Função adaptativa da coloração em morcegos

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA

KLEYTONE ALVES PEREIRA

FUNÇÃO ADAPTATIVA DA COLORAÇÃO EM MORCEGOS

Natal 2019

FUNÇÃO ADAPTATIVA DA COLORAÇÃO EM MORCEGOS

Dissertação de Mestrado apresentada à Uni-versidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para a obtenção em mestre em Psicobiologia.

Orientador: Prof. Dr. Daniel Marques de Al-meida Pessoa

Natal 2019

Pereira, Kleytone Alves.

Função adaptativa da coloração em morcegos / Kleytone Alves Pereira. - Natal, 2019.

81 f.: il.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-graduação em Psicobiologia.

Orientador: Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa. 1. Visão de cores Dissertação. 2. Strix aluco

-Dissertação. 3. Ecologia sensorial - -Dissertação. 4. Seleção sociossexual - Dissertação. 5. Parasitismo - Dissertação. I. Pessoa, Daniel Marques de Almeida. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 612.843.31

FUNÇÃO ADAPTATIVA DA COLORAÇÃO EM MORCEGOS

Banca Examinadora:

______________________________________________________ Daniel Marques de Almeida Pessoa

Orientador

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

______________________________________________________ Arrilton Araújo de Souza

Membro interno

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

______________________________________________________ André Carreira Bruijé

Membro externo ao programa Universidade de São Paulo

______________________________________________________

Aos meus pais, que sempre lutaram para me manter estudando.

Ao meu orientador, Daniel Marques de Almeida Pessoa, em quem eu encontrei não só um mentor, mas um grande e fiel amigo não só para as melhores, mas também para as mais difíceis horas. Um orientador que sabe a hora certa de agir e como empolgar em meio às críticas, guiando sempre o trabalho para as melhores e mais complexas experiências. Muito obrigado!

À minha mãe Cida e meu pai Amauri, pessoas que sempre lutaram para me manter es-tudando usando as dificuldades como degraus e me levando a crescer sempre na direção certa. Muito obrigado!

Às minhas irmãs, Wiara e Mayara, por serem amigas fiéis, pelos risos, pelo suporte e por todo o amor empregado todo o tempo. Muito obrigado!

Aos meus grandes e maravilhosos escudeiros, Anna Gabriely Barroso de Sá, Jullia Na-thalia Fonseca de Souza, Cassia Manuele Silva de Andrade e o empolgado Yohran Rocha Pu-hlmann, pessoas maravilhosas que cruzaram meu caminho na hora certa e que nunca mediram esforços para estarem presentes nas duras noites de 12 horas de coleta e a quem eu tenho muito apreço e carinho que quero levar por toda a vida. MUITO obrigado!

Aos colegas e amigos do Sensory Ecology Lab, contribuindo sempre com grandes co-mentários e encorajamentos para seguir em frente. Em especial à Marília Fernandes Erickson, grande amiga e colega de laboratório, sempre presente e disposta a ajudar, a qualquer hora, alguém que eu não sou capaz de contar as vezes em que me salvou e; à Diogo Jackson de Aquino Silva pela prestatividade e pelas incontáveis ajudas com a elaboração dos scripts. Muito obrigado!

Como uma Marília só não basta, agradeço também a Marília Abero Sá de Barros, pela empolgação nos campos que compartilhamos e absoluta ajuda com os materiais de campo sem os quais tudo isso não seria possível. Muito obrigado!

À Ana Elizabeth Bonato Asato, grande amiga e colega que me ajudou de maneira in-descritível a entender o complexo mundo da estatística. Muito obrigado!

Ao grande amigo Éder Silva Barbier, que me capacitou para árdua habilidade da coleta de parasitas e com quem pude sempre contar. Muito obrigado!

A Universidade Federal do Rio Grande do Norte, em especial aos queridos mentores do programa de Pós-graduação, que guiaram a minha estrada até esse momento e em quem também encontrei grandes amigos. Muito obrigado!

Aos seguranças patrimoniais da Universidade, que colaboraram nas noites de coleta en-quanto varríamos o campus em busca de morcegos. Muito obrigado!

A todos os amigos e amigas que me encorajaram e me deram forças para seguir em frente. Muito obrigado!

Aos grandes amigos e amigas que a Universidade Federal Rural do Semi-árido me trouxe, pessoas que me empolgam e me ajudam sempre com ideias e estímulos para continuar produzindo em meio aos percalços da vida de professor. Muito obrigado!

O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001.

que está inserido de maneiras importantes, o que inclui sinalização social, defesa antipredação, parasitismo, termorregulação, proteção contra a luz solar em comprimentos de onda luminosa na faixa do ultravioleta, micróbios e abrasão. Para isso diversos fatores estão associados a pro-dução de cores em animais e, agregado a isso, muitos fatores também estão associados a per-cepção das colorações expressas no corpo de animais. Muitos fatores podem influenciar a forma como as cores são expressas, seja ela de forma individual, como o parasitismo, ou de forma evolutiva, como pressões de predação. Assim, este trabalho objetiva descrever fisicamente a coloração expressa na pelagem de Artibeus planirostris e saber se a infestação por parasitas e a pressão de predação influencia visualmente na forma como essa coloração é expressa. Para isso foram medidas as colorações de A. planirostris em seis partes corpóreas de diferentes indiví-duos, visando utilizar a coloração obtida para modelar visualmente a forma como os indivíduos em diferentes momentos da história de vida da espécie se enxergam e comparar como eram vistos pelo predador e pelo coespecífico. Agregado a isso, a influência da infestação por para-sitas foi testada para saber se exercia alteração na expressão da coloração da pelagem. Nossos resultados mostraram que a pelagem de A. planirostris foi melhor distinguida visualmente da folhagem melhor pelo predador do que pelo coespecífico e que diferentes aspectos da biologia da espécie são distinguidos pelo coespecífico. Mostramos também que a infestação por parasi-tas influencia a coloração expressa na pelagem dos animais, sendo também visualizado distin-tamente por outros indivíduos entre animais parasitados e não parasitados. Nosso trabalho é pioneiro em informação acerca da coloração de morcegos e principalmente sobre como esses animais se enxergam e quais as relações entre esse parâmetro e as interações com predadores, além da influência da parasitose na coloração expressa na pelagem dos animais.

Palavras-chave: seleção sociossexual, visão de cores, Strix aluco, ecologia sensorial, parasi-tismo

the environment in which they are inserted in important ways, including social signaling, anti-predation defense, parasitism, thermoregulation, protection against sunlight at light wave-lengths in the environment. ultraviolet range, microbes and abrasion. To this end, several factors are associated with color production in animals and, in addition, many factors are also associ-ated with the perception of coloration expressed in animal bodies. Many factors can influence how colors are expressed, either individually, such as parasitism, or evolutionarily, as predation pressures. Thus, this paper aims to physically describe the coloration expressed on the Artibeus planirostris coat and to know if parasite infestation and predation pressure visually influence the way this coloration is expressed. For this, the colorings of A. planirostris in six body parts of different individuals were measured, aiming to use the color obtained to visually model how individuals at different moments of the life history of the species see each other and compare how they were seen by the predator and the co-specific. In addition, the influence of parasite infestation was tested to determine if there was a change in the expression of coat color. Our results showed that A. planirostris coat was better visually distinguished from foliage better by predator than by co-specific and that different aspects of species biology are distinguished by co-specific. We also show that parasite infestation influences the coloration expressed on the animals' coat, and is also distinctly visualized by other individuals between parasitized and non-parasitized animals. Our work is pioneering information about the coloration of bats and espe-cially about how these animals see themselves and what are the relationships between this pa-rameter and interactions with predators, as well as the influence of parasitosis on coloration expressed in the coat of animals.

2. ABSTRACT ... 8 Apresentação ... 12 Introdução geral... 13 Objetivos ... 18 Objetivo geral ... 18 Objetivos específicos ... 18 Hipóteses e predições... 19 Hipótese 1 ... 19 Predição 1.1 ... 19 Predição 1.2 ... 19 Predição 1.3 ... 19 Hipótese 2 ... 19 Predição 2 ... 19 Artigo 1 ... 20 3. RESUMO ... 21 4. ABSTRACT ... 22 5. Introdução ... 23 6. Método ... 25 Aspectos éticos ... 25 Área ... 25 Espécie ... 25

Captura dos animais ... 26

Registro do estágio reprodutivo e coleta dos parasitas ... 26

Espectrofotometria ... 27

8. Discussão ... 30

9. Agradecimentos ... 33

10. Legendas das figuras ... 34

11. Figuras ... 36 12. Artigo 2 ... 42 13. RESUMO ... 43 14. ABSTRACT ... 44 15. Introdução ... 45 16. Método ... 47 Aspectos éticos ... 47 Área ... 47

Captura dos animais, morfometria, sexagem e determinação da faixa etária ... 47

Espectrofotometria ... 48 Modelagem visual ... 48 Análises estatísticas... 49 17. Resultados ... 50 18. Discussão ... 50 19. Agradecimentos ... 53

20. Legendas das figuras ... 54

21. Figuras ... 55 22. Conclusão geral ... 57 23. Referências ... 58 Apêndice A ... 72 Apêndice B ... 74 Apêndice C ... 75

no formato das normas da American Psychological Association (APA) 6ª edição, como requi-sito exigido pelo Programa de Pós-graduação em Psicobiologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

A primeira seção consiste numa introdução geral sobre o tema abordado, que traz in-formações básicas sobre a área de estudo da ecologia sensorial de animais focando nos estudos de quirópteros. Também traz informações acerca das interações de predação de morcegos por diversos grupos e interações parasitárias.

Após isso seguem o objetivo geral e os específicos que guiaram a realização deste tra-balho, bem como as hipóteses e predições associadas a estes.

A terceira seção consiste na apresentação do primeiro artigo científico produzido a partir do trabalho realizado e dos dados coletados, seguido posteriormente pelo segundo artigo cien-tífico produzido a partir de outros dados obtidos no mesmo período de trabalho.

Após os artigos científicos é apresentada na quarta seção uma breve conclusão a respeito dos achados dos trabalhos produzidos e como esses resultados podem ajudar a elucidar outros aspectos da ecologia sensorial de morcegos.

As referências de todo o trabalho estão dispostas nas referências gerais, ao final. Após os agradecimentos de cada artigo científico estão as legendas as imagens presentes no artigo, na ordem do artigo, e posteriormente as imagens numeradas.

Introdução geral

A coloração é responsável, nos organismos, por mediar a relação entre o indivíduo e o meio em que está inserido de maneiras importantes, o que inclui sinalização social, defesa an-tipredação, parasitismo, termorregulação, proteção contra comprimentos de onda luminosa na faixa do ultravioleta, micróbios e abrasão (Cuthill et al., 2017), para isso, a coloração é produ-zida através de uma variedade de moléculas de pigmentos, nanoestruturas e até mesmo as duas em conjunto (Shawkey, Morehouse, & Vukusic, 2009). Muitos dos pigmentos utilizados na coloração dos organismos são produzidos fisiologicamente por eles mesmos, entretanto para que determinados pigmentos sejam expressos eles precisam ser obtidos pela dieta, como é o caso de carotenoides, por exemplo (Negro et al., 2002). Entre os vertebrados, mamíferos são em geral muito pouco eficazes na eficiência de assimilação de pigmentos como carotenoides (Arab, Steck-Scott, & Bowen, 2001; Meyers, 1994). Trabalhos como o de Galván e colabora-dores (2016) demonstraram a presença difundida do carotenoide luteína na pele do morcego branco de Honduras (Ectophylla alba) (Galván et al., 2016), fato até então não demonstrado para mamíferos, não se conhecendo a presença dessas moléculas em pelos ou pele, a não ser por pequenas quantidades presentes na pele de humanos e outros mamíferos (Hata et al., 2000). Estes achados diferem muito do que se conhece a respeito dessa difusão em escamas e penas de répteis e aves (McGraw & Hill, 2006).

Alfred Russell Wallace foi o pai do campo da coloração animal, tendo organizado as características externas de cor em categorias que ainda são quase todas válidas até hoje (Caro, 2017), sendo elas cores de proteção (crípticas), cores de alerta, as quais dividiu entre indivíduos com proteção especial (aposematismo) e com coloração de defesa (mimetismo), colorações se-xuais e “colorações típicas” (envolvidas na sinalização intra e interindividual) (Wallace, 1877). A partir das colocações de Wallace se iniciou uma busca incessante pela descoberta de uma função primordial para a coloração externa em organismos, contudo padrões de coloração pos-suem múltiplas funções em um único organismo, muitas delas que se opõem umas às outras (Cuthill et al., 2017). Exemplos dessas múltiplas funções podem ser observadas nos diferentes graus de pigmentação da pele em humanos oriundos de diferentes latitudes (Jablonski & Chaplin, 2010) e na biliverdina em cascas de ovo, que bloqueia passagem de raios UV que são maléficos ao óvulo, entretanto minimizam o superaquecimento (Lahti & Ardia, 2016), sem mencionar, aliás, aqueles animais que possuem a impressionante capacidade de mudar de cor a depender da sua necessidade particular, como algumas espécies de sépias que o fazem a depen-der do predador que encontram (Langridge, Broom, & Osorio, 2007), ou das imposições do

ambiente (Stevens, Rong, & Todd, 2013). Essas características de coloração estimulam visual-mente grupos de animais que possuam canais visuais capazes de detectar essas colorações.

Para mamíferos em geral, o campo de compreensão acerca da visão de diferentes grupos tem crescido substancialmente através dos anos, com pesquisas que abrangem diversas ordens, como por exemplo, carnívoros (Jotta, 2012), marsupiais (Arrese, Hart, Thomas, Beazley, & Shand, 2002; Kolb & Wang, 1985), primatas (Carvalho, Pessoa, Mountford, Davies, & Hunt, 2017; Hunt et al., 1998; Jacobs, Deegan, Tan, & Li, 2002; Neitz, Neitz, & Jacobs, 1991; Melin, Matsushita, Moritz, Dominy, & Kawamura, 2013), roedores (Jacobs, Neitz, & Deegan II, 1991) entre muitos outros grupos.

Apesar da escassa literatura sobre visão de morcegos, alguns trabalhos já trazem resul-tados. Winter et al. (2003), por exemplo, realizou um trabalho pioneiro com respeito a visão de quirópteros, demonstrando a capacidade de a espécie Glossophaga soricina responder a estí-mulos de luz ultravioleta (UV) a baixas luminosidades (Winter, York and Lopez, Jorge and von Helversen, 2003). Entretanto, ao final, sugerindo que a espécie possivelmente seria monocro-mata, sendo testado e contestado posteriormente por muitos pesquisadores que demonstraram a presença não só de bastonetes, que compõem cerca de 97% das células da retina de morcegos (Müller et al., 2009; Peichl, 2005; Suthers & Wallis, 1970), mas também de cones, que sugerem uma melhor visão durante o dia (Fujun et al., 2012). Mais que isso, o trabalho realizado por Gorresen et al. (2015) sugere que a visão na faixa do UV é mais importante do que se imaginou até então, podendo ser, talvez, uma característica difundida por toda a ordem(Gorresen, Cryan, Dalton, Wolf, & Bonaccorso, 2015). Apesar de muito se investigar sobre o uso da ecolocaliza-ção em morcegos e a magnitude da sua importância para a ecologia sensorial do grupo, morce-gos tendem a ignorar pistas acústicas quando pistas visuais também estão presentes no ambiente sensorial (McGuire & Fenton, 2010; Orbach & Fenton, 2010). Apesar disso, outros trabalhos mostrarem que não há diferença significativa no número de chamadas acústicas entre ambientes iluminados e escuros (Boonman, Bar-on, Cvikel, & Yovel, 2013). Também existe um estudo mostrando evidências de que morcegos conseguem evitar obstáculos de maneira mais eficaz quando estão expostos a baixas luminosidades (Bradbury & Nottembohm, 1969) e que possuem maior facilidade em detectar itens alimentares sobre backgrounds iluminados do que em escu-ridão total (Gutierrez, Pessoa, Aguiar, & Pessoa, 2014).

Morcegos são animais pertencentes a Ordem Chiroptera (do grego cheir = mão, pteron = asa) (Reis, Peracchi, Batista, de Lima, & Pereira, 2017). São extremamente diversos, sendo a segunda maior ordem de mamíferos que se conhece atualmente, com cerca de 1261 espécies

descritas, divididas em mais de 200 gêneros de 20 famílias (IUCN, 2019), tendo um número de espécies conhecidas apenas menor que os roedores, com mais de 2000 espécies (Wilson & Reeder, 2005). No Brasil, cerca de um quarto dos mamíferos conhecidos são morcegos (Paglia et al., 2012), com um número de 183 espécies em todo o território nacional (Feijó, Rocha, & Althoff, 2015; Fischer et al., 2015; Gregorin et al., 2016; Moratelli & Dias, 2015; Nogueira et al., 2014). Para o Rio Grande do Norte os registros são de 42 espécies (Juan Carlos Vargas-Mena et al., 2018), alocados em oito famílias que se distribuem na Caatinga (32 espécies) e Mata Atlântica (22 espécies) do estado, com Artibeus planirostris ocorrendo nos dois biomas. Sua classificação, mais aceita atualmente, a partir de análises filogenéticas com base em dados moleculares e fósseis consiste em duas subordens: Yinpterochiroptera, composta pelas famílias da antiga subordem Megachiroptera somados às famílias Rhinolophidae, Hipposideridae, Cra-seonycteridae, Megadermatidae e Rhinopomatidae, famílias essas que antes faziam parte da outra principal subordem, Microchiroptera; e Yangochiroptera, que engloba todas as famílias de Microchiroptera que não foram agrupadas a Yinpterochiroptera (Hutcheon & Kirsch, 2006; Teeling et al., 2005). Apesar de ter havido uma grande discussão acerca da nova proposição, essa nova classificação proposta por Teeling et al. (2005) já é a mais aceita e usada entre taxo-nomistas e sistematas.

Morcegos menores estão susceptíveis à predação por muitos grupos, e na literatura já existem relatos para serpentes (Barr Jr & Norton, 1965; Esbérard & Vrcibradic, 2007; Hopkins & Hopkins, 1982), aves (Speakman, 1991), primatas (Boinski & Timm, 1985), roedores (Fellers, 2000), carnívoros, como felinos (Rocha-Mendes & Bianconi, 2009; Wroe & Wroe, 1982) e canídeos ( Novaes et al., 2010), e marsupiais (Appel, López-Baucells, Magnusson, & Bobrowiec, 2017; Gazarini, Brito, & Bernardi, 2008). A predação de morcegos por corujas é muito bem descrita na literatura (Escarlate-Tavares & Pessôa, 2005; Ruprecht, 1979; Sommer, Niederle, Labes, & Zoller, 2009). Corujas parecem ser a principal pressão de predação sofrida por morcegos, que, em geral, são abatidos durante o voo (Agoramoorthy & Hsu, 2001; Bauer, 1956). Talvez por causa de seu tamanho mais reduzido, ou por não dominarem plenamente o voo, morcegos jovens apresentam uma maior susceptibilidade à predação do que indivíduos adultos (Boinski & Timm, 1985), atraindo mais a atenção de corujas.

Nos morcegos muito se conhece a respeito das relações com ectoparasitas, principal-mente das relações com as famílias de dípteros Streblidae e Nycteribiidae (Bertola et al., 2005; Dick & Gettinger, 2006; Hofstede, Fenton, & Whitaker, Jr., 2004). Os ectoparasitas de morce-gos pertencem principalmente às ordens Siphonaptera, Diptera, Hemiptera, Dermaptera e Acari

(Whitaker Jr, 1988). Apesar de todas essas ordens de parasitas ligadas a morcegos, esses grupos não atuam exclusivamente parasitando esses animais, sendo encontrados em outros táxons hos-pedeiros. Entretanto, duas famílias de dípteros são parasitas exclusivos e obrigatórios de qui-rópteros, são elas Streblidae e Nycteribiidae (Allen, 1967). Apesar de se conhecer a respeito de quais grupos possuem relação de parasitismo com morcegos, nada se sabe a respeito da relação do parasitismo com a coloração nos fenótipos desses animais, bem como se a infestação altera características de cor em cada indivíduo, inclusive de caracteres que podem ser usados na sina-lização de seleção sexual, como proposto por Hamilton e Zuk (1982).

Apesar da grande diversidade de quirópteros no mundo, é muito pouco explorada ainda as características visuais de morcegos e das relações que essa modalidade sensorial exerce sobre as interações sociossexuais, apesar de muitos trabalhos darem conta da forma como mamíferos em geral enxergam (Penteriani & Delgado, 2017). Entretanto, o entendimento acerca da forma como eles interagem visualmente com o seu habitat pode fomentar o desenvolvimento de di-versas estratégias de manejo para que os esforços de conservação do grupo e de outras espécies associadas sejam maximizados (Lambeck, 1997; Roberge & Angelstam, 2004).

Para se entender como morcegos enxergam efetivamente o ambiente e outros indivíduos é realizada a modelagem visual dos animais. A modelagem visual consiste em uma análise de cunho matemático através de um programa de computador, medindo em valores quantitativos a forma como um determinado animal enxerga o ambiente e aqueles outros indivíduos com quem ele interage. Para que seja realizada a modelagem é fundamental que se conheça a capta-ção quântica (Qi) da espécie em questão seguindo a equacapta-ção:

𝑄𝑖 = ∫ 𝑅𝑖(𝜆)𝑆(𝜆)𝐼(𝜆)𝑑𝜆

𝜆𝑚á𝑥

𝜆𝑚𝑖𝑛

sendo Qi a captação quântica do cone i, λ o comprimento de onda, Ri(λ) a sensibilidade do receptor i, S(λ) é o espectro de refletância e I(λ) o espectro do iluminante. Os comprimentos de onda representados por λmin e λmáx serão, respectivamente, o menor e o maior espectro de refletância usados (Perini, Pessoa, & Pessoa, 2009).

Considerando a crescente exploração da comunicação visual em morcegos e a alta di-versidade do grupo, grandes índices adaptativos, interações ecológicas, bem como a proximi-dade filogenética com os primatas, este estudo pode auxiliar a compreender quais são os fatores fundamentais para a visão de cores em mamíferos e como estes fatores podem influenciar a biologia do grupo. Dessa forma entendendo também o uso de habitat, aumentando a eficácia

dos esforços para conservação do grupo. Apesar de o entendimento a respeito da visão de mor-cegos ser um tema que tem avançado nos últimos anos, nada se conhece sobre como esses indivíduos enxergam a si mesmos e a seus coespecíficos, bem como sobre a forma que são vistos por outros animais como potenciais predadores.

Objetivos Objetivo geral

Avaliar o papel que a coloração da pelagem de morcegos pode exercer sobre a comunicação sociossexual e a camuflagem e como o parasitismo, faixa etária, sexo e estágio reprodutivo podem estar influenciando essas interações.

Objetivos específicos

- Descrever o espectro de refletância da pelagem de Artibeus planirostris;

- Testar se há diferenciação visual na coloração da pelagem entre indivíduos de diferentes sexos biológicos e faixas etárias (jovens e adultos);

- Analisar se o estágio reprodutivo é distinguido visualmente por coespecíficos de A. planiros-tris;

- Entender como a coloração da pelagem de A. planirostris afeta sua capacidade de camuflagem e interação sociossexual;

- Testar se há influência da infestação por ectoparasitas na coloração da pelagem de A. plani-rostris.

Hipóteses e predições

Hipótese 1. A infestação por parasitas, o sexo, a faixa etária e o estágio reprodutivo dos animais afeta a forma como a coloração é percebida por coespecíficos;

Predição 1.1. A captação quântica da luz refletida pela pelagem de indivíduos parasitados será mais altas do que daqueles não parasitados;

Predição 1.2. A captação quântica da luz refletida pela pelagem de indivíduos fêmeas será mais alta do que aquela refletida por machos;

Predição 1.3. A captação quântica da luz refletida pela pelagem de indivíduos em período re-produtivo será maior do que aqueles não rere-produtivos.

Hipótese 2. O predador distingue melhor o morcego da folhagem do que o coespecífico do morcego;

Predição 2. A captação quântica da superfície da folha é bem mais alta que a captação quântica da superfície do dorso do morcego.

Artigo 1

PARASITISMO, SEXO E ESTÁGIO

REPRODU-TIVO (MAMMALIA - CHIROPTERA)

INFLUEN-CIAM NA COLORAÇÃO DA PELAGEM DE

MORCEGOS PERCEBIDA PELA VISÃO DO

CO-ESPECÍFICO

Autores: Alves-Pereira, K¹; Asato; A. E. B.²; Pessoa, D. M. A.¹

1. Departamento de Fisiologia e Comportamento; Centro de Biociências; Universidade Fe-deral do Rio Grande do Norte; Universidade FeFe-deral do Rio Grande do Norte; Avenida

Se-nador Salgado Filho, 3000; CEP.: 59.078-970

2. Departamento de Ecologia; Centro de Biociências; Universidade Federal do Rio Grande do Norte; Universidade Federal do Rio Grande do Norte; Avenida Senador Salgado Filho,

3. RESUMO

Quase todas as espécies de morcegos estudados até o momento possuem visão dicromata, en-xergando, inclusive, no espectro do ultravioleta. A emissão de sinais e pistas é uma das princi-pais vias de comunicação inter e intraespecífica entre os animais. O princípio do handicap pro-põe que todos os sinais seriam, obrigatoriamente, honestos, tendo em vista que refletiriam a qualidade de um determinado indivíduo. Animais que apresentem infestação por parasitas, por-tanto, não seriam capazes de ostentar sinais honestos que indicassem boa qualidade. Contudo, não existem trabalhos mostrando se aspectos da história de vida de morcegos, como faixa etária, sexo, e estágio reprodutivo – além do parasitismo – podem influenciar na coloração expressa na pelagem. O número de estudos com visão de morcegos é relativamente pequeno comparado a estudos semelhantes com outros mamíferos, contudo o número de trabalhos investigando esse tema em quirópteros cresceu bastante nos últimos 20 anos. Nosso objetivo foi testar a influência do sexo, faixa etária, estado reprodutivo e infestação por parasitas na expressão da coloração da pelagem do morcego dicromata Artibeus planirostris. Nossos resultados de modelagem vi-sual apontam que os indivíduos parasitados sofrem alteração na coloração expressa na pelagem, capaz de fazer com que os coespecíficos possam distinguir aqueles parasitados de não parasi-tados por meio do sistema visual. Faixa etária, sexo e estágio reprodutivo de machos também se mostraram distintos visualmente, entretanto, o estágio reprodutivo de fêmeas não seria dis-tinguido visualmente. Os resultados sugerem que os fatores testados são importantes na dife-renciação visual entre morcegos e que a coloração da pelagem de indivíduos de diferentes se-xos, faixas etárias e estágios reprodutivos pode estar exercendo uma pressão evolutiva na sele-ção de opsinas expressas na retina da espécie. O fato de machos reprodutivos serem distintos visualmente dos não reprodutivos, enquanto as fêmeas não, sugere que as fêmeas podem estar selecionando os machos visualmente. A distinção visual entre indivíduos de acordo com a in-festação por parasitas aponta que tal inin-festação pode estar alterando a coloração da pelagem da espécie e, potencialmente, causando prejuízos a seleção sexual. Nosso estudo representa um dos primeiros passos para a compreensão de como quirópteros percebem visualmente a si pró-prios, mostrando um campo amplo de pesquisa que se abre, bem como a sua importância. Palavras-chave: ecologia sensorial, coloração, visão de cores, seleção sociossexual

4. ABSTRACT

Almost all species of bats studied so far have dichromate vision, including perception in the ultraviolet light spectrum. The emission of signals and clues is one of the main ways of and inter and intraspecific between animals. The principle of handicap offers all necessarily identi-fied signals that are honest, as it reflects the quality of an individual. Animals that have parasite infestation, therefore, are not able to display honest signs that indicate good quality. However, there are no studies showing aspects of bat life history, such as age, sex and reproductive stage – besides parasitism – can influence the coloration displayed on the coat. The number of studies with bat vision is relatively small compared to similar studies with other mammals, but the number of studies investigating this topic in chiropractors has grown significantly in the last 20 years. Our objective was to test the influence of sex, age, reproductive status and parasite in-festation on the expression of coat coloration of the dichromat bat Artibeus planirostris. Our visual modeling results indicate that parasite infestation causes changes in the coloration shown in the coat, able to make specifics distinguish those parasitized or not by the visual system. Age range, sex and reproductive stage of males are also visually distinct, however, the reproductive stage of females would not visually differentiated. The results suggest that the factors tested are important in the visual differentiation between bats and that colors of different sexes, age groups and reproductive stages may be exerting an evolutionary pressure in the selection of opsin ex-pressed in the retina of the species. The fact that reproductive males are visually distinct that those non-reproductive, while females do not, suggest that females should be visually selecting males. A visual distinction between individuals according to parasite infestation indicates that such an infestation may be altering species coat color and potentially causing harm to sexual selection. Our study represents one of the first steps in understanding how bats visually perceive themselves, showing a broad field of research that opens as well as their importance.

5. Introdução

As informações disponíveis no ambiente natural podem ser divididas em duas grandes categorias: sinais e pistas. Smith e Harper (2003) definem sinal como “qualquer comportamento ou estrutura que altera o comportamento de outro organismo, tendo evoluído para desempenhar esse efeito, causando resposta pelo justo fato de que o organismo receptor também evoluiu para detectar e responder àquele estímulo”. Ou seja, o sinal possui uma intencionalidade moldada evolutivamente para passar uma mensagem a um receptador (Smith & Harper, 2003). Pistas, contrariamente, são informações passadas por um indivíduo, ou pelas suas interações com o ambiente, que não possuem uma intencionalidade (Marler, 1967). Ou seja, não sofreram pres-são evolutiva para passar uma informação adiante. Amotz Zahavi (1975) propôs que todos os sinais seriam honestos por obrigação, tendo em vista que refletiriam, obrigatoriamente, a qua-lidade de um determinado indivíduo. Isso porque, segundo o princípio da desvantagem (handi-cap) (Zahavi, 1975), todo e qualquer sinal geraria obrigatoriamente algum custo energético direto pelo qual o emissor precisaria arcar. Animais que apresentem saúde comprometida, por-tanto, não seriam capazes de ostentar sinais honestos e de boa qualidade (Grafen, 1990).

Sinais e pistas visuais são identificados por intermédio do aparato visual dos indivíduos receptores da mensagem. Padrões de coloração elaborados carecem, necessariamente, de um receptador que possua as características competentes para a identificação daqueles estímulos. Para que uma informação de cor seja percebida é necessário que o animal possua, pelo menos, dois tipos de fotorreceptores ativos que captem luz em diferentes faixas do espectro eletromag-nético. Isso ocorre porque apenas um tipo de fotorreceptor não possui capacidade de distinção entre variações no comprimento de onda ou intensidade luminosa (Kandel et al., 2000; Tovée, 1996). Assim, animais que possuem apenas um tipo de fotorreceptor são monocromatas e não discriminam cores (Jacobs, 2018), como por exemplo morcegos hematófagos (Kries et al., 2018). Animais que possuem dois tipos de fotorreceptores são dicromatas, como morcegos fi-lostomídeos (à exceção de três espécies), a maioria dos mamíferos e seres humanos daltônicos (Jacobs, 2018; Kries et al., 2018). Animais que possuem três tipos de fotorreceptores são tri-cromatas, como muitos primatas e seres humanos de visão normal (Jacobs, 2018) e também tetracromatas (e. g. aves (Bowmaker, 1998)).

É de se esperar que o sistema visual de morcegos tenha sido selecionado de modo a otimizar a detecção de informações relevantes do ambiente, tais como: alimentos, predadores e parceiros reprodutivos. Mais especificamente, dentro de um contexto de comunicação animal

também é de se esperar que pistas visuais (e.g. tamanho, forma, coloração) tenham sido seleci-onados para sinais mais conspícuos a coespecíficos. Os papeis desses sinais sociossexuais po-dem ser muito variados, tais como: reconhecimento inter e intraespecífico, sinalização de sexo e estado reprodutivo, indicação de tamanho corporal e qualidade reprodutiva. Em morcegos, geralmente, fêmeas são maiores que machos, o que favorece o armazenamento de energia a ser usada durante o período gestacional (de Camargo & de Oliveira, 2012; Myers, 2002). Apenas durante a lactação o gasto energético pode se elevar em até 200% (Clutton-Brock, 1991). Outros dimorfismos sexuais são encontrados em morcegos, como a diferença na largura da folha nasal (Hurtado, Sepúlveda, & Pacheco, 2015), possivelmente, relacionado a diferenças na produção de vocalizações na faixa do ultrassom (Grilliot, Burnett, & Mendonça, 2009). Contudo, ainda não existem estudos que tenham relacionado o dimorfismo sexual e a coloração da pelagem de morcegos.

Apesar de morcegos serem parasitados por diversos parasitas não-específicos (i.e. que também parasitam outros animais) (Whitaker Jr, 1988), duas famílias de dípteros são ectopara-sitas exclusivos de morcegos, Nycteribiidae e Streblidae (Marshall, 1982). Com base nas rela-ções parasita-hospedeiro, Hamilton e Zuk publicaram em 1982 seu clássico trabalho denomi-nado “Heritable True Fitness and Bright Birds: A Role for Parasites?”, propondo um modelo de seleção sexual em que a manutenção da variação genética populacional pode ser realizada quando fêmeas demonstram preferência por machos que apresentam ornamentos que indicam alta taxa de resistência a parasitismo (Hamilton & Zuk, 1982). Este trabalho é uma importante contribuição na busca por um fator ambiental que sirva como indicador de qualidade individual, para que se possa predizer se o animal está em boas condições (Balenger & Zuk, 2014), sendo uma hipótese frequentemente testada por pesquisadores utilizando diversos modelos animais, encontrando resultados que corroboram (Von Schantz, Wittzell, Bose, Grahn, & Persson, 1996) e que refutam a hipótese (Setchell, Charpentier, Abbott, Wickings, & Knapp, 2009).

Apesar do amplo conhecimento dos grupos que parasitam os morcegos (Barbier & Bernard, 2017; Dick & Patterson, 2006; Ubelaker, Specian, & Duszynski, 1979), nada se sabe a respeito do seu impacto sobre a coloração desses animais, bem como se a infestação por pa-rasitas altera as características da coloração em cada indivíduo, inclusive de caracteres que po-dem ser usados na sinalização de seleção sexual, como proposto por Hamilton e Zuk (1982). Desta forma, nosso trabalho objetivou entender se a infestação por parasitas, o estado reprodu-tivo e a idade do animal alteram a expressão da coloração na pelagem do morcego Artibeus planirostris. Nós hipotetizamos neste trabalho que a infestação por parasitas irá predizer a

forma como a coloração expressa na pelagem de A. planirostris é percebida por um coespecí-fico. Também que o estágio reprodutivo será distinguido entre eles, onde indivíduos em período reprodutivo serão distintos visualmente dos que não estão reprodutivamente ativos. Por fim, testamos a hipótese de que indivíduos jovens e adultos também apresentarão padrão de colora-ção percebida visualmente diferente para a visão da própria espécie.

6. Método Aspectos éticos

Desenvolvemos o trabalho sob autorizações para atividades com fins de pesquisa cien-tífica que foram emitidas pelo SISBIO/ICMBio após apresentação de projeto que expunha os objetivos e os métodos utilizados durante a realização do trabalho. O projeto foi apreciado e liberado pelo órgão ambiental competente (Licenças nº 62269-1 e nº 63474-1), bem como pela Comissão de Ética no Uso de Animais da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (CEUA/UFRN), que emitiu o certificado nº 085.017/2018 acrescido a Adendo concedido no dia 8 de maio de 2018.

Área

O local de coleta utilizado foi o campus central da UFRN (-5.836689°; -35.202223°), onde desenvolvemos o trabalho entre os meses de novembro de 2018 e fevereiro de 2019. O campus está inserido no bioma de Mata Atlântica e para as coletas foram utilizadas as poucas áreas arbóreas do campus para instalação das armadilhas. A UFRN está localizada na cidade de Natal no Rio Grande do Norte, Brasil, e possui uma área de 123 ha e possui muitos poucos locais ainda arborizados (ver Fig. 2). O Parque das Dunas possui uma área de 1172 ha de Mata Atlântica e foi a primeira Unidade de Conservação instituída no estado do Rio Grande do Norte, criada em 1977.

Espécie

Artibeus planirostris é uma espécie muito difundida na América do Sul, presente por quase todo o continente (Marques-Aguiar, 2008), estando presente em todos os estados do Bra-sil (Reis, Fregonezi, Peracchi & Shibatta, 2013; Tavares, Gregorin & Peracchi, 2008; Vargas-Mena et al., 2018). A espécie possui alta variação de coloração, variando entre cinza e marrom,

com seu ventre na maioria das vezes mais claro que o dorso e antebraço possuindo menos pelos quando comparado com o de outras espécies do mesmo gênero (Reis et al., 2017). As listras faciais podem ser ausentes ou muito evidentes a depender do indivíduo, chegando a ser confun-dido com Artibeus lituratus, de quem pode ser diferenciado principalmente pelo tamanho. A espécie pode ser encontrada em diversos tipos de habitat, como: florestas fechadas, fragmentos de mata úmida ou seca (Bernard & Fenton, 2002; Reis et al., 2013).

Captura dos animais

Para as coletas dos indivíduos em campo utilizamos, como armadilha de captura, redes de neblina de 12 × 3 m, com malha de 19 mm contendo cinco bolsas. As redes de neblina foram revisadas em intervalos de, no máximo, 30 minutos, considerando a frequência de captura diá-ria. Quanto maior a frequência de captura, menor o tempo entre revisões. As redes foram revi-sadas em série e ordem pré-estabelecida.

Para proteção individual utilizamos luvas de couro, para evitar contato com os animais, lanterna de cabeça, sacos para acondicionamento temporário dos indivíduos. Os animais foram acondicionados em sacos confeccionados em algodão com um barbante costurado na boca a fim de evitar a fuga após a contenção. Os sacos também foram utilizados para transporte dos animais até o local de coleta dos dados, bem como contenção até o momento do procedimento. Registro do estágio reprodutivo e coleta dos parasitas

Dos animais capturados nós registramos sexo e o estágio reprodutivo. No caso de ma-chos se estavam reprodutivos ou não, fêmeas se estavam grávidas, lactantes ou não reprodutivas e todos os indivíduos registramos se consistiam em jovens ou adultos. A idade dos animais capturados foi estimada com base no proposto por Kunz e Anthony, (1982), que consiste na análise da ossificação epifiseal das falanges.

A coleta de parasitas foi o primeiro procedimento adorado a cada captura, para que a fuga dos parasitas fosse evitada. Os parasitas foram coletados seguindo as recomendações de Barbier e Bernard (2017) que consistem nos procedimentos a seguir. Os sacos de acondiciona-mento foram utilizados apenas uma vez até que a lavagem fosse realizada, este procediacondiciona-mento é adotado para que se evite a contaminação de parasitas entre os morcegos ou que ocorra um erro na contagem de parasitas de cada indivíduo. Todo o corpo de cada indivíduo foi cuidadosa-mente avaliado buscando a presença de ectoparasitas e todos os parasitas identificados serão retirados com auxílio de pinças entomológicas, sendo cuidadosamente manuseados para evitar

danos ao exemplar, de forma a garantir sua posterior identificação. Considerando a agilidade e a exímia capacidade de voo de algumas espécies, como Paratrichobius longicrus (Diptera – Streblidae) (Miranda-Ribeiro, 1907), os parasitas foram coletados de cada indivíduo com tendo a maior atenção possível. As coletas de parasitas foram realizadas pelo mesmo coletor (K.A.P.), padronizando a forma de remoção e acondicionamento do parasita para posterior identificação e minimizando o enviesamento de resultados por adoção metodológica adversa. Cada morcego capturado foi marcado com aparo de pelos acima do uropatágio para evitar pseudoreplicação. Todos os parasitas coletados foram acondicionados em recipientes do tipo eppendorf, contendo álcool 70%, e etiquetados com a identificação de cada morcego hospedeiro.

Espectrofotometria

As medições da coloração dos animais e do iluminante foram realizadas com o auxílio de um aparelho portátil de espectrofotometria (USB4000 UV-VIS Fibre Optic Spectrometer, Ocean Optics, Inc.). Para medidas de refletância (luz refletida), o equipamento foi conectado a um cabo de fibra óptica bifurcado (QP450-2-XSR, Ocean Optics, Inc.) e a uma fonte de luz que irradia todos os comprimentos de onda (DH-2000-BAL, Ocean Optics, Inc.). Da extremidade não bifurcada a luz vinda da lâmpada é projetada e o espectro de luz refletido da superfície a ser medida é enviado ao espectrofotômetro. O espectrofotômetro foi ligado a um computador portátil que é responsável por receber e salvar todas as curvas de refletância captadas pelo cabo de fibra óptica através do programa Ocean Optics SpectraSuite. A calibração do aparelho foi realizada ao início de cada procedimento através da exposição a uma superfície branco padrão (WS‐1, Ocean Optics, Inc.) e do preto total, medido através da completa obstrução da fibra (preto padrão). Em A. planirostris os seguintes parâmetros foram adotados para as medições: Integration Time = 5 segundos; Scans to Average = 10; Boxcar Width = 5.

Para medidas de irradiância (luz natural ambiente), o espectro do iluminante foi usado para realizar a modelagem visual do morcego. Acoplando o espectrofotômetro a um cabo de fibra óptica (QP450-2-XSR, Ocean Optics, Inc.) conectado a um corretor de cosseno (CC-3-UV-S, Ocean Optics, Inc.). O sistema foi calibrado por meio de uma fonte de luz (lâmpada) que irradia todos os comprimentos de onda (DH-2000-CAL, Ocean Optics, Inc.). O iluminante uti-lizado (Fig. 1) foi coletado as 17h, horário local, por já ser um horário em que A. planirostris já se encontra em atividade (Nunes, 2013).

A coloração foi medida em seis pontos pelo corpo dos animais, sendo eles: o topo da cabeça, o centro da listra facial ou o ponto onde a listra passa, no caso de indivíduos com listra

ausente, o centro das costas (dorso), o centro do ventre (peito), a face interna do antebraço e a face externa do antebraço.

Modelagem visual

A modelagem visual foi realizada com o uso dos dados de coloração colhidos dos ani-mais coletados, do espectro do iluminante natural e da informação a respeito das curvas de sensibilidade de espectro luminoso das células fotorreceptoras do morcego Artibeus planiros-tris. A modelagem visual foi realizada com o auxílio do pacote Pavo (Maia, Eliason, Bitton, Doucet, & Shawkey, 2013; Maia, Gruson, Endler, & White, 2019) do R para se inferir a detec-tabilidade da coloração da pelagem dos morcegos na perspectiva de animais coespecíficos.

Os picos de sensibilidade visual utilizados foram de 375 nm e 560 nm para A. planiros-tris (Sadier et al., 2018; Simões et al., 2019). Não há para A. planirosplaniros-tris uma medida precisa do pico de sensibilidade do cone curto (QS), a espécie possui estimativas recentes de sensibili-dade neste cone entre 360 nm e 390 nm (Kries et al., 2018), assim foi utilizada a média aritmé-tica dos valores para representar o valor do pico de captação. Para a captação do cone longo (QL) foram utilizados os dados de Simões et al. (2019) que demonstram o pico de 560 nm para Artibeus jamaicencis, espécie do mesmo gênero de A. planirostris.

Análises estatísticas

Para testar os principais efeitos do sexo, idade e parasitismo na resposta multivariada das captações quânticas do fotorreceptor curto (QS) e do longo (QL), realizamos uma análise de variância multivariada fatorial (MANOVA) de medidas repetidas, usando “indivíduos” como um fator aleatório. Para isso separamos morcegos pelo sexo em machos e fêmeas; pela idade separamos entre jovens e adultos; a respeito do parasitismo separamos todos os indivíduos entre parasitados e não parasitados. Os valores de captação quântica para os cones S e para os cones L se mostraram correlacionados (r = 0,737; p < 0,001), entretanto escolhemos manter ambas variáveis na análise em razão do seu papel complementar na visão do animal. Diferente dos cones L, que captam mais luz na faixa de luz de comprimento de onda médio/longo, cones S são responsáveis pela captação de luz de comprimento de onda curto (Müller et al., 2009). Usamos o traço de Pillai para testar a significância, para um α = 0,05. Transformamos em log as variáveis resposta buscando trazer normalidade, homocedasticidade e melhorar as relações

de linearidade entre os pares de variáveis. O teste gerou três saídas, sendo uma para cada res-posta multivariada (captação dos cones S e captação dos cones L), e outras duas para resres-postas separadas.

Para testar se machos e fêmeas reprodutivos e não reprodutivos podem ser diferenciados visualmente por A. planirostris através de características na coloração da pelagem, nós dividi-mos QS e QL em quatro grupos de acordo com o sexo (fêmeas QS, machos QS, fêmeas QL e machos QL). Após isso aplicamos uma análise de variância (ANOVA) para cada um dos grupos usando o estágio reprodutivo como preditor da coloração. Também aplicamos ANOVA para testar se as diferentes partes do corpo – cabeça, listra facial, face interna do antebraço, face externa do antebraço, ventre e dorso – diferiam visualmente para os cones de sensibilidade no comprimento de onda curto (QS) e no longo (QL). Com significância (p < 0,05), nós aplicamos um teste de Tukey a posteriori, buscando identificar quais partes diferiram, caso a ANOVA demonstrasse haver diferenciação visual entre as partes do corpo analisadas. A MANOVA foi realizada utilizando o pacote ‘MASS’ (Venables & Ripley, 2002); a ANOVA e o teste de Tukey foram realizados com o uso do pacote ‘stats’, todos no programa R Studio (RC Team, 2018). 7. Resultados

A informação de coloração nos dois canais de captação de luz percebidos por Artibeus planirostris ao mesmo tempo, ou seja, considerando o sinal emitido e captado tanto pelo fotor-receptor de captação de comprimento de onda curto (QS) quanto pelo de captação de compri-mento de onda longo (QL) em conjunto, a espécie consegue diferenciar machos de fêmeas (GL = 1; p = 0,0007; Pillai = 0,093368) jovens de adultos (GL = 1; p = 0,00075; Pillai = 0,092605) e indivíduos parasitados de não parasitados (GL = 1; p = 0,03678; Pillai = 0,043650). Contudo, ao analisar esses mesmos parâmetros considerando apenas o sinal emitido em um dos canais visuais, a separação entre jovens e adultos não foi possível na faixa de 375 nm (QS) (GL = 1; F = 1,0505; p = 0,30705) e nem em 560 nm (QL) (GL = 1; F = 0,9220; p = 0,33851). Para diferenciar indivíduos parasitados ou não parasitados em informações de comprimento de onda longo (QL), entretanto, foi possível (GL = 1; F = 6,1313; p = 0,01439) (Fig. 4), não sendo possível através de sinais de comprimento de onda curto (GL = 1; F = 3,0711; p = 0,08175) (Fig. 3). O sexo foi o único fator que pôde ser distinguido individualmente tanto em QS (GL = 1; F = 5,0786; p = 0,02568) (Fig. 5) quanto em QL (GL = 1; F = 12,5242; p = 0,00053) (Fig. 6), sendo a luminância importante para predizer o sexo em ambos os canais visuais.

A coloração da pelagem percebida em QS foi igual para todos os estágios reprodutivos em fêmeas (F = 1,066; p = 0,349), assim como em QL (F = 1,507; p = 0,227). Apesar de não apresentar diferença entre estágios reprodutivos, a captação quântica em QL foi maior para a pelagem de fêmeas nos três estágios reprodutivos em comparação com QS (Fig. 9 e Fig. 10). Já os machos apresentaram diferenças nas colorações percebidas em sua pelagem, com distin-ção entre reprodutivos e não reprodutivos tanto em QS (F = 11,98; p = 0,000987) quanto em QL (F = 4,885; p = 0,0308) (Fig. 12 e Fig. 13, respectivamente).

As partes do corpo diferiram na percepção em QS (F = 118,9; p < 0,0001) e em QL (F = 145,1; p < 0,0001). Sob sensibilidade de comprimentos de onda na faixa de luz de compri-mento de onda médio/longo, ventre, listra facial e dorso diferiram de todas as outras partes do corpo (Fig. 7). O padrão de captação quântica da observação da face externa do antebraço foi igual a do antebraço interno e a cabeça, apesar de a cabeça diferir visualmente da face interna do antebraço. Esse padrão foi diferente em QS, onde o antebraço externo não diferiu do dorso e da listra facial (Fig. 8), entretanto todas as outras partes do corpo apresentaram padrões di-vergentes sob sensibilidade na faixa do ultravioleta.

8. Discussão

Nossos dados demonstram que sexo, idade e parasitismo são caracteres que podem ser percebidos visualmente por indivíduos coespecíficos de Artibeus planirostris, corroborando com a hipótese de que aspectos da história de vida desses animais podem influenciar as relações sociossexuais entre eles. O parasitismo como preditor de caracteres que influem em caracterís-ticas visuais em animais já foi testado em outros grupos (Møller, 1990; Setchell et al., 2009), testando a hipótese proposta por Hamilton e Zuk (1982). Apesar disso, a demonstração de uma associação entre parasitismo e características relacionadas a interações sociais nunca foi de-monstrada para quirópteros.

Quase todas as espécies de morcegos onde já houve descrição das células do seu sistema visual são dicromatas (Sadier et al., 2018), excetuando-se os hematófagos (Kries et al., 2018). De acordo com os nossos resultados, a distinção visual entre indivíduos de diferentes sexos ocorre de maneira eficaz tanto com sinais simultâneos em duas faixas de coloração diferentes, quanto considerando apenas a informação que estimule um dos canais visuais, seja no compri-mento de onda curto (QS), em 375 nm, ou médio/longo (QL), em 560 nm. Isso não ocorreu quando consideramos aspectos como a infestação ou não infestação por parasitas isoladamente

em sinais de comprimento de onda curto ou médio/longo em A. planirostris. De maneira ilada, o animal conseguiria identificar algum aspecto na pelagem que parasitismo em outro so-mente utilizando a informação de luz de comprimento de onda médio/longo refletida do dado indivíduo, o que não ocorreu com a informação de curto comprimento de onda (QS). Já para a distinção entre no quesito idade, na qual dividimos entre jovens e adultos, só pode ser eviden-ciada por um observador coespecífico utilizando a informação refletida em ambos os compri-mentos de onda detectáveis pela espécie. Assim, nossos resultados sugerem que a ausência na expressão de uma determinada opsina nas células da retina desses animais pode causar uma perda na percepção visual de morcegos em suas interações sociais. Isso pode estar impactando os processos de seleção sexual na espécie, onde a seleção sexual de fêmeas sobre machos pode estar selecionando principalmente aqueles que apresentam sinais visuais que indiquem boa qua-lidade (Zahavi, 1975).

O fato de A. planirostris conseguir distinguir indivíduos pelo sexo com base tanto no uso de informação de comprimento de onda curta e longa simultaneamente, quanto no uso de apenas uma delas em baixas luminosidades nos sugere que a característica de separação de indivíduos pelo sexo pode estar exercendo um papel importante de pressão evolutiva sobre os genes de expressão das opsinas relacionadas a visão da espécie. As pressões seletivas exercidas sobre estes genes de codificação de opsinas já foi sugerida por Gutierrez e seus colaboradores (2018). Eles argumentam que, dada a prevalência da codificação de opsinas na evolução dos morcegos, a visão baseada na utilização de cones talvez seja um pouco subvalorizada na biolo-gia do grupo (Gutierrez et al., 2018).

A evidente utilização visual para distinção entre indivíduos machos e fêmeas que en-contramos demonstra a ocorrência de dimorfismo sexual na espécie. Isso pode estar ocorrendo através do mecanismo de seleção sexual, onde as fêmeas podem estar selecionando os machos por alguma característica de coloração, escolhendo os machos que apresentem algum sinal vi-sual de melhor qualidade para reproduzir (Zahavi, 1975). Agregado ao fato observado de que A. planirostris consegue distinguir visualmente machos de fêmeas, também temos a detecção visual entre machos reprodutivos e não reprodutivos pelos coespecíficos. Isso reforça que as fêmeas possivelmente podem estar escolhendo os machos por caracteres identificados visual-mente, que corrobora com constatações de que a seleção de parceiros sexuais sofre influência de sinais visuais de coloração em muitos grupos (Darwin, 1896; Snowdon, 2004). Padrões se-melhantes de coloração que diferem entre machos e fêmeas para aves, por exemplo, já foram encontrados. Neste caso, ambos diferiram em coloração tanto em comprimentos de onda visuais

a serem humanos quanto no espectro do ultravioleta (Cuthill, Bennett, Partridge, & Maier, 1999).

A influência de displays visuais na seleção sexual em morcegos é muito pouco estudada, apesar de se conhecer alguns padrões de demonstrações visuais durante processos de corte por machos às fêmeas (Chaverri, Ancillotto, & Russo, 2018). É o fato do que é observado para Epomophorus wahlbergi, morcego da família Pteropodidae que apresenta um padrão de com-portamento onde eriça tufos brancos de cabelo próximos às orelhas enquanto bate suas asas próximo às fêmeas (Adams & Snode, 2013). Também são conhecidos comportamentos onde machos se exibem em padrões variados de voos para as fêmeas, agitando as asas e pairando em frente a frente delas para atrair sua atenção (McWilliam, 1989; Vaughan & Vaughan, 1986). Apesar da demonstração da atuação de displays visuais na seleção sexual em morcegos, Chaverri e colaboradores (2018) argumentam que a complementação com outras modalidades de comunicação podem estar atuando em conjunto com padrões visuais de corte. Somado a isso, a influência de agentes externos na emissão de sinais em rituais de corte em morcegos não é bem conhecida.

Considerando a falta de estudos que mostrem a influência da presença de parasitas na expressão da coloração na pelagem de morcegos, nosso estudo traz estímulo para se continuar na busca de respostas a esse respeito. Os nossos dados enfocam na utilização de ectoparasitas como objeto de estudo, contudo a utilização da comparação de outros tipos de parasitismo, como a presença ou ausência de endoparasitas é uma boa projeção para trabalhos futuros. Isso para dar maior suporte para a informação apresentada, visto que já é conhecida a infestação de morcegos filostomídeos por outros parasitas como protozoários, helmintos e nematódeos (Ubelaker et al., 1979), que podem dar um panorama mais amplo de como a infestação por grupos oportunistas pode estar alterando características no fenótipo de quirópteros. Também é importante atentar para o fato de que grupos diferentes de morcegos podem interagir com dife-rentes parasitas (Barbier & Bernard, 2017). Essas interações podem estar atuando como corrida armamentista, onde morcegos podem estar desenvolvendo mecanismos para maximizar a resis-tência a infestação, enquanto parasitas tentam burlar essas resisresis-tências, se especializando cada vez mais (Langmore, Hunt, & Kilner, 2003).

Tendo-se em vista que a visão de A. planirostris possui certas limitações quanto a iden-tificação de padrões em características variadas na coloração de indivíduos coespecíficos, su-gerimos que possivelmente alguma característica possui participação mais forte na seleção de genes de expressão de opsinas nas células da retina de morcegos. Contudo, este modelo precisa

ser reproduzido para outras espécies visando ampliar o conhecimento na área de modelagem da visão do grupo para que se possa entender melhor como eles enxergam o ambiente em que estão inseridos, bem como suas formas de interação com outros animais. A compreensão de como morcegos enxergam o ambiente onde ocorrem pode ajudar a entender melhor a forma como se empregar esforços para conservação do grupo, adotando estratégias de manejo mais eficazes que podem colaborar com a preservação do grupo e contribuindo também para a manutenção da vida de espécies que convivem no mesmo ambiente (Lambeck, 1997; Roberge & Angelstam, 2004). Além disso, estudo semelhantes ajudam a entender mais sobre como a visão de cores pode ter evoluído dentro dos mamíferos (Jacobs, 2009; Zhao et al., 2009). Nosso estudo é pio-neiro em visão de quirópteros, sendo um importante estímulo para a pesquisa a respeito de aspectos não só da ecologia sensorial do grupo, mas de outros aspectos da história de vida desses mamíferos alados.

9. Agradecimentos

A.G.B. de Sá, J.N.F. de Souza, C.M.S. de Andrade e Y.R. Puhlmann pelo au xílio em campo nas duras noites de 12 horas de coleta. A E.S. Barbier pelo suporte com a técnica de coleta de parasitas. M.A.S. de Barros pela ajuda com o material de coleta. M.F. Erickson e D.J.A. Silva pelas ajudas na produção dos scripts. Obrigado a UFRN e, em especial, ao PPG em Psicobio-logia pelo suporte e por todas as críticas oferecidas. O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001.

10. Legendas das figuras

Fig. 1. Iluminante natural das 17h usado para realizar a modelagem visual do morcego.

Fig. 2. Parque das Dunas de Natal, que ladeia por completo o campus da UFRN. Polígono vermelho da imagem representa a área do campus da UFRN.

Fig. 3. Comparação entre morcegos parasitados e não parasitados na perspectiva do fotorrecep-tor de captação de ondas curtas (QS). Os círculos representam a distribuição dos indivíduos. A linha central da caixa indica a mediana. A caixa indica o intervalo entre o segundo e o terceiro quartil. O intervalo entre o limite superior da caixa até a barra superior indica o quarto quartil. O intervalo entre o limite inferior da caixa até a barra inferior indica o primeiro quartil.

Fig. 4. Comparação entre morcegos parasitados e não parasitados na perspectiva do fotorrecep-tor de captação de ondas longas (QL). Os círculos representam a distribuição dos indivíduos. Demais convenções de acordo com a Fig. 3.

Fig. 5. Comparação visual entre machos e fêmeas na perspectiva do fotorreceptor de captação de ondas curtas (QS). Os círculos representam a distribuição dos indivíduos. Demais conven-ções de acordo com a Fig. 3.

Fig. 6. Comparação visual entre machos e fêmeas na perspectiva do fotorreceptor de captação de ondas longas (QL). Os círculos representam a distribuição dos indivíduos. Demais conven-ções de acordo com a Fig. 3.

Fig. 7. Comparação da percepção visual entre as diferentes partes corporais medidas na pers-pectiva do fotorreceptor de captação de ondas curtas (QS). Os círculos representam a distribui-ção dos indivíduos. As letras sobre as caixas agrupam as partes estatisticamente semelhantes. Demais convenções de acordo com a Fig. 3.

Fig. 8. Comparação da percepção visual entre as diferentes partes corporais medidas na pers-pectiva do fotorreceptor de captação de ondas longas (QL). Os círculos representam a distribui-ção dos indivíduos. As letras sobre as caixas agrupam as partes estatisticamente semelhantes. Demais convenções de acordo com a Fig. 3.

Fig. 9. Comparação da percepção visual entre fêmeas grávidas, lactantes e não reprodutivas na perspectiva do fotorreceptor de captação de ondas curtas (QS). Os círculos representam a dis-tribuição dos indivíduos. Demais convenções de acordo com a Fig. 3.

Fig. 10. Comparação da percepção visual entre fêmeas grávidas, lactantes e não reprodutivas na perspectiva do fotorreceptor de captação de ondas longas (QL). Os círculos representam a distribuição dos indivíduos. Demais convenções de acordo com a Fig. 3.

Fig. 11. Comparação visual entre machos reprodutivos e não reprodutivos na perspectiva do fotorreceptor de captação de ondas curtas (QS). Os círculos representam a distribuição dos in-divíduos. Demais convenções de acordo com a Fig. 3.

Fig. 12. Comparação visual entre machos reprodutivos e não reprodutivos na perspectiva do fotorreceptor de captação de ondas longas (QL). Os círculos representam a distribuição dos indivíduos. Demais convenções de acordo com a Fig. 3.

11. Figuras

Fig. 1

Fig. 3

Fig. 5

Fig. 7

Fig. 9

Fig. 11

12. Artigo 2

A INFLUÊNCIA EXERCIDA PELA COLORAÇÃO

NA CAMUFLAGEM E NA SINALIZAÇÃO

SOCI-OSSEXUAL DE MORCEGOS FRUGÍVOROS

Autores: Alves-Pereira, K.¹ & Pessoa, D. M. A.¹

1- Departamento de Fisiologia e Comportamento; Centro de Biociências; Universidade Fe-deral do Rio Grande do Norte; Universidade FeFe-deral do Rio Grande do Norte; Avenida

13. RESUMO

A coloração nos animais possui diversas funções conhecidas que podem envolver a transmissão de informação tanto intraespecífica quanto interespecífica. Dentre as finalidades dos padrões de coloração nos seres vivos estão a camuflagem e a sinalização sociossexual. A coloração de cada animal tende a estar associada a um fator ecológico crucial para reprodução e/ou sobrevi-vência daquela espécie ou grupo taxonômico. Morcegos são animais pequenos que estão cons-tantemente susceptíveis a predação por diversos grupos, como serpentes, primatas e aves. O nosso trabalho objetivou verificar se a informação de luz refletida na pelagem do dorso de Ar-tibeus planirostris e da folhagem coletada pode ser distinguida por A. planirostris e por um modelo visual de predador. Nossos resultados mostram que A. planirostris reflete luz na faixa do ultravioleta (UV), o que coincide com informações já relatadas de que o grupo enxerga ul-travioleta. A coloração refletida pela pelagem não pôde ser distinguida daquela refletida pela folhagem pelo sistema visual de A. planirostris, enquanto que a informação no comprimento de onda médio/longo sim. Já o sistema visual da coruja, predador utilizado como modelo, apre-sentou maior capacidade de distinção entre morcegos e folhagem, que foi possível nos três ca-nais visuais que possui. Nossos resultados demonstram a reflexão de luz na faixa de compri-mento de onda ultravioleta por morcegos, sendo a primeira vez que tal informação é relatada. A melhor capacidade da coruja em enxergar o morcego comparado ao coespecífico pode estar ligado ao fato da coruja ser tricromata, enquanto o morcego é dicromata, tendo em vista que a quantidade de fotorreceptores geralmente está associada a capacidade visual da espécie. Nosso trabalho é pioneiro em informação acerca da coloração de morcegos e principalmente sobre como esses animais se enxergam e quais as relações entre esse parâmetro e as interações com predadores.

14. ABSTRACT

Coloring in animals has several known functions that may involve the transmission of both intraspecific and interspecific information. Among the purposes of coloring standards in living things are camouflage and social-sex signaling. The coloration of each animal tends to be asso-ciated with a crucial ecological factor for reproduction and/or survival of that species or taxo-nomic group. Bats are small animals that are constantly susceptible to predation by various groups such as snakes, primates and birds. Our work aimed to verify if the light information reflected in the Artibeus planirostris pain coat and collected foliage can be distinguished by the visual system of A. planirostris and by the predator model. Our results show that A. planirostris reflects light in the ultraviolet (UV) range, which coincides with previously reported infor-mation that the group sees ultraviolet. The color reflected by the coat could not be distinguished from that reflected by the foliage by the A. planirostris visual system, while the information on the green/red wavelength could. The owl's visual system, the predator used as a model, pre-sented a greater ability to distinguish between bats and foliage, which was possible in its three visual channels. Our results demonstrate the reflection of light in the ultraviolet wavelength range by bats, being the first time such information has been reported. The owl's better ability to see the bat compared to the co-specific may be linked to the fact that the owl is trichromata, while the bat is dichromata, since the number of photoreceptors is usually associated with the visual ability of the species. Our work is pioneering in information about the coloration of bats and especially about how these animals see themselves and the relationships between this pa-rameter and interactions with predators.

15. Introdução

Morcegos, além de serem o único táxon da Classe Mammalia que desenvolveu a real capacidade de voar, formam o segundo grupo mais diverso de mamíferos (Reis, Peracchi, Pedro & Lima, 2007). Apesar os morcegos compartilharem as características presentes em mamíferos, são os únicos que desenvolveram a real capacidade de voo (Reis et al., 2017), eles também se destacam por ocupar, dentro de uma mesma zona de ocorrência, diferentes guildas, habitats e extratos verticais da vegetação (Nunes, 2013). Artibeus planirostris é um morcego de hábito alimentar frugívoro que presta um grande serviço ambiental de dispersão de sementes (Reis, Peracchi, Batista, de Lima, & Pereira, 2017), mas também existem registros de folivoria pela espécie na Caatinga e em épocas de seca (Cordero-Schmidt et al., 2016). Os hábitos frugívoros podem estar associados à capacidade de visão de cores na espécie (Kries et al., 2018). Sua classificação atual os divide em duas grandes subordens, sendo elas Yangochiroptera e Yinpte-rochiroptera (Hutcheon & Kirsch, 2006; Teeling et al., 2005). Atualmente são registradas 1261 espécies no mundo inteiro (IUCN, 2019), que apresentam particularidades de tamanho, com Craseonycteris thonglongyai possuindo antebraço entre 22 e 26 mm e pesando apenas 2g (Surlykke et al., 1993), até Acerodon jubatus e Pteropus vampyrus lanensis, animais que podem pesar cerca de 1kg (Stier & Mildenstein, 2005), possuir envergadura das asas com 2m (Ingle & Heaney, 1992) e forma corporal, além de uma grande variedade de colorações. Até o momento, nenhum trabalho procurou investigar experimentalmente a função da coloração dos morcegos.

A coloração nos animais possui diversas funções conhecidas, que podem envolver a transmissão de informação tanto entre indivíduos da mesma espécie quanto entre indivíduos de espécies diferentes (Abramjan, Bauerová, Somerová, & Frynta, 2015). Dentre as finalidades dos padrões de coloração nos seres vivos existem, principalmente, relatos para quatro, sendo elas: (1) aposematismo (Aronsson & Gamberale-Stille, 2012); (2) camuflagem (Garcia, Rohr, & Dyer, 2013); (3) sinalização sociossexual (Moreno & Osorno, 2003) e deimatismo (Maldonado, 1970; Protas & Patel, 2008). A coloração pode fornecer pistas de identificação para espécies nas suas mais diversas formas de interação e graus de parentesco. Assim, ela pode refletir uma troca interessante entre as forças da seleção natural, que favorecem a camuflagem, por exemplo, versus as forças da seleção sexual, que favorecem cores conspícuas, sinalizando qualidade ou disponibilidade para futuros parceiros (Bradley & Mundy, 2008). Desta forma, indivíduos de coloração conspícua, ao invés de evitarem serem percebidos por outros, desen-volvem características que chamam muita atenção para si, geralmente com traços que trazem para eles um maior contraste com o background (Andrén & Nilson, 1981; Stuart-Fox,