Dieta de golfinhos e sobreposição trófica com a pesca de arrasto na costa central do Brasil 1
2
Gabriel Martín Rupil 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21
Resumo: Com o intuito de avaliar o grau de sobreposição trófica entre golfinhos e a pesca 22
de arrasto na costa central do Brasil, a dieta de golfinhos foi caracterizada e a composição 23
ictiofaunística da captura da pesca de arrasto em Conceição da Barra foi estimada. A dieta de 24
três espécies de cetáceos odontocetos foi investigada por meio da análise de conteúdo 25
estomacal. Em total, foram analisadas 54 amostras de Sotalia guianensis, 18 de Pontoporia 26
blainvillei e uma de Tursiops truncatus. A composição ictíica de 45 arrastos realizados entre 27
maio de 2014 e julho de 2015 foi estimada. Com relação à sobreposição trófica, a 28
diferenciação na composição de presas foi testada e analisada através de uma série de 29
análises multivariadas. O grau de sobreposição de nicho trófico entre os componentes 30
comparados foi estimado utilizando o índice de Horn. Diferentes padrões ecológicos foram 31
descritos a partir de ferramentas de modelagem de redes tróficas. Com relação à dieta de 32
Sotalia guianensis, os cefalópodes foram o tipo de presa mais freqüente e Isopisthus 33
parvipinnis foi a segunda presa mais freqüente. Já para Pontoporia blainvillei, Isopisthus 34
parvipinnis foi a presa mais freqüente. A família Scianidae apresentou o maior número de itens 35
identificados para todos os componentes de nível trófico superior avaliados. Este estudo 36
contribui com novos registros de presas para a dieta de golfinhos na região. Realizou-se a 37
primeira descrição da dieta de Pontoporia blainvillei no litoral norte do Espírito Santo. No 38
referente aos resultados obtidos a partir da análise da rede trófica, observou-se um alto grau 39
de sobreposição trófica entre Pontoporia blainvillei e os outros dois grupos tróficos de nível 40
superior avaliados. A partir do presente estudo, podemos afirmar que Pontoporia blainvillei é a 41
espécie de golfinho mais susceptível a sofrer o possível impacto da competição. Dentre as 42
espécies de peixes consideradas neste estudo, Isopisthus parvipinnis é possívelmente a 43
espécie mais vulnerável à sobre-exploração pesqueira na região do estudo. 44
45
46
1.1. Introdução 48
A dieta e as preferências alimentares de uma dada espécie determinam sua localização dentro 49
de uma rede trófica, e definem sua função ecossistêmica. Neste contexto, os mamíferos marinhos 50
localizam-se normalmente na posição de topos de cadeia da estrutura trófica, e, portanto, 51
acredita-se que eles cumpram uma função crucial dentro das comunidades marinhas e estuarinas 52
(Bowen, 1997; Pauly et al., 1998a). 53
Durante as últimas décadas, pesquisadores têm sugerido que os impactos de origem antrópica 54
e a consequente diminuição da abundância nas populações de mamíferos marinhos, podem ter 55
acarretado em prejuízos permanentes na estabilidade dos ecossistemas. A pesca intensiva é 56
considerada uma das atividades humanas com maior interferência nas taxas de recuperação das 57
populações desses animais (Bowen, 1985; Parson, 1992; Crespo et al., 1997; Pauly et al., 1998b; 58
Springer et al., 2003,), principalmente pelo impacto da diminuição dos recursos alimentares e 59
captura acidental. Paralelamente, conforme ao agravamento da crise mundial pesqueira, já tem 60
se discutido os possíveis efeitos que os mamíferos marinhos poderiam exercer sobre a pesca, ao 61
competirem diretamente pelos recursos alimentares disponíveis (Butterworth et al., 1988; Bowen, 62
1997). 63
A partir dessa contraposição, torna-se de extrema importância se identificar quais os recursos 64
que realmente estão sendo consumidos pelos mamíferos marinhos, a fim de se entender qual a 65
função que estes animais cumprem no ecossistema (Yodzis, 2001), uma vez que em uma rede 66
trófica ainda bem mais complexa, as interações tróficas indiretas poderiam ter um efeito maior do 67
que as interações diretas (Lavigne, 1995; Yodzis, 2000). Ou seja, que o efeito da predação de 68
uma dada espécie sobre uma segunda espécie (interação direta) pode mudar significativamente 69
ao mudar a densidade de uma terceira (ou mais) espécie, independente da posição desta na rede 70
trófica. 71
Assim, nas últimas décadas, o estudo do papel ecológico dos mamíferos marinhos e seu grau 72
de interação com a pesca tornaram-se foco do interesse de muitos pesquisadores (Crespo et al., 73
1997, Trites et al., 1997; Kaschner et al., 1998, Kaschner & Pauly, 2005, Pauly et al., 1998b, 74
Szteren et al., 2004; Romero et al., 2011). Os impactos causados pela crescente pressão da 75
pesca sobre as populações de mamíferos marinhos são uma problemática que torna necessária a 76
realização de pesquisas que visem à conservação e o ordenamento sustentável dos recursos 77
naturais e pesqueiros. 78
Embora várias pesquisas já tenham avaliado o tipo de relação trófica entre os golfinhos e a 79
pesca, a maioria desses estudos visou quantificar o grau de sobreposição alimentar de recursos 80
entre os componentes, não tendo sido considerados outros importantes aspectos da estrutura da 81
comunidade marinha, como por exemplo, a contribuição da presa na composição da dieta de 82
cada predador. A sobreposição alimentar tem sido estimada por muitos pesquisadores utilizando-83
se algum tipo de medida univariada, como os índices de sobreposição trófica. Porém, estes 84
índices são insuficientes para descrever outras importantes características de uma rede trófica, 85
tornando-se necessária uma abordagem mais ampla nos estudos de sobreposição trófica, 86
visando à construção de uma modelagem que possa descrever a natureza das relações tróficas 87
entre todos os componentes de um determinado sistema em estudo. 88
No presente estudo, analisou-se a composição da dieta de três espécies de cetáceos 89
odontocetos que ocorrem no litoral brasileiro: Sotalia guianensis (van Benédén, 1864), Tursiops 90
truncatus (Montagu, 1821), e Pontoporia blainvillei (Gervais & D`orbigny, 1844). 91
Sotalia guianensis, popularmente conhecido como boto-cinza é um pequeno odontoceto 92
pertencente à família Delphinidae, de hábito costeiro e estuarino. Distribui-se ao longo da costa 93
leste da América do Sul, de Honduras (15° 58´ N) (Da Silva & Best, 1996) a Baía Norte de Santa 94
Catarina, Brasil (Simões-Lopes, 1988). De acordo com a classificação do IUCN, Sotalia 95
guianensis apresenta status de “dados insuficientes”. Entretanto, de acordo com a lista brasileira 96
de espécies ameaçadas de extinção de 2014, esta espécie no Brasil está categorizada como 97
“vulnerável” (VU) (Ministério do Meio Ambiente, 2014). 98
A toninha (Pontoporia blainvillei), também conhecida como franciscana no Uruguai e 99
Argentina, é uma espécie de pequeno cetáceo de hábitos costeiros e estuarinos, representante 100
único da família Pontoporiidae, que está distribuída desde Itaúnas (18°25`S), no norte do Espírito 101
Santo, Brasil, até o Golfo San Matías (41°10`S), na Patagônia Argentina (Crespo et al., 2009). 102
Pontoporia blainvillei é uma espécie classificada na categoria de “vulnerável” pela IUCN. Porém, 103
de acordo com a lista brasileira de espécies ameaçadas de extinção de 2014 esta espécie está 104
categorizada como “criticamente em perigo” (CR) sendo o cetáceo mais ameaçado da costa 105
brasileira (Ministério do Meio Ambiente, 2014). 106
O golfinho-nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) habita águas temperadas e tropicais do 107
mundo inteiro. Existem populações costeiras que podem migrar para baias, estuários e bocas de 108
rios. Também existem populações oceânicas que habitam ambientes pelágicos ao longo da 109
plataforma continental. Esta espécie se distribui em todos os oceanos do mundo entre as latitudes 110
45° N e 45° S. Segundo a IUCN, a categoria de conservação desta espécie é “pouco ameaçada”. 111
Entretanto, de acordo com a lista brasileira de espécies ameaçadas de extinção de 2014, esta 112
espécie no Brasil está categorizada como “dados insuficientes” (DD) (Ministério do Meio 113
Ambiente, 2014). 114
A dieta de Sotalia guianesis foi inicialmente investigada no Brasil por Carvalho (1963) e 115
Borobia & Barros (1989). Nos últimos anos, a dieta e a alimentação de Sotalia guianensis tem 116
sido amplamente estudada, sendo alguns estudos desenvolvidos no litoral do Espírito Santo e sul 117
da Bahia (Cremer et al., 2012, Girundi, 2013, Di Beneditto et al., 2004, Di Beneditto et al., 2009, 118
Di Beneditto et al., 2011, Lopes et al., 2012, Pansard et al., 2010, Rodrigues, 2014). Embora 119
muito tenha se avançado no conhecimento sobre sua ecologia alimentar, estudos adicionais 120
sobre a dieta desta espécie podem contribuir a um maior conhecimento sobre o funcionamento 121
das redes tróficas marinhas. Já para Pontoporia blainvillei e Tursiops truncatus os registros sobre 122
a composição da dieta no Espírito Santo são praticamente inexistentes, tornando-se necessária a 123
realização de pesquisas que visem uma maior compreensão sobre a alimentação do golfinho-124
nariz-de-garrafa e da toninha no extremo norte da sua área de distribuição. 125
126
1.2. Objetivos 127
1.2.1. – Objetivo geral 128
Este estudo visou avaliar a sobreposição de nicho trófico entre golfinhos e a pesca de 129 arrasto. 130 131 1.2.2. – Objetivos específicos: 132
Investigar a composição da dieta de golfinhos do litoral sul da Bahia e do Espírito 133
Santo. 134
Estimar a composição íctica da pesca de arrasto em Conceição da Barra, litoral 135
norte do Espirito Santo. 136
Avaliar as relações predador-presa e o grau de sobreposição trófica entre golfinhos 137
e a pesca de arrasto. 138
Avançar na construção de uma modelagem de rede trófica da comunidade marinha 139
na costa central do Brasil. 140
141
2. Metodologia 142
2. 1. Análise da composição da dieta dos golfinhos 143
2. 1. 1. Área de estudo 144
As amostras analisadas neste estudo foram obtidas a partir de carcaças coletadas ao 145
longo de uma faixa costeira entre a cidade de Belmonte (15.87°S - 38.86°W) no litoral sul da 146
Bahia e a cidade de Marataízes (21.07°S – 40.83°W) no litoral sul do Estado do Espírito Santo 147
(figura 1). 148
A área sob estudo abrange grande parte da região do Banco dos Abrolhos na sua seção 149
norte, enquanto atinge o extremo sul do ES na sua seção sul. A região do banco dos Abrolhos é 150
um alargamento da plataforma continental localizada entre o sul do estado da Bahia e a foz do 151
Rio Doce, no norte do ES (Muehe, 2001). Esta região caracteriza-se por possuir um infralitoral de 152
grande heterogeneidade de habitats, incluindo bancos de algas calcárias, fundos inconsolidados 153
e recifes de arenito e coralinos. A profundidade média ao longo do banco varia entre 30 e 60 m e 154
a extensão máxima do alargamento chega a 220 km. Esta região é considerada um “hot spot” de 155
biodiversidade marinha no Atlântico Sul (Dutra et al., 2006). Em termos oceanográficos, na 156
porção norte da área de estudo ocorre o predomínio de águas oligotróficas tropicais da corrente 157
do Brasil, enquanto que no sul observa-se uma pequena influência sazonal de ressurgências 158
costeiras (Schmid et al., 1995). 159
Figura 1. Área de estudo. Os pontos na linha de costa indicam local de encalhe de 162
golfinhos entre 2007 e 2015 e de arrastos realizados em Conceição da Barra, litoral norte 163
do Espírito Santo, Brasil. 164
165
166
2. 1. 2. Amostragem 167
Os conteúdos estomacais de um total de 73 indivíduos encalhados entre junho de 2007 e 168
abril de 2015 foram analisados. Desse total, 54 amostras correspondem a exemplares de Sotalia 169
guianensis (“So_gu”), 18 de Pontoporia blainvillei (“Po_bl”) e apenas uma da espécie Tursiops 170
truncatus (“Tu_tr”). 171
Os encalhes foram atendidos seguindo as recomendações da Rede de Encalhes de 172
Mamíferos Marinhos do Brasil (REMAB), realizados pelo Instituto Baleia Jubarte e o Instituto 173
ORCA, nas seções norte e sul da área de estudo respectivamente. Durante as necrópsias, 174
registraram-se os dados biológicos dos exemplares. Foram levantados dados referentes à 175
classificação taxonômica, comprimento total, peso, medidas alométricas, sexo, estágio de 176
maturação, estado da carcaça e marcas de interação com artefatos de pesca. A carcaça foi 177
fotografada, posteriormente descarnada e os ossos coletados e acondicionados para maceração. 178
Amostras de tecidos para análise de DNA também foram coletadas. 179
Com relação aos estômagos, a repleção foi visualmente avaliada. Em seguida, os 180
estômagos foram amarrados com nó cirúrgico no trato entre o esôfago e o intestino delgado, 181
retirados e eventualmente conservados a -10°C até o momento da triagem. No processo de 182
triagem, os estômagos foram dissecados e os conteúdos removidos das mucosas com o auxílio 183
de água corrente e peneiras de 1 mm de malha. Presas semidigeridas identificadas no momento 184
da triagem foram imediatamente fotografadas e todo o conteúdo foi lavado, triado a olho nu e 185
secado ao abrigo do sol. Os itens utilizados no processo de identificação, tais como otólitos de 186
teleósteos, bicos de cefalópodes, conchas de moluscos e carapaças de crustáceos foram 187
separados. No laboratório, estes itens foram lavados em solução aquosa com detergente neutro e 188
os materiais aderidos foram removidos com o auxílio de um pincel, lavados novamente com 189
abundante água corrente, secados entre 24 e 48 horas em estufa a 60°C e armazenados para 190 posterior identificação. 191 192 2. 1. 3. Análise de dados 193 194
2. 1. 3. 1. Identificação das presas 195
A composição da dieta dos golfinhos foi estimada pela metodologia baseada na análise 196
dos conteúdos estomacais (Cortés et al., 1997), sendo cada estômago considerado uma amostra. 197
Os otólitos são estruturas rígidas formadas por concreções de carbonato de cálcio presentes no 198
ouvido interno dos peixes. Eles são encontrados normalmente no estômago e trato digestivo das 199
espécies ictiófagas, têm alta especificidade morfológica, possuem caracteres taxonômicos e 200
fornecem, portanto, uma ferramenta consistente para a identificação das espécies ícticas (Corrêa 201
et al., 1993). A identificação de otólitos sagitais foi realizada até o menor nível taxonômico 202
possível com o auxílio de catálogos de referência (Abilhôa et al., 1993, Baremore et al., 2010, 203
Corrêa et al., 1993, Lemos et al., 1993, Lemos et al., 1995a, Lemos et al., 1995b, Rossi-204
Wongtschowski et al., 2014), teses (Pansard, 2009, Silva, 2011) e com material próprio do 205
Laboratório de Zoologia de Vertebrados do CEUNES-UFES (ver anexo). Neste último caso, a 206
partir do material coletado pela equipe do Laboratório de Zoologia de Vertebrados do CEUNES-207
UFES, exemplares de várias espécies de teleósteos foram selecionados e por meio de uma 208
incisão com bisturi na região posterior do crânio por trás dos olhos (ou pela região ventral no caso 209
dos bagres), os otólitos sagitais foram retirados, lavados com água, secados e armazenados. 210
A estimativa do número total de indivíduos de teleósteos nas amostras do conteúdo 211
estomacal foi estimada por meio da contagem do maior número de otólitos sagitais de cada lado 212
(esquerdo ou direito) para cada item identificado, enquanto para cefalópodes se contabilizou o 213
maior número de bicos superiores ou inferiores. O número total de télsons de crustáceos e de 214
conchas de moluscos também foi contabilizado. 215
O processo de identificação de presas de teleósteos consumidos pelos odontocetos, 216
apesar da alta especificidade dos otólitos, nem sempre é preciso. Em muitos casos, o 217
detalhamento dos itens é perdido por conta do desgaste produzido pelos ácidos estomacais, 218
dificultando a identificação até o nível de espécie. Em conseqüência, neste estudo, substituiu-se o 219
termo de espécie pelo de “categoria de presa”, sendo que nem todos os itens foram identificados 220
até o nível taxonômico de espécie. 221
Após a identificação, todas as amostras do conteúdo estomacal e as presas identificadas 222
foram acondicionadas, etiquetadas e a informação tombada em um livro. O material analisado foi 223
depositado e é conservado atualmente na Coleção Zoológica do CEUNES-UFES. 224
225
2. 1. 3. 2. Descrição da dieta 226
A contribuição de cada presa na composição da dieta de cada espécie de odontoceto foi 227
definida através de uma série de descritores, a saber: o número total de presas contabilizadas e o 228
número de ocorrências. Adicionalmente foram calculadas a freqüência de ocorrência e a 229
importância numérica. A freqüência de ocorrência (%FO) é definida como a relação que existe 230
entre o número de estômagos em que uma determinada presa ocorre e o número total de 231
estômagos com presença de itens alimentares, expressa em porcentagem. A importância 232
numérica (%N) é definida como a relação entre o número de itens identificados de cada presa, 233
dividido pelo número total de itens identificados, expressa em porcentagem. O “rank” foi feito em 234
função à freqüência de ocorrência e à importância numérica (para aquelas espécies que 235
apresentaram valores iguais de freqüência de ocorrência). 236
Na classificação ecológica das categorias de presas identificadas foram consideradas as 237
guildas verticais (GV) e tróficas (GT) e a permanência em ambiente estuarino (PE). As guildas 238
verticais (posição preferencial na coluna d`água que cada presa habita) foram definidas como: 239
demersal (D), pelágica (P) e bentônica (BT). As guildas tróficas foram definidas como: detritívoras 240
(De), herbívoras (HV), nectofágicas (Ne), piscívoras (PV), zoobentofágicas (ZB), 241
zooplanctofágicas (ZP). Com relação ao grau de permanência em ambiente estuarino (PE), foram 242
definidos dois grupos: estuarino-visitante (EV) e estuarino-residente (ER). Também foram 243
encontradas presas que habitam ambientes estritamente recifais (R) e uma espécie cuja forma 244
adulta é de ocorrência predominantemente oceânica (Oc). Adicionalmente, as presas foram 245
classificadas com relação à capacidade de emissão de sons (ES) e a importância econômica (IE) 246
(Figueiredo & Menezes, 1978, Figueiredo & Menezes, 1980, Figueiredo & Menezes, 2000, 247
Menezes & Figueiredo 1980, Menezes & Figueiredo 1985, Elliot et al., 2007, Froese & Pauly, 248
2011). 249
Os indivíduos analisados também foram classificados conforme a espécie, estado de 250
maturação e sexo do exemplar. Riqueza (S) e o índice de diversidade de Shannon (H loge) foram 251
calculados para machos e fêmeas nos diferentes estágios de maturação. 252
2.2.1. Captura da pesca de arrasto no litoral norte do estado do Espírito Santo 253
A composição ictiofaunística da pesca de arrasto foi estimada a partir de dados obtidos no 254
projeto “Peixes do estuário do rio São Mateus (ES): variações espaço-temporais na estrutura e 255
composição” desenvolvido pela equipe do Laboratório de Zoologia de Vertebrados do CEUNES-256
UFES. No período de maio de 2014 a julho de 2015, um total de 45 arrastos (correspondentes a 257
três arrastos por amostragem mensal) foi realizado no litoral marinho próximo à foz do rio São 258
Mateus, em Conceição da Barra, ES. A área de estudo, localiza-se no norte do Estado do Espírito 259
Santo. 260
O estuário do rio São Mateus apresenta o regime micromareal, com marés semidiurnas, 261
com médias de marés de 0,8 m, com intervalo médio entre 0,1 e 1,5 m (Diretoria de Hidrografia e 262
Navegação, Ministério da Marinha). O clima da região é tropical úmido. Em termos 263
oceanográficos, ocorre o predomínio de águas oligotróficas tropicais da corrente do Brasil 264
(Schmid et al., 1995). Os arrastos foram realizados numa área de plataforma continental rasa. No 265
estofo de baixa mar de quadratura, foram realizados três arrastos, de 5 minutos com uma rede 266
tipo balão de 15 m, com a boca medindo 3 m de diâmetro. A malha da rede no corpo e no 267
ensacador apresentava 3 e 2,5 cm, respectivamente, medida esticada entre nós não adjacentes. 268
Duas bóias com 15 cm de diâmetro foram dispostas na tralha superior e 50 chumbadas com 20 g 269
cada na tralha inferior. Cada porta de madeira pesava 15 kg. O artefato foi confeccionado com 270
linha de polipropileno, cuja espessura é de 1 mm no corpo da rede e 2 mm no ensacador. 271
No campo, todos os peixes foram acondicionados em sacos plásticos devidamente 272
identificados quanto a amostras, sendo cada arrasto (“Trawl”) uma amostra. Em seguida, foram 273
armazenados em uma caixa de poliestireno com gelo durante o transporte até o Laboratório de 274
Zoologia de Vertebrados do CEUNES-UFES, onde os exemplares foram mantidos em congelador 275
até o momento de realização da identificação e biometria. Coordenadas, parâmetros ambientais 276
oceanográficos e profundidade média também foram estimados durante os arrastos. 277
No laboratório, os peixes foram identificados até o nível de espécie sempre que possível. 278
Para tal fim, foram utilizados manuais de referência (Figueiredo, 1977, Figueiredo & Menezes 279
1978, Figueiredo & Menezes 1980, Figueiredo & Menezes 2000, Menezes & Figueiredo, 1980, 280
Menezes & Figueiredo, 1985). O material identificado foi fixado em formol 10% e conservado em 281
álcool 70%, depositado na coleção do CEUNES-UFES. 282
A Importância foi estimada em termos freqüência de ocorrência (%O) e importância 283
numérica (%N) para todas as espécies capturadas nos arrastos. 284
285
2.3. Análise da sobreposição trófica 286
A modelagem da rede trófica e a sobreposição de nicho trófico entre duas espécies de 287
odontocetos (Sotalia guianensis e Pontoporia blainvillei) e a pesca de arrasto foram avaliadas 288
exclusivamente para a composição de presas de teleósteos. No presente estudo, a pesca de 289
arrasto foi considerada como um tipo de predador a interagir na estrutura da comunidade 290
marinha. Portanto, os grupos tróficos de nível superior avaliados são chamados indistintamente 291
de “grupos” ou “predadores”. Logo, analisou-se um sistema a um fator (tipo de predador) com três 292
níveis (pesca de arrasto, Pontoporia blainvillei e Sotalia guianensis). 293
Todas as análises foram feitas com R versão 3.1.2 (R Development Core Team, 2014). 294
Como primeiro passo, a influência da remoção dos itens de identificação problemática foi 295
avaliada utilizando-se a função protest (“PROCRUSTES”) em “Vegan” (Oksanen et al., 2015) com 296
linguagem de programação R, prévia transformação logarítmica das configurações comparadas 297
com 1*104 permutações. A função protest testa o grau de aleatoriedade (“significância”) entre
298
duas configurações. Ou seja, é possível estimar com esta análise quanto dois conjuntos de dados 299
se correlacionam entre si. 300
A variação entre os grupos foi avaliada por meio de uma análise de variância multivariada 301
(“PERMANOVA”), aplicando aos dados transformação logarítmica e utilizando a função adonis 302
em “Vegan” (Oksanen et al., 2015), com 999 permutações. 303
A heterogeneidade na dispersão entre e dentro dos grupos (“predadores”) foi testada 304
também por meio da função betadisper em “Vegan” (Oksanen et al., 2015), utilizando a função 305
vegdist com medida de distância “Bray-Curtis”. A significância foi testada mediante as funções 306
anova e permutest com 999 permutações em Vegan. 307
A contribuição relativa das categorias de presas nos grupos foi avaliada desde uma 308
perspectiva multivariada por meio de uma análise de correspondência canônica (CCA) (Ter 309
Braak, 1986), utilizando a função cca em Vegan (Oksanen et al., 2015). Ao se aplicar esta 310
análise, as espécies raras foram excluídas arbitrariamente por causa do interesse do próprio 311
pesquisador em identificar aquelas espécies que pudessem estar se sobrepondo na dieta dos 312
diferentes predadores e avaliar a relevância relativa delas na composição de presas dos grupos. 313
Contudo, possíveis efeitos da remoção de espécies raras e de diferentes tipos de transformações 314
aplicadas aos dados da matriz resposta no resultado global da ordenação foram avaliados com 315
função procrustes em Vegan. A cca foi aplicada a uma matriz de dados binários (presença-316
ausência) e as espécies raras foram excluídas conforme o seguinte critério: espécies que 317
ocorrem em apenas uma unidade amostral com até dois indivíduos contabilizados foram 318
consideradas raras. A significância da análise foi testada mediante uma análise da variância 319
(função anova. cca, em Vegan). 320
A visualização, modelagem da rede trófica e descrição de padrões ecológicos do sistema 321
sob estudo foram analisadas por meio de um conjunto de funções em “Bipartite” (Dormann et al., 322
2008, Dormann et al., 2009, Dormann, 2011) com linguagem de programação R. O grau de 323
sobreposição de nicho trófico entre predadores foi estimado por meio do índice de Horn, 324
utilizando a função networklevel em bipartite. Com o intuito de avaliar a relevância das presas 325
(“nível inferior”) na composição da dieta dos predadores (“nível superior”), estimou-se a força e a 326
especificidade das espécies por meio da função specieslevel em bipartite. A força da espécie 327
(“species strength”) é uma medida que quantifica a relevância de uma espécie na interação em 328
relação ao conjunto de espécies do mesmo nível trófico. A especificidade da espécie (“species 329
specificity”) é o coeficiente de variação das interações normalizado para variar de 0 a 1 seguindo 330
a idéia de Julliard et al. (2006) e conforme proposto por Poisot et al. (2012). Valores de 0 e de 1 331
indicariam baixa e alta especificidade, respectivamente. 332
333
3. Resultados 334
Dos 54 indivíduos de Sotalia guianensis considerados neste estudo, com relação ao sexo 335
dos exemplares, 24 foram machos, 13 fêmeas e 17 foram indivíduos de sexo indeterminado. Com 336
relação ao estágio de maturação, 26 foram adultos, 17 juvenis e 11 indeterminados. Dos 18 337
indivíduos de Pontoporia blainvillei considerados, três foram machos, seis fêmeas e nove de sexo 338
indeterminado. Desses 18 indivíduos, quatro foram adultos, 13 juvenis e um exemplar de estágio 339
de maturação indeterminado. Já o único exemplar estudado da espécie Tursiops truncatus foi um 340
macho adulto. 341
Com relação à dieta de Sotalia guianensis, 1447 presas foram identificadas, sendo que 342
1323 (91,4%) corresponderam a peixes ósseos, 119 (8,2%) a cefalópodes, três (0,2%) a 343
indivíduos pertencentes à subordem Dendrobranchiata e duas (0,1%) a gastrópodes. Estes três 344
últimos grupos não puderam ser identificados em níveis taxonômicos inferiores. Do total de 345
teleósteos encontrados, 47,2% corresponderam a indivíduos pertencentes à família Scianidae 346
(tab. 1). 347
Para Pontoporia blainvillei, 624 presas foram identificadas, correspondendo 611 (97,1%) a 348
peixes ósseos, nove a cefalópodes (0,1%) e apenas uma (<0,1%) a gastrópode. Do total de 349
teleósteos, 65,6 % corresponderam a presas pertencentes à família Scianidae (tab. 2). 350
Na única amostra de conteúdo estomacal analisada da espécie Tursiops truncatus, 72 351
presas foram encontradas, das quais 31 (43%) corresponderam a presas pertencentes ao gênero 352
Centropomus, 29 (39,2%) à espécie Cynoscion guatucupa (Cuvier, 1830), 11 (15,3%) a 353
Cynoscion jamaicensis (Vaillant & Bocourt, 1883) e apenas um (<0,1%) a cefalópode (tab. 3). 354
No caso de Sotalia guianensis, o tipo de presa com a maior freqüência de ocorrência foram 355
os cefalópodes, sendo que Isopisthus parvipinnis foi a espécie de segunda maior importância em 356
termos de freqüência de ocorrência. Já para Pontoporia blainvillei, Isopisthus parvipinnis foi a 357
espécie mais importante, sendo os cefalópodes as presas com segunda maior freqüência de 358
ocorrência. 359
Na análise de conteúdos estomacais, a identificação de espécies dentro do gênero Stellifer 360
foi problemática, com a única exceção de Stellifer brasiliensis, cuja identificação é inequívoca. Por 361
causa disso, definiu-se a categoria Stellifer spp., que pode agrupar a um complexo de espécies 362
do gênero Stellifer, a saber: Stellifer rastrifer (Jordan, 1889), Stellifer stellifer (Bloch, 1790), 363
Stellifer naso (Jordan, 1889) e Stellifer sp.. 364
Tabela 1: Importância e classificação das presas consumidas por Sotalia guianensis no litoral sul 365
da Bahia e Espírito Santo. Abreviações: Cod=código, N=número de indivíduos, O= número de 366
ocorrências, %O=freqüência de ocorrência, %N=importância numérica, GV=guilda vertical, 367
GT=guilda trófica, PE=permanência no estuário, ES=emissão de som, IE=importância econômica, 368
D=demersal, P=pelágico, B=bentônico, De=detritívoro, HV=herbívoro, Ne=nectofágico, 369
PV=piscívoro, ZB=zoobentofágico, ZP=zooplanctofágico, EV=estuarino-visitante, ER=estuarino-370
residente, R=recifal, S=sim, N=não. Espaços em branco indicam que não se encontrou 371
informação na literatura. 372
373 374 375 376
Tabela 1 (continuação): Importância e classificação das presas consumidas por Sotalia 377
guianensis no litoral sul da Bahia e Espírito Santo. Abreviações: Cod=código, N=número de 378
indivíduos, O= número de ocorrências, %O=freqüência de ocorrência, %N=importância numérica, 379
GV=guilda vertical, GT=guilda trófica, PE=permanência no estuário, ES=emissão de som, 380
IE=importância econômica, D=demersal, P=pelágico, B=bentônico, Ne=nectofágico, 381
ZB=zoobentofágico, EV=estuarino-visitante, ER=estuarino-residente, S=sim, N=não. Espaços em 382
branco indicam que não se encontrou informação na literatura. 383 384 385 386 387 388 389 390 391
Tabela 2. Importância e classificação de presas consumidas por Pontoporia blainvillei no litoral 392
norte do Espírito Santo. Abreviações: Cod=código, N=número de indivíduos, O= número de 393
ocorrências, %O=freqüência de ocorrência, %N=importância numérica, GV=guilda vertical, 394
GT=guilda trófica, PE=permanência no estuário, ES=emissão de som, IE=importância econômica, 395
D=demersal, P=pelágico, B=bentônico, Ne=nectofágico, ZB=zoobentofágico, 396
ZP=zooplanctofágico, EV=estuarino-visitante, ER=estuarino-residente, S=sim, N=não. 397
398 399
Tabela 3. Importância e classificação de presas consumidas por Tursiops truncatus no litoral do 401
Espírito Santo. Abreviações: Cod=código, O= número de ocorrências, N=número de indivíduos 402
%O=freqüência de ocorrência, %N=importância numérica, GV=guilda vertical, GT=guilda trófica, 403
PE=permanência no estuário, ES=emissão de som, IE=importância econômica, D=demersal, 404
B=bentônico, Ne=nectofágico, ZB=zoobentofágico, EV=estuarino-visitante, Oc=oceânico, S=sim, 405
N=não. Os traços indicam que não foi estimada a %O para esta espécie de golfinho. 406
407 408
Conforme a classificação ecológica de presas, a caracterização da dieta de golfinhos 409
mostrou um amplo espectro de recursos utilizados por estes animais, indicando alta plasticidade 410
alimentar. Com relação à guilda vertical, foram encontradas presas demersais, pelágicas e 411
bentônicas na composição da dieta de Sotalia guianensis e de Pontoporia blainvillei. Na única 412
amostra de conteúdo estomacal analisada de Tursiops truncatus, foram encontradas apenas 413
presas demersais e bentônicas. Verificou-se que espécies de peixes demarsais apresentaram 414
predominância na composição da dieta de golfinhos. Com relação à guilda trófica, presas 415
nectofágicas, zooplanctofágicas e zoobentônicas foram encontradas, indicando o importante 416
papel ecológico dos golfinhos no ecossistema marinho. Presas com relação a ambientes 417
estuarinos foram predominantes, principalmente na dieta Pontoporia blanvillei. É importante 418
destacar a ocorrência de presas com capacidade de emitir sons e de importância econômica, 419
principalmente scianídeos. 420
Evidenciou-se que a localização geográfica tem influência na ocorrência de algumas 421
espécies de presas. A espécie Elops saurus, por exemplo, apresentou somente duas ocorrências 422
restritas à região de Anchieta, no litoral sul do Espírito Santo, para dois exemplares de Sotalia 423
guianensis, correspondendo a um macho adulto e a uma fêmea adulta, encalhados na Praia do 424
Centro e na Praia de Parati-UBU nos meses de outubro e novembro do ano de 2014, 425
respectivamente. 426
427
No referente à pesca de arrasto, identificou-se um total de 3344 indivíduos de 48 espécies. 428
Apenas dois indivíduos foram condríctios, sendo os restantes teleósteos. Do total de indivíduos 429
identificados, 74,49% foram exemplares pertencentes à família Scianidae. Algumas das espécies 430
que apresentaram os maiores valores de freqüência de ocorrência foram: Stellifer rastrifer 431
(84,44%), Paralonchurus brasiliensis (84,44%), Isopisthus parvipinnis (75,56%), Stellifer 432
brasiliensis (73,33%), dentre outras (tab. 5). 433
Tabela 5. Composição íctica da captura da pesca de arrasto em Conceição da Barra. 434
Abreviações: Cod=código, O=número de ocorrências, N=número de indivíduos, 435
%O=freqüência de ocorrência, %N=importância numérica. 436
437
439
440
441
Tabela 5 (continuação). Composição de peixes da pesca de arrasto em Conceição da 442
Barra. Abreviações: Cod=código, O=número de ocorrências, N=número de indivíduos, 443
%O=freqüência de ocorrência, %N=importância numérica. (*) categoria de presa. 444
445 446
447
Com relação à sobreposição trófica, analisou-se um sistema com um total de 114 unidades 448
amostrais, das quais 52 corresponderam a unidades amostrais de conteúdo estomacal de Sotalia 449
guianensis, 45 a arrastos, e 17 a amostras de Pontoporia blainvillei. A espécie Tursiops truncatus 450
não foi incluída nestas análises por não possuir réplicas. 451
Para fins comparativos, com a única exceção de Stellifer brasiliensis, as espécies do 452
gênero Stellifer encontradas nos arrastos foram arbitrariamente agrupadas dentro da categoria 453
Stellifer spp. (“St_sp”). 454
Após a remoção das categorias de presas de identificação problemática, a saber: 455
Carangidae Ni, Engraulidae Ni, Haemulidae Ni e Pleuronectiformes Ni, na análise PROCRUSTES 456
(protest, m2=0,184, R2=0,903, p<0,001) comparou-se duas matrizes com 73 e 69 variáveis. 457
A análise de variância multivariada (adonis, pseudo-F=13,838, R2=0,199, p=0,001) mostrou 458
heterogeneidade na composição de presas de teleósteos em função ao tipo de predador (Fig. 2). 459
A análise de diversidade beta (betadisper, método= “bray") entre os grupos apresentou também 460
um padrão heterogêneo (p<0.001), (Fig. 3). Os testes de significância da comparação entre pares 461
(permutest) resultaram altamente significativos, com p-valor ≤ 0,001 tanto nos observados quanto 462
com permutações para todos os pares de grupos comparados. 463
464
Figura 2. Variação na dispersão entre os grupos (“PERMANOVA”) representada por 465
uma análise de coordenadas principais (PCoA). PCoA 1 e PCoA 2 explicam 21.23 % e 466
12.98 % da variação respectivamente (p= 0.001). Códigos dos grupos: 467
Po_bl=Pontoporia blainvillei, So_gu=Sotalia guanensis, Trawl=pesca de arrasto. 468 469 470 471 472 473 474 475
476
Figura 3. Heterogeneidade da dispersão entre e dentro dos grupos. 477
Similaridade “Bray-Curtis”. Códigos dos grupos: 478
Po_bl=Pontoporia blainvillei, So_gu=Sotalia guanensis, Trawl=pesca de 479
arrasto. Distâncias médias ao centróide: Po_bl=0.507, So_gu=0.642, 480
Trawl=0.367. 481
482
Com relação aos resultados da CCA, verificou-se que a remoção das espécies raras e a 483
aplicação de diferentes tipos de transformações feitas aos dados da matriz de variáveis 484
respostas, não apresentaram efeitos no resultado global da ordenação. Conforme explicado na 485
metodologia, após a remoção das espécies raras foi feita uma análise de correspondência 486
conônica (CCA). De um total de 69 espécies, foram excluídas 21, constituindo-se um subsistema 487
com 48 categorias de presas representadas. O gráfico da ordenação (“Biplot”) da CCA (cca, F2,
488
111=3.660, p= 0.001) foi manipulado para facilitar a visualização, sendo a sobreposição de pontos
489
bastante comum. Observou-se que o eixo 1 (CCA1) separa os golfinhos dos arrastos (fig. 4). 490
491 492
493
Figura 4. Biplot da análise de correspondência canônica representando a contribuição 494
das categorias de presas nos grupos. Códigos dos grupos: Po_bl=Pontoporia blainvillei, 495
So_gu=Sotalia guanensis, Trawl=pesca de arrasto. 496
497
A análise das interações tróficas em bipartite foi feita para um sistema com três predadores 498
(nível superior) e 69 categorias de presas (nível inferior) (Figura 5). 499
501
Figura 5. Representação gráfica da rede trófica construída a partir da função plotweb em bipartite. 502
Localizam-se no nível superior os predadores (de esquerda à direita: pesca de arrasto, Pontoporia 503
blainvillei e Sotalia guianensis) e no nível inferior as categorias de presas (69). 504
505
Com relação aos padrões ecológicos revelados em bipartite, entre alguns dos mais 506
notáveis, detectou-se um compartimento no sistema sob estudo (definem-se como 507
compartimentos a subconjuntos da rede trófica que não estão conectados a outro compartimento, 508
nem pelo nível trófico superior, nem pelo inferior), observando-se um valor de 0,53 no índice de 509
sobreposição trófica de Horn para o sistema como um todo (tab. 6). O indice H2 (0,37) mostrou 510
que o grau de especialização global da rede trófica estudada é baixo. 511
Tabela 6. Alguns índices obtidos a partir da função 513 networklevel em bipartite. 514 515 516
Com relação à sobreposição de nicho trófico entre pares de predadores, o maior valor do 517
índice de Horn observado foi entre Sotalia guianensis e Pontoporia blainvillei (0,86) e o menor 518
valor foi entre Sotalia guianensis e a pesca de arrasto (0,55). Já entre Pontoporia blainvillei e a 519
pesca de arrasto, observou-se um valor intermediário (0,78), (tab. 7). 520
Tabela 7. Valores do índice de 521
sobreposição de nicho trófico de 522
Horn calculados por pares de 523 predadores. Abreviações: 524 Po_bl=Pontoporia blainvillei, 525 So_gu=Sotalia guanensis, 526 Trawl=pesca de arrasto. 527 528
Com relação aos padrões ecológicos ao nível específico e a relevância de cada 529
componente na topografia da rede trófica, analisou-se tanto os componentes de nível trófico 530
superior quanto os de nível trófico inferior a través da função specieslevel em bipartite. 531
Para os três componentes de nível trófico superior, Pontoporia blainvillei apresentou a 532
maior especificidade (0,38). Sotalia guianensis foi a espécie com menor especificidade (0,19) e a 533
pesca de arrasto mostrou um valor intermediário de especificidade (0,22). A força da espécie foi 534
maior para a pesca de arrasto (35,85), com segundo maior valor para Sotalia guianensis (29,68) e 535
com o menor valor para Pontoporia blainvillei (3,48). 536
Já para os componentes de nível trófico inferior, foram contabilizadas um total de 21 537
espécies (30,43 %) com valores de especificidade menores que 1 e 48 (69,57 %) aquelas com 538
especificidade igual a 1. Isopisthus parvipinnis foi a espécie que apresentou o maior valor na força 539
da espécie (0,41), na vez que foi a espécie com o menor valor de especificidade (0,34) entre 540
todos os componentes de nível trófico inferior. As categorias Stellifer spp. e Stellifer brasiliensis 541
apresentaram o segundo e o terceiro maior valor na força da espécie com valores de 0,33 e 0,29 542
respectivamente. Já os valores de especificidade para estas duas categorias de presas foram de 543
0,55 para Stellifer brasiliensis (décimo menor valor no sistema) e de 0,56 para Stellifer spp. 544
(décimo primeiro menor valor). Lycengraulis grossidens foi a espécie que apresentou o segundo 545
menor valor de especificidade, porém com uma força de apenas 0,12 (nono maior valor). 546 547 4. Discussão 548 549 4.1. Considerações metodológicas 550 551
A estimativa do grau de sobreposição trófica entre os golfinhos e a pesca de arrasto 552
representa uma primeira aproximação para avaliar os efeitos prejudiciais da possível competição 553
nas populações de pequenos cetáceos da costa central do Brasil. O presente trabalho é o 554
primeiro estudo de sobreposição trófica entre golfinhos e a pesca de arrasto feito na região. 555
Conforme os objetivos apresentados na introdução, este estudo visou analisar a variação 556
na composição de presas de teleósteos em função ao tipo de componente trófico de nível 557
superior. Porém, outros fatores poderiam estar explicando a variação observada no sistema 558
estudado, tais como o fator espacial, o fator temporal (sazonal e inter-anual) e a existência de 559
subgrupos dentro dos componentes tróficos de nível superior (como por exemplo, a possível 560
diferenciação da dieta em função ao sexo ou estágio de maturação dos predadores). 561
A aproximação multivariada apresentada neste estudo é a primeira realizada em estudos 563
de sobreposição trófica na região. 564
A análise de “PROCRUSTES” permitiu estimar o que tanto o observado neste estudo se 565
aproxima ao que está acontecendo realmente no ecossistema marinho. 566
Por meio da análise “PERMANOVA” é possível visualizar a “distância” entre todas as 567
unidades amostrais avaliadas em função à similaridade na composição de presas de teleósteos. 568
A análise de diversidade beta permitiu testar e visualizar diferenças na dispersão (variação) entre 569
e dentro dos grupos. 570
A CCA mostrou neste estudo ser uma ferramenta eficiente para a avaliação da relevância 571
relativa das espécies na composição de presas dos diferentes grupos tróficos de nível superior 572
que interagem numa rede trófica, sendo o diagrama de ordenação (“biplot”) produzido nesta 573
análise, uma fiel representação da rede trófica em termos de distância multivariada. 574
As análises univariadas feitas em bipartite provaram serem ferramentas poderosíssimas 575
para a visualização e avaliação da rede trófica estudada. Além de terem revelado uma série de 576
importantes padrões ecológicos, os diferentes recursos oferecidos em bipartite possibilitaram 577
descrever a natureza das interações entre os componentes e características da topografia da 578
rede trófica em estudo. 579
580
4.2. Considerações ecológicas 581
582
Com relação à dieta dos golfinhos, observou-se uma correspondência com os padrões 583
anteriormente descritos em outros estudos (Borobia & Barros, 1989, Lopes et al., 2012, 584
Rodriguês, 2014 ). A tendência dos golfinhos a selecionarem presas com capacidade de emitir 585
sons evidencia a natureza de predadores ativos própria destes animais. Tanto espécies 586
demersais quanto pelágicas estiveram representadas na composição da dieta de Sotalia 587
guianensis e Pontoporia blainvillei, indicando que os golfinhos são predadores cujas presas 588
podem ocorrer a diferentes profundidades. A ocorrência de presas pertencentes a diferentes 589
guildas tróficas corrobora neste estudo a importância do papel ecológico dos golfinhos na 590
estrutura da comunidade marinha. 591
Como evidenciado no caso de Elops saurus, a localização geográfica pode ser um 592
importante fator que esteja determinando a ocorrência de algumas espécies. 593
Conforme observado em diferentes estudos de dieta de golfinhos realizados em diferentes 594
regiões (Cremer, 2012, Di Beneditto & Ramos, 2004, Pansard, 2010, Rodrigues, 2014), a 595
disponibilidade local de recursos alimentares pode ser considerada um fator influenciando a dieta 596
dos golfinhos. Porém, é predominante a relevância de espécies demersais, sendo evidente que a 597
seleção de recursos alimentares pode ser mais influenciada por características funcionais 598
(“grupos tróficos”) do que taxonômicas das presas (Rodrigues, 2014). 599
Este estudo contribui com alguns novos registros de teleósteos encontrados na dieta dos 600
odontocetos do Brasil. Na dieta de Sotalia guianensis, as seguintes espécies são possíveis novos 601
registros: Acanthurus chirurgus, Selar crumenophthalmus, Hyporhamphus unifasciatus, Pagrus 602
pagrus e Lutjanus analis; embora Rodriguês 2014 já tivesse registrado a ocorrência de presas da 603
família Lutjanidae na região estudada. 604
Este estudo é a primeira descrição da dieta de Pontoporia blainvillei do litoral norte do 605
Espírito Santo, região que constitui o extremo norte da área de distribuição desta espécie de 606
odontoceto. Detectou-se que esta espécie de golfinho foi o predador mais especializado dos 607
grupos tróficos de nível superior avaliados neste estudo. 608
Com relação à dieta de Tursiops truncatus, Borobia & Barros 1989 já registraram a 609
ocorrência de Cynoscion guatucupa (=Cynoscion striatus (Cuvier,1829)) entre as presas desta 610
espécie de golfinho, coincidente com os resultados deste estudo. É importante indicar também 611
que o local de encalhe do único exemplar de Tursiops truncatus analisado neste estudo, 612
corresponde ao limite norte da área de distribuição de Cynoscion guatucupa (Menezes & 613
Figueiredo, 1980). Além disso, a única ocorrência de Centropomus spp. registrada neste estudo 614
foi para esta amostra de Tursiops truncatus. Registros adicionais sobre a dieta desta espécie de 615
golfinho são escassos ou praticamente inexistentes na literatura, fazendo com que este trabalho 616
seja uma importante contribuição de informação sobre a dieta do golfinho-nariz-de-garrafa. 617
Com relação à estimativa do grau de sobreposição trófica entre os golfinhos e a pesca, 618
observou-se um valor intermediário no índice de sobreposição trófica de Horn para o sistema 619
como um todo. Porém, detectaram-se diferenças nos valores das comparações entre pares de 620
predadores, sendo em alguns casos altos. A partir da comparação entre pares de predadores, é 621
possível afirmar que a dieta de Pontoporia blainvillei apresenta a maior sobreposição com relação 622
aos outros dos componentes avaliados (Sotalia guianensis e pesca de arrasto). É importante 623
destacar que a maior sobreposição trófica observada foi entre Pontoporia blainvillei e Sotalia 624
guianensis e a menor entre a pesca de arrasto e Sotalia guianensis (ver resultados). 625
Com relação à intensidade das interações e à especificidade dos componentes da rede 626
trófica estudada, no nível inferior, aquelas espécies com maior força da espécie e menor 627
especificidade são, na sua vez, as espécies sujeitas à maior predação e, portanto, as mais 628
vulneráveis. Assim, Isopisthus parvipinnis é a espécie mais vulnerável entre o conjunto de presas 629
consideradas neste estudo. Esta espécie, pertencente à família Scianidae, é popularmente 630
conhecida e comercializada como “pescadinha” na região, sendo alvo de intensa pressão de 631
pesca. Além de ter sido um dos componentes mais importantes da assembléia de peixes 632
demersais capturados pela pesca de arrasto nesta pesquisa, Isopisthus parvipinnis foi a espécie 633
que apresentou a maior importância na composição de presas de teleósteos, tanto para 634
Pontoporia blainvillei quanto para Sotalia guianensis (ver resultados). 635
Já no nível superior, pelo contrário, aquele componente com menor força da espécie e 636
maior especificidade, é também aquela espécie mais susceptível a sofrer os efeitos da 637
competição com a conseqüente diminuição na disponibilidade de recursos alimentares. 638
Pontoporia blainvillei é, portanto, a espécie mais vulnerável dos três componentes de nível trófico 639
superior avaliados no presente estudo. O alto grau de especialização de Pontoporia blainvillei 640
também pode ser visualizado a partir do diagrama da ordenação restrita (CCA). 641
642
Conclusão: 643
Os objetivos do presente estudo foram atingidos. A dieta de golfinhos do litoral sul da Bahia 644
e do Espírito Santo foi caracterizada. A composição íctica da pesca de arrasto em Conceição da 645
Barra foi estimada. A sobreposição de nicho trófico entre golfinhos e a pesca de arrasto foi 646
avaliada. Foram estimadas a sobreposição trófica global e a sobreposição trófica entre pares de 647
predadores. As relações predador-presa foram estudadas e a natureza das interações tróficas foi 648
descrita. Realizou-se uma modelagem de rede trófica da comunidade marinha da costa central do 649
Brasil. O presente estudo apresenta importantes implicações para a conservação de cetáceos e 650
para o ordenamento dos recursos pesqueiros. Pontoporia blainvillei a espécie de odontoceto mais 651
vulnerável a sofrer os efeitos prejudiciais da possível competição com a conseqüente diminuição 652
de recursos alimentares, entanto Isopisthus parvipinnis é a espécie de teleósteo mais susceptível 653
a sofrer o impacto da sobre-exploração pesqueira na região do estudo. 654 655 656 657 658 659 660 661 662 663 664
Referências bibliográficas: 665
Abilhôa, V., Corrêa, M.F.M., 1993. Catálogo de otólitos de Carangidae (Osteichthyes-Perciformes) 666
do litoral do estado do Paraná, Brasil. Nerítica. 7 (1-2), 119-131. 667
Baremore, I., Bethea, D., 2010. A guide to otoliths from fishes of the Gulf of Mexico. NOAA 668
Technical Memorandum NMFS-SEFSC. 599, 1-106. 669
Borobia, M., Barros, N.B., 1989. Notes on the diet of marine Sotalia fluviatillis. Mar. Mamm. Sci. 19 670
(1), 38-58. 671
Bowen, W.D., 1985. Harp seal feeding and interactions with commercial fisheries in the North-672
West Athlantic. Marine Mammals and Fisheries. 135-152. 673
Bowen, W.D., 1997. Role of marine mammals in aquatic ecosystems. Mar. Ecol. Prog. Ser. 158, 674
267-274. 675
Butterworth, D.S., Duffy, D.C., Best, P.B., Bergh, M.O., 1988.On the scientific basis for reducing 676
the South African fur seal population. S. Afr. J. Sci., 84, 179-88. 677
Carvalho, C.T., 1963. Sobre um boto comum no Litoral do Brasil. Braz. J. Biol. 23 (3), 263-276. 678
Corrêa, M.F.M., Vianna, M, 1992. Catálogo de otólitos de Scianidae (Osteichthyes-Perciformes) 679
do litoral do estado do Paraná, Brasil. Nerítica. 7, 13-41. 680
Cortés, E., 1997. A critical review of methods of studying fish feeding based on analysis of 681
stomach contents: application to elasmobranch fishes. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic 682
Sciences. 54, 726-738. 683
Cremer M.J., Pinheiro, P.C., Simões-Lopes, P.C., 2012. Prey consumed by Guiana dolphin 684
Sotalia guianensis (Cetacea, Delphinidae) and franciscana dolphin Pontoporia blainvillei (Cetacea, 685
Pontoporiidae) in an estuarine environment in southern Brazil. Iheringia (Série Zoologia), 102 (2), 686
131-137. 687
Crespo, E.A., Pedraza, S.N., Dans, S.L., Koen Alonso, M., Reyes, L.M., García, N.A., Coscarella, 688
M., 1997. Direct and Indirect Effects of the High seas Fisheries on the Marine Mammal 689
Populations in the Northern and Central Patagonian Coast. Journal of the Northwest Atlantic 690
Fishery Sciences. 22, 189-207. 691
Crespo, E.A., 2009. Franciscana dolphin –Pontoporia blainvillei. Perrin, W.F., Würsig, B., 692
Thewissen, J.G.M. (Ed.). Encyclopedia of Marine Mammals. San Diego: Academic Press, 2009. 693
466-469. 694
Da Silva, V.M.F., Best, R.C, 1996. Sotalia fluviatillis. Mammalian Species. 527, 1-7. 695
Di Benedito, A.P.M., Ramos, R.M.A., 2004. Biology of the marine tucuxi dolphin (Sotalia fluviatilis) 696
in south-eastern Brazil. J. Mar. Biol. Ass. U.K., 4, 1245–1250. 697
Di Beneditto, A.P.M., Santos, M.V.B., Vidal, JR M.V., 2009. Comparison between the diet of two 698
dolphins from south-eastern Brazil: proximate-composition and caloric value of prey species. J. 699
Mar. Biol. Ass. U.K. 89, 903-905. 700
Di Beneditto A.P.M., Souza C. M.M., Kerigh H., Rezende C.E., 2011. Use of multiple tools to 701
assess the feeding preference of coastal dolpfins. Mar. Biol., 15 Dormann, C.F., Gruber, B., 702
Fruend, J., 2008. Introducing the bipartite Package: Analysing Ecological Networks. R news. 8/2, 703
8 - 11. 704
Dormann, C.F., Fruend, J., Bluethgen, N., Gruber, B., 2009. Indices, graphs and null models: 705
analyzing bipartite ecological networks. The Open Ecology Journal.2, 7-24. 706
Dormann, C.F., 2011. How to be a specialist? Quantifying specialisation in pollination networks. 707
Network Biology 1, 1 - 20. 708
Dutra, F. G., Allen, G.R., Werner, T., Mckenna, S.A., 2006. A Rapid Marine Biodiversity 709
Assessment of the Abrolhos Bank, Bahia, Brazil. The RAP Bulletin of Biological. Washington, D.C. 710
Conservation International, p. 160. 711
Elliott, M, Whitfield, A.K., Potter, I.C., Blaber, S.J.M., Cyrus, D.P., Nordlie, F.G., Harrison, T.D. 712
2007. The guild approach to categorizing estuarine fish assemblages: a global review. Fish and 713
Fisheries. 8, 241-268. 714
Figueiredo, J. L., 1977. Manual de peixes marinhos do Sudeste do Brasil. I. Introdução. Cações, 715
raias e quimeras. São Paulo. Museu de Zoologia da USP. 716
Figueiredo, J. L. & Menezes, N. A., 1978. Manual de peixes marinhos do sudeste do Brasil. II. 717
Teleostei (1). São Paulo. Museu de Zoologia da USP. 718
Figueiredo, J. L. & Menezes, N. A., 1980. Manual de peixes marinhos do sudeste do Brasil. III. 719
Teleostei (2). São Paulo. Museu de Zoologia da USP. 720
Figueiredo, J. L. & Menezes, N. A., 2000. Manual de peixes marinhos do sudeste do Brasil. VI. 721
Teleostei (5), São Paulo. Museu de Zoologia da USP. 722
Froese R., Pauly D., Editors, 2011. Fish Base. World Wide Web electronic publication. In: 723
<www.fishbase.org >. 724
Girundi, I. S., 2013. Tese de graduação. Centro Universitário Norte do Espírito Santo, 725
Universidade Federal do Espírito santo. 726
Julliard, R., Clavel, J., Devictor, V., Jiguet, F., Couvet, D., 2006. Spatial segregation of specialists 727
and generalists in bird communities. Ecology Letters. 9, 1237-1244. doi: 728
10.1111/j.1461.0248.2006.00977.x 729
Kaschner, K., Watson, R., Christensen, V., Trites, A.W., Pauly, D., 1998. Modelling and Mapping 730
Trophic Overlap Between Marine Mammals and Commercial Fisheries in the North Atlantic. Marine 731
Mammals and Fishing, 35-45. 732
Kaschner, K. & Pauly, D., 2005. Competition between marine mammals and fisheries: food for 733
thought. The state of the animals III: 2005. The Humane Society of the United States-Humane 734
Society International. Chapter 8, 95-117. 735
Lavigne, D.M. 1995. Ecological interactions between marine mammals, commercial fisheries, and 736
their prey: unraveling the tangled wed. Studies of high-latitude homeotherms in cold oceans 737
systems. Canadian Wildlife Services, Occasional paper, 16 pp. 738
Lemos, P.H.B., Corrêa, M.F.M., Abilhôa, V., 1993. Catálogo de otólitos de Gerreídae 739
(Osteichthyes-Perciformes) do litoral do estado do Paraná, Brasil. Nerítica. 7 (1-2), 109-117. 740
Lemos, P.H.B., Corrêa, M.F.M. Pinheiro, P.C., 1995a. Catálogo de otólitos de Engraulidae 741
(Clupeiformes-Osteichtyes) do litoral do estado do Paraná, Brasil. Arq. Bio. Tecnol. 38 (3), 731-742
745. 743
Lemos, P.H.B., Corrêa, M.F.M., Pinheiro, P.C., 1995b. Catálogo de otólitos de Clupeidae 744
(Clupeiformes-Osteichtyes) do litoral do estado do Paraná, Brasil. Arq. Bio. Tecnol. 38 (3), 747-745
759. 746
Lopes, X.M., Silva, E., Bassoi, M., Santos, R.A.; Santos, M.C.O., 2012. Feeding habits of Guiana 747
dolphins, Sotalia guianensis, from southeastern Brazil: new items and a knowledge review. J. Mar. 748
Biol. Ass. U.K., 92, 1723-1733. 749
Menezes, N. A. & Figueiredo, J. L., 1980. Manual de peixes marinhos do Sudeste do Brasil. IV. 750
Teleostei (3). São Paulo. Museu de Zoologia da USP. 751
Menezes, N. A. & Figueiredo, J. L., 1985. Manual de peixes marinhos do sudeste do Brasil. V. 752
Teleostei (4). São Paulo. Museu de Zoologia da USP. 753
Ministério de Meio Ambiente, 2014. Lista de espécies ameaçadas da fauna brasileira. 754
Muehe, D., 2001. O litoral brasileiro e sua compartimentação. In: Cunha, S.B., Guerra, A.J.T. 755
(Eds.), Geomorfologia do Brasil. Editora Bertrand Brasil, Ed 2, Rio de janeiro, 273-349. 756
NOAA, 2015. < http://www.nmfs.noaa.gov/ >. 757
Oksanen, J., Guillaume Blanchet, F., Kindt, R., Legendre, P., Minchin, P.R., O'Hara, R. B., 758
Simpson, G.L., Solymos, P., Henry, M., Stevens, H., Wagner, H., 2015. Vegan: Community 759
Ecology Package. R package version 2.3-1.< http://CRAN.R-project.org/package=vegan > . 760
Pansard, K.C.A, 2009. Ecologia alimentar de boto cinza, Sotalia guianensis (van Bénéden, 1864), 761
no litoral do Rio Grande do Norte (RN). Tese (Doutorado em Psicobiologia), Universidade do Rio 762
Grande do Norte. Natal. 174 p. 763
Pansard K.C.A., Gurgel H.C.B., Andrade L.D.A., Yamamoto M.E., 2010. Feeding ecology of the 764
estuarine dolphin (Sotalia guianensis) on the coast of the Rio Grande do Norte, Brazil. Mar. 765
Mamm. Sci. 27, 673-687. 766
Parson, T.R., 1992. The removal of marine predators and the impact of trophic structure. Mar. Poll. 767
Bull., 25, 467-481. 768
Pauly, D., Trites, A. W., Capuli, E., Christiansen, V., 1998a. Diet composition and trophic levels of 769
marine mammals. J. Mar. Sci., ICES. 55, 467-481. 770
Pauly, D., Christensen, V., Dalsgaard, J., Froese, R., Torres, F., 1998b. Fishing down marine 771
foods web. Science, 279, 860-863. 772
Poisot, T., Canard, E., Mouquet, N., Hochberg, M.E., 2012. A comparative study of ecological 773
specialization estimators. Methods in ecology and evolution, 3, 537-544. doi: 774
10.1111/j2041.210X.2011.00174.x 775
R Development Core team, 2011.R: A Language and Environment for Statistical Computing. R 776
Foundation for Statistical Computing, Viena, Austria. 777
Rodrigues, V.A., 2014. Dieta e ecologia alimentar do boto-cinza, Sotalia guianensis 778
(Cetartiodactyla: Delphinidae), na região do Banco dos Abrolhos, costa central do Brasil. 779
Dissertação de Mestrado. Programa de pós-graduação em Oceanografia Ambiental, Universidade 780
Federal do Espírito Santo. 781
Romero, M.A., Dans, S., González, R., Svendsen, G., García, N., Crespo, E., 2011. Solapamiento 782
trófico entre El lobo marino de um pelo Otaria flavescens y la pesquería de arrastre demersal del 783
golfo San Matías, Patagonia, Argentina. Latin American Journal of Aquatic Research, 39(2), 344-784
358. 785
Rossi-Wongtschowski, C., Siliprandi, C., Brenha, M., Gonsales, S., Santificetur, C., Vaz-dos-786
Santos, A., 2014. Atlas of Marine Bony Fish Otoliths (Saggitae) of Southeastern-Southern Brazil 787
Part I: Gadiformes (Macrouridae, Moridae, Bregmacerotidae, Phycidae and Merluccidae) Part II: 788
Perciformes (Carangidae, Scianidae, Scombridae and Serranidae). Brazilian Journal of 789
Oceanography. 62, 1-103. 790
Schmid, C., Schafer, H., Podesta, G., Zenk, W., 1995. The Vitória eddy and its relation to the 791
Brazil current. Journal of Physical Oceanography. 25, 2532-2546. 792
Silva, B.H., 2011. Ecologia alimentar da toninha Pontoporia blainvillei (Cetacea). Tese (Mestrado 793
em Ciências, na Área de Ecologia). Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo. 95 p. 794
Simões-Lopes, P.C., 1988. Ocorrência de uma população de Sotalia fluviatillis (Grevais, 1853), 795
(Cetacea, Delphinidae) no limite sul da sua distribuição, Santa Catarina, Brasil. Biotemas. 1 (1), 796
57-62. 797
Springer, A.M.; Estes, J.A.; Vliet, G.B.V.; Williams, D.F.; Doak, D.F.; Danner E.M.; Forney, K.A., 798
Pfister, B., 2003. Sequencial megafaunal collapse in the North Pacific Ocean: an ongoing legacy of 799
industrial whaling? Proc. Nacl. Acad. Sci. USA, 100: 12223-12228. 800
Szteren, D., Naya, D.E., Arim, M., 2004. Overlap between pinniped summer diet and artisanal 801
fishery catches in Uruguay. Latin American Journal of Aquatic Mammals. 3(2), 119-125. 802
ter Braak, C.J.F., 1986. Canonical correspondence analysis: a new eigenvector technique for 803
multivariate direct gradient analysis. Ecology. 67 (5), 1167-1179. doi: 10.2307/1938672 804
805
Trites, A., Christensen, V., Pauly, D, 1997. Competition between fisheries and marine mammals for 806
prey and primary production in the Pacific Ocean. Journal of Northwest Atlantic Fishery Science, 807
22, 173-187. 808
Yodzis, P., 2000. Diffuse effects in food webs. Ecology, 81, 261-266. 809
Yodzis, P., 2001. Must top predators be culled for the sake of fishery? Trends. Ecol. Evol., 16, 78-810 84. 811 812 813 814 815 816 817 818 819 820 821 822 823 824 825 826
Anexo: Catálogo de otólitos de Scianídae (Osteichthyes-Perciformes) da foz
827
do rio São Mateus, estado do Espírito Santo, Brasil
828
Este catálogo foi confeccionado conforme a terminologia usada por Côrrea et
830
al., 1992.
831
832
1. Isopisthus parvipinnis (Cuvier, 1830)
833
834
835
Nome vulgar regional: Pescadinha
836Foram examinados quatro exemplares com CT de 147, 150, 175 e 260 mm,
837CP de 125, 128, 150 e 225 mm e com peso de 23,43, 32,53, 52,31 e 168,38
838gramas, respectivamente.
839Morfometria (mm): CO - 9,03 (s=2,41), AO - 5,46 (s=1,04).
840 841 842 843 844 845 846 847 848 849 8502. Stellifer brasiliensis (Schultz, 1945)
851 y = 27.842x - 182.23 R² = 0.9928 y = 2.1115e0.3525x R² = 0.967 0 50 100 150 200 0 5 10 15 P es o d o ex emp lar ( g r) Comprimento do otólito (mm)
