UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
CARACTERIZAÇÃO BIOECOLÓGICA E CONSERVAÇÃO
DAS COMUNIDADES RECIFAIS SUBTIDAIS DE PIRANGI,
RN, BRASIL.
GUIDO DE GREGÓRIO GRIMALDI
NATAL (RN)
GUIDO DE GREGÓRIO GRIMALDI
CARACTERIZAÇÃO BIOECOLÓGICA E CONSERVAÇÃO
DAS COMUNIDADES RECIFAIS SUBTIDAIS DE PIRANGI,
RN, BRASIL.
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia do Departamento de Oceanografia e Limnologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte como requisito parcial para a obtenção do grau de Mestre em Ecologia.
Orientadora: Dra. Tatiana Silva Leite
Co-orientadora: Dra. Liana de Figueiredo Mendes
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Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências
Grimaldi, Guido De Gregório.
Caracterização bioecológica e conservação das comunidades recifais subtidais de Pirangi, RN, Brasil / Guido De Gregório Grimaldi. – Natal, RN, 2014.
72 f.: il.
Orientadora: Profa. Dra. Tatiana Silva Leite.
Coorientadora: Profa. Dra. Liana de Figueiredo Mendes.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.
1. Ambientes recifais. – Dissertação. 2. Comunidades ecológicas. – Dissertação. 3. Conservação.– Dissertação I. Leite, Tatiana Silva. II. Mendes, Liana de Figueiredo. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.
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Agradecimentos
As minhas orientadoras Dra. Tatiana Leite e Dra. Liana Mendes, por todo aperfeiçoamento profissional que vocês me deram, pela paciência que tiveram comigo, pela boa orientação, pela amizade, pelo privilégio de ter orientadoras que não só orientam, mas que também participam da coleta de dados. Sou muito grato por tudo isso.
Ao Programa de Pós Graduação em Ecologia da UFRN, pela excelente oportunidade de me desenvolver profissionalmente em meio a um incrível quadro de professores e estudantes, e pelo auxílio financeiro pra congressos e saídas de campo.
A disciplina de Ecologia de Campo, pelo engrandecimento pessoal e profissional que essa disciplina possibilita. É uma experiência única e incrível!! Estão de parabéns!
A CAPES pela concessão da bolsa de auxílio à pesquisa.
A Fundação Grupo Boticário de apoio à natureza, pelo auxílio financeiro para a realização do projeto (N° 201210011 - Avaliação do estado de conservação das áreas recifais de Pirangi/RN - ecologia, manejo e restauração).
Ao programa Institutos Nacionais de Ciência e Tecnologias – INCT pelo auxílio finaceiro para a realização das atividades a campo.
Ao Laboratório de Mergulho Científico da UFRN, em nome de professor Dr. Jorge Lins, pelo fornecimento dos cilindros e equipamentos de mergulho, além de toda a infraestrutura necessária para a realização das atividades científicas, com equipamento de mergulho autônomo, em segurança.
Ao Laboratório de Biologia Pesqueira – LABIPE/ UFRN, pela contrapartida na submissão da proposta do projeto.
Ao Laboratório de Bentos e Cefalópodes – LABECE/ UFRN e Laboratório de Oceano – LOC /UFRN, pela disponibilização do acervo bibliográfico e infraestrutura de trabalho.
A Fundação Norte-Rio-Grandese de Pesquisa e Cultura, em especial a Andrea Mara, pela gestão financeira do projeto e pelos importantes ensinamentos de gestão.
Ao IBAMA, em nome de Frederíco Osório, pela disponibilidade de auxiliar nas coletas. A Ong. Oceânica, pela disponibilização dos equipamentos de campo e do recurso humano. A Caju Divers, em nome de Paul Bouffins, por todo apoio e força.
Ao pescador “Déo” e seu irmão “Neto” pela perpétua disponibilidade em ajudar.
Ao professor Dr. Jorge Lins, por receosamente possibilitar, e a professora Dra. Tatiana Leite, por colaborar, com crescimento dos jovens mergulhadores científicos do laboratório, incorporando-os nas saídas a campo dos projetos de pesquisa.
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A “baixinha” Aline Martinez por disponibilizar o livre acesso ao acervo de publicações da Universidade
de Sidney, durante sua estadia de doutorado.
Ao Seu Wellington, por ser o “cara”!! E por sempre estar disposto a ajudar e em tentar solucionar os problemas, em especial quando o compressor para de funcionar.
Ao Francisco Canindé por toda a parceria e força nas saídas a campo, e pela prontidão em ajudar. A todos os mergulhadores ‘Trovões’ participaram das atividades de campo: Jaciana, Fran, Mauro, Fred, Aline, Tatiana, Liana, Serginho,Canindé, Marie, Luisa, Janaína, Tiego, Pedro, Olga, Allyson. E em
especial para o ‘trovão’ Mauro, por me ajudar não só no campo, como também na lavagem dos equipamentos após as saída e pela carona de volta para casa.
A Alina Pires, por essa parceria de dois longos anos, por todos os momentos desesperantes que vencemos e por toda a alegria que eles trouxeram. Crescemos muito durante esses dois anos e foi legal vê-la crescer.
A Emanuelle e Dayanne pela ajuda nas atividades de extensão.
Ao Fernando de Noronha, por me ensinar a trocar o filtro do compressor de ar e doar a sílica e o carvão ativado para as posteriores trocas. Agora sei como é respirar um bom ar.
A república do Tanquetão, que é uma alegoria da verdadeira família que o Programa de Ecologia representa.
As incríveis pessoas que tive oportunidade de conhecer graças ao Programa de Ecologia. Levo todos com muito carinho.
A todas as novas amizades feitas, as velhas amizades mantidas e a todas as amizades que ficam, que de alguma forma influência na minha formação de caráter e no meu crescimento pessoal, e, consequentemente, em meu desenvolvimento profissional.
A minha família, em especial as minhas tias Silva e Cristina, e minha irmã Erika, que durante todo esse tempo ajudaram a minha mãe, onde eu falhei em ajudar.
A minha mãe, pela compreensão e dedicação, mesmo em momentos difíceis. A Raquel Rodriguez, pela energia incrível que essa menina possui.
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“Ás vezes, não se reconhece o verdadeiro valor de um momento, até que se torne apenas uma lembraça.”
Anônimo
“Não acescente dias a sua vida, apenas mais vida aos seus dias.”
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LISTA DE FIGURAS
ARTIGO 1
Figura 1: Mapa dos sítios amostrais, litoral oriental do Estado do Rio Grande do Norte . . . 9
Figura 2A: Gráfico boxplot com a abundância relativa da cobertura do substrato. . . . . . 14
Figura 2B: Gráfico boxplot com a abundância dos grupos da megafauna de invertebrados bentônicos. . . . . . . . . . 14
Figura 3: Gráfico Biplot da ACP da cobertura do substrato, em scaling 2. . . 15
Figura 4A: Abundância relativa das 29 famílias registradas no estudo. . . 17
Figura 4B: Abundância relativa das espécies de peixes por classe de tamanho. . . .17
Figura 4C: Densidade das 19 principais espécies de peixes (abundâncias relativas >1%) e respectivos grupos tróficos. . . 17
Figura 4D: Abundância relativa das espécies de peixes por categoria trófica. . . 17
Figura 4E: As 19 espécies com maiores valores de biomassa e respectivas categorias tróficas. . . 18
Figura 4F: Biomassa total (kg/40m2) por categoria trófica. . . 18
Figura 5: Gráfico da Análise de Correspondência Canônica para as dez espécies de peixes mais abundantes (frequência de ocorrência > 10%) e os principais componentes da cobertura do substrato, megafauna bentônica e profundidade. . . 19
Figura 6: Riqueza de espécies de corais e hidróides pétreos de recifes brasileiro. . . 20
ARTIGO 2 Figura 1: Localização dos recifes estudados amostrados, litoral oriental do Estado do Rio Grande do Norte. . . 44
Figura 2: Porcentagem de cobertura do substrato das sete formações recifais estudadas. . . 50
Figura 3: Densidades (ind./40m2) dos grupos da megafauna de invertebrados bentônicos para cada formação recifal. . . .51
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vii
LISTA DE TABELAS
ARTIGO 1
Tabela 1: Porcentagem global (±DP) das categorias de cobertura do substrato e a abundância relativa da comunidade de coral, por classe de tamanho. . . 13 Tabela 2: Informações amostrais e estimadores de riqueza das espécies de peixes dos sítios amostrados. . . . 16 Tabela 3: Informações amostrais e quantitativas das comunidades de peixes recifais do nordeste e ilhas oceânicas brasileiras. . . . . . 27
ARTIGO 2
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LISTA DE MATERIAL SUPLEMENTAR
ARTIGO 1
ix
CONTEÚDO
RESUMO GERAL. . . 1
INTRODUÇÃO GERAL . . . . . . 2
ARTIGO 1. . . .5
Resumo. . . .6
Introdução. . . .7
Métodos. . . .10
Resultados . . . 14
Discussão. . . 21
Referências. . . . . . . . . 29
Material Suplementar . . . .36
ARTIGO 2. . . . . . 40
Resumo. . . . . . .41
Introdução. . . .42
Métodos. . . .44
Resultados. . . .50
Discussão. . . . . . . . . 59
Referências. . . . . . 62
CONCLUSÃO GERAL. . . .. . . .67
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RESUMO GERAL
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INTRODUÇÃO GERAL
Os ambientes recifais são importantes ecossistemas tropicais que correspondem a cerca de 0.2% da área oceânica mundial (Castro & Huber 2012). São considerados os ecossistemas marinhos mais diversos do planeta (Paulay 1997, Adey 2000), reconhecidos por sua exuberante riqueza taxonômica de espécies, diversidade de hábitos de vida, comportamentos e relações ecológicas, e servindo como área de reprodução, berçário, alimentação e abrigo para diversos organismos (Sale 1991). Estima-se que a nível mundial, tais ambientes contribuam com 375 bilhões de dólares por ano, em bens e serviços ecológicos providos por eles (Costanza et al. 1997), tais como os benefícios da atividade pesqueira, ecoturismo, comércio aquariofilista global e proteção costeira (Barbier 2012), além de serem importantes fontes de subsistência para inúmeras famílias de países costeiros (Salm et al. 2004). Contudo sua importância é pautada não apenas na exploração dos recursos pesqueiros e no potencial turístico, mas também em sua biodiversidade enquanto patrimônio genético e biotecnológico, além de exercerem uma enorme influência no balanço químico dos oceanos e no ciclo de carbono da natureza (Sale 1991, Nybakken & Bertness 2005).
Apesar de tamanha importância, tais ecossistemas encontram-se atualmente em severo declínio em varias regiões do planeta (Pandolfi et al. 2008), principalmente em virtude de distúrbios de natureza antrópica, em escalas globais e locais, como o aquecimento global, poluição, sobrexplotação pesqueira (Bellwood et al. 2004), que ocasionam a degradação dos ambientes recifais e culminam na a perda de habitat, espécies, funcionalidade e resiliências desses ecossistemas (Airoldi et al. 2008, Martins et al. 2012, Sundstrom et al. 2012). Assim, nas últimas décadas vêm aumentando os esforços em se determinar o atual estado ecológico dos ambientes recifais (Albayrak et al. 2006, Sandin et al. 2008, Lasagna et al. 2014) e no estabelecimento de programas de monitoramento dessas áreas (Gomes et al. 1994, Wilkinson 2002, Wilkinson et al. 2003, Jokiel et al. 2004). Estes programas obtiveram um relativo sucesso na conservação da biodiversidade marinha e no gerenciamento pesqueiro, sendo uma poderosa ferramenta para os gestores ambientais e governos, são as Áreas de Proteção Marinha – APM’s (Jones
et al. 2001, Selig & Bruno 2010)
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ecossistemas prioritários à conservação e proteção. Mas recentemente, o país se tornou signatário da Convenção sobre Diversidade Biológica se propondo que, até 2020, 10% da sua área marinha sejam contempladas por APMs (MMA 2010). Isso representa um grande desafio visto que a área recifal brasileira se estende por cerca de 3000 km ao longo da plataforma continental (Leão & Dominguez 2000) e que somente 1,6% da Zona Econômica Exclusiva do Brasil encontram-se sobre proteção de AMPs (MMA 2010). Tendo em vistas a grande faixa costeira do Brasil e as diferentes realidades regionais, oceanográficas e características físicas, químicas e biológicas que ela abrange, o conhecimento acerca das formações recifais brasileiras ainda é escasso em várias regiões do país (Moura 2000, Castro & Pires 2001). Visto que os ecossistemas recifais brasileiros se encontram em situação crítica e sobre forte impacto antrópico (Dias, 2002), o reconhecimento de áreas prioritárias para a conservação tem se tornado uma prioridade para políticas públicas e o monitoramento dos ambientes recifais primordial para se avaliar a qualidade dos ecossistemas recifais brasileiros.
As áreas recifais da região de Pirangi, litoral oriental do Rio Grande do Norte, vêm sofrendo diversos impactos nos últimos 10 anos devido à atividade de turismo crescente e desordenada, pescarias predatórias e aumento de moradores veranistas no litoral (Amaral etal. 2006). Segundo o mapa de áreas prioritárias para conservação, elaborado pelo Ministério do Meio Ambiente, os recifes de Pirangi são
classificados quanto a sua prioridade de conservação, com “extremamente alta” (código de área
nacional: MC-760), no qual se recomenda a necessidade de realização de um inventário da biodiversidade e criação de uma Unidade de Conservação (MMA 2007).
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E se o recife não for de coral? Composição e padrão
das comunidades de recifes de arenito do nordeste
brasileiro
RESUMO
Os recifes brasileiros apresentam características únicas e distintas que os diferenciam dos recifes coralíneos do Caribe e do Indo-Pacífico. Entretanto, os métodos atualmente utilizados para o monitoramento destes recifes são derivações de estudos realizados principalmente dos recifes de corais. Nesse estudo, vamos caracterizar os principais descritores regionais da formação de sete recifes costeiros do Rio Grande do Norte, sua diversidade e principais grupos funcionais encontrados. Foram acessadas informações acerca da cobertura do substrato, megafauna de invertebrados bentônicos, comunidades coralíneas, ictiofauna recifal e parâmetros físico-químicos da água. Foram contabilizados 2001 organismos da megafauna de invertebrados bentônicos e a cobertura do substrato composta principalmente por algas folhosas, calcárias e algas filamentosas. Os principais grupos de invertebrados encontrados foram às esponjas, corais pétreos, ascídias e poliquetas. Nas comunidades coralíneas foram contabilizadas 381 colônias das espécies Siderastrea stellata e Montastrea cavernosa, em sua maioria entre 5-10cm de diâmetro. Foram contabilizados 8910 peixes, em um total de 79 espécies. Mais de 50% dos peixes pertencem à Família Haemulidae. Houve um domínio de indivíduos com tamanhos de 11 a 20 cm e, em termos de abundância relativa, um grande registro de espécies invertívoras. Em relação à biomassa de peixes, obteve um total aproximado de 26030g/40m2 e uma importância dos grupos
trófico dos invertívoros e carnívoros. A ausência de importantes invertebrados herbívoros de grande porte e a baixa abundância de espécies de peixes herbívoros levanta a possibilidade de que as comunidades de corais possam estar sendo controladas por um processo de competição espacial com macroalgas e poríferos. A baixa abundância de corais pétreos demonstra indícios de que o papel funcional de estruturador e produtor primário exercido comumente pelos corais em recifes do Caribe e Indo-Pacíficos pode estar sendo realizado por outros organismos bentônicos, em especial macroalgas e esponjas. Assim, diante da realidade evidenciada neste estudo, o paradigma atualmente aceito do que
constitui um recife “saudável” pode não ser o mesmo quando se trata dos recifes tropicais do nordeste
6
INTRODUÇÃO
Os sistemas recifais estão entre os ecossistemas mais diversos e produtivos do planeta (Connell 1978). Os bens e serviços ecológicos providos por estes ecossistemas são importantes componentes econômicos, sociais e culturais de muitos países tropicais costeiros (Moberg & Folke 1999). Atualmente, muitas pesquisas vêm demonstrando que tais sistemas se encontram em declínio em diversas regiões do planeta, principalmente por problemas relacionados à sobreexplotação pesqueira, poluição marinha, mudanças climáticas e acidificação dos oceanos (Pandolfi et al. 2003). Logo, vem surgindo uma necessidade urgente pela elaboração de políticas públicas que visem à proteção e conservação dos ambientes marinhos (Claudet et al. 2008).
Dentre os sistemas recifais mais estudados encontram-se os recifes coralíneos, em especial os localizados na região do Caribe e Indo-Pacífico (Paulay 1997). Pesquisas vêm debatendo a capacidade de resiliência desses sistemas recifais em suportar impactos naturais e/ou antrópicos, a partir do reconhecimento de organismos chaves que conferem uma maior estabilidade a esses ecossistemas (Nyström et al. 2000, Hughes et al. 2003) e que os impactos sobre esses organismos podem infuenciar, por exemplo, no balanço competitivo entre corais e algas dos recifes coralíneos ( Bellwood et al. 2004, Cheal et al. 2010). Os corais são reconhecidos como importantes estruturadores de ambientes recifais (Kuffner et al. 2013), sendo responsáveis por conferir abrigos a inúmeras espécies de peixes e invertebrados (, Leal et al. 2013), além do seu importante papel na produtividade recifal (Silva 2009). Devido tamanha importância dos corais, a herbivoria tem sido vista como um processo particularmente importante para a manutenção dos recifes coralíneos, uma vez que ela media a competição entre os corais e as macroalgas (Mumby 2006, Burkepile & Hay 2008). Assim, os organismos herbívoros, como peixes e ouriços, são capazes de suprimir o crescimento das algas ou remove-las influenciando nos padrões sucessionais das comunidades recifais (Edmunds & Carpenter 2001, Bellwood et al. 2006). Outro componente biológico importante considerado em estudos de recifes coralíneos são os animais coralívoros, que podem impactar negativamente as colônias de corais, tais como as estrelas-do-mar (Mendonça et al. 2010), os peixes borboletas (Chaetodontidae, Pratchett 2005, 2007) e os peixe papagaios (Scaridae, Rotjan & Lewis 2006). Além dos predadores de topo que podem controlar o crescimento populacional de suas presas, gerando efeitos top-down capazes de reestruturar a comunidade local ( Heithaus et al. 2012).
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essa razão, uma descrição apurada de como as diferentes comunidades recifais encontram-se estruturadas é uma informação crucial para a elaboração de uma base de referência necessária para que se possa avaliar os efeitos naturais e antropogênicos sobre os sistemas recifais, antes que mais mudanças ocorram (Sandim et al. 2008).
Atualmente muitas pesquisas têm sido realizadas buscando compreender o padrão de distribuição das espécies das comunidades recifais brasileiras com o objetivo de fornecer um conhecimento de base que possibilite um adequado manejo e monitoramento desses recifes (Ferreira et al. 2004, Floeter et al. 2006, 2007, Luiz Jr et al. 2008, Krajewski & Floeter 2011).
Apesar dos modelos de monitoramento utilizados na maior parte dos estudos no Brasil serem derivações de métodos realizados em recifes de corais do Caribe e da Grande Barreira de Corais da Austrália (Ferreira & Maída 2006), os recifes brasileiros apresentam características únicas que os diferenciam destes recifes coralíneos destas regiões(Maida & Ferreira 1997, Leão & Dominguez 2000), Em sua maioria, são estruturas não biogênicas recobertas por uma grande abundância de algas e com uma baixa riqueza e abundância de espécies de corais, levando a formação de um padrão de zonação diferente dos encontrados nos recifes de corais de outras partes do mundo (Branner 1904, Laborel 1969, Moura 2003).
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MATERIAL E MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDO
A pesquisa foi conduzida em complexo de recifes subtidais costeiros espacialmente espalhados pela região de Pirangi e proximidades, na costa oriental do Estado do Rio Grande do Norte, região nordeste do Brasil (Fig. 1). Os sítios de amostragem estão localizados entre 8 a 16 km da costa, em profundidades que variam de 15 a 28m. A plataforma continental ao longo do litoral oriental do Rio Grande do Norte é mais larga ao Norte, estreitando-se para o Sul até defronte a capital Natal. A praia de Pirangi situa-se a aproximadamente 20 km ao sul da capital Natal, de maneira que a plataforma continental da região de estudo se estende por cerca de 30 km.
O litoral oriental do Estado recebe ao longo de todo ano influência estável e moderadora dos ventos alísios, provenientes do quadrante SE, que sopram do oceano e auxiliam na manutenção de temperaturas médias anuais entre 24 e 26 °C, e umidade relativa em torno de 80% (Nimer 1989). O clima regional é tropical quente e úmido e as taxas médias anuais de precipitação atingem cerca de 1500 mm (Maída & Ferreira 1997). A região apresenta duas estações climáticas ao longo do ano, à estação seca de Julho a Março e a estação chuvosa de Abril a Junho (Maida & Ferreira, 1997).
10 COLETA DE DADOS
As expedições de amostragem ocorreram no período do verão, entre os meses de Janeiro a Abril e Dezembro de 2013, com a utilização do mergulho autônomo (SCUBA) para coletar de dados. Em cada sítio foram amostradas informações referentes à porcentagem de cobertura do substrato, a composição da megafauna de invertebrados bentônicos e da ictiofauna recifal. Os dados foram acessados através do censo visual em transecções lineares (Munro, 2005) dispostas apenas sobre a porção consolidada da estrutura recifal. Cada parâmetro da comunidade foi amostrado sobre o mesmo transecto, mas com dimensões variadas em virtude do tipo de informação amostrada. No total foram realizadas 26 transecções lineares, de maneira que: Barreirinha (N=6), Cabeço do Leandro (N=6), Pedra do Felipe (N=3), Pedra do Felix (N=3), Pedra do Velho (N=3), Pedra do Lima (N=3) e Mestre Vicente (N=2).
Os dados físico-químicos da água foram mensurados por meio de um multiparâmetro (Horiba U-52). As informações de transparência da coluna d’água foram medidas por estimativa visual vertical do disco de Secchi, a partir do barco. A visibilidade da coluna da água foi obtida pela máxima distância horizontal da trena observada pelo mergulhador. A variação da profundidade dos sítios foi registrada com computador de mergulho e calculada a média para cada sítio amostral. Para minimizar o viés do coletor, todas as medidas de transparência, visibilidade e profundidade foram feitas por um único mergulhador. A distância do sítio de amostragem em relação à costa foi mensurada pela mínima distância horizontal, em imagens de satélite, através Google Earth 7.1 (Google, Inc. Mountain View, CA, USA). Os dados físico-químicos da água não foram utilizados nas análises multivariadas devido a pouca variabilidade dos resultados encontrados, utilizado apenas as informações de profundidade e distância da costa.
A cobertura do substrato recifal foi avaliada pelo método de transecção em pontos – PIT, adaptado do programa de monitoramento de recifes de corais Reef Check Brasil (Ferreira & Maída 2006). A cobertura do substrato foi contabilizada em transcecções de 20m sobre a qual, a cada 0.20m, era registrado o tipo de cobertura localizado no ponto justo abaixo do transecto, dentro de nove categorias: algas folhosas, algas calcárias, algas filamentosas, esponjas, corais pétreos, corais moles, areia, cascalho e rocha. As informações referentes à megafauna de invertebrados bentônicos sésseis e móveis foram coletadas em transectos de 20x2m (40m2) através do censo visual dos grupos de invertebrados de
11
(<5cm, 6-10cm, 11-20cm, 21-30cm, 31-40cm, 41-50cm e >50cm). As informações de abundância total do número de colônia de corais por sítios, sem discernir quanto à espécie, foram utilizadas nas análises de megafauna de invertebrados bentônicos.
A comunidade de peixes recifais foi amostrada em transecções de 30x5m (150m2) através de
censo visual. As abundâncias das espécies foram registradas em seis classes de tamanhos (<5cm, 6-10cm, 11-20cm, 21-30cm, 31-40cm, >40cm). Adicionalmente, ao término da amostragem espacial (transecções), foram realizadas buscas ativas de 10 minutos para otimizar o registro do número de espécies (Hill & Wilkinson 2004). Todas as espécies registradas foram categorizadas em grupos tróficos de acordo com estudos de comunidades de peixes recifais brasileiras (Carvalho-Filho 1994, Ferreira et al. 2004, Floeter et al. 2006, 2007, Luiz Jr et al. 2008, Chaves et al. 2010, Júnior et al. 2010, Krajewski & Floeter 2011), e também pelo banco de dados online Fishbase (Froese & Pauly 2013). A biomassa das espécies de peixes foi estimada pela transformação comprimento-peso: W = a.Lb, onde a e b são
constantes da equação de crescimento alométrico obtidas do Fishbase para cada espécie de peixe. No caso de espécies que não continham informações de crescimento, foram utilizadas as constantes de outra espécie de mesmo gênero. Os comprimentos dos peixes foram calculados como o ponto médio de cada classe de tamanho, conforme utilizado em Krajewski & Floeter (2011). Para os indivíduos registrados na classe de tamanho >40cm, foi utilizado o comprimento médio (Fishbase) encontrado para a espécie da qual o indivíduo representa. Contudo, aquelas espécies que durante o censo apresentaram indivíduos maiores que 40cm, mas que segundo o Fishbase apresentam um comprimento médio menor que 40cm, foi estabelecido para o cálculo de biomassa um o comprimento mínimo de 41cm.
ANÁLISE DOS DADOS
As porcentagens das diferentes categorias de substrato e as abundâncias relativas dos grupos de invertebrados bentônicos foram comparadas através do teste não-paramétrico Kruskal-Wallis (Kruskal & Wallis 1952), seguido do teste a posteriori de Mann-Whitney, com correção de Bonferroni (Zar 2010). Para explorar a relação da cobertura do substrato entre os sítios estudados, foi empregada uma análise de Análise de Componentes Principais (ACP), com a média de cada categoria de substrato transformada por arcoseno(√x) (Gotelli & Ellison 2011). Somente foram consideradas as categorias de
substrato que apresentaram uma abundância relativa acima de 1%. Correlações de Spearman’s Rho
12
substrato, da megafauna de invertebrados bentônicos e a profundidade. Foram utilizadas as dez espécies mais abundantes que apresentaram uma frequência de ocorrência acima de 10%. O interesse principal da análise foi focar na relação entre os descritores, de maneira que os ângulos entre eles refletissem suas correlações (scaling 2). Foi preferido utilizar na ACC uma média ponderada dos scores
das espécies (Weighted Averages Scores – WA scores), em virtude de sua maior robustez contra erros randômicos presentes nas variáveis (Oksanen 2013). Adicionalmente também foi realizada uma extrapolação da riqueza de espécies de peixes observada na área. Para isso foram utilizados os índices de Chao1, Jacknife1, ACE (Abundance-curve Coverage Estimator) e curvas de rarefação.
As análises de Kruskal-Wallis, ACP, ACC e as demais construções gráficas foram conduzidas no Software R versão 2.15.2 para Windows (R Core Team 2012), utilizando-se do pacote vegan
(Oksanen 2012). Os testes de Mann-Whitney com correção de Bonferroni e as correlações de
Spearman’s Rho foram rodada pelo Software PAST versão 2.04 para Windows (Hammer et al. 2001). Os cálculos dos estimadores de riqueza e diversidade foram conduzidos no Software EstimateS versão 9.1.0 para Windows (Colwell 2013), com 999 randomizações sem substituição dos indivíduos. Foi utilizado um formula para a correção do viés no cálculo para o índice de Chao 1 (Colwell 2013). Foi realizada uma extrapolação da curva de rarefação (três vezes do total amostras) utilizando métodos paramétricos publicados em Colwell et al. 2012.
RESULTADOS
VARIÁVEIS AMBIENTAIS
A visibilidade e transparência média durante o período de amostragem foi, respectivamente, 9.57m (± 4.68) e 14.33m (± 3.29). Houve pouca alteração na temperatura da água e tampouco variou em relação à profundidade dos sitios (média = 28.78 °C; σ = 0.14). Demais parâmetros exibiram respostas similares (salinidade=33.07 ±0.23 ppm; condutividade=54.21 ±0.38 mS/cm; total de sólidos dissolvidos=32.51 ±0.23 g/L; gravitação especifica da água=20.85 ±0.14 σt; pH=7.21 ± 0.92; oxigênio dissolvido=6.80 ±1.99 ml/L; turbidez=0.68 ±0.68 NTU; potencial de oxi-redução=226.57 ±62.80 mV).
CARACTERIZAÇÃO GERAL DOS SÍTIOS QUANTO À COBERTURA DO SUBSTRATO
13
de Kruskal-Wallis demonstrou existir diferença significativa entre as medianas dos grupos de substratos avaliados (Kruskal-Wallis: H=144.43, df=8, p<0.001). As porcentagens de cobertura das algas folhosas variaram de 7-65%, enquanto as algas calcárias de 4-49%, algas filamentosas 0-34%, esponjas de 5-35% e os corais 0-4% (Tabela 1). As algas folhosas recobriram 60 vezes mais de superfície de área do que os corais e são os organismos dominantes em 65% dos transectos. As principais macroalgas encontradas foram às algas pardas: Dictyopteris delicatula, D. plagiogramma, D. justii, Dictyota cervicornis, D. ciliolata, D. meitensii e Lobophora variegata.
Tabela 1: Porcentagem global (±DP) das categorias de cobertura do substrato e a abundância relativa da comunidade de coral, por classe de tamanho. Valores obtidos, respectivamente, pelo método de transecção em pontos (PIT) e por censo visual em transectos de 20x2m (40m2).
Alga folhosa (%) 39.50 ±16% Alga calcária (%) 23.78 ±15% Alga filamentosa (%) 8.87 ±9% Esponjas (%) 13.62±8% Corais (%) 0.72 ±1% N° de espécies de corais 2
Abundância de colônias 381
Corais <5cm (%) 23.10±4.07% Corais 5-10cm (%) 37.80±6.99% Corais 10-20cm (%) 23.88±4.85% Corais 20-30cm (%) 5.51±1.27% Corais de 30-40cm (%) 8.66± 4.40% Corais 40-50cm (%) 1.05±0.61% Corais >50cm (%) 0±0%
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espaço ordenacional. O ângulo perpendicular da variável SP indica existir baixa correlação com as variáveis do eixo um. Os sítios Pedra do Lima (LIM), Pedra do Félix (FLX) e Mestre Vicente (VIC) estão positivamente relacionados, perante o eixo 1, com a abundância de algas calcária (AC), enquanto Pedra do Felipe (FEP) e Cabeço do Leandro (CAB) com uma maior presença de algas folhosas (AF). No eixo 2 da ACP, a Pedra do Fêlix (FLX) é explicada pela presença de esponjas e Barreirinhas (BAR) pelo vetor das algas filamentosas (AT). Para a Pedra do Velho (VEL) não foi possível visualizar nenhum padrão no espaço multidimencional da ACP. A variável cascalho foi negativamente relacionada com a profundidade (Spearman’s Rho: p=0.03), todas as demais não apresentaram correlações significativas com a profundidade dos sítios, nem com a distância destes da costa.
Figura 2: A. Gráfico boxplot com a abundância relativa da cobertura do substrato. AC: Algas calcárias; AF: Algas folhosas; AR: Areia; AT: Algas filamentosas; CC: Cascalho; CD: Coral pétreo; CM: Coral mole; RC: Rocha e SP: Esponja.
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Figura 3: Gráfico Biplot da ACP da cobertura do substrato, em scaling 2. Vetores: AC – alga calcária; AF – alga folhosa; AT – alga filamentosa; SP – espojas. Sítios: BAR – Barreirinhas; CAB – Cabeço do Leandro; FEL – Pedra do Felipe; FLX – Pedra do Félix; LIM – Pedra do Lima; VEL – Pedra do Velho; VIC – Mestre Vicente.
CARACTERIZAÇÃO GERAL DOS SÍTIOS QUANTO À MEGAFAUNA DE
INVERTEBRADOS BENTÔNICOS
Foram contabilizados 2023 organismos pertencentes à megafauna de invertebrados bentônicos, dos quais, em ordem decrescente de abundância relativa média (±DP), foram representados por: Esponjas (60.5±41.44 ind.), Corais pétreos (14.08±15.4 5ind.), Ascídias (5.67±6.03 ind.), Lagostas (1.67±2.66 ind.), Poliquetas (0.96±2.03 ind.), Corais moles (0.21±0.83 ind.), Polvo (0.17±0.48 ind.), Caranguejos (0.08±0.28 ind.) e Camarão palhaço (0.04±0.20 ind.). Não houve nenhum registro de espécimes de ouriços e estrela-do-mar durante as atividades de campo. A análise de Kruskal-Wallis encontrou diferenças significativas (H=131.73, df=8, p<0.001) entre os grupos estudados (Fig. 2B). Os dois principais grupos de invertebrados foram às esponjas e os corais escleractíneos, sendo o primeiro o mais dominante (p<0,01) e tendo mais que o triplo da abundância de corais. A densidade das esponjas variou de 0.54-4.25 ind./m2, com uma média de 1,53 ind./m2 para a região de estudo e com 88.5% de
16 COMUNIDADES DE CORAIS ESCLERATÍNEOS
Foram registradas 381 colônias de corais escleractíneos, em sua maioria entre 5-10cm de diâmetro (48.89%). Apenas as espécies Siderastrea stellata (Verril, 1868) e Montastrea cavernosa (Linnaeus, 1766) foram registradas na área de estudo, sendo a primeira espécie dominante (96.59%). A correlação
de Spearman’s mostrou não haver nenhuma correlação significativa da abundância das colônias de
corais com as variáveis de profundidade e distância da costa.
ICTIOFAUNA RECIFAL
Foram contabilizados 8890 peixes, distribuídos em 79 espécies e 29 famílias, com apenas nove registradas pela busca ativa (Suplementar 1). As estimativas globais de riqueza da região encontram-se sintetizadas na Tabela 2.
Tabela 2: Informações amostrais e estimadores de riqueza das espécies de peixes dos sítios amostrados. Área total amostrada 3900m2
Registros 8890 ind. N° de famílias 31 N° de espécies 70 (+9) Densidade geral (ind./40m2) 91.18
Média de espécies por transecto 18 (±7.78) Chao 1 77 (± 6.44) Jacknife 1 84 (± 3.98) ACE 85 (± 3.89)
Mais de 50% dos peixes contabilizados pertenceram à Família Haemulidae. Destaca-se também a elevada abundância de Pomacentridae (Figura 4A). Grande parte dos exemplares registrados (43.79%) foi classificada na categoria de tamanho de 11 a 20 cm (Gráfico 4B). Dezenove espécies apresentaram uma abundância relativa maior que 1%, com suas respectivas densidade representada no Gráfico 4C. As espécies com os maiores valores de densidade foram a Haemulon squamipina, H. aurolineatum, Chromis multilineata, H. plumierii. Espécies de peixes pertencentes à Família Haemulidae são comedores de invertebrados bentônicos e tem como hábitos a formação de cardumes, sendo a categoria trófica invertívora a mais representativa na região de estudo (>70%), ver Figura 4D. Em termo de biomassa, a espécie Mulloidichthys martinicus foi a que apresentou o maior valor de biomassa (5.24 kg/40m2). As 19
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Figura 4: A. Abundância relativa das 29 famílias registradas no estudo. Os valores acima da barra representam o número de espécie encontrado por família. B. Abundância relativa das espécies de peixes por classe de tamanho. C. Densidade das 19 principais espécies de peixes (abundâncias relativas >1%) e respectivos grupos tróficos (Haemulon squamipinna, Haemulon aurolineatum, Chromis multilineata, Haemulon plumierii, Mulloidichthys martinicus, Anisotremus virginicus, Haemulon sp., Holocentrus adscensionis, Bodianus rufus, Thalassoma noronhanum, Myripristis jacobus, Pareques acuminatus, Halichoeres poey, Acanthurus chirurgus, Pempheris schomburgkii, Abudefduf saxatilis, Lutjanus alexandrei, Cephalopholis fulva, Sparisoma axillare). D. Abundância relativa das espécies de peixes por categoria trófica. E. As 19 espécies com maiores valores de biomassa e respectivas categorias tróficas (Mulloidichthys martinicus, Ginglymostoma cirratum, Anisotremus virginicus, Holocentrus adscensionis, Myripristis jacobus, Kyphosus sectatrix, Haemulon plumierii, Haemulon squamipinna, Haemulon aurolineatum, Chaetodipterus faber, Carangoides bartholomaei, Lutjanus alexandrei, Pempheris schomburgkii, Chromis multilineata, Cantherhines macrocerus, Mycteroperca bonaci, Holacanthus ciliaris, Dasyatis americana, Ocyurus chrysurus). F. Biomassa total (kg/40m2) por categoria trófica. CAR: Carnívoros; HERB:
Herbívoros; INV: Invertívoros; ONIVO: Onívoros; PISC: Piscívoros; PLANC: Planctívoros.
CARACTERIZAÇÃO BIOLÓGICA E AMBIENTAL DOS SÍTIOS DE AMOSTRAGEM
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Figura 5: Gráfico da Análise de Correspondência Canônica para as dez espécies de peixes mais abundantes (frequência de ocorrência > 10%) e os principais componentes da cobertura do substrato, megafauna bentônica e profundidade (setas pretas: Algas folhosas
– AF, Algas calcárias – AC, Algas filamentosas – AT, Esponjas – SP, Megafauna de corais
– Coral, Megafauna de esponjas – Esp e Profundidade – Prof ) e. Espécies: Anisotremus virginicus, Bodianus rufus, Chromis multilineata, Haemulon aurolineatum, Haemulon plumierii, Haemulon squamipinna, Holocentrus adscensionis, Mulloidichthys martinicus, Myripristis jacobus, Thalassoma noronhanum.
DISCUSSÃO
De uma forma geral, os resultados descrevem os recifes submersos de Pirangi e proximidades como formações recifais recobertas principalmente por algas e esponjas, sendo os corais pétreos elementos raros nessa composição, tanto em abundância como em número de espécies, fato este que corrobora a Hipótese 1 do trabalho. Tal característica é de maneira geral compartilhada entre vários recifes brasileiros, que normalmente apresentam um baixo número de espécies de corais e uma prevalência de colônias com formas massivas (Costa et al. 2004; Figueiredo et al. 2008; Chaves et al.
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Figura 6: Riqueza de espécies de corais e hidróides pétreos de recifes brasileiros. Recifes: FN=Fernando de Noronha/PE (Pires et al. 1992), AT=Atol das Rocas/RN (Echeverría et al. 1997), AS= Arquipélago de São Pedro e São Paulo (Amaral et al. 2000), BA= Recifes ao sul da Bahia/BA (Chaves et al. 2010), JP=João Pessoa/PB (Medeiros et al. 2010), PG=Porto de Galinhas/ PE (Barradas
et al. 2010), TA=Tamandaré/PE (Ferreira & Maída 2006), MG=Maragogi/AL (Ferreira & Maída 2006), MA=Maracajaú/RN (Souza 2012), PR= Parrachos de Pirangi/RN (Azevedo et al. 2011), ML=Parcel do Manuel Luiz/MA (Amaral et al. 2007), AB=Abrolhos/BA (Figueiredo 2000). * - Correia (2011) registrou 13 espécies de corais para toda a costa de Alagoas. ** - O trabalho não descrimina entre corais e hidróides.
Na figura comparativa a região de Pirangi aparece com a menor diversidade de toda costa brasileira, entretanto, apesar da baixa riqueza de corais registrada para os recifes rasos de Pirangi (Azevedo et al. 2011) e para os recifes submersos, registrados pelo presente trabalho, sabe-se que na região ocorrem um total de cinco espécies de corais pétreos: Sidesrastrea stellata,Montastrea cavernosa, Favia gravida, Mussismilia hartii, Porites astreoides, e uma espécie de hidróide calcário Millepora alcicornis
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Não somente em relação à riqueza de espécies, como também as baixas porcentagens de cobertura de corais encontradas nesse estudo, também já foram relatadas para outros recifes brasileiros. Em recifes costeiros rasos de João Pessoa/PB, os corais foram responsáveis por 16% da cobertura recifal (Medeiros et al. 2010). Em Porto de Galinhas/PE foram 7.2% (Barradas et al. 2010), e em Tamandaré/PE a menor proporção de cobertura (~0.25%) foi obtida para os organismos formadores de recifes, algas calcárias e corais (Chaves et al. 2013). Contudo, o melhor quadro comparativo pode ser visualizado em Krajewski & Floeter (2011), que estudando recifes de 12 a 20 metros de profundidade do Arquipélago de Fernando de Noronha, também encontrou de maneira geral uma baixa cobertura de corais (0-5%), muito similar às porcentagens encontradas pelo presente estudo (0-4%), em sítios de amostragem a 15-28m.
De acordo com o primeiro grande monitoramento das áreas recifais brasileiras (Ferreira & Maída 2006), as regiões com maiores coberturas de corais foram os recifes rasos de Marcajaú/RN (15-30%) e os recifes de Abrolho/BA (25-35%), sendo este considerado o único recife de coral do Atlântico sul (Paulay 1997, Castro & Pires 2001). Mas uma vez, quando comparado ao padrão Indo-Pacífico, Gomez et al. (1994) registraram para 85 recifes da região uma cobertura de corais pétreos que variou de 20.2-60.4% (média: 34.1%±10.8). Em um panorama mais global para a cobertura de corais duros da região, Gomez et al. 1991 sumarizou informações de três grande programas de monitoramento é obteve que 5% dos recifes da região se encontram em excelente estado (75-100%) e mais de 25% em boas condições (50-74.9%), o restante esta dividido entre razoavelmente (25-49.9%) e pobre (0-24.9%). Assim, mesmo no atual estresse em que se encontram os recifes do Caribe e do Indo-Pacíficos, o elevado número de espécies e de coberturas de corais pétreos marcadamente os diferenciam do padrão encontrado para recifes brasileiros, sendo assim este estudo considera o emprego do termo “recifes de
corais” inadequado para os sistemas recifais avaliados neste estudo.
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stellata encontrado neste estudo, de maneira geral, poderia ser resultado do processo de competição espacial com algas e esponjas, que se apresentam em maior número e abundância, e possuem histórias de vida de rápido crescimento, afetando negativamente o desenvolvimento das colônias de corais. Tal fato já foi constatado no estudo de Venera-Ponton e colaboradores (2011) que demonstraram que a presença de algas ao redor de corais juvenis reduz o crescimento da colônia. Essa característica recifal, com uma presença abundante de esponjas e algas com baixa riqueza de corais, em manchas e de pequenos centímetros, foi similarmente registrada para os recifes da Risca do Zumbi, localizados a 20m de profundidade e 24 km da costa do estado do Rio Grande do Norte (Feitoza 2001).
Em comparação à baixa cobertura de corais pétreos, o abundante recobrimento por macroalgas é o padrão mais comumente encontrado para os substratos recifais do nordeste brasileiro (Villaça & Pitmbo 1997, Figueiredo et al. 2008). Em geral, são as algas folhosas, em especial do grupo das algas marrons, dos gêneros Sargassum spp., Dictyota spp, Dictyopteris spp. e Padina spp. (Figueiredo 2000, Barradas et al. 2010, Azevedo et al. 2011, Martinez et al. 2012, Chaves et al. 2013) e as algas turf, compostas por inúmeras espécies, sendo basicamente algas filamentosas e outras espécimes delicadas (Figueredo et al. 2008), que dominam as formações recifais brasileiras. Os padrões de cobertura desses dois componentes recifais são encontrados em diferentes graus de porcentagem para os variados recifes brasileiros, mas sempre mantêm uma elevada proporção em relação aos corais. Ao sul de Porto Seguro/BA, as algas turf são frequentemente dominantes (20-40% - Figueiredo et al. 2008), o mesmo para o Parque Nacional Marinho de Abrolho/BA em que as algas turf dominam 25-80% do substrato e em outras áreas do parque é dominado (50-90%) por algas marrons (Figueiredo 2000). Esse domínio de macroalgas na cobertura dos substratos recifais é um fenômeno relativamente comum em recifes localizados perto de áreas urbanas em diversas regiões do mundo (Wismer et al. 2009), em especial as algas marrons em recifes rasos (McCook 1997).
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2001). Contudo, as algas também podem dominar um recife saudável onde todos os processos ecológicos essenciais permaneçam intactos (Vroom et al. 2006; Vroom & Braun 2010).
Em termo de porcentagem de cobertura, os corais escleractíneos foram inexpressivos, entretanto quando avaliados sob a óptica da megafauna de invertebrados bentônicos figuraram como o segundo componente mais abundante, dos sítios estudados. O método de transecção de pontos, em intervalos de 0.5m ao longo do transecto, é atualmente empregado no programa Reef Check (Hodgson & Liebeler 2002) de monitoramento de recifes de corais do Indo-Pacífico, Caribe e outras regiões, também utilizado e adaptado para os recifes brasileiros, Reef Check Brasil (Ferreira & Maída 2006). De acordo com a metodologia do programa a caracterização de um recife saúdavel é feita baseado na cobertura de coral duro, utilizando-se percentagens muito altas para recifes com status de “Bom” e “Excelentes” (Gomez et al. 1994). Assim, diante da realidade dos recifes brasileiros apresentarem baixa abundância de corais com colônias espacialmente dispersas, o emprego do método de transecção em pontos pode subestimar a real abundância das espécies de corais encontradas nas formações recifais do Brasil, sendo a utilização do censo visual em transecções ou cintos o método mais adequado para o registro das colônias de corais em baixas abundâncias, como realçado no presente estudo e já discutido por Nadon & Stirling, 2006.
Apesar da grande abundância de corais na análise de megafauna, as esponjas ainda se apresentaram quatro vezes mais abundantes, ressaltando-as como principal componente da megafauna de invertebrados bentônicos dos recifes de Piragi e proximidades, fato também já relatado para os recifes do litoral norte do Estado (Muricy et al. 2008) e para recifes do Caribe (Diaz & Rützler 2001). Sua importância como componente estrutural e funcional decorre da sua alta diversidade de espécies, grandes abundâncias de indivíduos e em elevada biomassa que, normalmente, se encontram nos ecossistemas recifais (Wulff 2001). Sua morfologia confere inúmeros abrigos para uma série de outros animais, tais como peixes (Rocha et al. 2000, Santavy et al. 2013), ofiúros (Henkel & Pawlik 2005, Clavico et al. 2006), caranguejos (Bezerra & Coelho 2006), poliquetas e camarões (Diaz & Rützler 2001), podendo assim sustentar uma abundante e diversa criptofauna de invertebrados (Carrera-Parra & Vargas-Hernández 1997) que normalmente são desconsiderados ou subestimados pelos métodos de amostragem. Em relação à fauna bentônica móvel, houve um baixo registro de lagostas nos sítios de amostragem, mesmo durante as buscas ativas. Tais organismos são bons indicadores do estado de depredação humana dos recifes uma vez que estes animais são alvos universais da pesca por todo o mundo (Hodgson & Liebeler 2002).
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comumente avistadas em águas rasas de até 5m (McPherson 1969), enquanto a Diadema antillarum é conhecida por habitar águas costeiras rasas entre 0 à 400m, mas sendo mais comum em profundidades menores que 50m (Gondim et al. 2013). A alta abundância de macroalgas encontradas no presente estudo pode ser um reflexo da baixa abundância de tais organismos pastadores. Ou talvez, essas espécies não sejam boas indicadoras para recifes situados entre 10-50m de profundidade.
Em relação à ictiofauna, a curva de rarefação extrapolada (3x o número total de amostras) para estimar a riqueza de espécies de peixes na região resultou em 85 espécies, demonstra que o número de espécies registradas pelo estudo constitui de uma parcela representativa da ictiofauna da região. Por medida de comparação, a Tabela 3 trás uma síntese das informações quantitativas de trabalhos realizados em áreas recifais do Nordeste e ilhas oceânicas brasileiras.
Em termos de riqueza de espécies e de famílias de peixes recifais, a região estudada encontra-se dentro do padrão para os recifes brasileiros (Feitoza 2001). De maneira geral, as famílias Labridae e Haemulidae são as mais ricas em espécies e as mais abundantes em recifes do Nordeste brasileiro, quando comparada aos demais recifes da costa (Floeter et al. 2001). Para esse estudo a Família Labridae (8 sp) foi à segunda com maior numero de espécies, sendo a de maior número a Pomacentridae (9 sp). Já a Família Haemulidae se sobressaiu como a mais dominante em termos de número de indivíduos, com uma abundância relativa de 50.6% (4508 peixes). A família Haemulidae é uma indicadora eficiente para efeitos de pesca em ambientes recifais (Ferreira et al. 2004), por exemplo a espécie Haemulon aurolineatum se beneficiam da ausência de predadores e por razão são tão dominantes em recifes impactados pela pesca (Ferreira & Maída 2006).
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Em termos de biomassa, a categoria trófica dos invertívoros também foi preponderante sobre as demais, contudo o grupo dos carnívoros se apresentou bastante expressivos logrando o segundo lugar. Os predadores exercem um importante papel nos ecossistemas recifais, pois são capazes de modificar a estrutura, biomassa e a composição de nutrientes da comunidade de produtores primários através da remoção direta dos peixes herbívoros ou indiretamente pela indução de mudanças comportamentais (Preisser et al. 2005, Burkholder et al. 2013). As espécies de maior contribuição para a elevada biomassa de carnívoros foi tubarão lixa (Ginglymostoma cirratum), que também é comumente avistado em recifes da Paraíba, mas não é abundante, sendo espécie alvo da pesca artesanal e da caça sub (Honório et al. 2010). O G. cirratum é um carnívoros bentônicos com dietas direcionadas para macroinvertebrados e pequenos peixes (Júnior et al. 2010), não sendo o responsável direto pelo controle populacional dos hemulídeos. Talvez, por essa razão a espécie não foi incorporadas no programa de monitoramento dos recifes brasileiros como indicadore de saúde recifal (Ferreira & Maída 2006). A alta abundância de peixes da família Haemulidae pode ser decorrente da baixa abundância de seus predadores em virtude da pesca na região.
A influência da pesca sobre a ictiofauna da região não só é evidenciada pela baixa abundância de peixes carnívoros, como também pela baixa proporção de herbívoros, uma vez que os mesmos também são importantes alvos da pesca (Ferreira & Maída 2006, Cunha et al. 2012, Nunes et al. 2012). O efeito da pesca se torna bastante evidente quando se compara com a abundância de peixes herbívoros em áreas recifais protegidas, como o Parcel do Manuel Luiz, Maragogi, Maracajaú, Tamandaré e Fernando de Noronha (Tabela 3). Uma consequência da baixa abundância de peixes herbívoros é o grande domínio de algas no substrato recifal, umas vez que estas por serem oportunistas levam vantagens quando há uma redução na pressão de herbivoria (Vroom et al. 2006). A abundância de algas folhosas em certos recifes de Pirangi e região deveriam servir de atrativo para espécies de peixes herbívoros, contudo uma vez que a comunidade fital é dominada principalmente por espécies da ordem Dictyotales, tal abundância não representa riqueza de recurso alimentar, pois as algas dessa ordem são em sua maioria consideradas impalatáveis para muitos grupos de animais e geralmente não sendo consumidas por grandes herbívoros com peixes e ouriço (Littler & Littler 1983, Hay et al. 1987, Steneck & Dethier 1994). Talvez tais fatos possam justificar o não encontro do padrão latitudinal esperado, conforme Ferreira et al. (2004).
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invertebrados pastadores, sugere que as comunidades de corais possam estar sendo controladas por um processo de competição espacial com as macroalgas e esponjas, justificando assim sua baixa abundância. Por sua vez, a alta abundância de algas e esponjas sustenta as grandes populações de peixes invertívoros ao fornecer habitat para a criptofauna de invertebrados bentônicos, além das algas contribuírem para a produção primária recifal e das esponjas acoplarem a produtividade planctônica da
coluna d’água com a produtividade secundária bentônica. A presença de diferentes padrões de comunidades recifais na região pode ser decorrente da complexidade estrutural intrínseca de cada formação recifal e/ou dos variados graus de pressão antrópica que cada recife em particular deve estar sujeitos, uma vez que as características oceanográficas entre os recifes apresentam pouca variação intra-sazonal.
Assim, diante da realidade evidenciada neste estudo, o paradigma atualmente aceito do que
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Tabela 3: Informações amostrais e quantitativas das comunidades de peixes recifais do nordeste e ilhas oceânicas brasileiras. Regiões: MA=Maranhão; RN=Rio Grande do Norte; PB=Paraíba; PE=Pernambuco; AL=Alagoas; BA=Bahia; IO=Ilhas Oceânicas. Recifes: PML=Parcel do Manuel Luiz; MJ=Maracajaú; CA=Cabeço Amarelo; RFP=Recifes Fundos da Paraíba; TAM=Tamandaré; MG=Maragogi; CSB=Costa Sul da Bahia; FN=Fernando de Noronha; TRD=Trindade; RFP=Recifes fundos de Pirangi e região. Método: E=Censo Visual Estacionário; T=Censo Visual em Transecto. FSP: Família com maior número de espécies (n° de espécies). FAB: Família mais abundante (n° de indivíduos). ESA: Espécie mais abundante (abundância relativa/densidade). Espécies: Acanthurus chirurgus; Harengula clupeola; Chromis multilineata; Stegastes fuscus; Thalassoma noronhanum; Halichoeres poeyi; Haemulon squamipinna. CTD: Categoria trófica dominante (abundância relativa/densidade). Referência: a – Rocha & Rosa 2001; b – Feitosa et al. 2002; c – Feitoza 2001; d – Presente estudo; e – Honório et al. 2010; f – Chaves et al. 2013; g – Silva et al. 2010; h – Chaves et al. 2010; i – Krajewski & Floeter 2011; j – Pinheiro et al. 2011;. ϯ - Áreas recifais protegidas legalmente (Na CSB, apenas um dos recifes amostrados é protegido). – As famílias Haemulidae e Serranidae também apresentaram 5 espécies. – Soma dos peixes herbívoros móveis e sésseis.
REGIÕES
MA RN RN RN PB PE AL BA IO IO
Recifes(s) PMLϯ MJϯ CA RFP RFP TAMϯ MGϯ CSBϯ FNϯ TRD
Prof.(m) 12-18 1-2 9-15 15-28 17-25 0.5-2.5 ─ 6-18 0.5-20 7-29
Método E T E T E T T E T T
Área/Tempo 7.5m/ 5’ 90x6m 7.5m/ 5’ 30x5m 5m/ 15’ ?x2m 200m2 2-3m/ 5’ 20x2m 20x2m
Censos 15 32 50 26 120 120 12 150 91 252
N° Ind. 945 17.525 8.097 8.910 99.320 4.567 ─ 1.802 8.195 ─
N° Sp. 49 56 71 71 114 42 31 54 60 76
N° Fam. 20 30 30 31 47 20 13 23 28 ─
Sp/censo ─ ─ 18.04±7.88 ─ 8.00 ─ ─ ─ 11.71±0.34 15.70±0.30
Ind./40m2 ─ ─ 91.38±4.73 ─ ─ ─ ─ ─ 90.65±6.64 98.70±3.00
FSP Labridae
(11) Scaridae (5) Carangidae (13) Pomacentridae (9) Labridae
(10) ─
Haemulidae
(6) ─ ─
Labridae (11)
FAB ─ Calcular Pomacentridae (3144)
Haemulidae
(4508 – 50.6%) ─ ─
Pomacentridae
(584) ─ ─ ─
ESA A. chirurgus
(19.75%) H. clupeola (27%) C. multilineata (20.6%) H. squamipinna (17.55%) (16.22 ind./40m2)
─ ─ (59.82%) S. fuscus (8.65 ind./28mS. fuscus 2)
T. noronhanum
(17.58 ind./40m2)
H. poeyi
(10.12 ind./40m2)
CTD Herbívoro
(42%) Herbívoro (31.57%) Planctívoro (41.3%) Invertívoro (70.63%) Invertívoro (61.64%) Herbívoro (24 ind./m2)
Herbívoro (60.26%) Herbívoro (43-64.11%) Planctívoro (37%) Planctívoros (~40 ind./40m2)
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REFERÊNCIAS
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