RESSALVA
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Disputa por fêmeas entre machos da aranha marrom Loxosceles gaucho
(Araneae: Sicariidae).
Rufato, B.P.; Rinaldi, I.M.P.; Volpato, G.L.
RESUMO
O comportamento agonístico de machos de Loxosceles gaucho
(“aranha-marrom”), sem assimetrias de dominância de território e experiência prévia,
minimizando-se a diferença de tamanho, foi avaliado em presença do recurso
fêmea. Reavaliamos a importância da diferença de tamanho e pudemos sugerir
o papel relevante da reação do animal a ambiente novo (primeiro a
movimentar-se) na disputa por fêmea reprodutiva. Vimos que a competição por fêmeas se
resolve por disputas pouco intensas, ou até mesmo sem qualquer interação
observável entre os machos. Os dados mostram uma disputa que prioriza a
economia de energia e impõe menor risco de danos físicos aos animais,
característica possivelmente associada ao hábito gregário de L. gaucho.
INTRODUÇÃO
Em aranhas, a competição entre coespecíficos por recursos para
sobrevivência ou reprodução ocorre pela emissão de comportamentos
agonísticos (Schuck-Paim, 2007). Os resultados de tais disputas são geralmente
associados ao tamanho relativo entre os competidores (Jakob, 1994; Hodge e
Uetz, 1995), à experiência hierárquica prévia (Whitehouse, 1997) e à posse do
território onde ocorre a disputa (Hack et al., 1997). A importância do recurso
disputado é também outro fator que afeta essas interações (Jackson et al.,
2006; Cross et al., 2007). Dentre esses fatores, o maior tamanho do competidor,
na ordem de 10 a 20% de diferença no comprimento da tíbia e largura do
cefalotórax (Dodson e Beck, 1993), está geralmente associado à vitória na
Apesar dos fatores descritos, indivíduos sem essas assimetrias podem se
deparar nessas disputas. Nesses casos, outros elementos podem atuar de
forma a garantir as definições hierárquicas.
Neste estudo buscamos avaliar uma situação de disputa na aranha
Loxosceles gaucho Gertsh, 1967 (Sicariidae), na ausência de assimetrias de
território e experiência prévia de dominância, minimizando também a diferença
de tamanho entre os indivíduos. Como a relevância do recurso é importante na
estimulação para as disputas (Austad, 1983; Wells, 1988), investigamos essas
disputas no contexto de posse de fêmea reprodutiva. Assim, medimos outras
características comportamentais, como reação ao ambiente e iniciativa de corte,
para testarmos se estão associadas ao sucesso para posse de fêmea, bem
como suas implicações na efetivação da cópula. Com essa estratégia,
reavaliamos a importância da diferença de tamanho na disputa de machos de L.
gaucho por fêmeas e pudemos sugerir o papel relevante de outros fatores no
resultado da competição por fêmea reprodutiva.
MATERIAIS E MÉTODOS
- Coleta e manutenção em laboratório
Os espécimes de Loxosceles gaucho adultos foram coletados na região
de Botucatu (22º 59’S, 48º 26’W), SP, Brasil, e mantidos individualmente por, no
mínimo, um mês em viveiros de 17,0 x 7,0 cm de base e 7,0 cm de altura, com
respiradouros de tela de náilon e água. Os animais receberam alimentação
mista de insetos uma vez a cada duas semanas, e dois ou três dias antes dos
experimentos se alimentaram de igual número de moscas do gênero Chrysomya
(Robineau-Desvoidy,1830) (Calliphoridae: Diptera).
- Seleção dos animais
O comprimento da tíbia I esquerda e a largura do cefalotórax foram
estão relacionadas ao tamanho de outras partes do corpo das aranhas (Jakob &
Dingle 1990) e ao sucesso em disputas (Buskirk, 1975; Watson, 1990).
As duplas foram formadas por machos que apresentaram diferenças nos
tamanhos de tíbia e cefalotórax menores que 10% (de acordo com Dodson e
Beck, 1993; Hodge e Uetz, 1995). Os animais eram individualmente
reconhecidos colocando-se pequena marca branca (tinta não tóxica à base de
água) nas pernas posteriores de um dos machos da dupla.
Local e dinâmica dos pareamentos
O local dos testes era o viveiro onde se encontrava a fêmea, o qual
possuía teia em abundância recobrindo grande parte da área. Os machos eram
colocados nesse viveiro concomitantemente e equidistantes da fêmea. Esse
viveiro era mantido sob uma cúpula de vidro transparente (29,0 cm de diâmetro
de 10,0 cm de altura) para reduzir interferências externas. Os comportamentos
foram filmados até que um dos machos copulasse com a fêmea, até o limite
máximo de 30 min sem cópula, ou até que a fêmea atacasse um dos machos.
A vitória nas disputas entre os machos foi detectada quando um dos
machos se afastava do local, geralmente saindo do viveiro. O animal dominante
era considerado o que permanecia. Quando esse padrão não ocorria, a
dominância podia ser definida quando o macho cortejava e/ou copulava com a
fêmea.
O cortejo e a cópula foram caracterizados conforme descritos em Rinaldi
e Stropa (1998), e eram quantificados registrando-se o minuto em que se
iniciavam. Registrou-se também qual era o animal que primeiro se movia após
ser introduzido no viveiro de teste.
As interações entre machos registradas aqui eram consideradas fracas (a
fuga ocorria com a aproximação do outro macho, sem haver contato físico entre
eles) ou fortes (ocorriam ritualizações, conforme descritas em Stropa, 2007,
sempre envolvendo contato físico entre os indivíduos).
As freqüências de ocorrências ou de número de indivíduos foram
comparadas por teste de proporção de Goodman (1965). As medianas do
minuto de ocorrência da cópula foram comparadas por Mann-Whitney. Médias
de medidas morfométricas foram comparadas por teste t de Student para
amostras independentes. A significância foi estabelecida com D = 0,05.
RESULTADOS
No início da interação entre os animais, constatamos que o primeiro
macho a se mover no ambiente foi geralmente o dominante da disputa pela
fêmea e/ou nos confrontos entre machos (Fig. 1A). A maioria dos machos
cortejou a fêmea e destes a maioria concluiu com cópula (Fig. 1B). Além disso,
nos casos em que ocorreu cópula, a interação entre os machos foi quase
sempre ausente; porém, quando houve interação, ela foi indistintamente fraca
ou forte (Fig. 1C). Os confrontos nunca resultaram em morte dos animais.
A corte sempre precedeu à cópula, mas nem toda corte levou à cópula. O
tempo de início das cortes que não resultaram em cópula foi significativamente
maior que aquele das cortes com cópula: medianas = 3,0 e 10,0,
respectivamente (Mann-Whitney, U = 14, p = 0,0418). Nos casos de corte que
desencadeou cópula, houve correlação linear positiva entre o tempo necessário
para iniciar a corte e o tempo para iniciar a cópula (Fig. 2).
Nas disputas entre machos, o dominante possuía largura do cefalotórax
maior que do submisso, com valores médios (± dp) de 3,15 ± 0,31 mm e 3,05 ±
0,31 mm, respectivamente (teste t de Student, amostras pareadas: t = 2,12, P =
0,047). A diferença média nessa medida foi de 3,13 ± 6,91%. No caso dos
valores de comprimento da tíbia, não houve diferença significativa: Dominantes
= 7,63 ± 0,93 mm; Submissos = 7,38 ± 1,04 mm (teste t de Student, amostras
pareadas: t = 1,31, P = 0,21) (diferença média de 2,84 ± 11,46%).
Neste estudo vimos que machos de L. gaucho competem de forma pouco
intensa por fêmeas e que nessa competição, em condições simétricas, a reação
do animal a ambiente novo (primeiro a movimentar-se) associou-se ao sucesso
na disputa. A intensidade dos confrontos foi baixa, com a definição do resultado
até mesmo em situações sem qualquer interação observável. Além disso, a
corte foi necessária para que a interação evoluísse até a cópula, sendo que os
machos que iniciaram a corte primeiro pareceram copular antes que os outros
machos. Esses dados se coadunam com uma disputa que prioriza a economia
de energia e impõe menor risco de danos físicos aos animais, uma
característica possivelmente associada ao hábito gregário de L. gaucho.
Uma associação inusitada obtida foi que os machos que primeiro se
movimentaram no novo ambiente foram geralmente aqueles que se tornaram
dominantes (Fig. 1A). A presença de um animal em ambiente novo é usada
para investigações de neofobia (Cowan, 1977; Wallace, 1988), sendo que a
baixa movimentação nesses novos ambientes é considerada uma característica
neofóbica (medo do novo). Embora no presente estudo não tenhamos dedicado
atenção especial ao componente neofóbico, é interessante notar que aquelas
aranhas que primeiro se moveram no novo ambiente foram as que se tornaram
dominantes na interação. Como este estudo envolveu observações de curta
duração (até 30 min), essa definição pode ser alterada após um ajuste mais
adequado dos animais. Porém, sua evolução rápida para a posse da fêmea
revela que essa longa duração não seja relevante nas condições de disputa por
fêmeas.
O tamanho dos animais é freqüentemente considerado um forte fator de
dominância em aranhas (Suter e Keiley, 1984; Schuck-Paim, 2000; Bridge et al.,
2000). No presente estudo, mesmo minimizando tal fator, sua influência ainda
foi significativa. Ao contrário do descrito em outros estudos, que consideram
diferenças importantes na faixa de 10 a 20% de tamanho entre os competidores
(Shuck-Paim, 2007; Dodson e Schwaab 2001), aqui vimos que diferenças muito
menores na largura do cefalotórax (em torno de 2%) já se associam com a
acuidade perceptual do indivíduo pode maximizar essas diferenças. Além disso,
essa diferença pode apenas estar associada, mas não ser determinante, na
dominância (por ex., pelo maior ajuste a ambiente novo, como referido acima).
Em todos os pares examinados, exceto um, houve cortejo, o qual evoluiu
ou não para cópula. Assim, a não evolução para a cópula não deve ser vista
como uma inibição geral do comportamento reprodutivo induzida pela condição
experimental adotada. No entanto, a não ocorrência de cópulas em alguns
casos pode ter sido conseqüência da limitação do tempo de observação em 30
min. De fato, o início da cópula foi função do momento de início do cortejo nos
casos detectados dentro do limite das observações (Fig. 2). Assim, o cortejo
pode ser entendido como um pré-requisito para a cópula nesta espécie. A
presença de cortejo já foi constatada para esta espécie (Rinaldi e Stropa, 1998),
bem como para outras espécies desse gênero (Galiano, 1967).
A associação entre a maior precocidade no início do cortejo com o início
da cópula pode ser devido ao fato desses dois componentes do comportamento
reprodutivo decorrerem da motivação reprodutiva do macho. Embora esse
contexto possa ter sido influenciado pela condição de ambiente novo imposto
neste estudo, sua expressão final parece ser independente dessa condição.
Mesmo em ambientes naturais a motivação reprodutiva pode oscilar, por ex., em
função de condições hormonais, o que acarretaria esses diferentes tempos para
inicio de cortejo e cópula. Assim, supomos que a motivação para reprodução
seja o fator primordial nessas respostas, de forma que os elementos
comportamentais que constituem fração do padrão comportamental mais geral
(cortejo e cópula como partes do comportamento reprodutivo) sejam igualmente
afetados pela motivação para a reprodução.
As interações agonísticas nas disputas entre os machos de L. gaucho
foram pouco intensas, inclusive não se detectando qualquer interação na
maioria dos casos (Fig. 1C). Como o recurso em disputa usado neste estudo foi
a posse de fêmea reprodutiva, e o valor do recurso influi nas disputas (Schaefer
e Uhl, 2003), esperava-se maior interação entre os machos. Uma explicação
Pinhal, 2005; Stropa, 2007). Como espécie gregária, espera-se que tenha maior
tolerância a coespecíficos (Hodge and Uetz, 1995; Riechert, 1982). Parte dessa
tolerância pode ser entendida pelo fato do recurso fêmea ser mais
disponibilizado devido à vida em grupo (são mais facilmente encontradas). Isso
se coaduna com a idéia de que as análises de qualidade de recurso (neste
caso, reduzida pela maior disponibilidade) devem considerar não apenas o
recurso, mas sua significação para o animal; neste caso, influenciada pela
disponibilidade (Wilder e Rypstra, 2008). Em L. gaucho, as fêmeas aceitam
cópulas próximas com vários machos (Rinaldi, observações pessoais), o que
também torna esse recurso mais disponível e justifica a baixa intensidade das
interações nas disputas entre machos relatadas aqui.
A baixa intensidade das disputas relatadas neste estudo aparentemente
contraria predições da teoria dos jogos (Maynard Smith e Price, 1973), segundo
a qual os animais estão dispostos a aceitar altos custos para conquistar
recursos valiosos. No entanto, uma análise mais cuidadosa revela que em L.
gaucho o recurso, embora primordial, possa não ser muito valioso dado que é
bastante disponível. Portanto, uma hipótese parcimoniosa para este quadro é
que a alta disponibilidade de fêmeas tenha contribuído para que as disputas
fossem menos violentas, possivelmente reduzindo gastos energéticos nessas
interações, assim aumentando a performance individual, o que seria uma
vantagem adaptativa que poderia ter influenciado a evolução da vida gregária
nesta espécie.
Referências
AUSTAD, S.N. 1983: A game theory interpretation of male combat in the
bowl and doily spider, Frontinella pyramitela. Anim. Behav. 31: 59 73.
BRIDGE, A.P.; ELWOOD, R.W.; DICK, J.T. A. 2000: Imperfect
assessment and limited information preclude optimal strategies in male-male
fights in the orb-weaving spider Metellina mengei. Proceed. of the Royal Soc. of
BUSKIRK, R. 1975: Aggressive display and orb defence in a colonial
spider, Metabus gravidus. Anim. Behav. 23: 560 567.
COWAN, P.E. 1977: Neophobia and neophilia - new-object and new-place
reactions of 3 Rattus species. J. of Comp. and Physiol. Psychol. 91: 63 71.
CROSS, F.R.; JACKSON, R.R.; POLLARD, S.D.; WALKER, M.W. 2007:
Cross-modality effects during male-male interactions of jumping spiders. Behav.
Proc. 75: 290 296.
DODSON, G.N.; BECK, M.W. 1993: Precopulatory guarding of
penultimate females by male crab spiders, Misumenoides formosipes. Anim.
Behav. 46: 951 959.
DODSON, G.N.; SCHWAAB, A.T. 2001: Body size, leg autotomy, and
prior experience as factors in the fighting success of male crab spiders,
Misumenoides formosipes. J. of Insect Behav. 14 (6): 841 855.
GALIANO, M.E. 1967: Ciclo biologico e desarollo de Loxosceles Laeta
(Nicolet, 1849). Acta Zoologica Lilloana 23: 431 464.
GOODMAN, L. A. 1965: On simultaneous confidence intervals for
multinomial proportions. Techometrics, Alexandria, 7(2): 247 254.
HACK, M.A.; THOMPSON, D.J.; FERNANDES, D.M. 1997: Fighting in
males of the autumn spider, Metellina segmentata: Effects of relative body size,
prior residency and female value on contest outcome and duration. Ethol. 103:
488 498.
HODGE, M.A.; UETZ, G.W. 1995: A comparison of agonistic behaviour of
colonial web-building spiders from desert and tropical habitats. Anim. Behav. 50:
963 972.
JACKSON, R.R.; WALKER, M.W.; POLLARD, S.D.; CROSS, F.R. 2006:
Influence of seeing a female on the male-male interactions of a jumping spider,
Hypoblemum albovittatum. J. Ethol. 24: 231 238.
JAKOB, E.M.; DINGLE, H. 1990: Food level and life history in a pholcid
spider. Psyche. 97: 95 110.
JAKOB, E.M. 1994: Contests over prey by group-living pholcids
MAYNARD SMITH, J.; PRICE, G.R. 1973: The logic of animal conflict.
Nature 246: 15 18.
RIECHERT, S.E. 1982: Spider interaction strategies: communication vs.
coercion. In: P.N. Witt & J.S. Rovner, Spider Communication: Mechanisms and
Ecological Significance. Princeton, New Jersey: Pricenton University Press.: 281
315.
RINALDI, I.M.P.; STROPA, A.A. 1998. Sexual Behaviour in Loxosceles
gaucho Gertsch (Araneae, Sicariidae). Bull. of the Br. Arach. Soc. 11:57-61.
SCHAEFER, D.; UHL, G. 2003: Male competition over access to females
in a spider with last-male sperm priority. Ethology 109: 385 400.
SCHUCK-PAIM, C. 2000: Orb-webs as extended –phenotypes: web
design and size assessment in contests between Nephilengys cruentata females
(Araneae, Tetragnathidae). Behaviour 137: 1331 1347.
SCHUCK-PAIM, C. 2007: Agressão e territorialidade. In: M. O. Gonzaga;
A. J. Santos; H. F. Japyassú, Ecologia e comportamento de aranhas. Rio de
Janeiro: Interciência: 165 183.
STROPA, A.A.; PINHAL, D. 2005: Habitat architecture affects the
aggregationlevel among adult brown spiders: evidence from a case study. News.
of the Br. Arachno.l Soc. 104: 4 6.
STROPA, A.A. 2007: Social Encounters between male brown recluse
spiders, Loxosceles gaucho (Araneae, Sicariidae). J. of Arachnol. 35: 493 498.
SUTER, R.B.; KEILY, M. 1984: Agonistic interactions between male
Frontinella pyramitela (Araneae, Linyphiidae). Behav. Eco. Sociobio. 15: 1 7.
WALLACE, R.J. 1988: Latency measures indicate new place neophobia in
Rattus species.Behav. Proc. 17: 63 67.
WATSON, P. J. 1990: Female enhanced male competition determines the
first mate and principal sire in the spider Linyphia litigiosa (Linyphiidae). Behav.
Ecol. Sociobiol. 26:77 90.
WELLS, M. S. 1988: Effects of body size and resource value on fighting
WHITEHOUSE, M. A. 1997: Experience influences male-male contests in
the spider Argyrodes antipodiana (Theridiidae: Araneae). Anim. Behav. 53: 913
923.
WILDER, S.M.; RYPSTRA, A.L. 2008: Prior encounters with the opposite
sex affect male and female mating behavior in a wolf spider (Araneae,
Figura 1. Frequência de ocorrências de indivíduos ou pares em função de
confrontos ou comportamento reprodutivo. A – número de dominantes em
função do primeiro movimento no ambiente com a fêmea. B – número de pares
de indivíduos em função da ocorrência ou não de cortejo (associado ou não a
cópula). C - número de pares onde ocorreu cópula, em função da ocorrência e
intensidade de interação entre os machos. * indica diferença significativa (P <
0,05). Valores com ao menos uma letra minúscula igual são iguais entre si (P>
0,05). Teste de proporção dentro de multinomiais (Goodman, 1965).
0 4 8 12 16 Não Sim
Primeiro a se mover
N º de D om ina n te s
*
0 4 8 12 16Sem Cortejo Com cópula Sem cópula Cortejo Nº d e P ar es Sem Cópula a b a 0 4 8 12
Figura 2. Correlação linear entre início de cortejo e início de cópula
em Loxosceles gaucho.
0 5 10 15 20 25
0 5 10 15 20 25 30 35
Minut
o de o
corrê
n
ci
a
d
o
C
o
rte
jo
Minuto de ocorrência da Cópula
