Resumo
A sincronia comportamental é um estado facilmente identificado e amplamente difundido entre os grupos animais e ocorre quando dois ou mais indivíduos realizam o mesmo comportamento ao mesmo tempo. Nós investigamos intervalos respiratórios em três diferentes composições de grupo: sozinho, grupo sem filhote e grupo com filhote. Foram realizadas observações sistemáticas de botos-cinza na enseada do Madeiro, entre outubro de 2007 e outubro de 2008. Nós registramos intervalos respiratórios de indivíduos sozinhos e de grupos sincrônicos, bem como composição, comportamento e localização destes indivíduos na área de estudo. Parte da área de estudo (área de maior acuidade visual, a partir da plataforma de observação) foi subdividida em nove subáreas, de acordo com a profundidade e proximidade ao curral (área comumente utilizada para encurralamento e captura de presas). Os episódios de respiração envolveram grupos de um a cinco indivíduos e os intervalos respiratórios tiveram duração média de 28,2 ± 14,8 s, variando de 2 s a 163 s. Estes intervalos variaram significativamente de acordo com a composição e o comportamento do grupo. A presença de filhotes no grupo foi determinante para as reduções significativas dos intervalos respiratórios. Independente do tipo de grupo, os maiores intervalos respiratórios foram registrados durante o repouso. Indivíduos sozinhos usaram preferencialmente subáreas associadas ao encurralamento e captura de presas, enquanto indivíduos em grupos sincrônicos utilizaram áreas mais centrais. De acordo com nossos resultados, a sincronia respiratória parece ser um estado de maior afinidade entre os membros do grupo, no qual os indivíduos compartilham os benefícios da vida em grupo.
Palavras-chave: intervalo respiratório, preferência de área, sincronia comportamental, vida em grupo.
Introdução
A sincronia comportamental é um estado facilmente identificado e amplamente difundido entre os grupos animais (e.g. insetos: Buck 1988; aves: Takahashi et al. 2004; ungulados: Conradt e Roper 2000; primatas: King e Cowlishaw 2009 e cetáceos: Connor et al. 2006) e ocorre quando dois ou mais indivíduos realizam o mesmo comportamento ao mesmo tempo. A sincronia comportamental pode maximizar os benefícios da vida em grupo, sendo desencadeada por processos ambientais ou sociais (King e Cowlishaw 2009). Mais especificamente, a sincronia comportamental pode favorecer: a proteção dos filhotes (Whitehead 1996); a coesão do grupo (Côté et al. 1997); o aumento da eficiência de natação, especialmente em filhotes (Mann e Smuts 1999); a defesa contra ameaça antrópica (Hastie et al. 2003; Tosi e Ferreira 2008); o fortalecimento das relações sociais (Connor et al. 2006; Sakai et al. 2010) e a promoção da cooperação (Perelberg e Schuster 2008).
Entretanto, a sincronia também impõe custos (ver McNamara et al. 1987), já que os requerimentos energéticos e os riscos de predação podem diferir entre os indivíduos. Ao sincronizar seu comportamento com parceiros de diferentes classes etárias, sexo ou tamanho (grupos heterogêneos), os indivíduos podem comprometer seu próprio orçamento comportamental. Assim, diferenças nos custos de sincronização comportamental podem favorecer a predominância de grupos homogêneos na população (Conradt e Roper 2000; Ruckstuhl e Neuhaus 2001). O tipo de hábitat e as taxas de movimento do grupo também podem afetar a medida com que um indivíduo sincroniza
seu comportamento com o de outros membros do grupo (Ruckstuhl e Neuhaus 2001; King e Cowlishaw 2009). Por exemplo, ungulados em grupos nos quais os indivíduos tinham o mesmo tamanho de corpo permaneceram mais sincronizados com os membros de seu grupo do que os indivíduos em grupos de tamanho diferente de corpo (Ruckstuhl e Neuhaus 2001). Em golfinhos Tursiops aduncus a respiração sincrônica foi mais comum em duplas de mesmo sexo e de mesma idade (Sakai et al. 2010) e em T.
truncatus, duplas de juvenis de mesmo sexo também mostraram maior sincronia,
quando comparado a duplas contendo machos e fêmeas adultos (Perelberg e Schuster 2008).
A respiração sincrônica em cetáceos ocorre quando dois ou mais indivíduos atravessam a superfície da água para respirar ao mesmo tempo. Em geral, indivíduos em sincronia respiratória permanecem muito próximos uns dos outros (até 2 m), com seus eixos corpóreos aproximadamente paralelos, se deslocam na mesma direção e se engajam no mesmo comportamento. Pares de mãe e filhote parecem sincronizar frequentemente sua respiração (Perelberg e Schuster 2008; Sakai et al. 2010), apresentando menores durações de mergulho, quando comparado a grupos sem filhote (Wursig 1978; Sinha et al. 2010). O motivo pelo qual os golfinhos sincronizam seus intervalos respiratórios ainda é incerto, contudo, a sincronia respiratória pode ser usada como uma forma indireta de medição de cooperação entre golfinhos (Perelberg e Schuster 2008) ou como um índice para medição de laços sociais (Sakai et al. 2010).
O boto-cinza, Sotalia guianensis, é uma pequena espécie da família Delphinidae, com ampla distribuição ao longo da costa da América do Sul e Central (e.g. Borobia et al. 1991; da Silva e Best 1996; Carr e Bonde 2000), sendo comumente associado a baías, enseadas e estuários. Tem hábitos gregários e uma organização social ainda pouco conhecida (ver Santos e Rosso 2008). Na praia de Pipa, os golfinhos permanecem
comumente sozinhos ou em pequenos grupos, utilizando a área principalmente para forrageio, socialização e repouso. Recentemente, foi descrita a tendência destes animais de formar grupos sincrônicos nas enseadas do Madeiro e do Curral, praia de Pipa (Tosi e Ferreira 2008)
Este estudo tem como principal objetivo investigar o intervalo respiratório em três diferentes composições de grupo: sozinho, grupo sem filhote e grupo com filhote. Nós predizemos que: (i) grupos com filhotes apresentarão menores intervalos respiratórios do que grupos sem filhote (ver Noren et al. 2002), devido ao ajuste para sincronização respiratória, realizado pelos indivíduos adultos e juvenis com o filhote, (ii) intervalos respiratórios serão maiores durante o repouso (ver Norris e Dohl 1980), como consequência do estado fisiológico dos animais e (iii) indivíduos sozinhos e em grupo sincrônico utilizarão preferencialmente subáreas diferentes na área de estudo. Na praia de Pipa, botos-cinza alimentam-se na maioria das vezes sozinhos (ver Pansard 2009) e, portanto, é esperado que estes façam uso preferencial de determinadas subáreas para alimentação.
Métodos
Área de estudo
A enseada do Madeiro (~ 4 km x 0,6 km), praia de Pipa (6º13’S, 35°04’W; Fig. 1) está inserida em uma unidade de conservação de uso sustentável denominada REFAUTS (Reserva de Fauna Costeira de Tibau do Sul, Decreto Municipal nº 14, 17.03.2006), com aproximadamente 536.000 ha, na costa sul do estado do Rio Grande do Norte. A praia sofre influência direta das variações da maré, apresenta profundidades em torno de 6 m e é constituída por enseada fechada e formações rochosas de arenito.
Coleta de dados
Observações sistemáticas de botos-cinza foram realizadas a partir de um mirante localizado na enseada do Madeiro, a aproximadamente 25 m acima do nível do mar, com o intuito de não interferir no padrão comportamental dos animais. As amostragens ocorreram em condições de visibilidade favoráveis à observação, com o auxílio de um binóculo Bushnell (7 x 50), um palmtop e um cronômetro. De outubro de 2007 a outubro de 2008, entre 0600 h e 1600 h, nós registramos intervalos respiratórios de indivíduos sozinhos e de grupos sincrônicos - dois ou mais golfinhos atravessaram a superfície da água e respiraram em um intervalo de até 2 s um do outro (ver Sakai et al. 2010). A respiração sincrônica envolvendo dois ou mais indivíduos foi registrada apenas quando a distância entre os golfinhos foi inferior a 2 m (ver Connor et al. 2006). Para cada observação, foram registrados: a composição de grupo, a duração do intervalo entre respirações, o comportamento predominante do grupo durante as respirações sincrônicas e a localização destes indivíduos na área de estudo. Parte da área de estudo (área de maior acuidade visual a partir da plataforma de observação) foi subdividida em nove subáreas5, de acordo com a proximidade ao curral6 (área comumente utilizada pelos golfinhos para o encurralamento e a captura de presas, localizada mais ao sul) e profundidade (variando de leste, mais raso, a oeste, mais profundo; Fig. 1).
!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!! 2
!Para a divisão e identificação das nove subáreas, foram usadas marcas naturais da falésia e estruturas de madeira das barracas na praia, que serviram também como marcas de orientação.
6
Embora a enseada do Curral e a subárea mais ao sul da enseada do Madeiro, também denominada de curral, tenham este nome, não há nenhuma estrutura física montada na região. Ambas recebem esse nome devido ao seu formato mais fechado e devido a facilidade de captura de peixes nestes locais.
Fig. 1 Área de estudo. Enseada do Madeiro, praia de Pipa, Rio Grande do Norte, Brasil. Em detalhe, na parte superior do mapa à direita, são mostradas as nove subáreas investigadas. As subáreas ‘a’ são popularmente conhecidas como curral. O círculo preto mostra a posição aproximada do observador na enseada.
O comportamento do grupo foi adaptado de outros autores (Mann e Smuts 1999; Lusseau 2003) e classificado via grupo focal (Altmann 1974; Mann 1999) em um dos quatro estados: Forrageio (ou procura por alimento) - caracterizado por uma natação não-direcional no interior da enseada. Neste comportamento não estão inclusos os eventos de alimentação, apenas o comportamento de busca por alimento. Alimentação - caracterizado por eventos de perseguição, bote, manipulação e/ou ingestão da presa. Os indivíduos do grupo podem se mover em várias direções, sem cooperação aparente, ou
podem ainda encurralar as presas, direcionando-as para águas rasas. Deslocamento - natação caracterizada pelo movimento uniforme e direcional, resultante da mudança de posição do animal de uma área a outra. O comportamento de deslocamento é caracterizado principalmente pela entrada e saída dos animais na enseada ou pelo comportamento de evitação à aproximação das embarcações. Repouso - deslocamento lento ou ausência de deslocamento, com sincronização, na maioria das vezes, de intervalos respiratórios.! O comportamento de socialização não foi investigado, porque durante este estado não observamos, em todo o período de estudo, a sincronia respiratória entre os indivíduos. O estado predominante do grupo focal foi registrado a cada intervalo respiratório e definido como mutuamente exclusivo. Denominamos grupo um conjunto de golfinhos observados em aparente associação, movendo-se na mesma direção e engajados no mesmo comportamento (modificado de Shane 1990). A faixa etária dos indivíduos foi determinada em três classes, a partir de observações visuais e de acordo com as estimativas de tamanho do corpo do animal: adulto, juvenil (cerca de 3/4 do corpo de um animal adulto) e filhote (cerca de 1/2 do corpo de um animal adulto). Botos-cinza foram classificados em três composições: indivíduo sozinho, grupo sem filhote e grupo com filhote.!
Análise estatística
Para comparação dos intervalos respiratórios entre diferentes tipos de composição e comportamentos, nós utilizamos a análise de variância one-way (ANOVA, com
bootstrap baseado em 1000 amostras, Davison e Hinkley 1997). Posteriormente,
utilizamos o post hoc teste de Tamhane (igualdade de variância não assumida) para
utilizados para comparação do uso da área por indivíduos sozinhos e em grupo. O nível de significância mínimo de 0,05 foi considerado neste estudo para rejeição da hipótese nula. Valores médios são acompanhados de seus respectivos desvios-padrão e intervalos de confiança da média a 95% (IC) também são apresentados. O turismo de observação de golfinhos afetou a duração dos intervalos respiratórios (Teste t = -4,21, df = 1617,5,
P < 0,001, bootstrap baseado em 1000 amostras), aumentando significativamente a sua
duração (ICsem_barco = 27,7 – 28,7, ICcom_barco = 29,7 – 31,7), e portanto dados registrados na presença dos barcos foram excluídos das análises. Todas as análises foram realizadas no software SPSS 18 (SPSS Inc, Chicago, Il.).
Resultados
As amostragens ocorreram em 54 dias, totalizando 324 horas de esforço. Deste total, golfinhos sozinhos ou em grupo sincrônico foram observados durante aproximadamente 25 horas. Foram registrados 132 episódios de frequência respiratória (média geral = 11,6 ± 11,6 min, variando de 0,82 a 73,4 min), 62 episódios compreenderam indivíduos sozinhos, enquanto 70 compreenderam indivíduos em grupo sincrônico. Destes grupos, 82% continham filhotes. Os episódios de respiração sincrônica ocorreram em grupos de dois a cinco indivíduos.
Os intervalos respiratórios tiveram duração média de 28,2 ± 14,8 s, variando de 2 s a 163 s (Fig. 2). Estes intervalos variaram significativamente de acordo com a composição do grupo (Anova F = 40,6, df = 2, Fig. 3): grupos sem filhote apresentaram maiores intervalos respiratórios (IC: 33 – 36 s, P < 0,001) do que grupos com filhote (IC: 28,4 – 29,3 s) e indivíduos sozinhos (IC: 27,5 – 29 s).
Fig. 2 Distribuição de intervalos respiratórios de botos-cinza sozinhos e em grupos sincrônicos. Na figura são mostrados: duração média, desvio-padrão, tamanho da amostra e curva normal.
Fig. 3 Intervalos respiratórios de botos-cinza em três composições de grupo: sozinho, grupo sem filhote e grupo com filhote. Apenas grupos com respiração sincrônica foram investigados. Na figura são apresentados valores médios, intervalos de confiança e tamanho das amostras. Asterisco aponta diferenças significativas entre grupo sem filhote e as demais composições de grupo (P < 0,001).
Indivíduos sozinhos e grupos sincrônicos foram observados durante quatro estados comportamentais: deslocamento, forrageio, alimentação e repouso. Durante os três primeiros comportamentos, botos-cinza apresentaram intervalos respiratórios muito similares, com 95% de intervalo de confiança variando entre 23,7 s e 31,1 s (Fig. 4). Contudo, o intervalo respiratório dos golfinhos foi significativamente maior durante o
comportamento de repouso (IC = 33,2 s – 35,9 s, ANOVA F = 37,9, df = 3, P < 0,001). A partir da investigação do orçamento comportamental de grupos sincrônicos, nós também registramos maiores frequências de ocorrência para os comportamentos de
forrageio e repouso ("2 = 3083,1, df = 3, P = 0,001, Fig. 5).
Fig. 4 Intervalos respiratórios de botos-cinza sozinhos e em grupo sincrônico durante quatro estados: deslocamento, forrageio, alimentação e repouso. Na figura são mostrados valores médios, intervalos de confiança da média a 95% e tamanho das amostras. Asterisco aponta uma diferença significativa entre o comportamento de repouso e os demais comportamentos (P < 0,001).
Nós também registramos diferenças significativas quanto ao uso de subáreas
pelos indivíduos. Indivíduos sozinhos foram mais comuns em todas as subáreas ‘a’ ("2 =
296,5, df = 8, N = 1157, P < 0,001), mais costeiras e denominadas de curral, enquanto grupos sincrônicos (N = 1659) foram mais comuns em todas as subáreas ‘b’, mais centrais, e na subárea ‘c2’ (Fig. 6).
Fig. 5 Orçamento comportamental de grupos sincrônicos de botos-cinza durante quatro comportamentos: forrageio, repouso, alimentação e deslocamento. Na figura são apresentados os intervalos de confiança da média a 95% e o tamanho das amostras. Asteriscos apontam diferenças significativas entre os comportamento de forrageio e repouso e os demais comportamentos (P < 0,001).
Fig. 6 Distribuição de presença de botos-cinza sozinhos e em grupo sincrônico nas subáreas amostradas (a1, a2, a3, b1, b2, b3, c1, c2 e c3) na enseada do Madeiro, praia de Pipa, durante as amostragens de intervalo respiratório. Intervalos de confiança da média a 95% são mostrados. Asteriscos apontam diferenças significativas quanto ao uso de subáreas pelos indivíduos nas duas condições: sozinho e em grupo (P < 0,001). Para mais detalhes sobre a localização das subáreas na área de estudo veja a figura 1.
Discussão
A partir da investigação dos intervalos respiratórios de indivíduos sozinhos e em grupo sincrônico, registramos um dos menores intervalos respiratórios para a espécie (X = 28 s), quando comparada a outras espécies de odontocetos (para uma revisão veja Marino et al. 2006). Além disso, 82% de todos os grupos de botos-cinza em respiração sincrônica continham filhotes. Esta frequência representa o dobro da frequência observada em grupos com filhotes sem sincronia respiratória (observação pessoal), o que pode estar refletindo uma relação entre sincronia e fortalecimento de laços sociais, principalmente entre adultos e filhotes (ver Sakai et al. 2010).
De acordo com a primeira predição, era esperado que grupos com filhotes apresentassem menores intervalos respiratórios do que grupos sem filhote. Na praia de Pipa, grupos com filhotes apresentaram os menores intervalos respiratórios, quando comparados às outras composições de grupo, o que pode indicar que indivíduos adultos e juvenis estão ajustando seus intervalos respiratórios aos dos filhotes para manter a sincronia do grupo. Menores durações de mergulho foram registradas para filhotes de golfinhos T. truncatus (Wursig 1978) e Platanista gangetica gangetica (Sinha et al. 2010). Embora estes filhotes sejam expostos ao mergulho imediatamente após o nascimento, a baixa capacidade de armazenamento de oxigênio no sangue limita a capacidade de mergulho nestes animais. A capacidade de mergulho similar a de um indivíduo adulto só será alcançada a partir do terceiro ano de vida (Noren et al. 2002).
De acordo com a segunda predição, nós esperávamos obter maiores intervalos respiratórios durante o repouso como consequência da baixa taxa metabólica desses animais (Mukhametov 1985), o que de fato ocorreu. A relação entre sincronia, maior duração de mergulho e repouso foi apontada inicialmente para o golfinho-rotador,
Stenella longirostris, nas ilhas do Havaí (Norris e Dohl 1980). A relação entre repouso e
sincronia também foi apontada para o golfinho T. truncatus durante a descrição de dois padrões de repouso: repouso em natação lenta e repouso na superfície, sem deslocamento (Gnone et al. 2001).
Esperávamos que indivíduos sozinhos e em grupo sincrônico utilizassem preferencialmente subáreas diferentes na enseada do Madeiro (Predição 3). Na praia de Pipa, botos-cinza alimentam-se preferencialmente sozinhos (Pansard 2009), assim, esperávamos que estes fizessem uso de determinadas subáreas para alimentação, o que de fato ocorreu. Indivíduos sozinhos utilizaram mais as subáreas ‘a’, comumente associadas ao encurralamento e a captura de presas, enquanto indivíduos em grupo utilizaram as subáreas ‘b’, mais centrais, e a subárea ‘c2’. As subáreas ‘a’ são popularmente conhecidas pelos pescadores locais como curral, justamente por facilitar o aprisionamento e a captura de peixes. O uso preferencial das subáreas ‘b’ pelos indivíduos em grupo sincrônico pode estar refletindo um balanço entre distribuição de atividade antrópica na enseada (barcos de turismo, surfistas e banhistas), áreas adequadas para o repouso (comportamento comum em grupos sincrônicos) e protegidas de ventos fortes e correntes marinhas. Além disso, o uso preferencial das subáreas ‘b’ pode ser um reflexo de diferentes estratégias de captura de presas. Quando os indivíduos estão sozinhos, a prática de encurralamento de presas pode ser mais eficaz. Por outro lado, quando estão em grupo, é provável que a técnica mais eficaz seja a de perseguição de peixes em subáreas intermediárias (e.g. b3 e b2), forçando-os até a subárea b1, na arrebentação, quando então capturam a presa. Uma outra possibilidade para o uso preferencial de determinadas subáreas por indivíduos sozinhos e grupos sincrônicos pode ser resultado do revezamento entre adultos na associação com filhotes. O revezamento se dá quando um dos adultos se afasta do filhote para, por exemplo,
forragear nas subáreas a, enquanto o outro adulto permanece com o filhote nas subáreas b (Gondim 2006).
Em resumo, botos-cinza apresentaram um dos menores intervalos respiratórios, quando comparados a outras espécies de odontocetos, e estes variaram de acordo com o tipo de composição de grupo e comportamento. A presença de filhotes no grupo foi determinante para as reduções significativas de intervalos respiratórios e o comportamento de repouso foi caracterizado pelos maiores intervalos respiratórios. Indivíduos sozinhos usaram preferencialmente subáreas associadas ao encurralamento e a captura de presas. Finalmente, corroborando as ideias propostas por Perelberg e Schuster (2008) e Sakai e colaboradores (2010), a respiração sincrônica parece ser um estado de maior afinidade entre os membros do grupo, no qual os indivíduos compartilham os benefícios da vida em grupo.
Referências
Altmann J (1974) Observational study of behavior: sampling methods. Behaviour 49:227–267
Borobia M, Siciliano S, Lodi L, Hoek W (1991) Distribution of the South American dolphin Sotalia fluviatilis. Can J Zool 69:1025–1039
Buck J (1988) Synchronous rhythmic flashing in fireflies II. Q Rev Biol 63:265-289
Carr T,Bonde RK (2000) Tucuxi (Sotalia fluviatilis) occurs in Nicaragua, 800km of its
Connor RC, Smolker R, Bejder L (2006) Synchrony, social behavior and alliance affiliation in Ian Ocean bottlenose dolphins, Tursiops aduncus. Anim Behav
72:1371–1378
Conradt L, Roper TJ (2000) Activity synchrony and social cohesion: a fission-fusion ml. Proc R Soc Lond B: Biol Sci 267:2213–2218
Côté SD, Schaefer JA, Messier F (1997) Time budgets and synchrony of activities in muskoxen: the influence of sex, age, and season. Can J Zool 75:1628–1635
da Silva VMF, Best RC (1996) Sotalia !uviatilis. Mamm Species 527:1–7
Davison AC, Hinkley DV (1997) Bootstrap methods and their application. Cambridge University Press, Cambridge
Gnone G, Benoldi C, B i B, Fognani P (2001) Observations of rest behaviours
in captive bottlenose dolphins (Tursiops truncatus). Aquatic Mammals 27.1:29–33
Gondim MA (2006) Cuidado ao filhote de boto cinza, Sotalia guianensis (van Benédén, 1864). Dissertação de mestrado, Universidade Federal do Rio Grande do Norte!
Hastie GD, Wilson B, Tufft LH, Thompson PM (2003) !"#t$enose d" $phins increase
breathing synchrony in response to boat traffic. Mar Mamm Sci 19:74–84
King A J % Cow& '(haw ) (2009) All together now: behavioural synchrony in baboons.
Anim Behav 78:1381–1387
Lusseau D (2003) Effects of tour boats on the behavior of bottlenose dolphins: using Markov chains to model anthropogenic impacts. Conserv Biol 17:1785*1793
Mann J (1999) Behavioral sampling methods for cetaceans: a review and critique. Mar Mamm Sci 15:102*122
Mann J, Smuts BB (1999) Behavioral development in wild bottlenose dolphin newborns (Tursiops sp.). Behaviour 136:529–566
Marino L, Sol D, +oren - .Lefebvre L (2006) Does diving limit brai/0iz1i/c1 2ac1a/0?
Ma3Mamm4ci 22:413–425
McNamara JM, Mace RH, Houston AI (1987) Optimal daily routines of singing and foraging in a bird singing to attract a mate. Behav Ecol Sociobiol 20:399#405
5ukhametov LM (1985) Unihemispheric slow wave sleep in the brain of dolphins and
seals. In: Inoué S, Borbély AA (eds) VNU Science Press. pp 67–75
Noren SR, Lacave G, Wells RS, Williams TM (2002) The development of blood oxygen
stores in bottlenose dolphins (Tursiops truncatus): implicati67896:div; 7< >apa >ity.
J Zool (Lond) 258:105–113
Norris KS, Dohl TP (1980) Behavior of the Hawaiian spinner dolphin, Stenella
longirostris. Fish Bull US 77:821–849
Pa@Card DEH (2009) Ecologia alimentar do boto-cinza, Sotalia guianensis OQan
Benédén 1864), no litoral do Rio Grande do Norte, RN. Tese de doutorado.
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Perelberg A, Schuster R (2008) RSSVWX YZted breZthXng Xn bottleYS [e dol\ hX Y[ (Tursiops