Resumo
A complexa estrutura dos grupos animais tem sido foco de diversos estudos empíricos e teóricos, e o risco de predação e a obtenção de alimento têm sido apontados como os principais fatores que influenciam as decisões do indivíduo de permanecer ou não no grupo. O presente estudo tem como principal objetivo investigar a relação entre a composição de grupo e o padrão comportamental do boto-cinza na praia de Pipa, RN. Quatro condições de grupo - sozinho, em grupo, grupo homogêneo e grupo heterogêneo - foram investigados de acordo com três aspectos comportamentais: estabilidade, sequência e rotina comportamental. A partir de uma matriz de transição de primeira ordem, utilizamos o teste binomial Z-score para detectar transições comportamentais significativas e o método Directed Tree (ou árvore dirigida), associado ao software EthoSeq, para identificar rotinas comportamentais. Indivíduos sozinhos estiveram mais envolvidos em comportamentos de forrageio e alimentação, enquanto o repouso foi mais comum em indivíduos em grupo. O forrageio e a alimentação foram mais comuns em grupos homogêneos, enquanto grupos heterogêneos estiveram frequentemente envolvidos em socialização, apresentando um repertório comportamental mais amplo. A dinâmica de fissão-fusão dos botos-cinza na área parece corresponder às diferentes sequências comportamentais e as necessidades de obtenção de alimento, descanso e socialização.
Introdução
A complexa estrutura dos grupos tem sido foco de diversos estudos empíricos e teóricos, e o risco de predação e a obtenção de alimento têm sido apontados como os principais fatores que influenciam as decisões do indivíduo de permanecer ou não no grupo (Alexander 1974; Van Schaik et al. 1983; Baird e Dill 1996; Sterck et al. 1997; Isbell e Young 2002). No grupo, alguns indivíduos podem ser capazes de obter mais alimento do que outros, como resultado de uma diferença na habilidade de forrageio ou competitiva. Quando os recursos são divididos de forma desigual, alguns indivíduos se beneficiam mais do que outros em permanecer no grupo (Lindström e Ranta 1993).
Estudos teóricos têm fornecido insights sobre a flexibilidade das decisões dos membros do grupo (Lindström e Ranta 1993; Conradt e Roper 2000; Hamilton 2000; Conradt e Roper 2003). A proposta de optimal skew theory prediz o tamanho do grupo e modela a divisão de recursos como um jogo entre um indivíduo (recrutador) que controla o acesso ao recurso e um potencial recruta. Se a presença de outro indivíduo beneficiar o recrutador, este pode prover um incentivo que recompense o recruta de forma igual ou maior do que a obtida quando ambos permanecem solitários (Hamilton 2000). No entanto, a opção de forragear sozinho pode facilmente ser a melhor estratégia se o indivíduo ocupa uma posição de baixo ranking hierárquico e se a sua eficiência em forrageio é reduzida por outro indivíduo (Ranta et al. 1993).
Um modelo desenvolvido para predizer o grau de segregação atribuído a diferenças na sincronização comportamental entre grupos homogêneos e heterogêneos, apontou que esta é uma importante causa da segregação social em espécies de ungulados. Os custos de sincronização podem ser particularmente altos em grupos cujos membros diferem em sexo, idade ou tamanho, porque o orçamento comportamental é
geralmente diferente entre essas classes. Assim, diferenças entre custos de sincronização em grupos homogêneos e heterogêneos fazem com que este último seja menos estável do que grupos homogêneos (Conradt e Roper 2000).
A composição de grupos homogêneos e heterogêneos, quanto ao fenótipo, diferindo em habilidade competitiva, foi simulada em um modelo matemático. A interferência entre os indivíduos foi introduzida no modelo para reduzir a eficiência de forrageio dos grupos. Grupos formados por indivíduos com mesmo fenótipo foram mais comuns do que grupos com formação randômica. No entanto, a heterogeneidade fenotípica e o tamanho do grupo aumentaram com a disponibilidade de alimento (Lindström e Ranta 1993). Indivíduos geralmente discordam não apenas do tamanho ótimo do grupo, mas da composição ótima. Se a alteração da composição de grupo tiver um baixo custo, então poderá haver fluidez do tamanho e da composição deste, com indivíduos se movendo constantemente e grupos constantemente sendo criados, alterados ou dissolvidos. Entretanto, em muitos casos, quando diferentes fenótipos divergem do tamanho e da composição ótima, o grupo resultante frequentemente não será ótimo para nenhum de seus membros (Ranta et al. 1993).
A análise de sequência comportamental tem sido utilizada na investigação de diversos grupos animais, com aplicações que variam desde a investigação de mecanismos próximos (e.g. Lusseau 2003; Williams et al. 2006; Dans et al. 2008; Mega e Araújo 2009) até a análise filogenética (e.g. Japyassú e Viera 2002). A amostragem do comportamento em sequência, além de permitir a obtenção de grandes amostras de comportamento social, pode favorecer o registro de sequências de interação, entre indivíduos ou mesmo entre comportamentos (Altmann 1974). O comportamento de forrageio de Tursiops truncatus foi investigado, sendo demonstrado a posição de um conjunto de comportamentos específicos em sequências bem sucedidas, através da
análise de probabilidade condicional, baseada na ocorrência do comportamento de captura de presa (Nowacek 2002). A relação entre cinco categorias comportamentais de golfinhos de Hector (Cephalorhynchus hectori) também foi investigada a partir de sequências comportamentais. A análise de sequência e o contexto comportamental forneceram insights sobre as interações e a estrutura social dos grupos (Slooten 1994). Análises de sequência comportamental em cetáceos também foram utilizadas para identificar possíveis alterações comportamentais causadas pelo turismo de observação (Tursiops spp.: Lusseau 2003; Orcinus orca: Williams et al. 2006; Lagenorhynchus obscurus: Dans et al. 2008).
O boto-cinza, Sotalia guianensis, é uma das menores espécies da família Delphinidae, possuindo ampla distribuição ao longo da costa atlântica tropical e subtropical da América do Sul e Central (Borobia et al. 1991; Flores 1999; Carr e Bonde 2000). Trata-se de uma espécie gregária, frequentemente associada a baías, enseadas e estuários. O boto-cinza apresenta um amplo repertório comportamental, com complexas estratégias de forrageio, que podem variar de movimentos extremamente coordenados entre os membros do grupo até a utilização de saltos e batidas de caudal para contenção de presas (Rossi-Santos e Flores 2009). Recentemente, diferenças comportamentais quanto ao tamanho e a composição dos grupos destes animais têm sido apontadas. O forrageio, incluindo a alimentação, são frequentemente observados em indivíduos sozinhos, enquanto o deslocamento e o repouso são comumente observados em indivíduos em grupo. Durante o forrageio, grupos de indivíduos de mesma faixa etária também apresentaram maior sincronia, do que grupos de indivíduos de faixas etárias diferentes (Tosi e Ferreira 2010).
O presente estudo tem como principal objetivo investigar a relação entre a composição do grupo e o padrão comportamental dos animais. Para tanto, investigamos
a sequência comportamental de botos-cinza em indivíduos sozinhos e em grupo e em grupos homogêneos e heterogêneos e predizemos que: (i) maiores probabilidades de ocorrência de forrageio e alimentação serão obtidas para indivíduos sozinhos, devido à competição por interferência ou exploração, enquanto probabilidades de ocorrência de repouso serão maiores em indivíduos em grupo, devido ao caráter de vulnerabilidade do repouso (Heithaus e Dill 2002), (ii) grupos heterogêneos apresentarão um repertório comportamental mais amplo do que grupos homogêneos, devido à complexidade e a diversidade de comportamentos que podem surgir no momento de interação entre indivíduos de diferentes faixas etárias, (iii) maiores probabilidades de ocorrência de forrageio e alimentação serão obtidas para grupos homogêneos, quando comparados a grupos heterogêneos, devido ao baixo custo de sincronização entre indivíduos de mesmo fenótipo (ver Conradt e Roper 2000) e as diferenças em habilidade competitiva entre adultos e juvenis e (iv) maiores probabilidades de ocorrência de socialização serão obtidas para grupos heterogêneos, devido ao caráter de aprendizagem e ao fortalecimento das relações sociais entre indivíduos de diferentes faixas etárias (ver Mann e Smuts 1999).
Métodos
Área de estudo
A área de estudo compreende uma unidade de conservação de uso sustentável denominada REFAUTS (Reserva de Fauna Costeira de Tibau do Sul, Decreto Municipal nº 14, 17.03.2006), na costa sul do estado do Rio Grande do Norte. A região apresenta um clima tropical úmido, com pluviosidade média anual de 1500 mm. Duas
estações do ano podem ser identificadas: seca (setembro a fevereiro) e chuvosa (março a agosto), com temperatura média anual de aproximadamente 25ºC (EMPARN 2009).
A enseada do Madeiro (~ 4 km x 0,6 km), praia de Pipa (6º13’S, 35°04’W, Fig. 1), é constituída por formações rochosas de arenito, sofre influência direta das variações da maré e apresenta profundidades em torno de 6 m. A enseada é protegida de ventos fortes e correntes marítimas.
Coleta de dados
A partir de um mirante à aproximadamente 25 m acima do nível do mar, localizado na enseada do Madeiro, realizamos observações sistemáticas de botos-cinza. Entre dezembro de 2007 e fevereiro de 2009, e entre 0600 h e 1600 h, realizamos registros comportamentais em condições de visibilidade favoráveis à observação, com o auxílio de um binóculo Bushnell (7 x 50), um palmtop e um cronômetro.
Fig. 1 Área de estudo. Enseada do Madeiro, praia de Pipa, Rio Grande do Norte, Brasil. O círculo preto mostra a posição aproximada do observador na enseada.
O comportamento predominante da maioria dos membros do grupo foi adaptado de outros autores (Mann e Smuts 1999; Lusseau 2003) e classificado via grupo focal (Altmann 1974; Mann 1999) em um dos cinco estados: Forrageio (ou procura por
alimento) - caracterizado por uma natação não-direcional no interior da enseada. Neste
comportamento não estão inclusos os eventos de alimentação, apenas o comportamento de busca por alimento. Alimentação - caracterizado por eventos de perseguição, bote, manipulação e/ou ingestão da presa. Os indivíduos do grupo podem se mover em várias direções, sem cooperação aparente, ou podem ainda encurralar as presas, direcionando- as para águas rasas. Deslocamento - natação caracterizada pelo movimento uniforme e direcional, resultante da mudança de posição do animal de uma área a outra. O comportamento de deslocamento é caracterizado principalmente pela entrada e saída dos animais na enseada ou pelo comportamento de evitação à aproximação das embarcações. Socialização - caracterizado por altos níveis de atividade e intenso contato físico entre os indivíduos. Neste comportamento os animais podem permanecer mais tempo na superfície. Repouso - deslocamento lento ou ausência de deslocamento, com sincronização, na maioria das vezes, de intervalos respiratórios.!
O estado comportamental predominante do grupo focal foi registrado a cada 2 min e definido como mutuamente exclusivo. Este intervalo é suficiente para garantir a independência amostral dos registros (Queiroz e Ferreira 2008). Denominamos grupo um conjunto de golfinhos observados em aparente associação, movendo-se na mesma direção e frequentemente, mas nem sempre, engajados no mesmo comportamento (Shane 1990). A faixa etária dos indivíduos foi determinada em três classes, a partir de observações visuais e de acordo com as estimativas de tamanho do corpo do animal: adulto, juvenil (cerca de 3/4 do corpo de um animal adulto) e filhote (cerca de 1/2 do corpo de um animal adulto). Grupos foram classificados quanto ao número de
indivíduos: sozinho (contendo apenas um indivíduo) e grupo (contendo dois ou mais indivíduos) e quanto à sua composição: homogêneo (compostos apenas por adultos) e heterogêneo (grupo de adultos e juvenis, adultos e filhotes, e adultos, juvenis e filhotes). Grupos de juvenis e de juvenis e filhotes foram raros e, portanto, não foram incluídos nas análises. Foram investigados apenas os grupos visualmente isolados de outros grupos por pelo menos 200 m.
Análise de dados
Com o intuito de avaliar o padrão comportamental de botos-cinza de acordo com o tamanho e a composição do grupo, transformamos sequências comportamentais, observadas em cada grupo, em uma matriz de transição de 1ª ordem (comportamento precedente versus comportamento subsequente). Assim, obtivemos uma matriz para cada condição de grupo investigada: sozinho, grupo, homogêneo e heterogêneo. Para avaliar diferenças significativas entre transições comportamentais, observadas em cada condição de grupo, utilizamos o teste binomial Z-score. O teste Z-score considera não apenas a frequência dos comportamentos precedentes e subsequentes, mas também a dependência entre estes, usando probabilidade condicional para ajustar tal dependência (Bakeman e Gottman 1986; ver Nowacek 2002). O Z-score pode ser calculado a partir da seguinte equação:
P(t/g) = probabilidade de ocorrência do comportamento t, dada a ocorrência do
comportamento g; P(t) = probabilidade de ocorrência do comportamento t; P(g) = probabilidade de ocorrência do comportamento g e N = número total de transições comportamentais de t a g.
Quando o tamanho da amostra é maior do que 25 e N * P(t/g) {1 – P(t/g)} > 9, a distribuição binomial se aproxima da distribuição normal. Se esta condição é aceita, então quando se obtém Z $ 1,96, a ocorrência observada é significativamente diferente da hipótese nula (Bakeman e Gottman 1986). De acordo com a hipótese nula dois comportamentos não são sequencialmente relacionados.
As matrizes de transição de 1ª ordem também foram usadas para identificar rotinas comportamentais através do método Directed Tree (ou árvore dirigida), associado ao software livre EthoSeq (Japyassú et al. 2006), disponível em
http://www.assis.unesp.br/cats/ethoseq.htm. A análise de árvore dirigida é um procedimento de busca de uma árvore, baseado na teoria de grafos, no qual as transições representadas são aquelas que maximizam as probabilidades de transição entre todas as categorias comportamentais. O método é baseado na enumeração dos caminhos elementares mais prováveis entre dois atos comportamentais, permitindo uma representação gráfica hierárquica parcimoniosa das associações sequenciais mais importantes entre comportamentos de uma matriz de transição. A análise de árvore dirigida não procura o próximo elemento real (estatisticamente significativo) em uma sequência de comportamentos, mas sim o elemento mais provável (Japyassú et al. 2006). Como resultado, o software EthoSeq produz N árvores source e sink, onde N é o número de comportamentos incluídos na análise. Como requerimento do método de árvore dirigida as células da diagonal na matriz de transição foram substituídas pelo valor zero (mais detalhes em Japyassú et al. 2006).
Dados comportamentais também foram incorporados ao software SPSS 18 (SPSS Inc, Chicago, Il.) para a análise estatística. O teste paramétrico t (bootstrap baseado em 1000 amostras; Davison e Hinkley 1997) foi usado para testar diferenças de tamanho em grupos homogêneos e heterogêneos e o post hoc teste de Tamhane foi usado para realizar múltiplas comparações de estabilidade (duração contínua em min) entre comportamentos. O nível de significância mínimo de 0,05 foi considerado neste estudo para rejeição da hipótese nula. Todas os grupos de boto-cinza incluídos neste estudo foram observados na ausência de embarcações, como forma de garantir que os resultados obtidos não foram influenciados pela presença dos barcos (ver Lusseau 2003; Williams et al. 2006; Dans et al. 2008). Valores médios são acompanhados de seus respectivos desvios-padrão. Intervalos de confiança da média a 95% (IC) também são apresentados.
Resultados
Nós observamos 658 grupos em 176 dias de amostragem, totalizando 1223 horas de esforço. Deste total, os botos-cinza estiveram presentes em 933 horas (76%). Na praia de Pipa, indivíduos em grupo foram mais comuns do que indivíduos sozinhos, e grupos heterogêneos foram mais comuns e significativamente maiores (IC = 3,6 – 3,7) do que grupos homogêneos (IC = 2,6 – 2,9, teste t = -9,99, df = 791,7, P = 0,001, Fig. 2).
Foram registradas 734 transições comportamentais para indivíduos sozinhos e 4821, para indivíduos em grupo. 541 transições comportamentais foram registradas para grupos homogêneos e 4225, para grupos heterogêneos.
Fig. 2 Número de indivíduos em amostragens de 2 min para os quatro tipos de composição de botos-cinza investigados: sozinho, grupo, homogêneo e heterogêneo.
Box plots representam mediana, quartiles e valores mínimo e máximo. Círculos
representam outliers. Os valores extremos não são mostrados. Os tamanhos das amostras são indicados ao longo do eixo x.
Estabilidade comportamental
A análise de comparação múltipla entre valores de estabilidade comportamental, obtidos para cada um dos cinco estados investigados, apontou que o repouso e o forrageio apresentaram duração contínua significativamente mais longa (Xrepouso = 9,7 min ± 6,7, Xforrageio = 9,3 min ± 9,7) do que os demais comportamentos (Tabela 1). A alimentação foi o estado comportamental com menor duração contínua (X = 2,7 min ± 1,6). Não foram obtidas diferenças significativas em relação à estabilidade comportamental
estimada em indivíduos so inos e em grupo (Teste t =0,801, df = 1777, P = 0,42, Fig.
3A), tampouco foram obtidas diferenças significativas entre grupos homogêneos e heterogêneos (Teste t = -1,11, df = 1634, P = 0,24, Fig. 3B).
Análise de Z-score
A partir da análise de Z-score, foram detectadas seis sequências comportamentais significativas para indivíduos s s (Z-score > 1,96). Duas destas,
‘repouso-repouso’ e ‘alimentação-forrageio’, apresentaram Z-score superiores a 14 (Fig. 4A). Indivíduos em grupo apresentaram um repertório mais amplo, com 10 sequências significativas, e maiores valores de Z-score para as sequências ‘repouso-repouso’ e
Ô ialização-socialização’ (Fig. 4B). Quando comparamos a sequência comportamental
de grupos homogêneos e heterogêneos, este último apresentou um repertório mais amplo do que o primeiro, com 10 sequências comportamentais significativas. Em
g heterogêneos, as sequências com maiores probabilidades de ocorrência foram as
mesmas registradas para a condição grupo, com valores de Z-score bastante similares (Fig. 5B). Contudo, homogêneos apresentaram maiores valores de Z-score para
Tabela 1. Análise de múltiplas comparações, entre duração contínua (em minutos) de estados comportamentais observados em boto-cinza (Sotalia guianensis). Na tabela são apresentados a estabilidade média (EM) para o comportamento i ± desvio-padrão, o tamanho da amostra (N), a diferença entre estabilidades médias dos comportamentos i e j, o erro-padrão (EP) e a significância do post hoc teste de Tamhane.
Comportamento i EM ± DP (N) Comportamento j Diferença entre EM (i-j) EP Sig. Alimentação 2,7 ± 1,6 (516) Deslocamento -0,1 0,2 P = 1,00 Socialização -1,9 0,3 P < 0,001 Deslocamento 2,8 ± 1,8 (138) Socialização -1,8 0,3 P < 0,001 Repouso -6,9 1,1 P < 0,001 Socialização 4,6 ± 3,7 (183) Repouso -5,1 1,1 P < 0,001 Forrageio -4,7 0,4 P < 0,001 Forrageio 9,3 ± 9,7 (902) Alimentação 6,5 0,3 P < 0,001 Deslocamento 6,5 0,4 P < 0,001 Repouso 9,7 ± 6,7 (40) Forrageio 0,4 1,1 P = 1,00 Alimentação 7,0 1,1 P < 0,001
Fig. 3 Estabilidade comportamental (duração contínua em minutos) dos cinco estados comportamentais investigados (alimentação, deslocamento, socialização, forrageio e repouso) em indivíduos sozinhos e em grupo (A) e em grupos homogêneos e heterogêneos (B) de botos-cinza. Box plots representam mediana, quartiles e valores mínimo e máximo. Os valores extremos e os outliers não são mostrados. Os tamanhos das amostras são indicados ao longo do eixo x.
Fig. 4 Valores de Z-score calculados a partir de probabilidades de transição comportamental de botos-cinza (Sotalia guianensis) sozinhos (A) e em grupo (B). O início e o final das setas indicam o início e o final da sequência comportamental. Setas circulares indicam a sequência de um comportamento seguido por ele mesmo. Os seguintes comportamentos foram avaliados: FO (forrageio), TR (deslocamento), RE (repouso), SO (socialização) e FE (alimentação).
Fig. 5 Valores de Z-score calculados a partir de probabilidades de transição comportamental de botos-cinza (Sotalia guianensis) em grupos homogêneos (A) e heterogêneos (B). O início e o final das setas indicam o início e o final da sequência comportamental. Setas circulares indicam a sequência de um comportamento seguido por ele mesmo. Os seguintes comportamentos foram avaliados: FO (forrageio), TR (deslocamento), RE (repouso), SO (socialização) e FE (alimentação).
Rotina comportamental
O software EthoSeq gerou rotinas compostas por três estados comportamentais para cada uma das condições de grupo investigadas. Novamente, o repertório comportamental foi mais amplo para indivíduos em grupo (11 rotinas), do que para indivíduos sozinhos (4 rotinas). Três rotinas finalizadas em repouso foram registradas para indivíduos em grupo, todas com probabilidades de ocorrência superiores a apresentada para a condição sozinho. Contudo, indivíduos sozinhos apresentaram as maiores probabilidades de ocorrência de rotinas finalizadas em alimentação (Fig. 6). Grupos homogêneos e heterogêneos diferiram quanto ao número, tipo e probabilidade de ocorrência das rotinas comportamentais geradas pelo EthoSeq (Fig. 7). Grupos heterogêneos apresentaram um repertório mais amplo, formado por 11 rotinas. Neste tipo de grupo foram identificadas três rotinas comportamentais finalizadas em socialização, todas com probabilidades de ocorrência superiores a 15%, contra duas rotinas registradas em grupos homogêneos, com probabilidades inferiores a 4%. Contudo, maiores probabilidades para duas rotinas finalizadas em alimentação foram registradas para grupos homogêneos (‘socialização-forrageio-alimentação’: 58,1% e ‘deslocamento-forrageio-alimentação’: 53%), quando comparadas as obtidas para grupos heterogêneos (53% e 45,8%, respectivamente).
Fig. 6 Rotinas comportamentais de botos-cinza (Sotalia guianensis) obtidas para indivíduos sozinhos (A) e em grupo (B). Cada rotina é composta por três comportamentos (de cinco possibilidades) em sequência (fo – forrageio, so – socialização, re – repouso, tr – deslocamento e fe – alimentação) e sua respectiva probabilidade de ocorrência. O início e o final da seta mostram o início e o final da rotina. Diferentes tracejados de linha representam diferentes rotinas. As rotinas foram obtidas a partir de uma matriz de transição de 1ª ordem e geradas por uma árvore source (ver mais detalhes no texto).
Fig. 7 Rotinas comportamentais de botos-cinza (Sotalia guianensis) obtidas para grupos homogêneos (A - apenas adultos) e heterogêneos (B – adultos e juvenis, adultos e filhotes, e adultos, juvenis e filhotes). Cada rotina é composta por três comportamentos (de cinco possibilidades) em sequência (fo – forrageio, so – socialização, re – repouso, tr – deslocamento e fe – alimentação) e sua respectiva probabilidade de ocorrência. O início e o final da seta mostram o início e o final da rotina. Diferentes tracejados de linha representam diferentes rotinas. As rotinas foram obtidas a partir de uma matriz de transição de 1ª ordem e geradas por uma árvore source (ver mais detalhes no texto).
Discussão
Estabilidade comportamental
A análise de estabilidade comportamental permitiu que os comportamentos investigados pudessem ser caracterizados quanto a sua duração nas diferentes composições de grupo. Os comportamentos de repouso e forrageio tiveram maior duração contínua, quando comparados aos demais comportamentos analisados. A duração contínua do repouso foi alta em todas as composições de grupo, permitindo uma melhor caracterização do comportamento e evidenciando a importância desta enseada como área de descanso dos botos-cinza. Por outro lado, já era esperado que os comportamentos de alimentação e deslocamento apresentassem menor duração contínua. Na praia de Pipa, o comportamento de alimentação é caracterizado principalmente por eventos de perseguição rápida, seguidos de captura de presa, enquanto o deslocamento é mais comum nos momentos em que os animais entram ou saem da enseada. Vale ressaltar que devido à pequena dimensão da enseada, esses eventos de entrada ou saída tornam-se