastes cromáticos que aparentam ser muito importantes (Penteriani & Delgado, 2017). A. planirostris possui um padrão reprodutivo poliéstrico (Taddei, 1976; Willig, 1985), na espécie as fêmeas podem estar sexualmente ativas constantemente e sua coloração mais brilhante pode auxiliar os machos para encontra-las e re- produzir com maior facilidade.

Morcegos são animais que descansam empoleirados e que podem ser predados por di- versos grupos (Boinski & Timm, 1985; de Moraes Costa, de Oliveira Tabosa, Luz, & de

Carvalho, 2016; Esbérard & Vrcibradic, 2007; Fellers, 2000; Gazarini et al., 2008; Rocha- Mendes & Bianconi, 2009; Ruprecht, 1979) e o dorso fica exposto enquanto descansa, voltado para o ambiente. Isso sugere que a característica de pouco brilho na parte dorsal pode ter sido selecionada evolutivamente, tendo em vista que morcegos que reflitam menos luz nos momen- tos em que estão mais vulneráveis não potencialmente menos avistados e, consequentemente menos predados. Caro (2008) já argumenta que a face, pescoço e ventre são potencialmente mais vistos de perto por coespecíficos, tendo um maior potencial para comunicação intraespe- cífica (Caro, 2008).

No que diz respeito às comparações sobre a visão do dorso dos morcegos com a visua- lização da folhagem pelo sistema visual de morcegos e corujas, nossos dados demonstram que as corujas conseguem distinguir visualmente os morcegos da folhagem melhor que os morce- gos. Isso pode se dar em razão de Strix aluco ser tricromata (Bowmaker & Martin, 1978), o que garante à espécie um tipo adicional de fotorreceptor, quando comparado aos morcegos, que são dicromatas e possuem apenas dois tipos de fotorreceptores, fazendo com que consigam compa- rar um pico extra comprimento de onda e, consequentemente, enxerguem um pouco melhor. Isso porque a quantidade de tipos de fotorreceptores está associada a capacidade visual de dis- tinção de cores. Apesar da não significância na diferença de detecção entre folhagem e dorso no canal visual do ultravioleta por morcegos, a proximidade do valor com o limite de α = 0,05 (p = 0,05009) é um valor interessante. A folhagem também mostrou refletir luz em compri- mento de onda na faixa do ultravioleta (Fig. 5), o que pode estar se sobrepondo ao refletido pelo dorso.

A informação detectada pelo canal visual médio/longo do morcego apresentou alta sig- nificância comparando o que é refletido pela folhagem e pelo dorso, demonstrando que morce- gos são altamente destacados visualmente da folhagem pelos coespecíficos nessa faixa de co- loração. Muitos autores demonstram a capacidade de morcegos conseguirem reconhecer entre coespecíficos e heteroespecíficos através de pulsos acústicos (Schuchmann & Siemers, 2010) e uso de odores (Caspers, Schroeder, Franke, Streich, & Voigt, 2009). Apesar disso, é possível que fêmeas utilizem outros sentidos somados a olfação para reconhecer machos coespecíficos (Bartonička, Kaňuch, Bímová, & Bryja, 2010). Uso de odores e sons para comunicação social em morcegos são mais amplamente estudados por serem considerados por autores de clara im- portância pra mamíferos noturnos, devido ao fato de poderem confiar menos na visão (Chaverri et al., 2018).

Os dados que comparam detecção entre cada um dos canais visuais da coruja para o dorso do morcego e a folhagem mostraram que o predador modelo consegue distinguir, signi- ficativamente, o morcego da folhagem. Os três tipos de fotorreceptores presentes na retina da coruja estão fora do espectro de coloração do ultravioleta (Bowmaker & Martin, 1978), sendo