Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Programa de Pós-Graduação em Ecologia
Centro de Biociências
Efeitos de detritos e nutrientes alóctones sobre estrutura e dinâmica trófica de
ecossistemas lacustres tropicais.
Elinez da Silva Rocha
Tese apresentada ao Programa de
Pós-Graduação
em
Ecologia
da
Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, como requisito para obtenção do
título de Doutor(a) em Ecologia.
Natal
Efeitos de detritos e nutrientes alóctones sobre estrutura e dinâmica trófica
de ecossistemas lacustres tropicais.
Elinez da Silva Rocha
Orientador: Prof. Dr. José Luiz Attayde
Co-orientador: Prof. Dr. André Megali Amado
Tese apresentada ao Programa de
Pós-Graduação
em
Ecologia
da
Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, como requisito para obtenção do
título de Doutor(a) em Ecologia.
NATAL
BANCA EXAMINADORA
Prof. DRº JOSÉ LUIZ ATTAYDE
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE –
UFRN PRESIDENTE
PROFª. DRª LUCIANA CARNEIRO
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE - UFRN
EXAMINADORA INTERNA
PROFª. DRª VANESSA BECKER
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE –
UFRN
EXAMINADORA INTERNA
Prof.º DRº ROBERTO DE MORAES LIMA SILVEIRA
UNIVERSIDADE FEDERAL DO MATO GROSSO–UFMT
EXAMINADOR EXTERNO
Prof.ª DRª EVANILDE BENEDITO CECÍLIO
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MARINGÁ– UEM
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências
Rocha, Elinez da Silva.
Efeitos do aporte de detritos e nutrientes alóctones sobre estrutura e dinâmica trófica de ecossistemas lacustres tropicais / Elinez da Silva Rocha. – Natal, RN, 2013.
78 f.: il.
Orientador: Prof. Dr. José Luiz de Attayde. Co-Orientador: Prof. Dr. André Megali Amado.
Tese (Doutorado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.
1. Ecossistema aquático – Tese. Peixes – Tese. 3. Reservatórios – Tese. 4. Subsídios energéticos – Tese. I. Attayde, José Luiz de. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
Dedicatória
Dedico aos meus pais, Maria Amélia e Francisco Rocha que ainda na infância me
incentivaram e ensinaram-me sobre o valor da educação e do conhecimento, embora
ambos sejam somente alfabetizados.
“Há um tempo em que é preciso
abandonar as roupas usadas que já
têm a forma de nosso corpo e
esquecer os nossos caminhos que nos
levam sempre aos mesmos lugares. É
o tempo da travessia. E se não
ousarmos fazê-la, teremos ficado para sempre à margem de nós mesmos...“
AGRADECIMENTOS
Muitas foram as pessoas com quem compartilhei meu trabalho braçal,
laboratorial, pesquisa de campo, além de bons momentos de compartilhamento
intelectual, filosófico e outros de pura diversão/sorriso, gargalhadas. Portanto, sinto
vontade de agradecer a todas elas e dizer que meu entusiasmo pela academia é formado
por este conjunto diverso de pessoas e conhecimento, onde a cada hora novos
conhecimentos nos são adicionados e assim, acabamos incorporando um pouquinho de
cada pessoa e lugar por onde passamos e interagimos. Por esta razão, quero muito
agradecer:
À Universidade Federal do Rio Grande do Norte, instituição onde fiz meu
mestrado e agora finalizo o doutorado. Sou grata pela receptividade desta instituição
despendida a mim enquanto acadêmica.
Ao programa de Pós-Graduação em Ecologia que, embora relativamente
jovem, tem se esforçado e dedicado a prestar um bom serviço a sociedade, aos
acadêmicos da pós e a ciência. No decorrer destes quatro anos, pude acompanhar um
crescimento significativo deste programa, o que aumenta sua credibilidade social e
científica.
Agradeço ao Professor José Luiz Attayde que me recebeu em sua base de
pesquisa e aceitou orientar-me e compartilhar de seus conhecimentos comigo. Sou
muito grata pela paciência e ajuda no decorrer destes quatro anos e, pelos ensinamentos
Ao professor André Megali que participou de minha orientação e que me
recebeu em seu laboratório e contribui muito para a realização do experimento em
mesocosmo e nas discussões científicas.
Agradeço à professora Vanessa Becker, com quem construi uma grande
amizade. Muito obrigada por ter me recebido em sua residência nos momentos que mais
necessitei, pela companhia, risadas, pelos sábios conselhos e diálogos sobre o fazer
ciência. Muito obrigada querida, você é muito especial.
Às minhas amigas Fabiana, Laissa e Gabi que estiveram sempre presentes e
sempre foram muito amigas, me apoiando, ajudando na parte laboratorial, além de me
proporcionarem momentos agradáveis e descontraídos.
Agradeço a equipe do laboratório do prof. André Megali- LABLIMNO,
Anízio, Bárbara, Talita, Camila e Andrievisk que ajudaram nas coletas e análises
laboratórios das amostras no experimento em mesocoscomos. Muito obrigada a todos.
À minha querida Érica Kalline que me acompanhou e ajudou muito na
contagem e estimativa de biomassa da comunidade zooplanctônica. Quem ficou
trabalhando no laboratório fins de semana e alguns feriados. Valeu!! “Ericota” Muito
obrigada!!
Ao professor Fábio pelo apoio logístico e ao espaço cedido na Escola de
Jundiaí. Também agradeço à ajuda do seu Zé no decorrer do experimento.
Agradeço aos professores José Novaes, Rodrigo Costa da UFERSA, e aos
seus alunos da iniciação científica por todo o apoio logístico nas coletas dos
reservatórios Pau dos ferros e Santa Cruz. Também sou grata à professora Danielle
Agradeço ao professor Luiz Antônio Martinelli e Plínio Camargo, alem de
sua equipe do Centro de Energia Nuclear para Agricultura (CENA/USP/PIRACICABA)
pelos resultados das análises de isótopos estáveis, sem a qual não seria possível este
trabalho.
À Professora Evanilde Benedito, pela recepção em seu laboratório de
ecologia energética na Universidade Estadual de Maringá e seus estudantes de pós,
Gislene, Patrícia, Xuxa, Gustavo, Bruno e Juliana pela atenção e discussões científicas.
Muito obrigada a todos pela recepção, reuniões de confraternização, os cafezinhos, o
pão de queijo nos intervalos, foi uma ótima experiência.
À minha amiga Wanessa de Sousa, que sempre esteve presente mesmo
distante e que também me recebeu em sua residência durante algumas estadas em Natal.
Muito obrigada minha querida, por estar sempre por perto, sempre me apoiando e
sempre acreditando em mim.
À Marcolina-“Mary Marcô” pela ajuda no tratamento estatístico de meus
dados no R, pelas discussões filosóficas sobre estatística frequentista e Bayesiana.
Muito obrigada também por ser minha interlocutora. Também agradeço pelos
momentos descontraídos e divertidos.
Agradeço à Pablo, Danyhelton e Rosemberg, pelo apoio e ajuda no
laboratório, campo ou no momento da escrita. Muito obrigada!
Agradeço aos professores Renata Panosso, Luciana Carneiro e Adriano
Caliman, pelos ensinamentos, pelas trocas nas disciplinas da pós, além dos diálogos
Também quero muito agradecer à minha amiga Socorro, Mariana e Pedro
Cuncun, Spinelli, Pablo e Taty que sempre foram tão presentes.
Aos meus queridíssimos irmãos, Marinez, Jorge, Janez, Edelson, Valder
José e Nessinha pelo apoio, incentivo e carinho que sempre dedicaram a mim, muito
obrigada, vocês são preciosidades que cuido muito.
Ao meu querido Raimundo França fica meu especial e enorme
agradecimento. É difícil expressar com palavras todo o meu sentimento por este marido
que me acompanha desde os 16 anos de idade, pessoa com quem tenho aprendido muito
sobre a vida, sobre as relações pessoais, política, sociedade, economia, ciência, cultura e
muito mais. Muito obrigada Raimundo França pela compreensão, companheirismo,
amor, cuidado, carinho e apoio. I Love you so much!
“Se fosse ensinar a uma criança a beleza da
música não começaria com partituras, notas e
pautas. Ouviríamos juntos as melodias mais
gostosas e lhe contaria sobre os instrumentos
que fazem a música. Aí, encantada com a
beleza da música, ela mesma me pediria que
lhe ensinasse o mistério daquelas bolinhas
pretas escritas sobre cinco linhas.
Por que as bolinhas pretas e as cinco linhas são
apenas ferramentas para a produção da beleza
musical. A experiência da beleza tem de vir antes.”
Sumário
Resumo Geral ... 11
Introdução Geral ... 13
CAPÍTULO I ... 26
Detritos alóctones aumenta o efeito de peixes onívoros sobre presas zooplanctônicas através do enriquecimento por nutrientes. ... 27
Resumo ... 27
Introdução... 28
Materiais eMétodos ... 30
Resultados ... 33
Discussão ... 39
Referências ... 42
CAPÍTULO II ... 48
Eutrofização reduz a posição trófica dos peixes e aumenta a contribuição relativa de recursos pelágicos para os peixes ... 49
Resumo ... 49
Introdução... 50
Materiais e Métodos ... 53
Resultados ... 56
Discussão ... 66
11
Resumo Geral
Ecossistemas aquáticos recebem elevada quantidade de subsídios energéticos
provenientes de fontes alóctones de detritos e nutrientes. O objetivo deste estudo foi
investigar como tais subsídios interagem com peixes onívoros e afetam a estrutura e
dinâmica trófica de ecossistemas lacustres tropicais. Os efeitos do aporte de detritos
alóctones e da onivoria por peixes filtradores sobre a regulação das comunidades
planctônicas foram investigados através de um experimento em 24 mesocosmos, com
delineamento fatorial 2x2, onde dois níveis de detritos (com ou sem aporte) foram
combinados com dois níveis de peixes (presença ou ausência) e a resposta do plâncton
aos tratamentos foi monitorada. Os resultados desse experimento mostram que o aporte
de detritos aumentou a concentração de nutrientes além da biomassa de algas e
invertebrados planctônicos através da eutrofização dos mesocosmos. No entanto, o
efeito positivo do aporte de detritos sobre a biomassa zooplanctônica foi mais forte na
ausência de peixes filtradores. Por outro lado, a presença de peixes filtradores reduziu a
biomassa zooplanctônica através da predação e aumentou a biomassa de algas,
aparentemente através da ciclagem de nutrientes. Os efeitos do aporte de nutrientes
sobre a estrutura trófica dos ecossistemas foi investigada através da análise comparativa
de um reservatório eutrófico e outro mesotrófico, de onde foram amostrados indivíduos
de 13 espécies de peixes e seus principais itens alimentares para a análise de isótopos
estáveis de carbono e nitrogênio. Os resultados demonstram que a posição trófica dos
peixes foi em geral menor no reservatório eutrófico do que no reservatório mesotrófico.
Além disso, os resultados de um modelo de mistura sugerem que as fontes pelágicas de
carbono para os peixes foram mais importantes do que as fontes bentônicas-litorâneas,
12 nutrientes alteram a estrutura trófica dos ecossistemas lacustres com importantes
implicações para a dinâmica desses ecossistemas.
Palavras-chaves: Isótopos estáveis, detritos alóctones, eutrofização, onivoria, subsídios
13
Introdução Geral
A Ecologia há muito reconheceu a importância dos detritos no fluxo de energia e
nutrientes dentro e entre ecossistemas (Lindeman 1942, Odum 1957, Teal 1962).
Entretanto, a teoria de teias alimentares tem largamente negligenciado a função das
cadeias alimentares de detritos e tem focado quase exclusivamente sobre cadeias
alimentares de pastagem (Moore et al. 2004). A visão desta teoria de que o mundo é
verde (Hairston et al. 1960) tem sido severamente criticada (Polis and Strong 1996) e
trabalhos teóricos nas últimas duas décadas tem demonstrado que os detritos podem
influenciar as dinâmica trófica dos ecossistemas (Vannote et al. 1980, De Angelis 1992;
Moore et al. 1993, 2004; Polis et al. 1997; Huxel and McCann 1998, Nowlin et al. 2007,
Bartels et al. 2011). Em particular, estudos anteriores tem sugerido que o fluxo de
energia e nutrientes a partir de detritos alóctones para cadeias alimentares de pastagem
podem aumentar a força das interações tróficas e a magnitude das cascatas tróficas nas
cadeias de pastagem (Polis and Strong 1996; Polis et al. 1997; Loreau and Holt 2004).
Portanto, tem sido proposto que ecossistemas que recebem elevado aporte de detritos
alóctones experimentam um controle descendente mais forte do que ecossistemas que
recebem baixo ou nenhum aporte alóctone (Polis and Strong 1996, Leroux and Loreau
2008).
Recentemente foi demonstrado que cascatas tróficas em ecossistemas aquáticos
são mais fortes comparadas àquelas de ambientes terrestres (Shurin 2002,2006). Várias
são as hipóteses levantadas para explicar a variação na força das cascatas tróficas entre
ecossistemas (Schmitz et a. 2004, Shurin & Seabloom 2005, Borer et al. 2005, Schmitz
2008). A hipótese de subsídios alóctones (McCann 2000, Leroux and Loreau,2008)
14 materiais, uma vez que localizam-se em regiões mais côncavas das bacias hidrográficas
(Lindeman 1942, Leroux and Loreau 2008) e, devido a isso, exibem cascatas tróficas
mais fortes do que ecossistemas terrestres que recebem um menor aporte alóctone (mas
ver Bartels et al. 2012).
Outro fator que pode influenciar nestas interações é o comportamento alimentar
onívoro dos peixes, largamente disseminado e comum (Polis and Strong 1996,
Vadeboncoeur et al. 2005, Attayde et al. 2010) e tem sido destacado, sobretudo em
ecossistemas aquáticos tropicais (Gonzales-Bergonzoni et al. 2012 ). Nestes ambientes,
muitos peixes consomem recursos provenientes de diferentes níveis tróficos de habitats
pelágicos e bêntico/litorâneos (Schindler and Scheuerell 2002, Vadeboncoeur et al.
2005, Wesner 2010). Tem sido proposto que esta „onivoria de múltiplos canais‟ (sensu
Polis & Strong 1996) pode interagir sinergicamente com o aporte alóctone de detritos
para aumentar a magnitude de cascatas tróficas em ecossistemas de água doce
(Anderson and Polis 1998, Polis and Hurd 1995). Contudo, o consumo de recursos
alóctones pode enfraquecer a regulação descendente numa dada cadeia alimentar visto
que o impacto descendente de consumidores subsidiados sobre seus recursos autóctones
pode tornar-se mais difuso quando a dieta do consumidor torna-se mais diversificada
(Huxel and McCann 1998, McCann 2000, Attayde and Ripa 2008). Portanto, onívoros
também podem atenuar as cascatas tróficas (Polis et al. 2000, Vadeboncoeur et al. 2005)
ou interagir com o aporte alóctone de forma antagônica.
O enriquecimento de ecossistemas aquáticos, seja pela lixiviação de detritos de
plantas da zona riparia inundada, seja pelo aporte alóctone de materiais inorgânicos,
como nitrogênio e fósforo, nutrientes frequentemente limitantes à produção primária,
também têm efeitos profundos sobre os ecossistemas aquáticos. A eutrofização é o
15 atividades humanas ou causas naturais. A mesma tem sido o principal problema
ambiental que afeta a maioria dos ecossistemas de água doce do mundo (Carpenter e
Kitchell 1993) e muitas pesquisas tem sido conduzida nas últimas décadas para entender
as causas e consequências da eutrofização e aplicar esse entendimento na restauração e
gerenciamento de lagos e reservatórios (Cooke et al. 2005).
O aumento da produtividade primária resultante do enriquecimento de nutrientes
pode aumentar a produtividade secundária de níveis tróficos superiores e afetar o
comprimento das cadeias alimentares (CCF) (DeAngelis 1992). A variação no CCF foi
há muito tempo observada em comunidades naturais (Elton, 1927) e pode ser controlada
pela produtividade basal, o tamanho do ecossistema ou perturbações (Sabo et al. 2009,
Takimoto et al. 2012). A hipótese de produtividade ou disponibilidade de recursos
defende que devido a uma perda de energia a cada transferência trófica ao longo da
cadeia alimentar, CCF é limitada pela disponibilidade de recursos (Hutchinson, 1959).
A hipótese de perturbação declara que as cadeias alimentares são mais curtas em
ecossistemas perturbados, uma vez que cadeias mais longas são menos resilientes a
perturbações comparada a cadeias alimentares mais curtas (Pimm & Lawton, 1977). A
hipótese do tamanho do ecossistema (Post et al. 2000) preveem que ecossistemas
maiores terão cadeias alimentares mais longas, pois eles sustentam maior riqueza de
espécies, mais recursos basais, promovem a coexistência de presas e predadores e,
sustentam maior diversidade trófica funcional e menos onivoria (Cohen & Newman
1991, Schoener 1989, Post et al. 2000).
Embora, estas três hipóteses tenham sido propostas há décadas atrás, trabalhos
empíricos não sustentam uma influencia dominante de nenhuma destas variáveis
ambientais sobre o CCF ( Post 2002, Thompson & Townsend 2005, Sabo et al. 2009).
16 preditoras encontrou que a produtividade geralmente aumenta o CCF e, os efeitos da
magnitude do tamanho do ecossistema e perturbação são muito variáveis e pode incluir
efeitos negativos, positivos e neutros sobre CCF (Takimoto e Post 2013).
No entanto, os efeitos da produtividade primária sobre o comprimento das cadeias
alimentares são complexos e não são bem compreendidos. É assumido, com base na
segunda lei da termodinâmica, que o comprimento das cadeias alimentares é
positivamente correlacionado com a produtividade primária dos ecossistemas, mas essa
relação pode ser negativa como resultado de alterações no ambiente físico, químico e
biológico causados pela eutrofização. Em lagos rasos, a produtividade primária pelágica
aumenta com a eutrofização e o crescimento do fitoplâncton reduz a disponibilidade de
luz para produtores bentônicos, deslocando o lago de um estado com águas claras para
outro, com águas turvas (Scheffer et al., 1993). A complexidade estrutural e a
diversidade de espécies em lagos rasos é maior no estado de águas claras (Jeppesen et
al. 1998), e um deslocamento para um estado turvo pode conduzir a uma redução do
comprimento da cadeia alimentar, quando a importância relativa de peixes piscívoros é
drasticamente reduzida, principalmente devido à interações estruturadas por tamanho
com peixes planctívoros que competem com estágios planctívoros jovens de peixes
piscívoros (Persson et al. 1991, 1992). Nos lagos profundos, a produtividade primária
pelágica também aumenta com a eutrofização, mas a decomposição da elevada
quantidade de matéria orgânica produzida no epilimnium pode conduzir a uma depleção
de oxigênio no hipolímnio e, eventualmente, uma mortalidade maciça de organismos,
incluindo predadores de topo, o que pode encurtar o comprimento das cadeias
alimentares.
Mesmo que os predadores de topo não sejam excluídos de um lago devido à
17 posição trófica dos predadores de topo é reduzido, como resultado da extinção de
consumidores intermediários ou, como resultado da onivoria dos consumidores
intermediários ou predadores de topo (Post e Takimoto 2007). A onivoria ou predação
intraguilda é uma característica comum de teias alimentares naturais e pode encurtar o
comprimento da cadeia alimentar em modelos simples de cadeias alimentares (Diehl e
Feissel 2000, 2001). Quando a produtividade primária é aumentada em modelos de
cadeia alimentar com onivoria, primeiro o predador intermediário e, em seguida, o
predador onívoro de topo são capazes de invadir o sistema aumentando o comprimento
da cadeia alimentar, como previsto por modelos clássicos de cadeias alimentares
(Oksanen et al. 1981, Persson et al. 1992). No entanto, quando predadores
intermediários e de topo coexistem, o comprimento da cadeia alimentar diminui com o
aumento da produtividade primária, pois a posição trófica dos predadores onívoros de
topo é reduzida quando a importância relativa dos recursos basais compartilhados
aumenta na dieta dos predadores onívoros de topo (Diehl e Feissel 2001). Como a
onivoria ou predação intraguilda é muito comum entre os táxons de peixes, este pode
ser um mecanismo comum pelo qual a posição trófica de peixes deve diminuir com a
eutrofização.
A eutrofização também pode alterar a estrutura da cadeia alimentar, por modificar
o padrão de fluxo de matéria e energia dos produtores primários para os consumidores.
Em ambientes eutrofizados, produtores primários com maior resistência a herbivoria
tendem a dominar o sistema, pois não sofrem com a limitação por nutrientes e
acumulam a vantagem de serem não palatáveis, consequentemente, reduzindo a
importância da regulação descendente de consumidores primários sobre produtores
18 et al. 2001), além disso, o crescimento excessivo de algas reduz a disponibilidade de luz
para outros produtores como, por exemplo o perifíton.
Apesar de se supor que os nutrientes geralmente limitam a produção primária
pelágica e que esta fornece energia e os nutrientes para os níveis tróficos superiores em
lagos e reservatórios (Vadeboncoeur et al. 2002), trabalhos recentes mostraram que as
algas bentônicas podem dominar toda a produção primária em lagos oligotróficos rasos
(Vadeboncoeur et al . 2008, Genkai-Kato et al. 2012), e que os recursos
bentico-litorâneos podem desempenhar um papel importante para sustentar a produção de
peixes lacustres (Hecky e Hesslein 1995, Karlsson e Bystrom 2005, Vander Zanden et
al. 2011, Solomon et al. 2011). A análise das cadeias alimentares através da técnica de
isótopos estáveis de carbono demonstra que os peixes dependem energeticamente tanto
de recursos bêntico-litorâneos como de recursos pelágicos (Hecky e Hesslein 1995,
Yoshii et al. 1999, Vadeboncoeur et al. 2008). No entanto, a importância relativa de
recursos derivados destes dois habitats deve depender da espécie de peixe bem como da
morfometria e do estado trófico do lago. A eutrofização deve reduzir a dependência dos
peixes por recursos bêntico-litorâneos e aumentar a sua dependência por recursos
pelágicos, alterando a dominância de algas bentônicas para algas pelágicas na base das
cadeias alimentares.
Objetivos
O primeiro objetivo deste estudo foi testar os efeitos das entradas de detritos
alóctones e da onivoria dos peixes na estrutura e dinâmica das cadeias alimentares. Foi
realizado um experimento de mesocosmos manipulando-se a entrada de detritos
alóctones na presença e na ausência de um peixe onívoro filtrador (tilápia do Nilo) para
19 de um reservatório tropical. Pretendo testar a hipótese que atesta que os peixes onívoros
têm efeitos negativos mais fortes sobre a biomassa do zooplâncton e efeitos positivos
mais fortes na biomassa de algas em sistemas com alta entrada alóctone de detritos, do
que em sistemas sem essa entrada.
O segundo objetivo deste estudo foi testar a hipótese de que a eutrofização reduz
a posição trófica de peixes e aumenta a proporção relativa de recursos alimentares
pelágicos na dieta dos peixes. Para testar essas hipóteses, amostramos peixes e seus
principais itens alimentares para análise isótopos estáveis de carbono e nitrogênio em
dois reservatórios com estados tróficos distintos localizados em uma bacia hidrográfica
de um região semi-árida tropical.
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27
Allochthonous detritus increases the effects of omnivorous fish on zooplankton prey through nutrient enrichment.
Elinez da Silva Rocha1; Caroline Gabriela Moura 2; André Megali Amado2; José
Luiz Attayde1;
1- Departamento de Ecologia, Zoologia e Botânica, Universidade Federal do Rio
Grande do Norte – DBEZ/UFRN, Natal – Rio Grande do Norte, Brasil.
2- Departamento de Oceanografia e Limnologia, Universidade Federal do Rio
Grande do Norte – DOL/UFRN, Natal – Rio Grande do Norte, Brasil.
Abstract
Allochthonous inputs of detritus and multichannel omnivory are ubiquitous
features of freshwater ecosystems but it is still unclear how they interact to affect food
web structure and dynamics. The aim of this study was to test the interactive effects of
terrestrial detritus and omnivorous filter-feeding fish (Nile tilapia) on aquatic
communities. The 2x2 factorial experimental design consisted in two levels of detritus
inputs (with/without) combined with two levels of fish (presence/absence). Treatments
were randomly allocated in 24 mesocosms (250L) and the experiment lasted four
weeks. The input of detritus alone increased both algal and zooplankton biomass, while
omnivorous fish reduced zooplankton biomass and increased algal biomass. Significant
interaction between detritus and fish effects was observed on zooplankton but not on
algal biomass. Zooplankton was more strongly reduced by fish when detritus was added
to the mesocosms, but this did not increase algal biomass further probably because it
also enhanced grazing by omnivorous fish. As detritus input did not increase fish
biomass in our experiment, we conclude that it enhanced fish effects on zooplankton
through a bottom-up mechanism, providing nutrients to primary producers and
28 Key words: Allochthonous detritus, nutrient enrichment, omnivory, spatial subsidies,
trophic cascades, filter-feeding fish, pelagic food webs.
Introduction
Ecology has long recognized the overwhelming importance of detritus in the
flow of energy and nutrients within and between ecosystems (Lindeman 1942, Odum
1957, Teal 1962, Wetzel 1995). Nevertheless, food web theories have largely neglected
the role of detritus based food chains and have focused almost exclusively on grazing food chains (Moore et al. 2004). The “green-world” view of these theories has been
severely criticized (Polis and Strong 1996) and theoretical work in the past two decades
has shown that detritus can have important influences on trophic dynamics (De Angelis
1992; Moore et al. 2004; Polis et al. 1997; Huxel and McCann 1998). In particular,
previous studies have suggested that the flow of energy and nutrients from
allochthonous detritus to grazing food chains can increase the strength of the trophic
interactions and the magnitude of the trophic cascades in grazing chains (Polis and
Strong 1996; Polis et al. 1997; Loreau and Holt 2004). Therefore, it has been
hypothesized that ecosystems with high inputs of allochthonous detritus would
experience stronger top-down control than ecosystems with such low inputs (Polis and
Strong 1996, Leroux and Loreau 2008).
Freshwater ecosystems are at the high end of the allochthonous input continuum
(Lindeman 1942, Leroux and Loreau 2008) and really exhibit stronger trophic cascades
than terrestrial ecosystems (Shurin et al. 2002, Shurin et al. 2006), which are at the low
end of the continuum. However, allochthonous inputs of detritus can energetically
29 structure and dynamics through both top-down and bottom-up mechanisms (Moore et
al. 2004; Attayde and Ripa 2008; Hagen et al. 2012). The lixiviation and decomposition
of detritus can provide nutrients to and increase growth rates of primary producers,
stimulating secondary productivity through this bottom-up effect of nutrient enrichment
(De Angelis 1992, Spiller et al. 2010). Trophic cascades are usually stronger at higher
nutrient levels as primary producers respond more strongly to nutrient enrichment when
herbivores are controlled by their predators (Pace et al. 1998). Therefore, the strength of
trophic cascades may increase with inputs of allochthonous detritus because of nutrient
enrichment caused by detritus addition. Further research is needed to determine the
relative importance of the mechanisms by which detritus may affect food web structure
and dynamics and the strength of trophic cascades.
Another limitation of classic theories of food webs is that they are based on
simple linear food chains of populations aggregated at discrete trophic levels and their
predictions may not apply to systems where omnivory is widespread and important
(Polis and Strong 1996, Vadeboncoeur et al. 2005, Attayde et al. 2010). In freshwater
ecosystems, most fish are omnivores consuming resources on different trophic levels
from both benthic/littoral and pelagic habitats (Schindler and Scheuerell 2002,
Vadeboncoeur et al. 2005, Wesner 2010). It has been hypothesized that this
multichannel omnivory may interact synergistically with allochthonous inputs of
detritus to enhance the magnitude of trophic cascades in freshwater ecosystems
(Anderson and Polis 1998, Polis and Hurd 1995). However, consumption of
allochthonous resources may weaken top-down regulation in a given food chain,
because top-down impacts of subsidized consumers on their authochthonous resources
may become more diffuse as the consumer diet becomes more diversified (Huxel and
30 primary producers by omnivore predators may also prevent primary producers to
increase in response of herbivore mortality from omnivore predation. Hence, omnivory
can also attenuate trophic cascades (Polis et al. 2000, Vadeboncoeur et al. 2005) and
may interact with allochthonous inputs in antagonistic ways.
The aim of this study was to test the effects of allochthonous detritus inputs and
multichannel omnivory on food web structure and dynamics. We conducted a
mesocosm experiment manipulating the input of allochthonous detritus in the presence
and absence of an omnivorous filter-feeding fish (Oreochromis niloticus), and evaluated
the effects of detritus, fish and their interaction on a plankton community. Our
hypothesis is that omnivorous fish have stronger negative effects on zooplankton
biomass and stronger positive effects on algal biomass in systems with high
allochthonous input of detritus, than in systems without such input.
Methods
Experimental design
We conducted a mesocosm experiment at Jundiaí Agricultural Station, Macaíba,
Rio Grande do Norte, Brazil (5º 51‟ 30” S; 35º 21‟ 14” O), from March 16th to May 8th
2010. The mesocosm were polyethylene tanks (250L), without contact with sediment
and open to the atmosphere. They were placed side by side on a field and filling with
water and natural plankton of a surrounding mesotrophic reservoir (mean chlorophyll =
4,6µg L-1). The experimental design consisted of 4 treatments; with fish addition (F),
detritus addition (D), fish and detritus addition (FD) and a control treatment with no fish
or detritus addition (C). All treatments were replicated six times and randomly allocated
31 length), were collected at a fish hatching station and were stocked in the two fish
treatments (+F, +F+D) with a density of 1 fish/mesocosm. In the two treatments with
detritus addition, 40 g DW of riparian grass (Poaceae) was added after dried at 60ºC for
5 days, crushed and homogenized. All enclosures were covered with a screen that
reduced by 50% the incidence of solar radiation on the water surface and avoided fish
escape from the mesocosms.
Sampling and laboratory analysis
Samplings started on 16th March, one day after mesocosms were filled with
water and plankton pumped from a nearby reservoir and few hours before detritus and
fish were added to the treatments. The experiment lasted 7 weeks and samples were
taken biweekly after the start of the experiment. The variables monitored were water
temperature, pH, electric conductivity, dissolved oxygen, total phosphorus, total
nitrogen and chlorophyll a concentrations as well as zooplankton biomass. Water
samples (20 L) were collected with a PVC tube, after homogenizing the mesocosms, for
total phophorus, total nitrogen and chlorophyll a analyses. The remaining volume was
filtered through a 68µm mesh to sample zooplankton.
The pH, electric conductivity and dissolved oxygen concentrations were
measured in situ with a multiparameter analyser U-22 HORIBA. Total phosphorus was
analyzed by the ascorbic acid method after persulphate digestion (APHA 1997), while
total nitrogen was analysed as nitrate by the sodium salycilate method
(Muller&Weidemann, 1955) after persulphate digestion in alkaline medium
(Valderrama, 1981). Chlorophyll a was determined with spectrometry methods after filtration on a GF/C filter and extraction with ethanol for 18 h (Jespersen and
32 The zooplankton samples were fixed with lugol‟s solutions. The organisms were
counted in subsamples and sorted into categories of rotifers, cladocerans, calanoid and
cyclopoid copepods. Rotifers were counted in Sedwick Rafter chambers (1ml) while the
microcrustaceans were counted in open chambers (5ml) under a stereomicroscope
(Coefficient of variation < 20%). The mean number of organisms counted in the
subsamples was multiplied by the subsample volume (mL) and divided by the sample
volume (19L) to estimate zooplankton density (ind/L) in the mesocosms. To estimate
zooplankton biomass at least 20 individuals of each taxa from each sample was
randomly chosen and measured. For rotifers, geometrical formulae was used to estimate
biovolume (Ruttner & Kolisko 1977). Rotifer wet weight was estimated from
biovolume assuming that 106 µm3 correspond to 1µg of wet weight. Rotifer dry weight
was estimated as 10% of wet weight (Pace & Orcutt, 1981). The biomass of copepods
and cladocerans were estimated using regression equations relating dry weight and body
length according to Dummont et al. (1975) and Bottrell et al. (1976). The biomass of
conchostracans was estimated multiplying the number of organisms counted to the
mean individual biomass (Yashima et al. 2011). Fish biomass (wet weight) was
measured at the beginning and end of the experiment to estimate fish growth in
treatments F and FD.
Statistical analysis
A two-way repeated measures ANOVA was done to test the effects of fish (F),
detritus (D), time (t) and the interaction effects among these factors on the measured
variables. A t-test was used to test for differences in fish growth between the two
33 stabilize variances. The significant level assumed was α < 0,05. All statistical analyses
were run with STATISTICA 7.0 (Statsoft, Inc).
Results
Results of the two-way repeated measures ANOVA show that detritus addition
significantly reduced dissolved oxygen concentration and increased electric
conductivity, total phosphorus, total nitrogen and chlorophyll a concentrations (Fig. 1).
Results also show that detritus addition significantly decreased calanoids biomass but
increased rotifers and conchostracans biomass (Fig. 1). These effects of detritus
additions were independent of time (Table 1). The addition of fish significantly reduced
cyclopoids, conchostracans and total zooplankton biomass while increased chorophyll a
concentrations (Fig. 2). However, fish effects on conchostracans and total zooplankton
biomass were dependent on time (Table 1) and were only evident at the end of the
experiment. Significant interactions were found between the detritus and fish effects on
cladocerans, conchostracans and total zooplankton biomass (Fig. 3). Cladocerans were
reduced by fish only when detritus were added to the mesocosms (Fig. 3) but this effect
was dependent on time (Table 1). On the other hand, conchostracans and total
zooplankton biomass were reduced by fish in mesocosms with and without detritus
addition but this effect was stronger in the mesocosms with allochthonous inputs of
detritus (Fig. 3). In other words, in the absence of fish, conchostracans and total
zooplankton biomass increased more in mesocosms with detritus addition. These
significant effects of fish and detritus interaction on conchostracans and total
zooplankton biomass were independent of time (Table 1). No significant difference (t =
- 0.28; p=0.78) in fish biomass was observed between the treatments with and without
34
37 Figure 4. Mean (± SD) of fish biomass (wet weight) in the F (white) and FD (black) treatments at the start and end of the experiment.
0 20 40 60 80 100
Start End
F
is
h
b
io
m
a
s
s
(
g
38 Table 1: Results of the two-way repeated measures ANOVA showing the effects of detritus (D), fish (F), time (t) and their interactions (*) on the measured variables. Bold numbers are significant effects (p≤ 0.05).
Variables ANOVA D F D*F t t*D t*F t*D*F
pH F-ratio 4.81 0.02 0.00 2.80 3.40 0.22 0.02
p-value 0.04 0.89 0.99 0.07 0.04 0.80 0.98
Electric Conductivity F-ratio 50.32 0.77 2.56 10.79 0.51 4.79 1.51
p-value <0.01 0.39 0.12 <0.01 0.60 0.01 0.23
Dissolved Oxygen F-ratio 5.36 2.25 1.53 2.27 1.99 0.42 0.44
p-value 0.03 0.15 0.23 0.12 0.15 0.66 0.65
Total Phosphorus F-ratio 35.86 3.30 1.30 3.23 1.88 0.70 2.06
p-value <0.01 0.08 0.27 0.05 0.17 0.50 0.14
Total Nitrogen F-ratio 7.13 0.00 1.08 1.27 2.68 0.41 2.22
p-value 0.02 0.98 0.31 0.29 0.08 0.66 0.12
Chlorophyll a F-ratio 27.99 36.41 0.03 49.48 0.40 2.21 3.49
p-value <0.01 <0.01 0.86 <0.01 0.68 0.12 0.04
Rotifers F-ratio 7.38 3.91 0.01 1.73 0.81 0.30 7.35
p-value 0.01 0.06 0.91 0.19 0.45 0.74 <0.01
Cladocerans F-ratio 0.62 4.03 5.21 4.26 4.72 0.51 3.71
p-value 0.44 0.06 0.03 0.02 0.01 0.61 0.03
Calanoids F-ratio 18.31 0.01 0.91 12.24 2.54 3.60 1.36
p-value <0.01 0.94 0.35 <0.01 0.09 0.04 0.27
Cyclopoids F-ratio 3.96 9.51 1.20 17.94 10.92 2.09 0.03
p-value 0.06 <0.01 0.29 <0.01 <0.01 0.14 0.97
Conchostracans F-ratio 5.75 288.3 5.34 8.21 0.66 8.22 1.45
p-value 0.03 <0.01 0.03 <0.01 0.52 <0.01 0.24
Total Zooplankton F-ratio 0.231 38.2 22.3 33.4 11.1 3.3 1.1
39 Discussion
Freshwater ecosystems receive organic matter from primary production that occur
within the system´s boundaries (autochthonous sources) and primary production
imported from the terrestrial watershed (allochthonous sources). The loading of
allochthonous organic material is usually larger than authochthonous primary
production and dissolved compounds of terrestrial origin dominate the standing stock of
organic matter in these ecosystems (Wetzel 2001). These allochthonous sources of
organic matter has important implications for aquatic food web structure and dynamic
but their effects depend on which trophic levels receives the most subsidies (Polis and
Strong 1996; Leroux and Loreau 2008).
According to the subsidy hypothesis, systems with higher allochthonous sources
would experience stronger trophic cascades than systems with lower such sources
(Leroux and Loreau 2008). Therefore, we expected that in mesocosms with detritus
input, filter-feeding omnivorous fish would increase their biomass, as they consume
allochthonous detritus, and would therefore have stronger cascading effects on
zooplankton and algal biomass than in mesocosms without such input. Indeed, our
results show that fish had stronger effects on total zooplankton biomass when
allochthonous detritus was added to the mesocosms. This result would partly confirm
our hypothesis, but the assumption that fish was subsidized by the allochthnous detritus
was not verified in our experiment. Although tilapia ingested the powder of
allochthonous detritus through filter-feeding, fish biomass was the same in treatments
with and without allochthonous detritus until the end of experiment. This indicates that
ingested detritus was either not efficiently assimilated by fish or not enough to sustain
40 Alternatively, allochthonous detritus could be available to zooplankton by
microbial uptake of terrestrial dissolved organic carbon followed by consumption of
these microbes by protozoans or zooplankton, direct consumption of terrestrial DOC by
zooplankton via osmotrophy, or by consumption of terrestrially derived particles by
zooplankton (Cole et al. 2006, Pace et al. 2007Cole et al. 2012). Bacterial activity was
higher in treatments with detritus addition, but bacterial biomass was similar among all
treatments suggesting top-down control of zooplankton on microbial food webs (Moura
2010). Zooplankton subsidized by allochthonous detritus would increase in biomass
especially in the absence of fish leading to the observed interaction between detritus and
fish effects on zooplankton. However, only cladocerans and conchostracans exhibited
the expected response to fish and detritus interaction. This is probably because the less
evasive cladocerans and conchostracans are more vulnerable to predation by
filter-feeding fish than copepods (Lazzaro et al. 1987, Roessler, 1995, Vakkilainen et al.
2004).
The stronger negative effect of fish on total zooplankton biomass in mesocosms
with allochthonous detritus was not followed by a stronger positive effect on algal
biomass. The absence of significant interaction between fish and detritus effects on
algal biomass is not consistent with the theoretical prediction that zooplankton
consumers subsidized by allochthonous detritus would have stronger top-down control
on algal biomass. This suggests that the indirect cascading effects of fish on algal
biomass were probably counteracted by the direct effect of tilapia grazing on algae. As a
filter-feeding fish, the Nile tilapia ingests both zooplankton and phytoplankton besides
suspended detritus. Therefore, omnivory by tilapia could potencially explain the lack of
stronger trophic cascades when detritus were added to the mesocosms. Alternatively,
41 grazing and the lack of stronger trophic cascades with detritus inputs may just reflect a
weak interaction between zooplankton and phytoplankton in our mesocosms. In
addition, if zooplankton reliance on allochthonous detritus through the microbial loop
was really important, then we would expect a weak trophic interaction between algae
and zooplankton.
Nevertheless, an alternative and more likely explanation for the patterns
observed in our experiment is that detritus input affected trophic structure and dynamics
through a bottom-up mechanism. The allochthonous detritus used in our experiment had
a fast leaching time (6 hours) and the nutrient enrichment promoted by detritus
lixiviation increased both algal and total zooplankton biomass. The magnitude of the
zooplankton response to nutrient enrichment promoted by detritus addition was stronger
in the absence of fish as zooplankton biomass was controlled by fish predation.
However, algal biomass response to nutrient enrichment was independent of fish level,
despite of significant reduction in zooplankton biomass in the presence of fish. This
result clearly demonstrates that algal biomass was regulated by nutrient availability and
not by zooplankton grazing in our experiment.
In conclusion, our results suggest that the allochthonous inputs of detritus
enhanced algal and zooplankton biomass through the bottom-up mechanism of nutrient
enrichment. On the other hand, fish reduced zooplankton biomass through top-down
control, but enhanced algal biomass probably through nutrient recycling. The interactive
effect of detritus and fish on zooplankton was antagonistic, as fish inhibited the positive
effect of detritus addition on zooplankton biomass. However, the interactive effect of
detritus and fish on algal biomass was additive, as both factors enhanced algal growth
through nutrient enrichment or recycling. Hence, the subsidy hypothesis was not
42 the recipients of the allochthonous subsidies instead of the filter-feeding omnivorous
fish.
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Elinez da Silva Rocha1; Luiz Antonio Martinelli2; Plinio Camargo2; José Luiz Costa Novaes3; Rodrigo Silva da Costa3; Danielli Peretti4; José Luiz Attayde1.
1- Programa de pós-graduação em Ecologia, Departamento de Botânica, Ecologia
e Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal-Rio Grande
do Norte, Brasil;
2- Centro de Energia da Agricultura Nuclear, Universidade de São Paulo,
CENA/USP, Piracicaba - São Paulo, Brasil.
3- Departamento de Ciências Animais, Universidade Federal Rural do Semiárido
– DCA/UFERSA, Mossoró-Rio Grande do Norte, Brasil.
4- Departamento de Ciências Biológicas, Universidade do Estado do Rio Grande
do Norte – DCB/UERN, Mossoró-Rio Grande do Norte, Brasil.
Abstract
Eutrophication is the major environmental problem affecting most lakes and reservoirs
worldwide and can have profound effects on food web structure and dynamics. An
increase in pelagic primary productivity with eutrophication may reduce fish trophic
position due to fish omnivory and increase fish reliance on pelagic resources as benthic
primary productivity becomes light limited and decline with eutrophication. To test
these hypotheses we sampled fish and their major food items for carbon and nitrogen
stable isotopes analyses in two reservoirs of contrasting trophic states located in a
tropical semi-arid watershed. All fish species and most food items had δ15N values
significantly lower in the eutrophic than in the mesotrophic reservoir. On the other hand, only 6 fish species and the pelagic food items had δ13
C values significantly lower
