C
OMPORTAMENTO SOCIAL DE BOTOS-
CINZA,
S
OTALIA GUIANENSIS,
NAPRAIA DE
P
IPA,
RN,
B
RASIL:
DINÂMICA,
SEQUÊNCIA,
SINCRONIA ERESPOSTAS AO TURISMO DE OBSERVAÇÃO
.
Diana G. Lunardi
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA !
DIANAGONÇALVESLUNARDI
ORIENTADORA:PROFªRENATA GONÇALVES FERREIRA
NATAL,2011
Título: Comportamento social de botos-cinza, Sotalia guianensis, na praia de Pipa, RN, Brasil: dinâmica, sequência, sincronia e respostas ao turismo de observação.
Data: 31 de março de 2011
Banca Examinadora:
_________________________________________ Profª Dra. Renata Gonçalves Ferreira
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (Orientadora)
_________________________________________ Profº Dr. Arrilton Araújo de Souza Universidade Federal do Rio Grande do Norte ________________________________________
Profª Dra. Maria Emília Yamamoto Universidade Federal do Rio Grande do Norte ________________________________________
Profª Dra. Regina H. Macedo Universidade de Brasília
_________________________________________ Profª Dra. Vera F. da Silva
Oxalá
Oxalá, me passe a dor de cabeça,
Oxalá, oxalá, o passo não me esmoreça;
Oxalá, o carnaval aconteça,
Oxalá, oxalá, o povo nunca se esqueça;
Oxalá, eu não ande sem cuidado,
Oxalá eu não passe um mau bocado;
Oxalá, eu não faça tudo à pressa,
Oxalá, meu futuro aconteça;
Oxalá, que a vida me corra bem,
Oxalá, oxalá, que a tua vida também;
Oxalá, o carnaval aconteça,
Oxalá, oxalá, o povo nunca se esqueça;
Oxalá, o tempo passe, hora a hora,
Oxalá, que ninguém se vá embora,
Oxalá, se aproxime o carnaval,
Oxalá, tudo corra, menos mal.
SUMÁRIO
Carta de Agradecimento 3
Nota 6
Resumo 7
Abstract 9
Breve Introdução 11
Referências 19
Manuscrito I: Dinâmica de fissão-fusão de botos-cinza, Sotalia guianensis, na praia de Pipa, RN, Brasil.
23
Resumo 24
Introdução 25
Métodos 29
Resultados 34
Discussão 45
Referências 53
Manuscrito II: Sequência comportamental de botos-cinza, Sotalia guianensis, na praia de Pipa, RN, Brasil.
62
Resumo 63
Introdução 64
Métodos 67
Resultados 72
Discussão 82
Manuscrito III: Sincronia respiratória em botos-cinza, Sotalia guianensis, na praia de Pipa, RN, Brasil.
93
Resumo 94
Introdução 95
Métodos 97
Resultados 101
Discussão 107
Referências 109
Manuscrito IV: Botos-cinza, Sotalia guianensis, de diferentes faixas etárias respondem de forma distinta ao turismo de observação?
113
Resumo 114
Introdução 115
Métodos 118
Resultados 125
Discussão 137
Referências 142
Conclusão 147
Prancha de fotos I 149
Prancha de fotos II 150
Recomendações para o ordenamento do turismo de observação na Reserva de Fauna Costeira de Tibau do Sul.
Carta de Agradecimento
Querida Vó Silvia,
Tenho sentido muita saudade. E há quanto tempo não envio notícias, não é?... creio que há exatamente três anos e meio!
Desde que deixei a Bahia e vim para o Rio Grande do Norte iniciei meus estudos com os golfinhos na praia de Pipa. Não foi um dos caminhos mais fáceis de se seguir,
mas certamente não me faltaram amigos nesta caminhada. No mirante do hotel Village Natureza, onde fiz as observações, contei com a companhia e o carinho de vários funcionários, especialmente do Joelson, do Raul e da Gil. Lucélia foi minha anjo da
guarda, sempre preocupada em achar uma casa confortável e tranquila para mim, e Glaucia foi minha amiga de campo, ao compartilhar as rizadas, noites de estudo e horas
de observação na enseada. Serei eternamente grata a minha grande companheira de enseada. Em Pipa também conheci a minha amiga colombiana, Carolina Giraldo e os meus amigos portugueses Rui Reis e Sandra Gaspar. Três amigos especiais que me inspiraram força nos momentos mais prazerosos, mas também nos momentos mais
difíceis.
Depois de um ano inteiro em Pipa era hora de voltar a Natal, voltar a UFRN...
Foi lá que conheci meus amigos paulistas Olívia de Mendonça e Tiago Eugenio e minha amiga potiguar, Aninha Karinne, três figuras encantadoras e excepcionalmente especiais. Trouxeram-me alegria, conforto, luz e graça durante nossos rápidos encontros
em Pipa, nos botecos ou no Campus. Ainda na UFRN tive a sorte de contar com o carinho e os ensinamentos de professores muito especiais – Arrilton Araújo, Bernadete
Três professores dos departamentos de matemática e estatística da UFRN, André Pereira, Paulo Lúcio e Moisés de Medeiros, também me fizeram ver o mundo com
outros olhos... com olhar de desespero!!! Meu Deus, como falamos línguas diferentes... Em nossas reuniões, os três foram extremamente carinhosos, cordiais e acima de tudo
pacientes com a minha vasta ignorância, e por essa razão serei sempre muito grata. Vó, durante o período de tese, fui orientada pela profa. Renata Ferreira. Confesso que não foi um processo fácil para nenhuma de nós duas, mas de alguma
forma, conseguimos superar os momentos difíceis, compartilhar os bons e dar a volta por cima. Renata me aceitou como sua orientanda, certa vez me recebeu em sua casa e
me apoiou fortemente nos momentos de crise. Inspirou-me com as teorias de Giraldeau, com os estudos de sequência e sincronia, com a vasta literatura de primatas e com as suas teorias de ‘co-existência’ e ‘co-operação’. E é por essa e outras razões que a
agradeço de todo coração por todos os momentos desta caminhada.
Não posso deixar de agradecer também ao CNPq, pela concessão da bolsa e taxa
de bancada. Sem o apoio financeiro, seria quase impossível realizar os estudos. Também recebi uma bolsa da Universidad Internacional Menéndez Pelayo em parceira com o prof. Peter Evans, para participar de um curso de biologia e conservação de
mamíferos marinhos em Valência, na Espanha. Foi uma experiência incrível e fascinante.
Vó, confesso a senhora que durante esses três anos e meio tenho visto pouco a família, mas tenho muito a agradecê-los, seja pelas orações, pela constante torcida, ou pela compreensão de que nunca posso ir nos natais ou nas semanas santas. Todos, sem
exceção, sempre me apoiaram. Serei sempre grata a minha mãe Ana, aos meus irmãos Davi, Daniel e Gabriel, a minha sogrinha Nilza, as tias Ecilene e Mira e aos meus
E o que falar do Vitor? Foi minha grande força e inspiração. Vitor é a luz que eu nem sabia que existia antes de conhecê-lo e tenho certeza de que não teria terminado o
doutorado se não o tivesse ao meu lado. Quantas lamentações e crises de choro ele suportou, quantas enxaquecas, dores de estômago e nos olhos ele amparou! Foi meu
braço direito e esquerdo, foi minha alegria e paz. Trouxe-me tudo o que tenho - amor, paz e força para continuar seguindo em frente. Quando eu já havia abandonado os estudos dos cetáceos, certo dia ele chegou devagarinho e me perguntou: é isso mesmo o
que quer? Você está feliz e será sempre feliz assim? Se sim, eu te apoiarei, mas se não, moverei o mundo para que volte aos seus estudos e seja sempre feliz... amor, muito
obrigada por tudo!
Vó, espero que esteja bem e que tenha gostado das notícias daqui... Que Deus abençoe todos nós.
Nota
Esta tese segue a formatação do periódico ‘Journal of Ethology’ e é apresentada na forma de capítulos.
A tese é composta de uma breve introdução sobre os aspectos evolutivos da vida
social, uma breve descrição da ordem Cetartiodactyla e a caracterização da atividade turística de observação de cetáceos, com destaque para a América Latina. A parte
principal da tese é composta de quatro capítulos, abordando os aspectos de dinâmica de fissão-fusão em botos-cinza (será submetido ao periódico Journal of Ethology), a sequência comportamental (submetido ao periódico Ethology), a sincronia respiratória
(será submetido ao periódico The Journal of Marine Animals & Their Ecology) e os efeitos da atividade turística de observação sobre esses animais (será submetido ao
periódico Biological Conservation). Finalmente é apresentada uma breve conclusão sobre o estudo do comportamento social dos botos-cinza na praia de Pipa, RN, Brasil. Vale destacar que todas as figuras desta tese estão em língua inglesa para facilitar o
Resumo
Animais sociais formam grupos que podem variar de temporários a permanentes.
Dependendo da natureza das relações sociais que se desenvolvem entre os indivíduos, grupos apresentam uma organização social particular e o resultado destas interações
moldarão o padrão comportamental desses animais. O presente estudo visa investigar: (i) a dinâmica de fissão-fusão de botos-cinza, por meio da análise de três dimensões do sistema social (variação na coesão espacial, variação no tamanho e na composição dos
grupos); (ii) a sequência, rotina e estabilidade comportamental; (iii) os intervalos respiratórios em grupos sincrônicos e (iv) as respostas comportamentais ao turismo de
observação. Observações sistemáticas de botos-cinza foram feitas a partir de um mirante localizado na enseada do Madeiro, praia de Pipa, a aproximadamente 25 m acima do nível do mar. As amostragens ocorreram entre dezembro de 2007 e fevereiro de 2009,
entre 0600 h e 1600 h e os grupos de boto-cinza foram investigados de acordo com seu tamanho (sozinho e em grupo) e composição (adultos, adultos e juvenis, e adultos e
filhotes). De acordo com a análise de dinâmica de fissão-fusão, botos-cinza mudaram sua composição frequentemente, modificando o tamanho dos grupos, em média, a cada 20 min. Mais de 50% dos indivíduos mantiveram distâncias de até 2 m entre si e novos
indivíduos foram atraídos ao grupo, principalmente durante alimentação, deixando-o durante o forrageio. Grandes grupos mostraram-se mais instáveis do que pequenos
grupos, enquanto grupos de adultos foram mais estáveis do que grupos de adultos e juvenis. De acordo com a análise de Z-score para investigação da sequência e rotina comportamental, indivíduos sozinhos estiveram mais envolvidos em comportamentos
de forrageio e alimentação, enquanto o repouso foi mais comum em indivíduos em
grupo. O forrageio e a alimentação foram mais comuns em grupos homogêneos
classes etárias) estiveram frequentemente envolvidos em socialização, apresentando um
repertório comportamental mais amplo. Os comportamentos de repouso e forrageio
apresentaram maior estabilidade (duração contínua em minutos), do que os demais
comportamentos. A análise de intervalos respiratórios em grupos sincrônicos apontou
diferenças significativas quanto ao tipo de comportamento, composição e preferência de
área. Durante o comportamento de repouso foram observados os intervalos respiratórios
de maior duração, e grupos com filhotes apresentaram menores intervalos do que grupos
sem filhotes. Indivíduos sozinhos preferiram áreas denominadas de ‘curral’,
frequentemente utilizadas para o encurralamento de peixes. A partir da análise de cadeia
de Markov, foram detectadas diferentes alterações comportamentais na presença dos
barcos, de acordo com o tipo de composição do grupo. Grupos de adultos sofreram a maior redução do repouso e o maior aumento do deslocamento. Adultos e juvenis
apresentaram maior redução da socialização, enquanto a probabilidade de transição comportamental deslocamento-deslocamento foi maior em grupos de adultos e filhotes.
Na presença dos barcos a estabilidade do repouso foi reduzida em um terço de sua duração original e o deslocamento aumentou mais do que o dobro em todas as composições de grupo. Os padrões comportamentais analisados são discutidos à luz dos
modelos socioecológicos sobre custos e benefícios da proximidade entre indivíduos e otimização comportamental. Ademais, mudanças significativas no padrão
comportamental indicam que os botos-cinza, na praia de Pipa, vêm sofrendo os efeitos do turismo, como consequência da violação das normas de conduta estabelecidas para a área de estudo.
Abstract
Social behavior of Guiana dolphins, Sotalia guianensis, at Pipa Beach, RN, Brazil:
dynamics, sequence, breathing synchrony, and responses to dolphin watching.
Social animals form groups that can range from temporary to permanent. Depending on the nature of the social relationships developed between individuals, groups present a
particular social organization and the effect of these interactions shapes the activity patterns of these animals. This study investigates: (i) fission-fusion dynamics of Guiana dolphins, through the analysis of three dimensions of the social system (variation in
spatial cohesion, variation in size and composition of groups), (ii) sequence, routine and behavioral stability, (iii) breathing intervals in synchronized groups and (iv) behavioral
responses of the animals to dolphin watching. Systematic observations of Guiana dolphins were made from a platform located in cliffs about 25 m above sea level that surround Madeiro Bay, Pipa Beach. Sampling occurred from December 2007 to
February 2009 between 0600 h and 1600 h, and the groups of Guiana dolphins were investigated according to their size (alone and group) and composition (adults, adults
and juveniles, and adults and calves). According to the analysis of fission-fusion dynamics, Guiana dolphin groups frequently changed their composition, modifying their patterns of spatial grouping and cohesion every 20 minutes on average. More than
50% of the individuals maintained a distance of up to 2 m from other group members and new individuals were attracted to the group, especially during feeding, leaving it for
involved in foraging and feeding, while resting was more common in groups. Foraging and feeding were more common in homogeneous groups (individuals of the same age
class), while heterogeneous groups (different age classes) were often involved in socialization, displaying a broader behavioral repertoire. Foraging and resting behavior
presented higher stability (continuous duration in minutes) than the other behaviors. The analysis of breathing intervals in synchronized groups showed significant differences depending on type of behavior, composition and area preference. During resting,
breathing intervals were of longer duration, and groups with calves showed shorter breathing intervals than groups without calves. Lone individuals also preferred areas
called ‘corral’, often used for the entrapment of fishes. The Markov chain analysis revealed behavioral changes in the presence of boats, according to the type of group composition. Groups composed of adults presented decreased resting and increased in
traveling during the presence of boats. Groups of adults and juveniles showed a massive reduction of socialization, while the behavior transition probability traveling-traveling
was higher in groups of adults and calves. In the presence of the boats, stability of resting was reduced by one third of its original duration and traveling more than doubled. The behavioral patterns analyzed are discussed in light of socio-ecological
models concerning costs and benefits of proximity between individuals and behavioral optimization. Furthermore, significant changes in behavioral patterns indicate that
Guiana dolphins, at Pipa Beach, have suffered the effects of tourism as a result of violation of rules of conduct established for the study area.
Breve Introdução
Evolução e Socialidade
Existem dois caminhos evolutivos favoráveis à vida social: o caminho parasocial, no qual a restrição de condições ambientais adequadas força a agregação de indivíduos, e o
caminho quasisocial, em que parentes mantém seus filhotes consigo para permanecerem juntos. Ambos os caminhos levam à evolução da socialidade (Danchin et al. 2008). Danchin e colaboradores também diferenciam dois caminhos para explicar porque os
indivíduos se agrupam. O primeiro deles e amplamente aceito, 'caminho funcional', considera a existência de benefícios que compensem os custos da vida em grupo. O
segundo, conhecido como 'caminho pelo produto', propõe que decisões individuais produzem grupos e estes são produtos de tomada de decisão de múltiplos indivíduos no mesmo espaço e ao mesmo tempo. Grupos de animais frequentemente necessitam tomar
decisões comuns, por exemplo, sobre quais comportamentos realizar, quando realizá-los e em qual direção tomar, entretanto pouco é conhecido sobre como grupos o fazem
(Conradt e Roper 2003).
Viver junto pode ser melhor do que viver sozinho, quando a razão
custo-benefício favorece a vida social em oposição a vida solitária (Alcock 2011). A ideia de que predação (Alexander 1974; Van Schaik 1983; Norris e Dohl 1980) e distribuição de recursos (e.g. Johnson et al. 2002) são os dois principais fatores responsáveis pela
variação na tendência a formação de grupo é amplamente aceita. Animais sociais frequentemente toleram a proximidade de outros membros de suas espécies, apesar da
Animais sociais formam grupos e interagem repetidamente. Dependendo da natureza das relações sociais que se desenvolvem, grupos apresentam uma determinada
forma de organização (e.g. mais hierárquica ou mais igualitária, mais coesa ou mais dispersa). Essas relações são influenciadas pelas características físicas do indivíduo e
pelo ambiente biótico e abiótico. Determinada distribuição de alimento e predadores, em conjunção com as demandas fisiológicas dos indivíduos, diferindo em tamanho de corpo, sexo e status reprodutivo, determinarão a frequência e a magnitude de interações
cooperativas e competitivas que ocorrerão. O resultado dessas interações repetidas moldará o padrão comportamental dos animais (Rubenstein 2001).
Observações de comportamento animal têm sugerido que a dinâmica de agregação é mais complexa do que o simples balanço entre custos e benefícios. As
diferenças genéticas e ontogenéticas entre indivíduos, bem como a influência de fatores ambientais, incluindo características demográficas e comportamentais da população – todos desempenham uma função (Gueron et al. 1996). A variabilidade comportamental
parece ser mantida por sua flexibilidade, no entanto esta não é infinita. Tanto a morfologia como a fisiologia e a genética frequentemente limitam as opções
comportamentais das espécies (Wrangham e Rubenstein 1986).
A estrutura espacial dos grupos surge de um grau de coordenação exibido pelos indivíduos que o compõem e determinadas populações podem mostrar uma grande
diversidade de geometrias quanto aos seus padrões de agrupamento animal. Embora possam existir exemplos contrários, muitas observações de dinâmica de pequenos e grandes grupos mostram que a coordenação é localmente controlada e que padrões de
larga escala podem formar-se espontaneamente pela ação de indivíduos em relação a apenas seus vizinhos ou a sinais ambientais locais (Gueron et al. 1996). Os fatores que
desenvolvimento, sazonalmente, ou momento a momento, e indivíduos frequentemente exibem respostas adaptativas a estas mudanças (Lima e Dill 1990).
O aumento do tamanho do cérebro relativo ao tamanho do corpo parece ser um fenômeno geral em mamíferos, e a tendência à encefalização está associada à
socialidade neste grupo animal. A partir de uma extensa literatura, associações entre tamanho relativo do cérebro em espécies existentes e correlações ecológicas e
comportamentais, incluindo características sociais, flexibilidade ecológica, resiliência, inovação e aprendizagem social têm sido identificadas (Schultz e Dunbar 2010). Relações sociais de longa duração baseadas no conhecimento individual são
particularmente predominantes em aves e mamíferos, comparado a outros animais, provavelmente porque espécies destes grupos têm habilidade cognitiva relativamente
avançada (Wrangham e Rubenstein 1986). Em alguns mamíferos sociais, a intensa discriminação baseada no parentesco ou na reciprocidade é comum. A habilidade de reconhecer outros indivíduos e de avaliar prováveis benefícios de determinados atos
podem ambos ser importantes, e diferenças na habilidade cognitiva contribuem para diferenças taxonômicas específicas (Conradt e Roper 2003).
A maioria das espécies de mamíferos é solitária ou forma grupos temporários.
As exceções são as ordens Primata, Chiroptera, Rodentia, uma espécie de Carnivora (leões) e a superordem Ungulata, que formam grupos sociais. Destas, apenas os
primatas e os cetáceos apresentam razão neocortical acima do esperado para o tamanho do corpo, o que os torna modelos atrativos para análises sobre evolução da socialidade, complexidade social e evolução da cognição. Entretanto, a maioria dos modelos e
hipóteses sobre este tema é baseada em dados de primatas. Esta pesquisa busca contribuir para este debate, oferecendo uma análise da dinâmica social e
A ordem Cetartiodactyla
A ordem Cetartiodactyla é o mais diverso grupo de mamíferos adaptados à vida marinha e conta com duas subordens com representantes atuais: Mysticeti, cetáceos sem dentes (com cerdas bucais) e Odontoceti, cetáceos com dentes. Há evidência de que alguns
misticetos ancestrais possuíam ambos dentes e cerdas bucais (Berta et al. 2006).
Flower (1883) foi o primeiro a propor uma forte relação entre cetáceos e ungulados. Esta ideia foi corroborada a partir de evidências no crânio e dentes por Van
Valen (1966) e Szalay (1969), que apontaram uma relação entre os cetáceos e um grupo extinto de ungulados, os mesonychian.
Os primeiros cetáceos são Archaeoceti, um grupo parafilético dos cetáceos. Os Archaeoceti evoluíram dos mesonychian condylarths. Os Archaeoceti provavelmente ocorreram do início ao médio Eoceno (52 !42 milhões de anos) na África e na América
do Norte (Berta et al. 2006). De acordo com o registro fóssil, misticetos e odontocetos divergiram de um ancestral comum Archaeoceti há aproximadamente 35 milhões de
anos (Barnes et al. 1985). A monofilia em odontocetos é amplamente aceita.
A maioria dos cetáceos são odontocetos, com aproximadamente 75 espécies
conhecidas, comparada a 12 ! 14 espécies de misticetos. Apresentam uma ampla diversidade de morfologias e variam de grandes animais como a cachalote (Physeter macrocephalus) a pequenos, como a toninha (Phocoena phocoena), o tucuxi (Sotalia
fluviatilis) e o boto-cinza (Sotalia guianensis). A família Delphinidae é a mais diversa e inclui 17 gêneros e 37 espécies viventes, incluindo golfinhos, orcas (Orcinus orca) e
O gênero Sotalia, até pouco tempo atrás, continha dois ecótipos ou subespécies, um fluvial, denominado Sotalia fluviatilis fluviatilis, e outro costeiro, denominado
Sotalia fluviatilis guianensis. Contudo, a análise tridimensional do formato do crânio (Monteiro-Filho et al. 2002), a análise filogenética usando DNA mitocondrial (Cunha et
al. 2005) e nuclear (Caballero et al. 2007) apontaram fortes evidências da existência de duas espécies. Sotalia fluviatilis (Gervais 1853) é encontrado no Rio Amazonas e seus afluentes, enquanto Sotalia guianensis (van Bénéden 1864) distribui-se pela costa
Atlântica da América do Sul e Central, ocorrendo desde o sul do Brasil (Simões-Lopes 1988) até as Honduras (da Silva e Best 1996).
O boto-cinza, Sotalia guianensis, é uma das menores espécies da família Delphinidae, podendo chegar até 206 cm (Barros 1991). Os filhotes nascem com cerca
de 92 cm e o período de amamentação foi estimado em aproximadamente nove meses (Rosas e Monteiro-Filho 2002). Esses animais vivem em grupos instáveis (Santos e Rosso 2008), de tamanho variável, de 2 a 100 indivíduos, dependendo da área de
concentração (e.g. Baía de Paraty, RJ: Lodi 2003; Baía de Guanabara, RJ: Azevedo et al. 2005; Baía Norte, SC: Daura-Jorge et al. 2005 e Baía de Sepetiba, RJ: Flach et al.
2008). O sistema de organização social desta espécie ainda é incerto.
O boto-cinza é uma espécie notadamente costeira, comumente associada a enseadas, baías e estuários, onde as águas são mais rasas e protegidas das correntes
Turismo de Observação de Cetáceos
A maioria das observações de cetáceos em todo o mundo se realiza a partir de embarcação. Existem pelo menos 1189 embarcações e 786 operadores para a atividade em toda a América Latina, uma estimativa bastante conservadora para a região (Hoyt e
Iñíguez 2008).
Nos últimos anos a observação de cetáceos tem mostrado um forte e constante crescimento em toda a América Latina. Em 2006, havia aproximadamente 886 mil
observadores de cetáceos, com 80 milhões de dólares em gastos diretos (ingressos) e 198 milhões em gastos indiretos (transporte, hospedagem e alimentação). Com base no
número de turistas, há uma estimativa de crescimento anual de 11,3% para o período de 1998 a 2006. A taxa de crescimento do turismo de observação na América Latina é três vezes maior do que a taxa mundial. Para 2006, os três principais países em número de
turistas de observação de cetáceos foram a Argentina (~244 mil pessoas), o Brasil (~229 mil) e o México (~170 mil). Em 2006 o Brasil arrecadou 6,3 milhões de dólares com a
venda de ingressos e mais 25,2 milhões com outros gastos indiretos (Hoyt e Iñíguez 2008). Como consequência deste rápido crescimento, uma preocupação óbvia vem se intensificando nas duas últimas décadas, sendo caracterizada pelo aumento no número
de investigações sobre os efeitos desta atividade nas populações de cetáceos (e.g. Lusseau 2003; Williams et al. 2009), com o intuito de propor medidas que viabilizem o
bem estar dos animais e a atividade turística, e consequentemente o desenvolvimento econômico da região.
Na América Latina, o número de destinos associados à atividade de observação
cidades ou vilarejos, que antes não dispunham de grande movimentação financeira, tornem-se alvo dos turistas e possam desfrutar de maior geração de emprego e renda
(Hoyt e Iñíguez 2008). No Brasil, existem diversas áreas onde o desenvolvimento econômico e a geração de emprego têm relação direta com a atividade turística de
observação de cetáceos, por exemplo, Pipa, RN (ver Pranchas 1 e 2), Fernando de Noronha, PE, Praia do Forte, BA, Cananéia, SP e Imbituba, SC. Muitas dessas comunidades frequentemente oferecem também benefícios em termos de atividades
educativas locais. Algumas instituições de conservação local e operadores de turismo desenvolvem programas de educação em escolas e na comunidade, proporcionando aos
estudantes a oportunidade de ver baleias e golfinhos e de conhecer o universo marinho, tornando-se grandes aliados em defesa do bem estar desses animais.
Na praia de Pipa, litoral sul do Rio Grande do Norte, o turismo de observação a partir de embarcação ocorre em duas enseadas vizinhas: enseada do Madeiro e enseada do Curral. A atividade ocorre principalmente a partir de pequenas lanchas, mas também
há escunas que realizam os passeios. Os passeios têm curta duração, no geral, de 30 a 60 min, porque as enseadas são pequenas (em torno de 200 ha), o que facilita a localização
dos botos-cinza, e porque a área de embarque dista poucos quilômetros das enseadas. Os passeios comumente ocorrem entre 0900 h e 1700 h. Na enseada do Madeiro são comuns também a prática de surf e de caiaque, mas observações prévias mostraram que
estas duas atividades parecem não alterar o padrão comportamental dos animais. O turismo de observação na praia de Pipa ocorre o ano inteiro, mas se intensifica no verão
Idealmente, as áreas de observação de cetáceos deveriam ser estabelecidas como parte de um plano de zoneamento, que incorporasse a ideia de manejo de cetáceos e do
ambiente marinho baseado na precaução. Hoyt (2007) recomenda que as atividades ocorram em 'um terço do tempo e do espaço', no qual um terço de cada dia e um terço
de cada área utilizada pelos cetáceos esteja fechada aos barcos de turismo. Esse enfoque de precaução ajuda a assegurar que os animais não se habituem aos barcos e pessoas e não sejam molestados pelas embarcações de turismo.
Baseado em um sistema social altamente complexo já descrito para os cetáceos (e.g. Connor 2000) e nos efeitos da atividade turística no comportamento desses animais
(e.g. Lusseau 2003; Williams et al. 2009), o presente estudo visa investigar o comportamento social de botos-cinza e os efeitos do turismo de observação.
Especificamente, propõem-se investigar: (i) a dinâmica de fissão-fusão de botos-cinza, por meio da análise de três dimensões do sistema social (variação na coesão espacial, variação no tamanho e na composição dos grupos); (ii) a sequência, rotina e estabilidade
comportamental; (iii) intervalos respiratórios em grupos sincrônicos e (iv) as respostas comportamentais ao turismo de observação. A partir deste estudo, espera-se
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Dinâmica de fissão-fusão de botos-cinza, Sotalia
guianensis, na praia de Pipa, RN, Brasil.
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Dinâmica de fissão-fusão de botos-cinza,
Sotalia guianensis
, na praia de
Pipa, RN, Brasil.
Resumo
A organização social pode ser descrita em termos de dinâmica de fissão-fusão, uma
abordagem que reflete melhor as decisões individuais e as variações temporais e espaciais na organização de grupos de mesma espécie. Das espécies com alto grau de fissão-fusão confirmado, pelo menos quatro são cetáceos. Com o intuito de
compreender a dinâmica de Sotalia guianensis na praia de Pipa, RN, nós investigamos as três dimensões do sistema social fissão-fusão sugeridas por Aureli et al. (2008): (i)
variação na coesão espacial; (ii) variação no tamanho e (iii) composição dos grupos. As amostragens ocorreram de dezembro de 2007 a fevereiro de 2009, durante 176 dias, resultando em 933 h de observação focal. Nós analisamos o padrão comportamental de
658 grupos por meio da análise de variância de dois fatores e análises estatísticas paramétricas e não-paramétricas. Independente do tipo de composição, mais de 50% dos
indivíduos permaneceram, distantes entre si, até 2 m. Novos indivíduos foram atraídos para o grupo durante a alimentação, deixando-o durante o forrageio e o repouso. Grandes grupos (6 a 10 indivíduos) se mostraram mais instáveis do que pequenos
grupos (1 a 5 indivíduos), enquanto grupos contendo apenas adultos se mostraram mais estáveis do que grupos de adultos e juvenis. O índice de fissão-fusão proposto (variação
do tamanho do grupo em função do tempo) variou de 0 (grupos estáveis) a 0,67 (grupos instáveis) com média de 0,14 ± 0,004. Grupos de boto-cinza mudaram frequentemente sua composição, modificando seus padrões de agrupamento e coesão espacial, em
média, a cada 20 min.
Introdução
Animais formam grupos que podem variar de temporários a permanentes (Lee 1994). Esses grupos assumem uma estrutura social particular, dependendo da natureza das relações que ocorrem entre seus membros (Wrangham e Rubenstein 1986). Essas
relações são formadas com base em características do ambiente físico e demográfico no qual o indivíduo se encontra. Determinada distribuição de recursos e predadores,
somada às demandas fisiológicas dos indivíduos, determinam a frequência e a magnitude das interações cooperativas e competitivas que ocorrem entre os indivíduos e, consequentemente, a estrutura social do grupo (Sterck et al. 1997; Rubenstein 2001;
Isbell e Young 2002).
Em modelos que investigam grupos animais, a distância interindividual é apontada como um resultado de forças atrativas e repulsivas entre os indivíduos, que
são, por sua vez, uma avaliação entre os custos e benefícios de uma associação próxima entre co-específicos (Krause e Ruxton 2005). Um sistema social particular denominado
de fissão-fusão tem sido usado há quase quatro décadas para descrever a formação de subunidades de indivíduos (subgrupos), de acordo com suas atividades e disponibilidade e distribuição de recursos. Este sistema social tem sido descrito para apenas algumas
espécies de primatas (Pan troglodytes, Ateles paniscus: Symington 1990; Chapman et al. 1995 e Pongo pygmaeus: Van Schaik 1999), morcegos (Kerth e Konig 1999),
elefantes (Wittemyer et al. 2005; Couzin 2006), cervos (Conradt e Roper 2000), hienas (Smith et al. 2008) e golfinhos (e.g. Stenella longirostris: Norris et al. 1994;
Cephalorhynchus hectori: Slooten 1994; Tursiops truncatus: Connor et al. 2000;
Contudo, uma nova proposta para o termo fissão-fusão foi recentemente apresentada: a substituição do termo ‘sociedades fissão-fusão’ como um sistema social
particular, pelo termo ‘dinâmica de fissão-fusão’, referindo-se a uma variação na coesão espacial e individual do grupo ao longo do tempo (Aureli et al. 2008). Esta proposta
permite que muitos grupos animais sejam caracterizados por seu grau de dinâmica, e incorpora o grau de coesão espaço-temporal no sistema social. Para tal análise, foi proposta uma estrutura com três dimensões para avaliação do sistema social em um
dado ambiente: (i) variação na coesão espacial, (ii) variação no tamanho e (iii) composição dos grupos. Esse tipo de análise tridimensional permite uma distribuição
relativa de espécies ou populações de uma mesma espécie dentro de um complexo espaço multidimensional de fissão-fusão (Aureli et al. 2008). Ademais, caracterizar as sociedades por seu grau de dinâmica de fissão-fusão reflete melhor as decisões
individuais sobre padrões de associação, de acordo com o balanço entre custos e benefícios associados à vida em grupo (Pearson 2009).
A dinâmica de indivíduos em grupo tem sido amplamente estudada por modelagem matemática (Rubenstein 1978; Lindström e Ranta 1993; Conradt e Roper
2000). Tais estudos destacam a importância da sincronização de movimentos e da homogeneidade corpórea dos indivíduos para a formação de grupos. Grupos compostos de juvenis frequentemente diferem em tamanho, estrutura e coesão de grupos
compostos de adultos, porque as necessidades energéticas e os riscos de predação também diferem (Laroche et al. 2008).
A vantagem adaptativa para permanecer em grupo ou para realizar determinados
comportamentos também pode ser diferente para machos e fêmeas. Muitos mamíferos sociais e em particular, ungulados sexualmente dimórficos, têm sido amplamente
Ruckstuhl e Neuhaus 2001; Turner et al. 2005; Calhim et al. 2006; Meldrum e Ruckstuhl 2009). Outros exemplos de segregação sexual, associações preferenciais
entre indivíduos do mesmo sexo, incluem também algumas espécies de cetáceos: T.
aduncus (Wiszniewski et al. 2009), Cephalorhynchus hectori (Webster et al. 2009),
Orcinus orca (Hoelzel 1993) e Megaptera novaeangliae (Craig e Herman 1997).
A sincronização dos comportamentos é crucial para a estabilidade do grupo. Um
grupo social pode apenas ser espacialmente coerente se seus membros sincronizarem comportamentos como forrageio e repouso. A segregação sexual parece ser causada pelo baixo nível de sincronia comportamental entre indivíduos de sexos diferentes,
quando comparada à maior sincronia observada entre indivíduos de mesmo sexo (Conradt 1998). Um modelo foi desenvolvido para predizer o grau de segregação social
atribuível a diferenças na sincronização comportamental entre grupos homogêneos (mesmo fenótipo) e heterogêneos (fenótipo diferente). Diferenças na sincronização dos comportamentos entre grupos de cervos (Cervus elaphus) de mesmo sexo e de ambos os
sexos explicaram 35% do grau de segregação intersexual social observada, mostrando que a sincronização dos comportamentos é uma importante causa da segregação social
nas espécies (Conradt e Roper 2000).
De forma similar, o comportamento também interfere na formação dos grupos. Associações de indivíduos que estão simplesmente se deslocando parecem diferir de
indivíduos que estão forrageando (Bednarz 1988). A avaliação de diferenças entre grupos de aves adultas e juvenis durante forrageio apontou que estes diferem em métodos de captura de presas e dieta, por apresentarem diferenças morfológicas,
neurológicas, esquelético-musculares e por diferirem em tempo de experiência (Marchetti e Price 1988). Em resumo, a sincronização dos comportamentos entre os
poderá influenciar a decisão do indivíduo de permanecer no grupo, podendo afetar a estabilidade e a composição deste, e finalmente a sua formação (Conradt e Roper 2000).
A dinâmica de fissão-fusão pode refletir um requerimento necessário à redução da competição por alimento entre os indivíduos do grupo (Connor et al. 2000; Asensio
et al. 2009). Por exemplo, T. aduncus em Shark Bay, Austrália, formam pequenos grupos enquanto forrageiam, provavelmente para reduzir a competição entre estes e, por
outro lado, formam grandes grupos enquanto repousam, para reduzir o risco de predação (Heithaus e Dill 2002). Inversamente, a investigação da dinâmica de fissão-fusão do golfinho L. obscurus, em Admiralty Bay, Nova Zelândia, apontou que o tamanho dos
grupos foi maior durante o forrageio e mais golfinhos se juntaram ao grupo durante este comportamento. Além disso, durante o repouso, a socialização e o deslocamento a taxa
de fissão dos grupos foi maior, evidenciando sua instabilidade. Durante esses comportamentos, golfinhos exibiram grande variação temporal no tamanho dos grupos e na coesão espacial (Pearson 2009).
O boto-cinza, Sotalia guianensis, é uma das menores espécies da família Delphinidae, podendo chegar até 206 cm (Barros 1991). Os filhotes nascem com cerca de 92 cm e o período de lactação foi estimado em aproximadamente nove meses. Há
registros de testículos com até 3,3% do peso corporal total do animal, sugerindo um sistema de acasalamento envolvendo múltiplos machos, com competição espermática
(Rosas e Monteiro-Filho 2002). A espécie não apresenta dimorfismo sexual.
O boto-cinza é uma espécie notadamente costeira, comumente associada a enseadas, baías e estuários, onde as águas são mais rasas e protegidas das correntes
Guanabara, RJ: Azevedo et al. 2005; Baía Norte, SC: Daura-Jorge et al. 2005 e Baía de Sepetiba, RJ: Flach et al. 2008). Recentemente, foi descrita a tendência destes animais
em formar grupos sincrônicos dentro de enseadas (Tosi e Ferreira 2008). A organização social desta espécie ainda é incerta.
Com o intuito de compreender a dinâmica de S. guianensis, investigamos aqui as três dimensões do sistema social fissão-fusão propostas por Aureli et al. (2008): coesão
espacial, variação temporal no tamanho dos grupos e variação temporal na composição dos grupos. Assim, nós predizemos que: (i) a coesão espacial será maior em grupos de adultos e filhotes, devido à relação de dependência das crias, e durante o repouso,
devido ao estado de vulnerabilidade dos animais durante este comportamento; (ii) a taxa de fissão-fusão será maior em grupos maiores, devido à instabilidade intrínseca a
grandes grupos, e durante o forrageio e a alimentação, devido à competição por interferência ou exploração; (iii) a taxa de fissão-fusão será maior em grupos de adultos e juvenis, devido ao maior custo de sincronização dos comportamentos entre estes do
que entre indivíduos de mesma faixa etária (ver McNamara et al. 1987), e finalmente (iv) se o sistema social de botos-cinza seguir a dinâmica de fissão-fusão, o tamanho do
grupo, o comportamento e a taxa fissão-fusão diferirão entre as estações como uma resposta as mudanças ambientais e flutuações na disponibilidade de alimento.
Métodos
Área de estudo
A área de estudo (Fig. 1) faz parte da REFAUTS (Reserva de Fauna Costeira de Tibau
aproximadamente 536.000 ha. A região é caracterizada por duas estações do ano distintas, uma seca (setembro a fevereiro, com pluviosidade média mensal de 46 mm) e
outra chuvosa (março a agosto, com pluviosidade média mensal de 213 mm). De clima tropical úmido, apresenta temperaturas que variam de 20ºC a 32ºC, com uma média
anual de aproximadamente 25ºC (EMPARN 2009).
Na enseada do Madeiro (~ 4 km x 0,6 km; 240 ha), praia de Pipa (6º13’S,
35°04’W), o boto-cinza pode ser observado diariamente. A praia é constituída por enseada fechada e formações rochosas de arenito. Sofre influência direta das variações da maré e apresenta profundidades em torno de 6 m. A enseada é uma importante área
de alimentação e socialização desses animais.
Coleta de dados
Foram realizadas observações sistemáticas de boto-cinza a partir de um mirante localizado na enseada do Madeiro, a aproximadamente 25 m do nível do mar1. As amostragens ocorreram de dezembro de 2007 a fevereiro de 2009, entre 0600 h e 1600
h, em condições de visibilidade favoráveis à observação, com o auxílio de um binóculo Bushnell (7 x 50), um palmtop e um cronômetro2. O comportamento predominante3 da
maioria dos membros de grupo de botos-cinza foi adaptado de outros autores (Mann e Smuts 1999; Lusseau 2003) e classificado via grupo focal (Altmann 1974; Mann 1999) em um dos cinco estados: Forrageio (ou procura por alimento) - caracterizado por uma
natação não-direcional no interior da enseada. Neste comportamento não estão inclusos os eventos de alimentação, apenas o comportamento de busca por alimento.
Alimentação - caracterizado por eventos de perseguição, bote, manipulação e/ou ingestão da presa. Os indivíduos do grupo podem se mover em várias direções, sem cooperação aparente, ou podem ainda encurralar as presas, direcionando-as para águas
rasas. Deslocamento - natação caracterizada pelo movimento uniforme e direcional, resultante da mudança de posição do animal de uma área a outra. O comportamento de
deslocamento é caracterizado principalmente pela entrada e saída dos animais na enseada ou pelo comportamento de evitação à aproximação das embarcações.
Socialização - caracterizado por altos níveis de atividade e intenso contato físico entre
os indivíduos. Neste comportamento os animais podem permanecer mais tempo na superfície. Repouso - deslocamento lento ou ausência de deslocamento, com
sincronização, na maioria das vezes, de intervalos respiratórios.
!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!! .
!A distância máxima de observação entre o observador e o grupo de golfinhos é de aproximadamente 400m. 2
O índice de fidedignidade (Silveira 1985) entre os dois observadores foi de 85%. 3
Estados comportamentais foram registrados a cada 2 min e definidos como mutuamente exclusivos. Este intervalo é suficiente para garantir a independência
amostral dos registros (Queiroz e Ferreira 2008). Denominamos grupo um conjunto de golfinhos observados em aparente associação, movendo-se na mesma direção e
frequentemente, mas nem sempre, engajados no mesmo comportamento (Shane 1990). A composição do grupo foi determinada, a partir de observações visuais, em três classes etárias, de acordo com as estimativas de tamanho do corpo do animal: adulto, juvenil
(cerca de 3/4 do corpo de um animal adulto) e filhote (cerca de 1/2 do corpo de um animal adulto). Assim, avaliamos cinco composições: adultos; juvenis; adultos e
juvenis; adultos e filhotes; e adultos, juvenis e filhotes. Composições compostas apenas por juvenis e filhotes foram raras e portanto não foram consideradas nas análises.
Para avaliar a coesão espacial, foram realizadas estimativas de distância entre os indivíduos, classificadas em três categorias (modificado de Bejder et al. 2006), baseadas
no comprimento de um animal adulto: ! 2 m, 2 m __| 10 m e 10 m __| 20 m. Para avaliar
a composição do grupo e o estado comportamental em função da distância mantida
entre os indivíduos, nós registramos, a cada 2 min, o número de indivíduos observados em cada uma das três categorias de distância. Ainda, para analisar a variação temporal
no tamanho dos grupos estes foram classificados arbitrariamente em: pequenos grupos, de 1 a 5 indivíduos, e grandes grupos, de 6 a 10 indivíduos. Grupos com mais do que 10 indivíduos foram raros e portanto foram desconsiderados nas análises. A variação
temporal na composição do grupo foi investigada segundo um índice proposto neste estudo (variação do tamanho do grupo em função do tempo), denominado aqui de
Análise estatística
Os dados coletados foram incorporados ao PASW Statistics 19 para a análise estatística. Devido à hipótese de normalidade e homogeneidade da variância dos dados coletados ter sido rejeitada em algumas análises neste estudo, a estatística não-paramétrica foi
utilizada (Zar 1999). A análise de "2 e o Resíduo Ajustado (RA) foram utilizados para
avaliar as composições e os comportamentos dos grupos em função das distâncias mantidas entre os indivíduos dos grupos e para comparar eventos de entrada e saída de
indivíduos durante a observação dos cinco estados comportamentais. A análise de "2
também foi usada para testar diferenças: entre classes de índice de fissão-fusão em pequenos versus grandes grupos e em diferentes composições de grupo, e para avaliar a
frequência de alimentação e socialização na estação seca versus chuvosa. O tamanho das amostras (N) nas estações seca e chuvosa foi igualado mensalmente, a partir da estação com menor número de registros, descartando-se o restante dos registros da
estação com maior número de registros naquele mês. O teste de correlação de Spearman foi realizado entre índice de fissão-fusão e número de indivíduos do grupo, e entre o
comportamento de alimentação e a estação chuvosa. O teste t (bootstrap baseado em 1000 amostras; Davison e Hinkley 1997) foi usado para testar diferenças entre tamanho do grupo e índice de fissão-fusão, nas estações seca e chuvosa. Tendo assumido a
homogeneidade das variâncias (Teste de Levene, F = 1,44, P = 0,14), nós realizamos uma análise de variância de dois fatores, no qual o índice de fissão-fusão foi a variável
dependente e os fatores foram a composição e o comportamento predominante do grupo. Apenas os grupos que mantiveram a mesma composição durante o período de observação (mas variando em tamanho de grupo e comportamento) foram investigados
O índice de fissão-fusão4 (FF) foi calculado a partir da seguinte fórmula:
!!
!
!!"!!! , ondeES = número de eventos de entrada ou saída de indivíduos no grupo
t = duração da observação focal em minutos
Como cada amostra de observação focal teve duração de 2 min, multiplicamos o tempo por 0,5 (constante de ajuste) e assim obtivemos um índice que equivale ao número de entradas ou saídas a cada 2 min. O índice proposto varia de 0 (grupos
estáveis, sem a ocorrência de entradas ou saídas de indivíduos) a 1 (grupos extremamente instáveis, com uma entrada ou saída a cada 2 min). Valores médios são
apresentados com seus respectivos erros-padrão e intervalos de confiança da média a 95% (IC) também são apresentados. O nível de significância mínimo de 0,05 foi considerado neste estudo para rejeição da hipótese nula.
Resultados
Foram observados 658 grupos em 176 dias de amostragem, com um esforço de 1223 horas. Deste esforço, botos-cinza estiveram presentes em 933 horas (76%). Botos-cinza foram observados na enseada em todos os dias de amostragem. Grupos apresentaram
um tamanho médio de 3,4 ± 0,01, variando de 2 a 15 indivíduos (moda = 2), com apenas um registro de 16 indivíduos e outro de 19 indivíduos (Fig. 2). Filhotes estiveram presentes em 40,4% de todos os grupos. De acordo com a composição dos
!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!! 1
grupos, 42,0% continham adultos e juvenis, 21,6%, adultos e filhotes, 18,8%, adultos, juvenis e filhotes, 17,0% continham apenas adultos e 0,6%, apenas juvenis.
Coesão espacial
Na figura 3 são apresentadas as frequências de ocorrência de três classes de distância (!
2 m, 2 m __| 10 m e 10 m __| 20 m), mantidas entre os indivíduos, de acordo com a
composição do grupo. Independente do tipo de composição, em mais de 50% do tempo de observação do grupo, indivíduos permaneceram até 2 m distantes entre si. A análise
de "2 mostrou que, das 15 células possíveis (matriz 3 x 5; três classes de distância
versus cincocomposições), em 12 células os valores diferiram do esperado ("2 = 827,6,
df = 8, P < 0,001, -2,8 > RA > 2,8, Spiegel 1985). Adultos e filhotes (N = 6040) permaneceram até 2 m, com uma frequência acima do esperado e de 2 m __| 10 m e 10
m __| 20 m, abaixo do esperado. Grupos compostos apenas por adultos (N = 2620) permaneceram entre 2 m __| 10 m, enquanto adultos, juvenis e filhotes (N = 5246)
Fig. 2 Número de registros em intervalos de amostragem de 2 min (N = 27.951) de grupos de Sotalia guianensis de diferentes tamanhos na enseada do Madeiro, praia de Pipa, RN.
A frequência das três classes de distância mantidas entre os indivíduos durante cada estado comportamental é mostrada na Figura 4. A maior coesão entre os
indivíduos (# 2 m) foi observada durante o repouso (N = 467, RA = 17,7, "2 = 3967,8, df
= 8, P < 0,001), o deslocamento (N = 2382, RA = 27,2) e a socialização (N = 1757, RA
= 18,7), enquanto grupos com coesão moderada (2 m __| 10 m) apresentaram frequências menores do que o esperado (RArepouso = -14,4, RAdeslocamento = -23,
RAsocialização = -16,1). Durante o comportamento de alimentação, nós também
Fig. 3 Frequência de ocorrência de três classes de distância (! 2 m, 2 m __| 10 m e 10 m
__
| 20 m), mantidas entre os indivíduos do grupo, de acordo com as seguintes composições: yo (juvenis), ad (adultos), ad/yo/calf (adultos, juvenis e filhotes), ad/yo
Behavioral state resting traveling socializing foraging feeding F re q u e n cy % 100 80 60 40 20 0 10-20m 2-10m 2m 5 8 9 11 14 5 12 15 21 39 90 80 76 68 47
Fig. 4 Frequência de ocorrência de três classes de distância (! 2 m, 2 m __| 10 m e 10 m
__
| 20 m), mantidas entre os indivíduos em grupos de Sotalia guianensis na praia de Pipa, RN, durante a observação de cinco estados comportamentais: feeding
(alimentação), foraging (forrageio), socializing (socialização), traveling (deslocamento) e resting (repouso).
Variação temporal no tamanho do grupo
A dinâmica de boto-cinza foi investigada segundo os eventos de entrada e saída de
alimentação (N = 904, RA = 9,9, "2 = 117,9, df = 4, P < 0,001), deixando-a durante o forrageio (N = 3136, RA = 8,4) e o repouso (N = 38, RA = 3,3).
Behavioral States resting socializing traveling feeding foraging F re q u e n cy % 80 60 40 20 0 arrive leave * *
Fig. 5 Frequência de ocorrência de eventos de entrada e saída de indivíduos nos grupos de Sotalia guianensis na praia de Pipa, RN, durante a observação de cinco estados
comportamentais: foraging (forrageio), feeding (alimentação), traveling (deslocamento),
socializing (socialização) e resting (repouso). Asteriscos mostram diferenças estatisticamente significativas (P < 0,001) entre eventos de entrada e saída durante os
comportamentos de forrageio e alimentação.
Índices de fissão-fusão variaram de 0 (grupos estáveis) a 0,67 (grupos instáveis), com média de 0,14 ± 0,004. Embora tenhamos obtido uma correlação estatisticamente
de correlação de Spearman = 0,078, P = 0,046), esta foi extremamente fraca. Assim, categorizamos a análise e avaliamos a variação temporal em pequenos (de 1 a 5
indivíduos) e grandes grupos (de 6 a 10 indivíduos), comparando estas duas amostras de acordo com seis classes de índice (Fig. 6).
Fig. 6 Frequência de ocorrência de classes de índice de fissão-fusão em pequenos (de 1
a 5 indivíduos, N = 404) e grandes grupos (de 6 a 10 indivíduos, N = 253) de Sotalia guianensis na praia de Pipa, RN. Diferenças estatisticamente significativas foram
Grandes grupos se mostraram mais instáveis do que pequenos grupos, com diferenças significativas entre estes ("2 = 89,9, df = 5, P < 0,001, -2,8 > RA > +2,8) para
classes de índice entre 0 e 0,3 e > 0,4. Enquanto o valor médio do índice de fissão-fusão
para grupos de até cinco indivíduos foi de FF = 0,11 ± 0,005 (ou seja, 1 entrada ou
saída a cada 20 min), grupos com mais de cinco indivíduos apresentaram índice médio
de 0,19 ± 0,007 (aproximadamente 2 entradas ou saídas a cada 20 min).
Variação temporal na composição do grupo
Grupos compostos apenas por adultos se mostraram mais estáveis (FF = 0,07 ± 0,01) do
que grupos de adultos e juvenis (FF = 0,12 ± 0,01). Mais de 50% de todos os grupos de
adultos (N = 76) e de adultos e filhotes (N = 73) se mantiveram estáveis (índice 0, ou seja, nenhum evento de entrada ou saída), enquanto grupos compostos por adultos e
juvenis (N = 105) se mostraram mais instáveis, exibindo frequências menores do que o esperado para a classe de índice 0 (RA = -3, Fig. 7). Entretanto, outras composições de grupo não mostraram diferenças estatisticamente significativas entre classes de índice ("2 = 14,6, df = 10, P > 0,05). Grupos de juvenis (N = 1) e de adultos, juvenis e filhotes
(N = 24) não foram avaliados devido ao tamanho reduzido das amostras.
A partir da análise de variância de dois fatores, registramos uma interação
estatisticamente significativa entre composição e comportamento do grupo quanto ao índice de fissão-fusão (R2ajustado = 0,086; F = 2,53, P = 0,016, Fig. 8). Maior
instabilidade foi observada em grupos de adultos e juvenis, principalmente durante a
socialização e o forrageio, enquanto grupos de adultos se mostraram mais estáveis em quase todos os comportamentos, exceto durante a alimentação. A partir deste modelo,
Fig. 7 Frequência de ocorrência de classes de índice de fissão-fusão em três diferentes composições de boto-cinza na praia de Pipa, RN: ad - adultos (N = 76), ad/calf - adultos
Fig. 8 Médias marginais estimadas do índice de fissão-fusão de acordo com o estado comportamental predominante do grupo (foraging - forrageio, N = 211; feeding -
alimentação, N = 10; traveling - deslocamento, N = 26; socializing - socialização, N = 5 e resting - repouso, N = 2) e três tipos de composição: adultos (ad, N = 76), adultos e
juvenis (ad/yo, N = 105) e adultos e filhotes (ad/calf, N = 73). Diferenças significativas foram obtidas entre grupos de adultos, e de adultos e juvenis (Post hoc teste de Tamhane, P = 0,006) e entre forrageio e alimentação (P = 0,029) e forrageio e repouso
(P < 0,001).
Flutuações sazonais
24,712, Nseca=Nchuvosa = 12.357, ICseca = 3,3 – 3,4, ICchuvosa = 3,6 – 3,7, P < 0,001, Fig.
9). A ocorrência dos comportamentos de alimentação e socialização também diferiu
entre as estações. A alimentação foi mais comum na estação seca ("2 = 93, df = 1, Nseca =
Nchuvosa = 12.357, P < 0,001, Fig. 10) e nós obtivemos uma correlação negativa entre o
total de registros de alimentação e a pluviosidade anual (Coeficiente de correlação de Spearman = -0,74, N = 12, P < 0,001). A socialização foi mais comum na estação chuvosa ("2 = 60,8, df = 1, Nseca = Nchuvosa = 12.357, P < 0,001, Fig. 10). O índice de
fissão-fusão também diferiu entre as estações (Teste t = 2,66, df = 310, Nseca = Nchuvosa =
156, ICseca = 0,15 – 0,19, ICchuvosa = 0,12 – 0,15, P = 0,008), com os maiores índices
ocorrendo durante a estação seca.
Fig. 9 Tamanho médio de grupos de boto-cinza em intervalos de 2 minutos em duas estações, seca e chuvosa, de janeiro a dezembro de 2008. O tamanho médio do grupo foi
Fig. 10 Total de registros de alimentação e socialização em intervalos de 2 minutos em duas estações, seca (setembro a fevereiro) e chuvosa (março a agosto), de janeiro a dezembro de 2008. A alimentação foi mais frequente na estação seca (P < 0,001),
enquanto a socialização foi mais frequente na estação chuvosa (P < 0,001).
Discussão
Coesão espacial
De acordo com nossos dados, os grupos tendem a ser extremamente coesos,
permanecendo, grande parte do tempo, até 2 m de distância entre si. Estes dados corroboram e refinam o descrito por Tosi e Ferreira (2010). Indivíduos presentes na
