Diversidade e evolução do gênero Adenomera Steindachner, 1867 (Anura, Leptodactylidae)

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RESSALVA

Atendendo solicitação da autora, o texto

completo desta tese será

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UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA

“JÚLIO DE MESQUITA FILHO”

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS – RIO CLARO

unesp

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS (ZOOLOGIA)

Diversidade e evolução do gênero

Adenomera

Steindachner, 1867 (Anura, Leptodactylidae)

C

ARLA

S

ANTANA

C

ASSINI

Tese apresentada ao Instituto de Biociências do Campus de Rio Claro, Universidade Estadual Paulista, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutora em Ciências Biológicas (Área de concentração Zoologia).

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C

ARLA

S

ANTANA

C

ASSINI

Diversidade e evolução do gênero

Adenomera

Steindachner, 1867 (Anura, Leptodactylidae)

Orientador:

Célio Fernando Baptista Haddad

Março

2015

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C

ARLA

S

ANTANA

C

ASSINI

Diversidade e evolução do gênero

Adenomera

Steindachner, 1867 (Anura, Leptodactylidae)

C

OMISSÃO

E

XAMINADORA

____________________________________________________

Rio Claro, 30 de março de 2015.

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A

GRADECIMENTOS

Este trabalho só se concretizou porque ao longo dos anos pude contar com a preciosa ajuda de várias pessoas, às quais agradeço sinceramente:

Ao meu orientador Célio pela oportunidade concedida, pelo exemplo profissional e pela confiança depositada em mim.

À minha família, Sérvio, Vanira e Pedro pelo estímulo constante e apoio incondicional para que eu seguisse a carreira acadêmica.

Aos curadores das coleções José Pombal Júnior, Paulo Garcia, Mirco Solé, Hussam Zaher, Taran Grant e Julián Faivovich pelo empréstimo de tecidos e exemplares sob seus cuidados, sem os quais não este projeto não teria sido viável.

Ao Axel Kwet pela atenção nos e-mails e pelos cantos cedidos para análise dos holótipos de

A. araucária e A. engelsi, e de exemplares de A. nana e de i sp. n “catarinense”.

Ao Phillippe Kok pela gentileza em examinar caracteres morfológicos de Adenomera lutzi e A. heyeri.

À Ariadne Fares e Mariana Lyra pela inestimável ajuda no CEIS.

Ao Antoine Fouquet pela oportunidade de colaboração.

Ao Pedro Taucce pela oportunidade de orientação, colaboração e principalmente por deixar meu dia a dia mais leve. À sua amizade serei sempre grata!

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À Mariana Lyra pelo abrigo cedido durante a escrita da tese num ambiente inspirador.

Aos colegas de laboratório UNESP-RC Bianca Berneck, Marina Walker, Carol Calijorne, Ariadne Fares, Pedro Taucce, Barnagleison Lisboa, Francisco Brusqueti, Carlos Paulo Callithrix, Fábio Quase Perin, Lucas Bandeira, Danilo Barea Jesus, Eliziane Garcia, Nadya Pupin, Laryssa Teixeira, Vinícius Loredam, Thaís Condez, Délio Baêta, Leo Malagoli, Maria Tereza, Olívia Gabriela e Marília Peri pelo convívio diário produtivo e divertido.

Ao Taran Grant e Boris Blotto pelas discussões sempre inspiradoras e produtivas.

Ao Victor Dill, por nunca ter se cansado de conversar sobre trabalho comigo, pela compreensão das minhas ausências e por me fazer tão bem mesmo nos momentos mais turbulentos de finais de teses. À sua amizade, companheirismo e amor. MUITO OBRIGADA!

Aos meus orientadores de graduação, Renato Feio, e de mestrado, Carlos Cruz e Ulisses Caramaschi, por serem as pessoas que, juntamente com o Célio Haddad, foram os principais responsáveis pela minha formação.

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1

I

NTRODUÇÃO

G

ERAL

Documentar a biodiversidade se tornou uma corrida contra o relógio considerando o

ritmo da degradação ambiental e, consequentemente, da perda de hábitats das espécies (Da

Silva et al., 2005; Laurance, 2007), o aparecimento de doenças (Pounds et al., 2006) e a

ameaça de mudanças climáticas (Rull e Vegas-Vilarrubia, 2006). Nosso conhecimento acerca

da biodiversidade global ainda é rudimentar (Mora et al., 2011) e o que conhecemos não deve

representar 10% de toda a nossa biodiversidade (Hammond, 1992 apud Hanken, 1999). Esta

lacuna enorme no conhecimento não está limitada apenas a grupos como microorganismos e

artrópodos (Quince et al., 2008; Hamilton et al., 2013), mas também a alguns grupos de

vertebrados, como é o caso de anfíbios tropicais (Fouquet et al., 2007; Vieites et al., 2009;

Funk et al., “2011” [2012]).

Inevitavelmente, diversas espécies e populações serão extintas antes mesmo de serem

reconhecidas pela ciência (Wake e Vredenburg, 2008). Quando comparamos o conhecimento

da biodiversidade das diferentes regiões do mundo, nos chama a atenção a deficiência deste

conhecimento nos trópicos, que abrigam a maior biodiversidade global (Gaston e Williams,

1996; Dirzo e Raven, 2003). Os biomas da América do Sul são de extrema importância por

abrigarem mais espécies do que em qualquer outro lugar do mundo (Gaston e Williams, 1996;

Myers et al., 2000).

A Mata Atlântica está distribuída ao longo do leste e sudoeste do Brasil, leste do

Paraguai e norte da Argentina (Galindo-Leal e Gusmão Câmara, 2005). Este bioma é um dos

mais importantes hotspts para a conservação da biodiversidade mundial devido ao seu alto

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virtude do grau de degradação e da velocidade de destruição da floresta (Galindo-Leal e Gusmão Câmara, 2005). A intensa ocupação humana e as consequentes formas de uso da terra ao longo da faixa litorânea atlântica brasileira fizeram com que sua área fosse reduzida para 8% a 11% da formação original, sendo que mais de 80% dos remanescentes florestais correspondem a fragmentos menores do que 50 ha, com variados graus de isolamento (Galindo-Leal e Gusmão Câmara, 2005; Ribeiro et al., 2009). Dado que um terço das espécies de anfíbios está

ameaçado de extinção — mais do que qualquer outro grupo de vertebrado (Stuart et al., 2004)

– conhecer a biodiversidade de anfíbios deste bioma se torna um dos desafios mais

importantes diante da crise da biodiversidade (Wake e Vredenburg, 2008).

Entretanto, conhecer a biodiversidade de anfíbios anuros é uma tarefa árdua, pois no

geral, estes apresentam morfologia bastante conservada (Emerson, 1986). Contudo, avanços

em diferentes linhas de pesquisas, dentre elas a biologia molecular, nos permite examinar

mais de perto a extensão da complexidade desta biodiversidade. As descobertas de espécies

crípticas (sensu Bickford et al., 2007) estão alterando nossa percepção da estrutura da

biodiversidade em níveis taxonômicos, ecológicos, biogeográficos, evolutivos e de políticas

de conservação (Angulo and Icochea, 2010; Bickford et al., 2007; Pfenninger and Schwenk,

2007).

O gênero Adenomera é constituído atualmente por 18 espécies distribuídas na

América do Sul ao leste dos Andes, das quais oito estão distribuídas na Mata Atlântica. As

espécies do gênero geralmente apresentam desenvolvimento terrestre com girinos

endotrófico e constroem ninhos de espuma subterrâneos com desovas pequenas. No entanto,

duas espécies, A. diptyx e A. thomei, apresentam desovas maiores e fase larval aquática (De

la Riva, 1996; Almeida e Angulo, 2006). Apesar do grupo ser composto por espécies

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3 estudos de sistemática de anuros devido à sua taxonomia “caótica” (Angulo, 2004; Duellman,

2005). A complexidade taxonômica observada no gênero Adenomera pode ser atribuída

devido a nossa dificuldade de: i) encontrar padrões morfológicos intra e interespecíficos a

partir de indivíduos depositados em coleções e ii) estabelecer uma correlação de confiança

dos dados acústicos com indivíduo depositado em coleção. Neste último caso, a situação mais

comum é ter acesso ao arquivo de canto através de terceiros mas não existir o indivíduo

testemunho, devido à dificuldade de coletar estes indivíduos em campo.

A primeira análise filogenética mais expressiva que incluiu o gênero Adenomera foi

conduzida por Fouquet et al. (2013) com 11 espécies amostradas. Utilizando uma análise

bayesiana, os autores recuperaram as espécies distribuídas na Mata Atlântica como um grupo

monofilético. Posteriormente, numa extensa amostragem molecular do gênero Adenomera,

Fouquet et al. (2014) delimitaram 35 espécies candidatas, das quais 16 já possuíam nome

naquele momento. Os autores se basearam num protocolo adaptado de Vieites et al. (2009),

buscando convergência hierárquica de evidências que incluía: monofilia recíproca,

divergência genética, compartilhamento de alelos e dados indiretos (baseados em literatura)

de morfologia e bioacústica da maioria das espécies candidatas.

O trabalho “Species delimitation, patterns of diversification and historical

biogeography of the Neotropical frog genus Adenomera (Anura, Leptodactylidae)” (Fouquet

et al., 2014; Apêndice 1) foi o primeiro subproduto desta tese. Na análise filogenética

bayesiana, utilizando 320 terminais, Fouquet et al. (2014, figura 1) não recuperaram as

espécies distribuídas na Mata Atlântica como um grupo monofilético. Nesta análise, o “clado

Thomei” composto pelas espécies A. thomei, A. sp. L e A. sp. M, é recuperado como irmão

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4 Hylaedactyla (composto pelas espécies A. hylaedactyla e A. diptyx). Nesta topologia, o clado

Thomei + Martinezi + Hylaedactyla apresenta baixa probabilidade posterior (0,60).

Subsequentemente, no mesmo trabalho, quando um exemplar de cada espécie candidata foi

selecionado para as análises de datação molecular multilocus (‘species tree’) e concatenada,

ambas recuperaram as espécies distribuídas na Mata Atlântica como um grupo monofilético

com a topologia: clado Thomei + clado Marmorata (Fouquet et al., 2014; figura 4 a e b). Na

análise concatenada esta topologia apresenta propabilidade posterior com valor maior que

0,95, porém na análise multilocus a mesma topologia apresentou probabilidade posterior no

valor de 0,88. Após a submissão deste artigo, mais dados (moleculares, morfológicos e

bioacústicos) foram coletados e uma reanálise foi feita no presente estudo.

Assim, esta tese está organizada em dois capítulos. No primeiro capítulo, realizamos

uma análise filogenética do grupo com uma amostragem aumentada em relação a Fouquet et

al. (2014) e testamos a hipótese de que cada espécie candidada (confirmadas e não

confirmadas) dos clados Thomei e Marmorata (sensu Fouquet et al., 2014) constitui uma

espécie diagnosticável. Para tanto, usamos evidências moleculares, morfológicos e

bioacústica a partir de dados diretos (dados fenotípicos obtidos de exemplares analisados

molecularmente na análise filogenética). Em seguida, neste mesmo capítulo, apresentamos

as considerações taxonômicas oriundas da análise de variação fenotípica de cada espécie com

a descrição das espécies novas e redescrição das espécies de taxonomia complexa dos clado

Marmorata. No segundo capítulo buscamos identificar padrões de evolução de caracteres

fenotípicos, dentre eles aqueles usados para diagnosticar e diferenciar as espécies do gênero

Adenomera. Para tal, testamos hipóteses de homologias e buscamos levantar possíveis

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237

C

ONCLUSÕES

S

INAPOMORFIAS

Após uma análise de evidência total obtivemos uma árvore mais parcimoniosa,

que apresentou uma topologia na qual pudemos encontrar as sinapomorfias que

suportam os seguintes grupos:

 Leptodactylinae:

* Sítio de oviposição em ambiente terrestre (caráter 8, estado 1), não

homoplástico.

* Presença de girinos capazes de produzir espuma (caráter 13, estado 1), não

homoplástico.

 Leptodactylus + Hydrolaetare:

* Presença de projeções queratinizas na região medial dos dedos III e IV da

mão (caráter 24, estado 1), não homoplástico.

 Leptodactylus:

* Sítio de vocalização em depressões naturais (caráter 7, estado 4), não

homoplástico.

 Adenomera + Lithodythes:

* Extremidade distal dos artelhos III e IV expandidos (caracteres 17 e 18,

respectivamente, ambos estados 1), homoplástico. Este estado é

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238

 Adenomera:

* Presença do focinho espatulado (caráter 25, estado 1), homoplástico. Este

estado é encontrado também no grupo de Leptodactylus fuscus e em

Hydrolaetare.

 Clado Hylaedactyla + Mata Atlântica:

* Extremidade distal do artelho II não expandido (caráter 16, estado 0),

homoplástico, com múltiplos surgimentos independentes.

 Clado Marmorata:

* Presença de girinos endotróficos (caráter 14, estado 1), homoplástico. Este

estado de caráter também está presente nas espécies A. andreae e A.

hylaedactyla.

E

VOLUÇÃO DE CARACTERES

 A topologia da nossa árvore não suporta a hipótese da conquista gradual do meio terrestre. Na família Leptodactylidae, a independência do meio aquático não se

deu de maneira gradual, num cenário onde quanto mais dependente do ambiente

aquático mais basal é o grupo. Alguns estados de caracteres que denotam uma

maior independência da água (e.g., sítio de vocalização em depressões naturais;

sítio de oviposição em ambiente terrestre, girinos capazes de produzir espuma)

são simplesiomórficos na família Leptodactylidae.

 Em Adenomera, a presença de girinos endotróficos é simplesiomórfica ou não a depender dos estados deste caráter em A. lutzi e A. heyeri e apareceu pelo menos

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239 apresentam girinos exotróficos não são as mais basais no gênero, a conquista em