1 . Instituto Fernandes Figueira da Fundaç ão Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro , RJ. 2 . Ho spital Universitário Clementino Fraga Filho da Universidade Federal do Rio de Janeiro , Rio de Janeiro , RJ. 3 . Instituto B io médic o da Universidade Federal Fluminense, Niteró i, RJ.
Financ iado através de rec urso s da FIOCRUZ e do pro j eto CNPq 5 2 0 8 9 7 /9 6 -0 .
Ender eço par a co r r espo ndência: Dr. André Ric ardo Araúj o da Silva. Rua Mariz e B arro s 7 6 /3 0 2 , Tij uc a, 2 0 2 7 0 -0 0 0 Rio de Janeiro , RJ. Tel: 5 5 2 1 3 9 7 3 -7 8 5 8 .
e-mail:andreric ardo @ huc ff.ufrj .br Rec ebido para public aç ão em 3 1 /1 0 /2 0 0 5 Ac eito em 2 6 /8 /2 0 0 6
Prevalência de anticorpos IgG antiparvovírus B1 9 em gestantes
durante o atendimento pré-natal e casos de hidropisia
fetal não imune atribuídos ao parvovírus B1 9 ,
na Cidade do Rio de Janeiro
Anti-parvovirus B19 IgG antibody prevalence in pregnant women during antenatal
follow-up and cases of non-immune hydropsis fetalis due
to parvovirus B19, in the City of Rio de Janeiro
André Ricardo Araujo da Silva
1, 2,Susie Andries Nogueira
2, Júlio Cezar Laura Alzeguir
1,
Maria Célia Freitas Leite da Costa
1e Jussara Pereira do Nascimento
3RESUMO
Com o objetivo de medir a prevalênc ia de antic orpos IgG c ontra o parvovírus B 1 9 em gestantes c om até 2 4 semanas de idade gestac ional e detec tar a oc orrênc ia de c asos de hidropisia fetal não-imune atribuídos a esse vírus, c oletamos 2 4 9 amostras de soro em uma maternidade de referênc ia na Cidade do Rio de Janeiro, entre junho de 2 0 0 3 e març o de 2 0 0 5 . As gestantes foram ac ompanhadas até o termo da gestaç ão, sendo detec tados 1 7 c asos de hidropisia fetal. Quatro c asos foram atribuídos ao parvovírus B 1 9 e dois destes oc orreram em gestantes residentes na zona oeste da c idade, em fevereiro de 2 0 0 5 . Resultados positivos para antic orpos IgG antiparvovírus B 1 9 foram enc ontrados em 1 7 2 ( 7 1 ,6 % ) gestantes ( IC 9 5 % 6 5 ,5 -7 7 ,7 % ) , sendo esta prevalênc ia de antic orpos c omparável à enc ontrada em outras c idades brasileiras. A únic a variável assoc iada c om aquisiç ão prévia de antic orpos IgG foi número de gestaç ões anteriores maior que um( p= 0 ,0 2 , IC 9 5 % 0 ,3 6 -0 ,9 4 ) .
Palavr as- chaves: Parvovírus B 1 9 . Gestaç ão. Antic orpos IgG. Hidropisia fetal não imune.
ABSTRACT
With the aim of measuring the prevalenc e of anti-parvovirus B 1 9 IgG antibodies during pregnanc y up to 2 4 weeks of gestation and detec ting c ases of nonimmune hydrops fetalis, 2 4 9 sera from pregnant women attending a referenc e hospital in Rio de Janeiro City, from June 2 0 0 3 to November 2 0 0 4 were c ollec ted. They were followed-up until the end of pregnanc y, with 1 7 c ases of fetal hydrops detec ted. Four c ases were c aused by parvovirus B 1 9 and two of them oc c urred in pregnant women living in the western zone of the c ity, during February 2 0 0 5 . Anti-parvovirus B 1 9 IgG antibodies were found in 1 7 2 ( 7 1 .6 % ) pregnant women ( CI 9 5 % 6 5 .5 % -7 7 .7 % ) ; this antibody prevalenc e is similar to results found for others B razilian c ities. The only variable assoc iated with previous ac quisition of IgG antibodies to parvovirus B 1 9 was number of pregnanc ies greater than one ( p= 0 .0 2 , CI 9 5 % 0 .3 6 -0 .9 4 ) .
O parvovírus humano B1 9 ( PB1 9 ) foi descrito inicialmente e m 1 9 7 5 , po r Co s s a r t e c o ls , e m do a do r e s de s a n gue assintomáticos e desde então vem sendo relacionado a várias entidades clínicas como a crise aplástica transitória, o eritema infeccioso ( EI) e a hidropisia ( HF) e morte fetais2 7. A infecção
por parvovírus B1 9 tem sido descrita em todas as partes do mundo onde foi pesquisada, manifestando-se primariamente como surtos de eritema infeccioso em crianças pré-escolares e adolescentes. Durante os surtos de EI, adultos suscetíveis podem ser infectados de maneira que ocorre um aumento gradual da prevalência de anticorpos IgG conforme a idade1 3 1 9.
O c onhec imento da prevalênc ia de antic orpos IgG anti-B1 9 em gestantes é importante, pois durante a infec ç ão aguda, o par vo vír us B 1 9 po de ser tr ansmitido ver tic almente par a o fe to , c a us a n do e ve n tua lm e n te m o r te fe ta l, a b o r to e hidropisia2 7. Estas c omplic aç ões durante a gestaç ão são mais
freqüentemente desc ritas quando a infec ç ão materna oc orre até a 2 0 ª semana gestac ional1 9.
Estudos de prevalênc ia de antic orpos IgG em gestantes indicam uma variação muito grande, de 3 5 a 8 1 %, dependendo da populaç ão estudada3 4 5 9 1 6 2 2 sendo que o número de c asos
de hidropisia fetal atribuídos ao parvovírus B1 9 pode aumentar em anos epidêmicos de eritema infeccioso, atingindo até 1 3 ,5 % das ge stante s susc e tíve is não - im une s6 2 6. Ge stante s c uj a
atividade oc upac ional exige c ontato freqüente c om c rianç as e que possuem filhos menores de 1 0 anos de idade são mais propensas à infec ç ão aguda por parvovírus B1 96 2 4.
O o b j etivo deste estudo é mensur ar a pr evalênc ia de antic orpos IgG para o parvovírus B 1 9 em gestantes atendidas em uma mater nidade de r efer ênc ia na Cidade do Rio de Janeiro e verific ar a possível oc orrênc ia de hidropisia fetal c ausadas pelo parvovírus B 1 9 durante o período de estudo.
MATERIAL E MÉTODOS
Se le ç ã o d e p a c ie n te s e ta m a n h o d a a m o s tr a . Durante o perío do c o mpreendido entre j unho de 2 0 0 3 e n o ve m b r o de 2 0 0 4 , fo r a m s e le c io n a da s 2 4 0 ge s ta n te s oriundas do ambulatório de ac ompanhamento pré-natal do Instituto Fernandes Figueira ( IFF) , c om idade gestac ional de até 2 4 semanas c ompletas, independentemente do motivo de ac ompanhamento, para a realizaç ão de sorologia espec ífic a para o parvovírus B 1 9 e seguimento até o final da gestaç ão.
A maternidade do IFF atende a gestantes tanto do município do Rio de Janeiro, quanto de municípios da área metropolitana, e é c o n s ide r a da c o m o um s e r viç o de r e fe r ê n c ia pa r a ac ompanhamento de gestaç ões de alto-risc o. O c álc ulo do tamanho da amostra foi baseado em estudo piloto realizado entre junho e novembro de 2 0 0 3 , com 4 6 gestantes do IFF. Neste subgrupo, o valor de prevalência encontrado de anticorpos IgG específicos para o parvovírus B1 9 , foi de 6 9 ,4 %. Utilizamos como populaç ão geral de estudo um c ontigente estimado em seis milhões de habitantes residentes no município do Rio de Janeiro7,
e estimamos um intervalo de c onfianç a de 9 5 % para uma prevalência entre 6 5 % e 7 7 %.
Adicionalmente, foram coletadas amostras de sangue para a realização de sorologia para o parvovírus B1 9 de todas as 1 7 gestantes em acompanhamento no IFF que tiveram o diagnóstico de hidropisia fetal ( HF) pela ultra-sonografia. Nove amostras de casos de hidropisia foram coletadas após novembro de 2 0 0 4 , não sendo incluídas na análise da prevalência de anticorpos IgG. O diagnó stic o de finitivo da c ausa da hidr o pisia fe tal fo i estabelecido por exames sorológicos de rotina do pré-natal, cariótipo fetal e análise de placenta e tecidos fetais por histologia c o nve nc io nal e par a pe sq uisa par a par vo vír us B 1 9 po r hibridização in situ e PCR.
Ar mazenamento das amostr as e testes sor ológicos.
O soro obtido das gestantes foi mantido congelado a -2 0 ºC até a análise da amostra. O teste utilizado para a pesquisa de anticorpos anti- B 1 9 fo i o e nsaio im uno e nzim átic o ELI SA ( B io tr in-International, Irlanda) . O teste de detecção de anticorpos IgG é capaz de detectar de 3 a 5 UI/ml do padrão de IgG ( International Standard, National Institute for Biological Standards and Control, Reino Unido) e apresenta 1 0 0 % de sensibilidade e especificidade de 1 0 0 % , c onforme informado pelo fabric ante. O teste de detecção de anticorpos IgM apresenta 8 6 % de sensibilidade e 1 0 0 % de especificidade. A positividade para IgG foi considerada como infecção pregressa, indicando proteção contra o parvovírus B1 9 . As pacientes IgG- negativas foram consideradas suscetíveis
à infecção. As gestantes com diagnóstico de HF e anticorpos IgM para o parvovírus B1 9 foram consideradas como tendo infecção aguda pelo vírus. Nas gestantes em que o teste de IgM apresentou valores limítrofes ( não conclusivo) e o teste de IgG foi negativo, o B1 9 foi excluído como causa da hidropisia. Porém, quando o teste de IgG foi positivo, o B1 9 não pôde ser excluído como causa provável da hidropisia.
Var iáveis analisadas. As gestantes imunes ao vírus foram comparadas com as não-imunes, em relação a possíveis variáveis para a aquisição prévia da infecção como município de origem, idade materna, número de gestaç ões anteriores, número de filhos, convívio com crianças por mais de 4 horas por dia e convívio com filhos menores de 1 0 anos. Os dados coletados foram analisados através do programa EPI-INFO 6 .0 ( CDC-Atlanta) . O teste do qui-quadrado e o teste de Fischer foram utilizados para avaliar associações entre as gestantes imunes e aquelas suscetíveis. Um valor de p< 0 ,0 5 foi considerado como de signific ânc ia estatístic a e intervalos de c onfianç a foram calculados para as variáveis estudadas. Este projeto foi submetido e aprovado pelo c omitê de étic a e pesquisa da instituiç ão ( Instituto Fernandes Figueira, Fundação Oswaldo Cruz) .
RESULTADOS
grávidas, 5 1 ( 2 1 ,8 %) eram primigestas e o número médio de filhos foi de 1,2. A maior ( 73,1%) parte das gestantes iniciou o pré-natal antes da 15ª semana ( média de 13 semanas e 3 dias) e a idade gestacional média no momento da coleta da amostra de soro foi de 1 5 semanas e 3 dias. A Tabela 1 mostra a idade gestac ional no momento da c oleta do soro. Em relaç ão aos antec edentes obstétric os, foram relatados história prévia de prematuridade em 7 3 ( 3 0 ,7 % ) gestantes, hidropisia fetal em 6 ( 2,5%) e malformação fetal em 36 ( 15,1%) . Em relação ao motivo de encaminhamento ao IFF, encontramos necessidades especiais para as mães em 54,5% e necessidade de cuidados relacionados ao feto ou alterações fetais em gestações prévias em 45,5%.
Tabela 1 - Idade gestacional na coleta de sorologia IgG para parvovírus B1 9 .
Gestantes Idade gestacional na coleta ( semanas) no %
0-8 8 3,3
8-16 147 61,3
16-24 85 35,4
Total 240 100,0
Prevalência de anticorpos IgG anti-B1 9 . O percentual de grávidas positivas para IgG antiparvovírus B19 em todas as faixas etárias foi de 7 1 ,6 % ( 1 7 2 ) , sendo 2 8 ,4 % ( 6 8 ) suscetíveis à infecção. A prevalência de anticorpos IgG foi de 57,1% na faixa etária entre 11 e 20 anos, 71,2% na faixa etária entre 21 e 30 anos, 76,4% na faixa etária entre 31 e 40 anos e 72,7% entre as gestantes acima de 41 anos. Não houve diferença estatisticamente signific ativa entre a prevalênc ia de antic orpos IgG entres as gestantes residentes no município do Rio de Janeiro ( 68,8%) e aquelas de outros municípios ( 76,7%) p= 0,15 ( IC 95% 0,72-1,06) . Foi possível coletar nova amostra de sangue para dosagem de anticorpos IgG no terceiro trimestre da gestação em apenas 8 ( 11,7%) das 68 gestantes inicialmente IgG- negativas, não sendo
detectada soroconversão em nenhuma delas.
Sinais clínicos, fatores de risco maternos e ocupacionais para a aquisição de infecção pelo parvovírus B19. Entre as gestantes, 110 ( 46,2%) possuíam atividades oc upac ionais c om
Tabela 2- Análise de fatores de risco para infecção prévia pelo parvovírus B19.
Variáveis estudadas Gestantes IgG Gestantes IgG Totais Valor de p IC 95%* anti-B19 anti-B19
positivas negativas
Idade > 20 anos 155 55 210 0,05 0,27-1,01 Convívio com crianças
( atividade ocupacional) 81 29 110 0,66 0,78-1,47 Número de gestações
anteriores > 1 31 21 52 0,02 0,36-0,94 Filhos menores de
10 anos em casa 64 25 89 0,92 0,68-1,41 História anterior de
prematuridade 53 20 73 0,96 0,66-1,56
História anterior de
mal formação fetal 27 9 36 0,69 0,57-2,32 * intervalo de confiança de 95%
contato freqüente com crianças, 9 0 ( 3 7 ,5 %) relatavam ter mais de um filho no domic ílio e 8 9 ( 3 7 ,4 % ) , filhos menores de 1 0 ano s em seus do mic ílio s. Nenhuma das gestantes relato u c ontato c om portadores de eritema infec c ioso ou sintomas ou sinais c línic os c ompatíveis c om a infec ç ão pelo parvovírus B1 9 c omo exantema ou artralgia, durante o período de estudo.
As variáveis estudadas que pudessem estar asso c iadas positivamente à aquisiç ão prévia da infec ç ão pelo parvovírus B 1 9 , entre os grupos c onsiderados imunes e não imunes ( IgG positivo e IgG negativo) são mostradas na Tabela 2 . A únic a variável que demonstrou assoc iaç ão positiva c om aquisiç ão de antic orpos IgG prévios à gestaç ão atual foi gesta maior que 1 (p= 0 ,0 2 IC 9 5 % 0 ,3 6 -0 ,9 4 ) . Uma outra variável c om tendênc ia de assoc iaç ão positiva foi ter idade maior que 2 0 anos (p= 0 ,0 5 IC 9 5 % 0 ,2 7 -1 ,0 1 ) . Não foram enc ontradas assoc iaç ões positivas para todas as outras variáveis estudadas.
Ocor r ência de casos de hidr opisia fetal e associação co m o pa r vo vír us B1 9 . Foram registrados 1 7 c asos de hidropisia fetal não-imune entre abril de 2 0 0 3 e fevereiro de 2 0 0 5 ( Tabelas 3 e 4 ) , sendo que 9 não estavam incluídos no estudo de prevalênc ia de antic orpos devido à c oleta de amostra para sorologia ter oc orrido após a 2 4a semana de
Tabela 3 - Gestantes incluídas no estudo de prevalência que desenvolveram hidropisia fetal não-imune e desfecho da gestação.
Gestantes Data de Idade Idade gestacional Sorologia B19 Causa provável Desfecho* diagnóstico gestacional de na coleta de
diagnóstico* sorologia para o B19*
Nº4 19/09/2003 22s 1d 23s 3d IgM-/IgG- Não esclarecida Óbito fetal com 23s 3d
Nº5 29/12/2003 25s 6d 24s IgM-/ IgG+ Não esclarecida Prematuro 33s 4d
Óbito com 4d Nº6 07/01/2004 23s 6d 12s 5d IgM -/ IgG- Incompatibilidade Óbito fetal com 30s 6d
Rh
Nº7 19/01/2004 21s 4d 23s 6d IgM borderline/ Não esclarecida Vivo com alta
IgG- ( regressão HF)
Nº8 29/01/2004 16s 1d 15s 3d IgM-/ IgG + Cardiopatia Desconhecido
Nº9 03/02/2004 15s 14s 3d IgM borderline/ S. Down provável Vivo com alta IgG + Parvovirus B19
idade gestacional ( Tabela 4) e pelo número necessário para análise da amostra ter sido atingido em novembro de 2004. Cinco casos ocorreram em 2003, dez em 2004 e dois em 2005 ( Tabelas 3 e 4) .
Do total de 1 7 casos, o parvovírus B1 9 foi implicado como causador ( definitivo ou provável) em 4 ( 2 3 ,5 %) . Em um caso, a assoc iaç ão foi inequívoc a pela história materna positiva de exantema na gestação, sorologia positiva ( IgM e IgG) para o parvovírus B1 9 e rastreamento negativo para outras c ausas conhecidas de HF. Nos outros 3 casos o PB1 9 foi implicado como causa provável da HF devido ao resultado limítrofe da sorologia IgM. Destes três casos, em dois houve associação com síndrome de Down e no outro caso, a gestante residia na mesma região do caso confirmado de HF por PB1 9 , além do fato da sorologia ter sido coletada no mesmo mês. Não foi possível a realização de hib r idizaç ão in situ no s tr ê s c aso s pr o váve is de HF po r PB1 9 .
A prevalênc ia de antic orpos IgG antiparvovírus B 1 9 em todos os 1 7 c asos de hidropsia fetal foi de 7 2 ,2 % e a letalidade foi de 5 8 ,8 % ( Tabelas 3 e 4 ) .
DISCUSSÃO
A infecção pelo parvovírus B1 9 é considerada uma doença exantemática de ocorrência comum em crianças, com a maior parte dos casos acontecendo em menores de 1 5 anos de idade. No Brasil, o programa de erradicação do sarampo, iniciado em 1 9 9 2 , e o de controle de rubéola, reforçado a partir de 1 9 9 4 , auxiliaram a promover o diagnóstico laboratorial do eritema infeccioso1 2. Desta forma, a magnitude da infecção por parvovírus
B1 9 na gestação tem sido melhor estudada, principalmente pela possibilidade de transmissão para o concepto e risco de morte fetal, aborto e hidropisia2 5 8 1 9 2 1 2 4 2 6. Assim, o conhecimento do
número de gestantes suscetíveis ao parvovírus B1 9 é importante para o acompanhamento pré-natal, especialmente nas primeiras 2 0 semanas de gestação, quando o risco de dano fetal causado por esse vírus é maior, embora a morte fetal por hidropisia possa ac ontec er até três meses após a infec ç ão materna1 1.
A prevenção da infecção é difícil, pois ocorrem infecções inaparentes em 3 0 % dos indivíduos e nos de casos de EI, o paciente não é mais contagioso quando há o surgimento do exantema típic o . Não existe ainda uma vac ina dispo nível lic enc iada para a prevenç ão da infec ç ão entre as gestantes suscetíveis1 1 2 7.
A prevalênc ia de antic orpos IgG antiparvovírus B1 9 em gestantes varia de acordo com a população estudada e o ano do estudo, mesmo dentro do Brasil. O valor ( 71,7%) encontrado neste estudo foi semelhante aos registrados anteriormente na população em geral do Rio de Janeiro ( 73,7%) e em gestantes da área urbana de Ribeirão Preto-SP ( 62,9%) e na periferia de Belém-PA ( 84%) , indicando que cerca de 30% das gestantes permanecem susc etíveis à infec ç ão3 4 1 3. Isto é importante, pois na região
metropolitana do Rio de Janeiro há um aumento no número de casos de eritema infeccioso em crianças a cada cinco anos1 7.
Verificamos que houve circulação do vírus em nosso meio em 2 0 0 4 e 2 0 0 5 , demonstrada inequivocamente por dois casos de hidropisia fetal não-imune pelo parvovírus B1 9 confirmados laboratorialmente, sendo um do IFF e outro verific ado em paciente da mesma região da cidade, no mesmo período do ano-verão 2004/20052 3. Um surto de eritema infeccioso, inclusive
c o m ac o me time nto de ge stante , tamb é m fo i r e latado e m novembro de 2 0 0 4 , em São José do Rio Preto-SP2 0. Durante as
epidemias de EI são também descritas infecções em adultos, que podem se refletir no número de casos de hidropisia fetal não-imune atribuídos ao parvovírus B1 91 9 2 6.
Outros casos clínicos de infecção por B1 9 foram descritos na região metropolitana do Rio de Janeiro nos anos de 2 0 0 4 e 2 0 0 5 ( Noronha e cols1 5, Nascimento JP e cols2 5, Nascimento JP
e cols1 4, Oliveira AS e cols1 9, Brasil P e cols1, Passoni LF e cols1 8) ,
indic ando a existênc ia provável de uma epidemia de EI. No entanto, não podemos fazer tal inferênc ia através da nossa c asuístic a em gestantes, pois apenas 1 1 % das IgG- negativas
coletaram nova amostra de soro durante o terceiro trimestre da gestação, não sendo detectada soroconversão em nenhuma delas. Tabela 4 - Gestantes apresentando hidropisia fetal não-imune, excluídas do estudo de prevalência e desfecho da gestação.
Gestantes Data de Idade Idade gestacional Sorologia B19 Causa provável Desfecho* diagnóstico gestacional de na coleta de
diagnóstico* sorologia para o B19*
Nº 1 25/04/2003 22s 2d 34s 2d IgM-/IgG- Hidrocefalia Vivo com alta
Internação 11d
Nº2 09/06/2003 29s 5d 30s 1d IgM-/IgG+ Hipertensão Óbito com 31s
materna 5d
Nº3 18/06/2003 32s 2d 32s 2d IgM-/IgG+ Síndrome genética Óbito com 33s Nº10 10/05/2004 26s 3d 27s 4d IgM-/IgG+ Não esclarecida Óbito com 27s
Nº12 02/08/2004 27s 1d 29s IgM-/IgG+ Não esclarecida Óbito com 29s
Nº13 05/08/2004 29s 31s 1d IgM borderline/ Síndrome Down Provável Óbito com 31s
IgG + Parvovirus B19 6d
Nº15 13/10/2004 34s 3d 34s 3d IgM-/IgG+ Malf adenom Vivo com alta
cística Internação 5d
Nº16 14/02/2005 22s 26s IgM+ /IgG+ Parvovírus B19 Desconhecido
Não encontramos, associação positiva de fatores conhecidos de risco para aquisição prévia de parvovirose humana como convívio com crianças e a presença de filhos menores de 1 0 anos no domicílio2 4. Apenas na variável número de gestações
anteriores maior que um houve uma associação positiva para aquisiç ão prévia de antic o rpo s antiparvo vírus B 1 9 e uma tendência de associação positiva quanto à variável idade maior que 2 0 anos. Provavelmente, a associação com estes fatores de risco teria sido verificada caso um número maior de gestantes fosse estudado.
En tr e o s de ze s s e te c a s o s de HF a te n di do s n o I FF verific amos que o PB 1 9 foi c onfirmado c omo c ausador em um e c omo provável c ausador em outros três. Notamos que em 2 c asos houve assoc iaç ão c om síndrome de Down o que pode tratar-se de uma c oinc idênc ia ou não, pois o parvovírus B 1 9 pode estar implic ado c omo c ausador de malformaç ões c ardíac as levando ao desenvolvimento de HF2 8.
De qualquer forma, a maior parte dos c asos atribuídos ao PB 1 9 ac ontec eu a partir de agosto de 2 0 0 4 , período no qual houve c irc ulaç ão do vírus na c idade, sendo que a própria o c o rrênc ia de HF é um evento não usual na gravidez e a perc entagem de c asos de HF atribuídos ao PB 1 9 ( 2 3 ,5 % ) foi b e m m a io r a o n úm e r o de c a s o s de HF a tr ib uído s a o PB19 ( 10%) em anos não epidêmicos para o parvovírus B191 12 1.
Co n c luím o s q ue a pr e va lê n c ia de a n tic o r po s I gG antiparvovírus B1 9 , encontrada em gestantes da área urbana da Cidade do Rio de Janeiro foi de 7 1 ,7 % indicando que cerca de 3 0 % das grávidas são susc etíveis à infec ç ão. Verific amos a circulação do vírus no município em 2 0 0 5 , corroborada por um c aso de hidropsia fetal não-imune pelo parvovírus B1 9 , confirmado sorologicamente, e outro confirmado por vínculo epidemiológico, detectados no mesmo mês e na mesma região geográfica da cidade.
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