i RENATA APARECIDA DOS SANTOS ALITTO
BIODIVERSIDADE DOS ECHINODERMATA DA BAÍA DO ARAÇÁ, SÃO SEBASTIÃO, SP
vii Resumo
Com o propósito de estudar a biodiversidade dos Echinodermata da Baía do Araçá, São Sebastião (SP), foi analisado o material procedente do Projeto Biota/FAPESP- “Biodiversidade e funcionamento de um ecossistema costeiro subtropical: subsídios para gestão integrada”, Proc. nº 2011/50317-5. Para avaliação da diversidade e densidade desses organismos foram realizados: (i) inventário dos Echinodermata; (ii) estudos taxonômicos morfológicos com descrições detalhadas e discussões específicas para Ophiuroidea, incluindo ilustrações e fotomicrografias das espécies e ampliação das descrições já existentes e (iii) estudo dos fatores que influenciam a riqueza e abundância desses animais em microescala. Os equinodermos foram amostrados na região entremarés até 23 m de profundidade, costões rochosos, e como fauna associada a esponjas. Dos 863 exemplares coletados, foram identificadas quatro classes, 13 famílias, 19 gêneros e 25 espécies, o que corresponde a 8,3 % dos equinodermos registrados para o litoral brasileiro. A classe Ophiuroidea foi a mais diversa com 16 espécies, duas delas representam novos registros para a Baía: Amphiura kinbergi e Ophiothela danae. Para as espécies de ofiuróides, foi realizado um estudo taxonômico mais aprofundado com descrições da morfologia externa e interna (ossículos braquiais), o que enriqueceu as descrições já existentes. A maior riqueza e abundância deste grupo foi verificada no infralitoral quando coletado com draga. Amphiuridae e Ophiactidae foram as famílias mais representativas e corresponderam a aproximadamente 80 % do total de ofiuróides amostrado. Os resultados obtidos com esse trabalho contribuirão de forma consistente para o conhecimento da biodiversidade dos equinodermos no Estado de São Paulo, será a base para futuros monitoramentos sobre o impacto das atividades humanas na baía e seu entorno e contribuirá para implementações de ações de conservação deste rico ambiente.
ix Abstract
The aim of the present work is to study the biodiversity of Echinodermata from Araçá Bay, São Sebastião (SP). We analyzed the material from Biota Project / FAPESP - "Biodiversity and functioning of a subtropical coastal ecosystem: a contribution to integrated management", Proc. No 2011 / 50317-5. Diversity and density avaliations of these organisms were performed to: (i) build an inventory of Echinodermata; (ii) morphological taxonomic studies with detailed descriptions and specific discussions to Ophiuroidea, including illustrations and photomicrographs of species and expansion of existing descriptions and (iii) study the factors that influence the richness and abundance in microscale. The echinoderms were sampled in the intertidal zone to 23 m deep, rocky shores, and as associated fauna of sponges. The 863 specimens collected were classified into four classes, 13 families, 19 genera and 25 species, corresponding to 8.3 % of echinoderms registered for the Brazilian coast. The Ophiuroidea was the most diverse with 16, with two being are new records for the Araçá Bay: Amphiura kinbergi and Ophiothela danae. For species of brittle stars, there was a further taxonomic study with descriptions of external and internal morphology (arm ossicles), that enriched the existing descriptions. The highest richness and diversity of this group was observed in infralitoral when collected with a dredge. Amphiuridae and Ophiactidae were the most representative brittle stars families and accounted for approximately 80 % of brittle stars sampled. The results of this work will contribute consistently to the knowledge of the echinoderms diversity in São Paulo, will be the basis for future monitoring of the human activities impact on the bay will contribute to this rich conservation actions implementations environment.
xi
Sumário
Resumo ... vii
Abstract ... ix
Introdução ... 1
Capítulo 1 - Echinodermata da Baía do Araçá, São Sebastião, Sudeste do Brasil .... 7
Resumo ... 7
Abstract ... 8
1. Introdução ... 9
2. Material e métodos ...10
2.1. Área de estudo ...10
2.2. Procedimentos de amostragem e laboratoriais ...11
3. Resultados ...16
3.1. Lista de espécies e material examinado ...16
3.2. Representatividade dos grupos ...31
4. Discussão ...32
5. Referências bibliográficas ...35
Capítulo 2 - Ophiuroidea da Baía do Araçá, São Sebastião, SP ...43
Resumo ...43
Abstract ...44
1. Introdução ...45
2. Material e métodos ...46
3. Morfologia externa e interna de Ophiuroidea ...51
4. Resultados ...55
4.1. Lista dos táxons ...55
4.2. Chave de identificação ...56
4.3. Taxonomia ...58
5. Discussão ... 133
6. Glossário ... 135
xii Capítulo 3 - Padrões de distribuição e composição de Ophiuroidea (Echinodermata)
em microescala ... 151 Resumo ... 151 Abstract ... 152 1. Introdução ... 153 2. Material e métodos ... 153 3. Resultados ... 156 4. Discussão ... 163 5. Referências bibliográficas ... 165 Considerações finais... 169
xiii Ao meu grande amor
Thiago...
xv Agradecimentos
Agradeço primeiramente à Deus por todos os desafios e a força concedida para enfrentá-los. Obrigada pelo carinho, pelo cuidado com minha família, por nunca desistir de mim e me amparar em todos os momentos.
Aos professores André Garraffoni, Leonardo Yokoyama, Flávio Dias e Luciana Bolsoni pelos excelentes comentários, correções e sugestões durante a qualificação e pré-banca.
Ao curso de pós-graduação em Biologia Animal do IB-Unicamp pela formação proporcionada.
Ao Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Campinas, pela infraestrutura para realização deste trabalho.
À CAPES, pela bolsa concedida.
Ao projeto Biota/FAPESP pela disponibilização do material utilizado neste trabalho e também à coordenadora Cecília Amaral.
Aos meus pais, Maria Helena e João Dimas, e ao meu marido Thiago, que sempre estão ao meu lado, me incentivam quando penso em desistir e me acho sem competência para seguir adiante. Fizeram tudo por mim, e muitas vezes abdicaram de suas próprias vontades para cumprir as minhas. São eles que transformaram meus sonhos em realidade. Obrigada! Amo vocês!
À Michela, não só orientadora deste trabalho, mas também uma grande amiga, sempre presente em todos os momentos. Nunca imaginei que encontraria uma pessoa tão especial, não só como profissional, mas também como pessoa. Te admiro tanto, tanto, que duas páginas não seriam suficientes para listar todas as suas qualidades como pesquisadora, orientadora, esposa e mãe! Obrigada por tudo!!
Ao Maikon, meu co-orientador. Obrigada pelos puxões de orelha... e quantos! Acho que valeram a pena, e sei que ainda terei muitos pela frente, mas faz parte e me deixa muito feliz, pois sei que acredita em mim, quando me desafia em cada frase que eu escrevo!
À Maris, grande amiga e incentivadora. Com você chorei e ri muito, e ri muito porque chorei. E foram nestes momentos que percebi o quanto você é especial e importante para mim!! Ainda vamos chorar e rir muito juntas! E publicar também!!! Se prepara!!
Ao Pablo, pela disponibilidade e carinho em sempre me ajudar! Obrigada pelos lindos mapas!
xvi
A todos do Museu: Fátima, Artur, Karina, Marli, Simone e Jean, por proporcionarem um ambiente ideal tanto para trabalhar como para descontrair e dar risada.
Às minhas amigas Erica, Ana Lúcia e Rafaela, que mesmo distantes, fazem parte da minha vida. Afinal, amigos são como estrelas, nem sempre podemos ver, mas temos certeza que estão sempre lá.
À todos que de alguma forma contribuíram para que eu chegasse até aqui e concluísse essa etapa. Muito obrigada!
1 Introdução
Os Echinodermata desempenham um papel fundamental na caracterização e funcionamento dos ecossistemas marinhos (Lalli e Parsons 1997). É um grupo diverso e abundante, que desperta o interesse dos pesquisadores devido à grande quantidade de registros fósseis, representatividade numérica (Pérez et al. 2014), biomassa elevada em diversos ambientes, características morfológicas, biomecânicas peculiares e por serem organismos modelos para estudos, principalmente de embriologia (Pawson 2007; Benavites-Serrato et al. 2011).
Os equinodermos possuem cerca de 7.000 espécies viventes e estão divididos em cinco classes, Ophiuroidea, Asteroidea, Holothuroidea, Echinoidea e Crinoidea. Os ofiuróides constituem o grupo mais diverso com cerca de 2.100 espécies descritas, seguido pelas estrelas-do-mar (2000), holotúrias (1400), equinóides (800) e, a menos diversa, crinóides (700) (Alvarado e Solís-Marín 2013). Outras 13.000 espécies são conhecidas devido aos registros fósseis, que datam desde o Cambriano inferior (Pawson 2007).
O primeiro trabalho com Echinodermata do Brasil foi feito por J. Marcgrave, em 1648, o qual cita quatro espécies (2 asteróides, 1 equinóide e 1 ofiuróide) (Marcgrave 1942). Descrições de Rathbun (1879) compuseram o primeiro catálogo de Echinodermata da costa brasileira e em 1882, Ludwig apresentou um estudo de 30 espécies. No estado de São Paulo, a primeira publicação incluiu uma lista faunística da Ilha de São Sebastião (Inhering 1897) e recentemente, os estudos taxonômicos para o litoral paulista se intensificaram (Monteiro 1987; Borges et al. 2002; Borges e Amaral 2005; Netto et al. 2005; Borges et al. 2011; Alitto et al. 2014).
O estado de São Paulo é um dos poucos locais no Brasil onde a pesquisa em ciências marinhas é uma das mais desenvolvidas do país (Hadel et al. 1999; Amaral e Nallin 2011). No entanto, mesmo assim, várias espécies ainda precisam ser descritas, registradas ou necessitam de revisão, especialmente entre os Ophiuroidea (Borges 2006; Borges e Amaral 2007). Isso porque estimativas da diversidade existente podem ser precipitadas, devido à grande extensão do litoral brasileiro e a abundância destes organismos.
2 A Baía do Araçá (São Sebastião, SP), local de estudo, é uma região com alta influência antrópica, com infraestruturas que podem acarretar acidentes como porto e terminal petrolífero, causando severos impactos ambientais (Netto et al. 2005; Amaral et al. 2010). Nesta região, a fauna bêntica desempenha importante papel no fluxo de energia e a análise de determinados grupos, como os equinodermos, possibilitará uma melhor compreensão da dinâmica do ecossistema marinho como um todo.
Esta dissertação de mestrado está inserida no projeto temático Biota/FAPESP - “Biodiversidade e funcionamento de um ecossistema costeiro subtropical: subsídios para gestão integrada”, módulo 3. Tal projeto considera a Baía do Araçá como modelo de estudo para integração de diferentes áreas do conhecimento, pesquisadores e instituições de ensino e pesquisa, estratégias para formação de recursos humanos, produção de conhecimento e ampliação da competência do Estado de São Paulo para estudos em biodiversidade, conservação e gestão marinha. O projeto está estruturado nos seguintes módulos: 1) Sistema Planctônico; 2) Sistema Nectônico; 3) Sistema Bentônico; 4) Sistema Manguezal; 5) Hidrodinâmica; 6) Dinâmica Sedimentar; 7) Interações Tróficas; 8) Diagnóstico Pesqueiro; 9) Identificação e Valoração dos Serviços Ecossistêmicos; 10) Gestão Integrada; 11) Modelagem Ecológica e 12) Gerenciamento e Compartilhamento de Dados.
O objetivo geral deste trabalho foi caracterizar os Echinodermata da Baía do Araçá, São Sebastião, SP a partir de estudos taxonômicos, com técnicas mais avançadas como a microscopia eletrônica de varredura, e estudos ecológicos, com testes para identificar padrões de distribuição destes animais em escala de metros.
O conteúdo desta dissertação encontra-se em três capítulos. O primeiro capítulo traz um inventário dos equinodermos identificados, inclui uma lista e fotos do material examinado. O segundo capítulo é dedicado à taxonomia da classe Ophiuroidea, grupo mais diverso e abundante no material amostrado. E o terceiro capítulo determina quais parâmetros influenciam na riqueza, abundância e composição dos ofiuróides em micro-escalas.
3 Referências bibliográficas
Alitto, R.A., M.L. Bueno, M. Domenico, and M. Borges. 2014. Echinodermata da Baía do Araçá, São Sebastião e seu entorno. Caderno de Resumos II Workshop BIOTA-Araçá, II: 39.
Alvarado, J.J. and F.A. Solís-Marín. 2013. Echinoderm Research and Diversity in Latin America. Berlin/Heidelberg: Springer. 658 pp. (doi: 10.1007/978-3-642-20051-9_1).
Amaral, A.C.Z., A. Migotto, A. Turra, e Y. Schaeffer-Novelly. 2010. Araçá: biodiversidade, impactos e ameaças. Biota Neotropica 10(1): 219-264. (doi: 10.1590/S1676-06032010000100022).
Amaral, A.C.Z. and S.A.H. Nallin. 2011. Biodiversidade e ecossistemas bentônicos marinhos do Litoral Norte de São Paulo Sudeste do Brasil. Universidade Estadual de Campinas, Campinas. 574 pp. ISBN (e-book: 978-85-85783-24-2).
Benavides Serrato M., G.H. Borrero-Pérez and C.M. Dias Sanchez. 2011. Equinodermos del Caribe colombiano I: Crinoidea, Asteroidea y Ophiuroidea. Serie de Publicaciones Especiales de Invemar 22: 384 pp. ISBN (978-958-8448-36-7).
Borges, M. 2006. Taxonomia, distribuição e biologia reprodutiva de Ophiuroidea (Echinodermata) das regiões Sudeste e Sul do Brasil. PhD Thesis. São Paulo: Universidade Estadual Paulista. 143 p. Disponível em http://base.repositorio.unesp.br/handle/11449/106575.
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Borges, M., A.M.G. Monteiro and A.C.Z. Amaral. 2002. Taxonomy of Ophiuroidea (Echinodermata) from the continental shelf and slope of the southeastern Brazilian coast. Biota Neotropica, 2: 1-69. (doi: 10.1590/S1676-06032002000200010).
Borges, M., L.Q. Yokoyama and A.C.Z. Amaral. 2011. Ophiuroidea; pp: 280-288, in: A.C.Z. Amaral and S.A.H. Nallin (ed.). Biodiversidade e ecossistemas bentônicos marinhos do litoral norte de São Paulo sudeste do Brasil. Unicamp, Campinas. (http://www.bibliotecadigital.unicamp.br/document/?code=000812694&opt=1).
Hadel, V.F., A.M.G. Monteiro, A.F. Ditadi, C.G. Tiago and L.R. Tommasi. 1999. Echinodermata; pp: 260-271, in: A.C. Migotto and C.G. Tiago (ed.). Biodiversidade do
4 Estado de São Paulo, Brasil: síntese do conhecimento ao final do século XX. Vol 3. Invertebrados Marinhos. Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo, São Paulo.
Ihering, I. 1897. A Ilha de São Sebastião. Revista do Museu Paulista, 2: 129-172.
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Marcgrave, J. 1942. História Natural do Brasil: São Paulo: Museu Paulista da Universidade de São Paulo. 293+CIVp.
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Rathbun, R. 1879. A List of the Brazilian echinoderms, with notes on their distribution, etc. Transactions of the Connecticut Academy of Arts and Sciences 5: 139-151.
5
Capítulo 1 – Echinodermata da Baía do Araçá, São
Sebastião, Sudeste do Brasil
Capítulo formatado para a revista-alvo Check List
Artigo em preparação:
7 Capítulo 1 - Echinodermata da Baía do Araçá, São Sebastião, Sudeste do Brasil
Renata Aparecida dos Santos Alitto1*, Maristela de Lima Bueno1, Maikon Di Domenico2 e
Michela Borges2
1 Universidade Estadual de Campinas, Programa de Pós Graduação em Biologia Animal, CEP.13083-863, Campinas, SP, Brasil
2 Universidade Estadual de Campinas, Museu de Zoologia “Adão José Cardoso”, Instituto de Biologia, Rua Charles Darwin, s/n, Bloco N, CEP. 13083-863, Campinas, SP, Brasil
*E-mail: renataalitto@gmail.com
Resumo
Com o propósito de inventariar a biodiversidade de Echinodermata da Baía do Araçá, São Sebastião (SP), foi analisado o material procedente do Projeto Biota/FAPESP- “Biodiversidade e funcionamento de um ecossistema costeiro subtropical: subsídios para gestão integrada”. Dos 863 exemplares coletados, foram identificadas quatro classes, 13 famílias, 19 gêneros e 25 espécies, o que corresponde a 8,3 % dos equinodermos registrados para o litoral brasileiro. Considerando que o perímetro da Baía do Araçá (3 km) corresponde a somente 0,03 % da extensão da costa do Brasil (8500 km), o número de espécies de Echinodermata encontradas nesta área pode ser considerado representativo. A classe Ophiuroidea foi a mais diversa com 16 espécies, seguida por Asteroidea (4), Echinoidea (3) e Holothuroidea (2). Deste total, duas são novas ocorrências para a Baía do Araçá: os ofiuróides Amphiura kinbergi e Ophiothela danae. Sete espécies anteriormente registradas para este local não foram coletadas no presente trabalho, o que merece destaque, pois três delas, as estrelas Asterina stellifera, Astropecten marginatus e Luidia clathrata são espécies ameaçadas de extinção. Os resultados deste trabalho complementam de forma consistente o conhecimento da biodiversidade dos equinodermos da Baía do Araçá e gerarão subsídios para futuras intervenções, tomadas de decisões e manutenção da diversidade deste grupo de animais marinhos.
8 Abstract
This work provides a species list of echinoderms from Araçá Bay, State of São Paulo, Southeastern Brazil. Altogether, 863 living specimens were collected, belonging to 25 species, 19 genera, and 13 families. They represent 8.3% of the species known for Brazil and can be regarded representative because the Araçá Bay perimeter (3 km) corresponds just 0.03 % of Brazilian coastline length (8500 km). Ophiuroidea was the most representative with 16 species; Asteroidea had 4, Echinoidea 3, and Holothuroidea 2. Two species are new records for Araçá Bay: the brittle stars Amphiura kinbergi and Ophiothela danae. Seven species previously recorded for this location were not collected in this work, which is problematic because some of them are threatened. This work complements the knowledge of Araçá Bay biodiversity and provide support for future interventions, management and maintenance of the diversity of this wonderful group of marine animals. Key-words: inventory, marine biodiversity, benthos
9 1. Introdução
Os Echinodermata são organismos bentônicos com grande diversidade que habitam costões rochosos, praias, planícies de marés, baías e infralitoral (Hendler et al. 1995; Hendler et al. 1999; Brites et al. 2011). Apresentam características únicas como sistema hidrovascular de canais celômicos, simetria pentarradial e tecido conjuntivo mutável (Hadel et al. 1999; Pérez et al. 2014), atributos que os tornam interessantes para estudos zoológicos e filogenéticos.
São animais exclusivamente marinhos, com aproximadamente 7000 espécies viventes e 13000 espécies fósseis (Pawson 2007). Atualmente, está dividido em cinco classes monofiléticas: Ophiuroidea, os mais diversos e abundantes (serpentes-do-mar, 2100 espécies), Asteroidea (estrelas-do-mar, 2000 espécies), Holothuroidea (pepinos-do-mar, 1400 espécies), Echinoidea (ouriços-do-mar e bolachas-da-praia, 800 espécies) e Crinoidea (lírios-do-mar, 700 espécies) (Alvarado e Solís-Marin 2013). Todos os seus representantes são de vida livre e apresentam uma enorme variedade de estratégias alimentares e modos de vida (Benavides-Serrato et al. 2011; Pérez et al. 2014).
No Brasil, há aproximadamente 340 espécies de equinodermos (Ventura et al. 2013), das quais 19 estão ameaçadas de extinção (Machado et al. 2008), pertencentes às classes Asteroidea (14), Echinoidea (3) e Holothuroidea (2). Essas espécies ameaçadas possuem formas corporais peculiares e colorações vistosas, o que chama a atenção de aquariofilistas e turistas, que muitas vezes os utilizam como artigos decorativos e religiosos (Alves 2009; Léo Neto et al. 2009).
No Estado de São Paulo, o último levantamento apontou 115 espécies de equinodermos (Hadel et al. 1999), porém, recentemente, cinco espécies de ofiuróides foram registradas, quatro delas primeiras ocorrências (Borges e Amaral 2007) e uma nova para ciência (Borges et al. 2006). Em São Sebastião, litoral norte de São Paulo, há 38 espécies de Echinodermata registradas (1 Crinoidea, 9 Asteroidea, 13 Ophiuroidea, 9 Echinoidea e 6 Holothuroidea) (Netto et al. 2005) e, especialmente na Baía do Araçá, uma compilação dos trabalhos (Amaral et al. 2010) apresentou 18 espécies formalmente reportadas para o local (1 Crinoidea, 5 Asteroidea, 5 Ophiuroidea, 4 Echinoidea, 3 Holothuroidea).
10 O presente estudo integra a proposta inicial do Projeto Temático Biota/FAPESP - “Biodiversidade e funcionamento de um ecossistema costeiro subtropical: subsídios para gestão integrada”, que visa utilizar a Baía do Araçá (São Sebastião, SP) como um modelo de estudo multidisciplinar para caracterizar a biodiversidade ambiental. Esta baía é importante ecológica e economicamente, por se tratar de uma região com alta influência antrópica, com tipos de substratos continuamente modificados e alterados por infraestruturas do Porto de São Sebastião e do Terminal Marítimo Almirante Barroso, da Petrobras, que causam severos impactos ambientais (Netto et al. 2005; Amaral et al. 2010).
O objetivo deste estudo é inventariar a biodiversidade dos equinodermos encontrada na Baía do Araçá, São Sebastião, SP. Os produtos dessa pesquisa, gerados a partir de estudos de taxonomia, permitirão caracterizar e compreender a representatividade destes organismos nesta baía.
2. Material e métodos
2.1. Área de estudo
A Baía do Araçá, localizada no município de São Sebastião, litoral norte do Estado de São Paulo, é uma baía artificial formada durante a construção do Porto de São Sebastião (Gubitoso et al. 2008). Esta construção, iniciada em 1936 e finalizada em 1955, formou um molhe que alterou a circulação natural das águas, iniciou um processo de assoreamento na praia da frente da cidade de São Sebastião e isolou o Araçá da orla central (Amaral et al. 2010).
Considerada uma área de grande complexidade, a Baía do Araçá é limitada por flancos rochosos que abrange: três praias, denominadas Pernambuco (Figura 1A), Germano e Topo; duas ilhotas, Pernambuco (Figura 1B) e Pedroso; três núcleos principais de bosques de mangue; costões rochosos (Figura 1C) e uma extensa planície de fundo mole (Figura 1D), inteiramente descoberta em períodos de maré baixa de sizígia.
O Araçá pode ser classificado como uma baía muito protegida, com hidrodinâmica dominada pela maré, mas que também sofre a ação de ondas de baixa amplitude (Amaral
11 et al. 2010). Além de conter remanescentes de manguezal e de abrigar alta diversidade biológica, o Araçá é um reduto de pescadores artesanais que utilizam pequenas canoas caiçaras para pesca e transporte (Amaral 2014).
Figura 1. Baía do Araçá e seu entorno. A) Praia Pernambuco; B) Mangue (seta) localizado na Ilhota Pernambuco; C) Costão rochoso; D) Região do entremarés.
2.2. Procedimentos de amostragem e laboratoriais
Desenhos amostrais distintos foram adotados para cada tipo de substrato conforme projeto temático Biota/FAPESP – Araçá: (i) não consolidado do supralitoral até a isóbata de 20 m e (ii) consolidado.
Nos ambientes de substrato não consolidado o delineamento foi composto por grades amostrais hierarquizadas e foram selecionados 37 pontos dispostos no entremarés e infralitoral (Figura 2). As amostragens na baía e adjacências foram realizadas durante ciclos completos de marés de sizígias em outubro de 2012, fevereiro, junho, setembro, outubro de 2013, março, junho e julho de 2014. O amostrador utilizado
12 no entremarés foi o cilindro de PVC com 0,16 m2 de área de base. No infralitoral foram
utilizados o multicorer, van Veen (com área de amostragem de 0,25 m2) (Tabela 1), draga
de arrasto com 40 cm x 80 cm (rede cônica de 5 mm de abertura entrenós) (Tabela 2) e redes de arrasto de fundo (9,5 m de abertura, 6,7 m de ensacador, malha de 10 mm entrenós).
Figura 2. Mapa da Baía do Araçá com as estações de coleta em substrato não consolidado (Módulo 3 – Sistema Bentônico). Círculos representam o amostrador Cilindro na região do entremarés; quadrados representam os amostradores van Veen (Vv) e multicorer (Mc); linhas tracejadas representam a batimetria.
Nos ambientes de substrato consolidado, as amostragens foram realizadas com busca ativa. Todo substrato biológico encontrado foi amostrado, como, troncos de árvores de mangue, rizóforos, pneumatóforos, mexilhões, colônias de poríferos, cnidários, briozoários, poliquetas e cracas. As coletas foram realizadas em outubro de 2012, fevereiro, julho, novembro de 2013 e junho de 2014.
As amostras de substratos inconsolidados foram triadas em peneiras de malhas de 1,0 e 0,5 mm sobrepostas, enquanto os substratos biológicos foram lavados e triados
13 sob estereomicroscópio. Todos os organismos foram fixados e preservados em etanol 70 % ou 99 % para futura extração do DNA.
Tabela 1. Número das estações referente às coletas realizadas no entremarés com cilindro (pontos de 1 a 17), e no infralitoral com multicorer e van Veen (pontos 18 a 37).
Pontos Out 2012 Fev 2013 Jun 2013 Set 2013 Mar 2014 Jun 2014 Jul 2014 Latitude Longitude 1 1 38 75 112 23°48’47” S 45°24′31″ W 2 2 39 76 113 23°48’44” S 45°24’29” W 3 3 40 77 114 23°48’39” S 45°24’26” W 4 4 41 78 115 23°48’43” S 45°24’26” W 5 5 42 79 116 23°48’40” S 45°24’23” W 6 6 43 80 117 23°48’37” S 45°24’21” W 7 7 44 81 118 23°48’55” S 45°24’31” W 8 8 45 82 119 23°48’50” S 45°24’28” W 9 9 46 83 120 23°48’47” S 45°24’26” W 10 10 47 84 121 23°48’46” S 45°24’25” W 11 11 48 85 122 23°48’39” S 45°24’17” W 12 12 49 86 123 23°48’54” S 45°24’26” W 13 13 50 87 124 23°48’52” S 45°24’23” W 14 14 51 88 125 23°48’47” S 45°24’20” W 15 15 52 89 126 23°48’44” S 45°24’18” W 16 16 53 90 127 23°48’58” S 45°24’22” W 17 17 54 91 128 23°49’05” S 45°24’19” W 18 18 55 92 129 23°48’55” S 45°24’20” W 19 19 56 93 130 1H 12H 23H 23°48’51” S 45°24’16” W 20 20 57 94 131 23°48’47” S 45°24’13” W 21 21 58 95 132 2H 13H 24H 23°48’45” S 45°24’11” W 22 22 59 96 133 3H 14H 25H 23°48’59” S 45°24’16” W 23 23 60 97 134 23°48’54” S 45°24’13” W
14 Tabela 1. Continuação. Pontos Out 2012 Fev 2013 Jun 2013 Set 2013 Mar 2014 Jun 2014 Jul 2014 Latitude Longitude 24 24 61 98 135 4H 15H 26H 23°48’50” S 45°24’09” W 25 25 62 99 136 23°48’50” S 45°24’03” W 26 26 63 100 137 5H 16H 27H 23°49’08” S 45°24’11” W 27 27 64 101 138 23°49’03” S 45°24’06” W 28 28 65 102 139 6H 17H 28H 23°48’59” S 45°24’02” W 29 29 66 103 140 23°49’55” S 45°23’58” W 30 30 67 104 141 7H 18H 29H 23°48’49” S 45°23’51” W 31 31 68 105 142 23°49’11” S 45°24’13” W 32 32 69 106 143 8H 19H 30H 23°49’07” S 45°24’47” W 33 33 70 107 144 23°48’59” S 45°23’53” W 34 34 71 108 145 9H 20H 31H 23°49’20” S 45°24’10” W 35 35 72 109 146 23°49’10” S 45°24’00” W 36 36 73 110 147 10H 21H 32H 23°49’03” S 45°23’52” W 37 37 74 111 148 11H 22H 33H 23°49’03” S 45°23’52” W
Tabela 2. Número das estações referente às coletas realizadas no infralitoral com draga de arrasto. Out 2012 Fev 2013 Jun 2013 Set 2013 Mar 2014 Jun 2014 Jul 2014 Latitude Longitude I VI XIV XXI 23°49’01” S a 23°48’58” S 45°24’09” W a 45°24’07” W II VII XV XXII 23°49’02” S a 23°49’00” S 45°24’04” W a 45°24’02” W
III VIII XVI XXIII 23°49’07” S
a 23°49’05” S 45°24’05” W a 45°24’01” W IV IX XVII XXIV 23°49’11” S a 23°49’07” S 45°24’01” W a 45°23’58” W
15 Tabela 2. Continuação. Out 2012 Fev 2013 Jun 2013 Set 2013 Mar 2014 Jun 2014 Jul 2014 Latitude Longitude V X XVIII XXV XXXIV 23°49’02” S a 23°49’05” S 45°23’54” W a 45°23’59” W XI XIX XVI 23°49’20” S a 23°49’16”S 45°24’10” W a 45°24’03” W XII XX XXVII 23°49’20” S a 23°49’21” S 45°24’10” W a 45°24’15” W XIII 23°48’50” S a 23°48’54” S 45°23’51” W a 45°23”56” W
A identificação dos espécimes foi feita por meio das características morfológicas externas das classes com base em literatura especializada. Para cada uma delas foram considerados diferentes caracteres diagnósticos, resumidos abaixo:
Ophiuroidea (serpentes-do-mar): estruturas que recobrem o disco, escudos radiais, orais e adorais, papilas orais, placas braquiais dorsais e ventrais, espinhos braquiais (Tommasi 1970; Hendler et al. 1995; Borges et al. 2002; Borges e Amaral 2005; Pomory 2007; Gondim et al. 2013);
Asteroidea (estrelas-do-mar): placas abactinais, actinais, adambulacrais, superomarginais, inferomarginais, orais, pedicelárias e espinhos (Clark e Downey, 1992; Hendler et al. 1995; Benavides-Serrato et al. 2011; Gondim et al. 2014);
Echinoidea (ouriços-do-mar e bolachas-da-praia): espinhos, pedicelárias, sistema apical, zona ambulacral, tubérculo e peristoma para os ouriços-do-mar e trívio, lúnula, pétala e bívio para as bolachas-da-praia (Bernasconi 1955; Tommasi 1966; Hendler et al. 1995; Borrero-Pérez et al. 2002; Farias 2012);
Holothuroidea (pepinos-do-mar): a forma e o número de tentáculos, distribuição dos pés ambulacrários e papilas, forma de anel calcário, presença ou ausência de árvore respiratória, órgão de Cuvier e forma de ossículos dérmicos microscópicos (Rowe e Doty, 1977; Hendler et al. 1995; Samyn et al. 2006; Martins 2012).
16 Após observações e identificação foram realizados: tabulação dos dados, fotografias com vídeo câmera ZEISS TK 1270U acoplada ao microscópio estereoscópico e com máquina fotográfica Canon EOS 7D.
Acrônimos: ZUEC (Museu de Zoologia, Universidade Estadual de Campinas); ZUEC OPH (coleção científica de Ophiuroidea do ZUEC), ZUEC AST (coleção científica de Asteroidea do ZUEC), ZUEC ECH (coleção científica de Echinoidea do ZUEC) e ZUEC HOL (coleção científica de Holothuroidea do ZUEC).
Abreviações: ex - exemplares; St - estação.
3. Resultados
Foram analisados 863 exemplares distribuídos em quatro classes, 13 famílias, 19 gêneros e 25 espécies, listados a seguir.
3.1. Lista de espécies e material examinado
Classe OPHIUROIDEA Gray, 1840
Ordem OPHIURIDA Müller e Troschel, 1940
Família Amphiuridae Ljungman, 1867
Amphiodia pulchella (Lyman, 1869) Figura 3A e 3B.
Material examinado. 17 exemplares coletados no infralitoral: ZUEC OPH 2132, St. 34, ex. 1; ZUEC OPH 2176, St. XII, ex. 1; ZUEC OPH 2205, St. XII, ex. 4; ZUEC OPH 2214, St. 71, ex. 1; ZUEC OPH 2276, St. XXVI, ex. 8; ZUEC OPH 2286, St. 147, ex. 1; ZUEC OPH 2347, St. 20H, ex. 1.
Amphiodia riisei (Lütken, 1859) Figura 3C e 3D.
Material examinado. 3 exemplares coletados no infralitoral: ZUEC OPH 2252, St. 15, ex. 1; ZUEC OPH 2253, St. XVI, ex. 1; ZUEC OPH 2357, St. 34, ex. 1.
17
Amphipholis januarii Ljungman, 1866 Figura 3E e 3F.
Material examinado. 20 exemplares coletados no infralitoral: ZUEC OPH 2197, St. VII, ex. 1; ZUEC OPH 2210, St. 71, ex. 1; ZUEC OPH 2245, St. XIX, ex. 1; ZUEC OPH 2249, St. XIX, ex. 1; ZUEC OPH 2268, St. 145, ex. 3; ZUEC OPH 2272, St. XXVI, ex. 6; ZUEC OPH 2327, St. 9H, ex. 2; ZUEC OPH 2340, St. 20H, ex. 2; ZUEC OPH 2352, St. XXXIV, ex. 3.
Amphipholis squamata (Delle Chiaje, 1828) Figura 3G e 3H.
Material examinado. 34 exemplares. Entremarés e infralitoral: ZUEC OPH 2121, St. 26, ex. 2; ZUEC OPH 2122, St. III, ex. 1; ZUEC OPH 2124, St. 32, ex. 1; ZUEC OPH 2179, St. XII, ex. 1; ZUEC OPH 2187, St. XI, ex. 7; ZUEC OPH 2201, St. 68, ex. 1; ZUEC OPH 2209, St. 71, ex. 1; ZUEC OPH 2250, St. XIX, ex. 2; ZUEC OPH 2293, St. 119, ex. 1; ZUEC OPH 2330, St. 9H, ex. 1; ZUEC OPH 2331, St. 10H, ex. 1; ZUEC OPH 2336, St. 11H, ex. 1. Costão rochoso: ZUEC OPH 2150, St. Ofi005, 23°48’56” S, 45°24’24” W, ex. 2; ZUEC OPH 2151, St. Ofi006, 23°49’08” S, 45°24’20 ” W, X.1.2012, ex. 1; ZUEC OPH 2152, St. Ofi007, 23°49’09” S, 45°24’19” W, X.1.201 2, ex. 1; ZUEC OPH 2154, St. Ofi009, 23°49’10” S, 45°24’18” W, II.2013, ex. 9.
Amphiura joubini Koehler, 1912 Figura 4A e 4B.
Material examinado. 3 exemplares coletados no infralitoral. ZUEC OPH 2211, St. 71, ex. 1; ZUEC OPH 2277, St. XXVI, ex. 1; ZUEC OPH 2353, St. XXXIV, ex. 1.
Amphiura kinbergi Ljungman, 1872 Figura 4C e 4D.
Material examinado. 4 exemplares coletados no infralitoral: ZUEC OPH 2129, St. 34, ex. 1; ZUEC OPH 2212, St. 71, ex. 1; ZUEC OPH 2274, St. XXVI, ex. 1; ZUEC OPH 2341, St. 20H, ex. 1.
Microphiopholis atra (Stimpson, 1852) Figura 4E e 4F.
Material examinado. 70 exemplares coletados no entremarés e infralitoral: ZUEC OPH 2112, St. 16, ex. 1; ZUEC OPH 2113, St. 34, ex. 3; ZUEC OPH 2115, St. 28, ex. 1; ZUEC OPH 2116, St. 21, ex. 1; ZUEC OPH 2117, St. 11, ex. 1; ZUEC OPH 2119, St. 26, ex. 1; ZUEC OPH 2181, St. 71, ex. 1; ZUEC OPH 2182, St. 68, ex. 4; ZUEC OPH 2192, St. 68, ex. 1; ZUEC OPH 2196, St. VII, ex. 3; ZUEC OPH 2200, St. 68, ex. 5; ZUEC OPH 2208, St. 71, ex. 5; ZUEC OPH 2213, St. 71, ex. 3; ZUEC OPH 2242, St. 108, ex. 1; ZUEC OPH 2244, St. XIX, ex. 1; ZUEC OPH 2247, St. 105, ex. 3; ZUEC OPH 2261, St. XIV, ex. 1;
18 ZUEC OPH 2275, St. XXVI, ex. 7; ZUEC OPH 2283, St. XXVI, ex. 1; ZUEC OPH 2285, St. 145, ex. 3; ZUEC OPH 2290, St. 132, ex. 1; ZUEC OPH 2296, St. 147, ex. 1; ZUEC OPH 2326, St. 9H, ex 10; ZUEC OPH 2339, St. 20H, ex. 2; ZUEC OPH 2351, St. XXXIV, ex. 9.
Microphiopholis subtilis (Ljungman, 1867) Figura 4G e 4H.
Material examinado. 105 exemplares coletados no infralitoral: ZUEC OPH 2120, St. 27, ex. 7; ZUEC OPH 2134, St. I, ex. 6; ZUEC OPH 2135, St. 26, ex. 3; ZUEC OPH 2136, St. 35, ex. 1; ZUEC OPH 2137, St. 31, ex. 1; ZUEC OPH 2138, St. 33, ex. 1; ZUEC OPH 2139, St. 30, ex. 1; ZUEC OPH 2140, St. 32, ex.1; ZUEC OPH 2141, St. III, ex. 5; ZUEC OPH 2142, St. 36, ex.1; ZUEC OPH 2143, St. 32, ex. 1; ZUEC OPH 2144, St. 37, ex. 1; ZUEC OPH 2145, St. 37, ex. 1; ZUEC OPH 2157, St. 65, ex. 1; ZUEC OPH 2159, St. 70, ex. 1; ZUEC OPH 2160, St. 74, ex. 1; ZUEC OPH 2161, St. 74, ex. 1; ZUEC OPH 2162, St. VII, ex. 2; ZUEC OPH 2163, St. 68, ex. 1; ZUEC OPH 2165, St. 64, ex. 1; ZUEC OPH 2167, St. 74, ex. 1; ZUEC OPH 2168, St. 73, ex. 2; ZUEC OPH 2169, St. 71, ex. 1; ZUEC OPH 2170, St. 74, ex. 3; ZUEC OPH 2171, St. 72, ex. 2; ZUEC OPH 2173, St. 63, ex. 2; ZUEC OPH 2174, St. 66, ex. 1; ZUEC OPH 2180, St. VIII, ex. 1; ZUEC OPH 2184, St. 69, ex. 2; ZUEC OPH 2255, St. XVIII, ex. 3; ZUEC OPH 2256, St. XX, ex. 2; ZUEC OPH 2257, St. XV, ex. 4; ZUEC OPH 2259, St. 111 ex. 1; ZUEC OPH 2260, St. 103, ex. 1; ZUEC OPH 2262, St. XXVIII, ex. 1; ZUEC OPH 2263, St. 101, ex. 1; ZUEC OPH 2264, St. 104, ex. 1; ZUEC OPH 2265, St. XV, ex. 1; ZUEC OPH 2281, St. XXVI, ex. 3; ZUEC OPH 2284, St. XXVII, ex. 9; ZUEC OPH 2287, St. 147, ex. 1; ZUEC OPH 2289, St. XXII, ex. 1; ZUEC OPH 2294, St. 137, ex. 1; ZUEC OPH 2295, St. 148, ex. 1; ZUEC OPH 2297, St. 139, ex. 1; ZUEC OPH 2299, St. 148, ex. 1; ZUEC OPH 2300, St. 137, ex. 1; ZUEC OPH 2301, St. 143, ex. 1; ZUEC OPH 2302, St. 141, ex. 1; ZUEC OPH 2303, St. 143, ex. 1; ZUEC OPH 2304, St. 144, ex. 1; ZUEC OPH 2333, St. 5H, ex. 1; ZUEC OPH 2334, St. 6H, ex. 1; ZUEC OPH 2335, St. 11H, ex. 1; ZUEC OPH 2337, St. 8H, ex. 2; ZUEC OPH 2342, St. 7H, ex. 1; ZUEC OPH 2343, St. 29H, ex. 1; ZUEC OPH 2344, St. 16H, ex. 1; ZUEC OPH 2345, St. 16H, ex. 4; ZUEC OPH 2349, St. 27H, ex. 1; ZUEC OPH 2350, St. 17H, ex. 1.
Ophiophragmus luetkeni (Ljungman, 1872) Figura 5A e 5B.
Material examinado. 2 exemplares coletados no entremarés e infralitoral: ZUEC OPH 2164, St. 48, ex. 1; ZUEC OPH 2346, St. 13H, ex. 1.
19 Família Ophiactidae Matsumoto, 1915
Hemipholis cordifera (Bosc, 1802) Figura 5C e 5D.
Material examinado. 61 exemplares coletados no infralitoral: ZUEC OPH 2106, St. 34, ex. 1; ZUEC OPH 2107, St. 32, ex. 1; ZUEC OPH 2109, St. 34, ex. 1; ZUEC OPH 2191, St. 71, ex. 1; ZUEC OPH 2195, St. VII, ex. 2; ZUEC OPH 2203, St. XXII, ex. 1; ZUEC OPH 2215, St. XXI, ex. 1; ZUEC OPH 2246, St. XIX, ex. 1; ZUEC OPH 2251, St. XIX, ex. 1; ZUEC OPH 2266, St. 145, ex. 13; ZUEC OPH 2271, St. XXVI, ex. 20; ZUEC OPH 2329, St. 9H, ex. 3; ZUEC OPH 2338, St. 20H, ex. 2; ZUEC OPH 2355, St. XXXIV, ex. 13.
Ophiactis lymani Ljungman, 1872 Figura 5E e 5F.
Material examinado. 182 exemplares coletados no infralitoral: ZUEC OPH 2156, St. XXII, ex. 3; ZUEC OPH 2175, St. 71, ex. 3; ZUEC OPH 2178, St. XXII, ex. 15; ZUEC OPH 2183, St. 71, ex. 10; ZUEC OPH 2185, St. XXI, ex. 31; ZUEC OPH 2188, St. XXII, ex. 1; ZUEC OPH 2204, St. XXII, ex. 52; ZUEC OPH 2254, St. XXVII, ex. 2; ZUEC OPH 2258, St. XIX, ex. 12; ZUEC OPH 2267, St. 145, ex. 3; ZUEC OPH 2279, St. XXVI, ex. 35; ZUEC OPH 2291, St. 145, ex. 6; ZUEC OPH 2292, St. XVII, ex. 1; ZUEC OPH 2328, St. 9H, ex. 1; ZUEC OPH 2348, St. 20H, ex. 5; ZUEC OPH 2354, St. XXXIV, ex. 2.
Ophiactis savignyi (Müller & Troschel, 1842) Figura 5G e 5H.
Material examinado. 26 exemplares. Infralitoral: ZUEC OPH 2186, St. XXI, ex. 5; ZUEC OPH 2206, St. XXII, ex. 1; ZUEC OPH 2273, St. XXVI, ex. 2; ZUEC OPH 2306, St. XIX, ex. 1. Costão rochoso: ZUEC OPH 2288, St. Por026, 23°49’07” S, 45°24’19” W, X.2.2012, ex. 1; ZUEC OPH 2146, St. Ofi001, 23°48’54” S, 45°2 4’24” W, X.1.2012, ex. 3; ZUEC OPH 2147, St. Ofi002, 23°48’54” S, 45°24’24” W, X.1 .2012, ex. 3; ZUEC OPH 2148, St. Ofi003, 23°48’60” S, 45°24’24” W, X.1.2012, ex. 5; ZUEC OPH 2153, St. Ofi008, 23°49’09” S, 45°24’18” W, II.2013, ex. 4; ZUEC OPH 2155, St. Ofi010, 23°49’10” S, 45°24’18” W, X.2012, ex. 1.
Família Ophiodermatidae Ljungman, 1867
Ophioderma januarii Lütken, 1856 Figura 6A e 6B.
Material examinado. 89 exemplares coletados no infralitoral: ZUEC OPH 2199, St. XII, ex. 3; ZUEC OPH 2202, St. XII, ex. 4; ZUEC OPH 2216, St. XI, ex. 13; ZUEC OPH 2239, St.
20 XVIII, ex. 6; ZUEC OPH 2240, St. XIX, ex. 8; ZUEC OPH 2241, St. XVII, ex. 1; ZUEC OPH 2243, St. XIX, ex. 3; ZUEC OPH 2248, St. XIX, ex. 1; ZUEC OPH 2270, St. XXIV, ex. 30; ZUEC OPH 2280, St. XXVI, ex. 1; ZUEC OPH 2358, St. 21H, ex. 2; ZUEC OPH 2359, St. XXXIV, ex. 3; ZUEC OPH 2360, St. XXXIV, ex. 14.
Família Ophiolepididae Ljungman, 1867
Ophioplocus januarii (Lütken, 1856) Figura 6C, 6D e 6E.
Material examinado. 1 exemplar coletado no infralitoral: ZUEC OPH 2207, St. XXII, ex. 1.
Família Ophiotrichidae Ljungman, 1867
Ophiothela danae Verrill, 1869 Figura 6F, 6G e 6H.
Material examinado. 27 exemplares coletados no infralitoral: ZUEC OPH 2189, St. IX, ex. 1; ZUEC OPH 2190, St. XI, ex. 1; ZUEC OPH 2193, St. XI, ex. 1; ZUEC OPH 2278, St. XXVI, ex. 13; ZUEC OPH 2298, St. 136, ex. 10; ZUEC OPH 2332, St. XXXIV, ex.1.
Ophiothrix (Ophiothrix) angulata (Say, 1825) Figura 6I e 6J.
Material examinado. 16 exemplares. Infralitoral: ZUEC OPH 2172, St. VI, ex. 1; ZUEC OPH 2177, St. XII, ex. 1; ZUEC OPH 2194, St. XI, ex. 4; ZUEC OPH 2282, St. XXVI, ex. 6; ZUEC OPH 2356, St. XXXIV, ex. 1. Costão rochoso: ZUEC OPH 2149, St. Ofi004, 23°48’55” S, 45°24’24” W, X.1.2012, ex. 3.
Classe ASTEROIDEA de Blainville, 1830
Ordem PAXILLOSIDA Perrier, 1884
Família Astropectinidae Gray, 1840
Astropecten brasiliensis Müller & Troschel, 1842 Figura 7A e 7B.
Material examinado. 1 exemplar coletado no infralitoral. ZUEC AST 49, St. II, ex. 1.
21
Luidia alternata (Say, 1825) Figura 7C e 7D.
Material examinado. 1 exemplar coletado no infralitoral. ZUEC AST 57, St. XII, ex. 1
Luidia senegalensis (Lamarck, 1816) Figura 7E e 7F.
Material examinado. 50 exemplares. Coletados no infralitoral com draga: ZUEC AST 50, St. II, ex. 1; ZUEC AST 55, St. XI, ex. 2; ZUEC AST 62, St. XXIV, ex. 1. Coletados no infralitoral com redes de arrasto de fundo: ZUEC AST 51, 23°48’80” S, 45°24’13” W, ex. 1; ZUEC AST 52, 23°48’59” S, 45°24’14” W, ex. 1; ZUEC AST 53, 23°48’47” S, 45°24’09” W, ex. 1; ZUEC AST 54, 23°48’47” S, 45°24’09” W, ex. 1 ; ZUEC AST 56, 23°48’52” S, 45°24’01” W, ex. 5; ZUEC AST 63, 23°49’12” S, 45°24 ’17” W, ex. 6; ZUEC AST 64, 23°49’03” S, 45°24’05” W, ex. 4; ZUEC AST 65, 23°49 ’06” S, 45°24’02” W, ex. 3; ZUEC AST 66, 23°49’05” S, 45°24’05” W, ex. 5; ZUEC AST 6 7, 23°49’07” S, 45°24’07” W, ex. 1; ZUEC AST 68, 23°49’04” S, 45°23’59” W, ex. 1; ZUEC AST 69, 23°49’07” S, 45°24’10” W, ex. 1; ZUEC AST 70, 23°48’56” S, 45°24’08” W, ex. 2 ; ZUEC AST 71, 23°49’08” S, 45°24’09” W, ex. 1; ZUEC AST 72, 23°48’49” S, 45°24 ’09” W, ex. 2; ZUEC AST 73, 23°48’55” S, 45°24’14” W, ex. 1; ZUEC AST 74, 23°49 ’05” S, 45°24’07” W, ex. 1; ZUEC AST 75, 23°49’11” S, 45°24’05” W, ex. 7; ZUEC AST 7 6, 23°49’07” S, 45°24’10” W, ex. 1; ZUEC AST 77, 23°49’20” S, 45°24’10” W, ex. 1.
Ordem SPINULOSIDA Perrier, 1884
Família Echinasteridae Verrill, 1870
Echinaster (Othilia) brasiliensis Müller & Troschel, 1842 Figura 7G e 7H.
Material examinado. 1 exemplar coletado no costão rochoso. ZUEC AST 78, 23°48’54” S, 45°24’24” W, ex. 1.
Classe ECHINOIDEA Leske, 1778
Ordem ARBACIOIDA Gregory, 1900
22
Arbacia lixula (Linnaeus, 1758) Figura 8A e 8B.
Material examinado. 3 exemplares. Coletado no infralitoral com rede de arrasto de fundo: ZUEC ECH 19, 23°49’06” S, 45°24’19” W, ex. 1. Colet ados no costão rochoso: ZUEC ECH 20, 23°49’07” S, 45°24’19” W, ex. 1; ZUEC ECH 2 1, 23°49’07” S, 45°24’19” W, ex. 1.
Ordem CAMARODONTA Jackson, 1912
Família Toxopneustidae Troschel, 1872
Lytechinus variegatus (Lamarck, 1816) Figura 8C e 8D.
Material examinado. 1 exemplar coletado no costão rochoso. ZUEC ECH 34, 23°49’09” S, 45°24’18” W, ex. 1.
Ordem CLYPEASTEROIDA A. Agassiz 1872
Família Mellitidae Stefanini, 1912
Encope emarginata (Leske, 1778) Figura 8E e 8F.
Material examinado. 2 exemplares coletados no entremarés com redes de arrasto de fundo: ZUEC ECH 25, 23°49’02” S, 45°24’19” W, ex. 1 ; ZUEC ECH 26, 23°48’55” S, 45°24’14” W, ex. 1.
Classe HOLOTHUROIDEA de Blainville, 1834
Ordem APODIDA Brandt, 1835
Família Synaptidae Burmeister, 1837
Protankyra benedeni (Ludwig, 1881) Figura 8G.
Material examinado. 141 exemplares coletados no infralitoral.
ZUEC HOL 4, St. 74, ex. 4; ZUEC HOL 5, St. 27, ex. 4; ZUEC HOL 6, St. 71, ex. 3; ZUEC HOL 7, St. 30, ex. 3; ZUEC HOL 8, St. 35, ex. 3; ZUEC HOL 10, St. 66, ex. 1; ZUEC HOL
23 11, St. 33, ex. 5; ZUEC HOL 12, St. 29, ex. 1; ZUEC HOL 13, St. 33, ex. 2; ZUEC HOL 14, St. 72, ex. 1; ZUEC HOL 15, St. 32, ex. 3; ZUEC HOL 16, St. 65, ex. 1; ZUEC HOL 17, St. 74, ex. 2; ZUEC HOL 18, St. 30, ex. 1; ZUEC HOL 19, St. 70, ex. 1; ZUEC HOL 20, St. 69, ex. 1; ZUEC HOL 23, St. 110, ex. 1; ZUEC HOL 24, St. 110, ex. 5; ZUEC HOL 25, St. 109, ex. 2; ZUEC HOL 26, St. 105, ex. 1; ZUEC HOL 27, St. 108, ex. 2; ZUEC HOL 28, St. XVIII, ex. 1; ZUEC HOL 29, St. 111, ex. 1; ZUEC HOL 30, St. 111, ex. 1; ZUEC HOL 31, St. 111, ex. 8; ZUEC HOL 32, St. 106, ex. 3; ZUEC HOL 34, St. 103, ex. 3; ZUEC HOL 35, St. 110, ex. 3; ZUEC HOL 36, St. 103, ex. 2; ZUEC HOL 37, St. XIII, ex. 1; ZUEC HOL 41, St. I, ex. 1; ZUEC HOL 42, St. 68, ex. 2; ZUEC HOL 43, St. 31, ex. 1; ZUEC HOL 44, St. 73, ex. 4; ZUEC HOL 45, St. VIII, ex. 2; ZUEC HOL 46, St. 69, ex. 1; ZUEC HOL 58, St. 148, ex. 1; ZUEC HOL 59, St. 148, ex. 3; ZUEC HOL 60, St. 148, ex. 1; ZUEC HOL 61, St. 148, ex. 2; ZUEC HOL 62, St. 148, ex. 1; ZUEC HOL 63, St. 148, ex. 1; ZUEC HOL 64, St. 146, ex. 5; ZUEC HOL 65, St. 147, ex. 2; ZUEC HOL 66, St. 140, ex. 1; ZUEC HOL 67, St. XXVII, ex. 2; ZUEC HOL 68, St. 139, ex. 1; ZUEC HOL 69, St. 148, ex. 8; ZUEC HOL 70, St. 139, ex. 4; ZUEC HOL 71, St. 11H, ex. 2; ZUEC HOL 72, St. 10H, ex. 2; ZUEC HOL 73, St. 11H, ex. 1; ZUEC HOL 74, St. 10H, ex. 3; ZUEC HOL 75, St. 8H, ex. 4; ZUEC HOL 76, St. 11H, ex. 4; ZUEC HOL 77, St. 10H, ex. 4; ZUEC HOL 78, St. 11H, ex. 1; ZUEC HOL 92, St. 19H, ex. 1; ZUEC HOL 93, St. XXXIV, ex. 1; ZUEC HOL 94, St. 22H, ex. 2; ZUEC HOL 95, St. 21H, ex. 1; ZUEC HOL 96, St. 22H, ex. 1; ZUEC HOL 97, St. 21H, ex. 1.
Ordem ASPIDOCHIROTIDA Grube, 1840
Família Holothuriidae Burmeister, 1837
Holothuria (Halodeima) grisea Selenka, 1867 Figura 8H.
Material examinado. 2 exemplares coletados no costão rochoso: ZUEC HOL 2, 23°49’09” S, 45°24’19” W, ex. 1; ZUEC HOL 3, 23°49’07” S, 45° 24’19” W, ex. 1.
24
Figura 3. Ophiuroidea. Família Amphiuridae: A) Amphiodia pulchella dorsal e B) ventral; C)
Amphiodia riisei dorsal e D) ventral; E) Amphipholis januarii dorsal e F) ventral; G) Amphipholis squamata dorsal e H) ventral. Escala 0,5 mm.
25
Figura 4. Ophiuroidea. Família Amphiuridae: A) Amphiura joubini dorsal e B) ventral; C) Amphiura
kinbergi dorsal e D) ventral; E) Microphiopholis atra dorsal e F) ventral; G) Microphiopholis subtilis dorsal e H) ventral. Escala 0,5 mm.
26
Figura 5. Ophiuroidea. Família Amphiuridae: A) Ophiophragmus luetkeni dorsal e B) ventral; Família Ophiactidae: C) Hemipholis cordifera dorsal e D) ventral; E) Ophiactis lymani dorsal e F) ventral; G) Ophiactis savignyi dorsal e H) ventral. Escala 0,5 mm.
27
Figura 6. Ophiuroidea. Família Ophiodermatidae: A) Ophioderma januarii dorsal e B) ventral; Família Ophiolepididae: C) e D) Ophioplocus januarii dorsal e E) ventral; Família Ophiotrichidade F) e G) Ophiothela danae dorsal e H) ventral; I) Ophiothrix (Ophiothrix) angulata dorsal e J) ventral. Escala 0,5 mm.
28
Figura 7. Asteroidea. Família Astropectinidae: A) Astropecten brasiliensis dorsal e B) ventral; Família Luidiidae C) Luidia alternata dorsal e D) ventral; E) Luidia senegalensis dorsal e F) ventral. Família Echinasteridae: G) Echinaster (Othilia) brasiliensis dorsal e H) ventral Escala 5 mm.
29
Figura 8. Echinoidea. Família Arbaciidae A) Arbacia lixula dorsal e B) ventral; Família Toxopneustidae C) Lytechinus variegatus dorsal e D) ventral; Família Mellitidae E) Encope emarginata dorsal e F) ventral. Holothuroidea. Família Synaptidae G) Protankyra benedeni Família Holothuriidae H) Holothuria (Halodeima) grisea. Escala 5 mm.
31 3.2. Representatividade dos grupos
A classe com a maior diversidade foi Ophiuroidea (16 espécies), seguida de Asteroidea (4 espécies), Echinoidea (3 espécies) e Holothuroidea (2 espécies).
Ophiuroidea foi também a classe mais abundante (661 espécimes), principalmente na região entremarés e infralitoral até 20 m de profundidade. A família Amphiuridae foi a mais representativa em número de espécies (9), e uma delas, Amphiura kinbergi, é novo registro para a baía. As famílias mais representativas foram Ophiactidae e Amphiuridae, que juntas somam aproximadamente 80 % do total de Ophiuroidea amostrado.
As espécies mais abundantes foram Ophiactis lymani (182 indivíduos) e Microphiopholis subtilis (105 indivíduos), seguidos por Ophioderma januarii (89 indivíduos), Microphiopholis atra (71 indivíduos) e Hemipholis cordifera (61 indivíduos).
Microphiopholis subtilis foi abundante principalmente em fundo lodoso. Aproximadamente 1/4 dos exemplares de Microphiopholis atra estavam com as gônadas maduras e metade com o disco dorsal destacado. Hemipholis cordifera foi encontrada junto com Microphiopholis atra e Amphipholis januarii. No costão rochoso, Amphipholis squamata, Ophiactis savignyi e Ophiothrix (Ophiothrix) angulata foram encontradas associadas à esponja Amphimedon viridis.
A espécie mais abundante de Asteroidea foi Luidia senegalensis (50 indivíduos) registrada no entremarés e infralitoral. Astropecten brasiliensis e Luidia alternata ocorreram somente no infralitoral e apenas um exemplar de Echinaster (Othilia) brasiliensis no costão rochoso.
Para Echinoidea foram amostradas 3 espécies (6 espécimes) no costão rochoso e no entremarés. As espécies registradas no costão foram os ouriços-do-mar Arbacia lixula e Lytechinus variegatus. A bolacha-da-praia Encope emarginata foi encontrada somente no entremarés.
Entre os Holothuroidea, Protankyra benedeni foi a espécie mais abundante (141 indivíduos), coletada no entremarés e infralitoral. Todos os espécimes de Holothuria (Halodeima) grisea foram amostrados no costão rochoso.
32 4. Discussão
A diversidade de Echinodermata registrada na Baía do Araçá representa 8,3 % do total registrado para o Brasil e 26 % para o estado de São Paulo. Ao considerar que o perímetro desta baía (3 km) corresponde a 0,03 % da extensão da costa do Brasil (8500 km), a diversidade deste grupo, especialmente os Ophiuroidea, pode ser considerada representativa, assim como em outros estudos realizados neste local (Netto et al. 2005; Pires-Vanin et al. 2014).
As famílias Amphiuridae e Ophiactidae (Ophiuroidea) foram as mais diversas e abundantes no presente estudo, e isso pode ser parcialmente explicado pelo baixo gradiente batimétrico e habitats amostrados, como fundos moles, costões rochosos e diferentes tipos de substratos biológicos, ambientes onde essas famílias são comumente encontradas (Borges e Amaral 2005; Gondim et al. 2008; Gondim et al. 2011).
O ofiuróide Ophiactis lymani foi o mais abundante e 80 % dos exemplares estavam com braços e partes do disco de tamanhos diferentes, devido ao seu alto grau de fissiparidade e regeneração (Hendler et al. 1995). Esta pode ser uma estratégia de reprodução alternativa, quando a baixa salinidade retarda a maturação gonadal e essa espécie se reproduz de forma assexuada (Lima et al. 2013), o que poderia explicar sua maior representatividade na Baía do Araçá. No entanto, essa hipótese precisa ser testada a partir dos dados de salinidade e de regime de chuvas da região.
Das quatro espécies de Asteroidea registradas no presente estudo, três estão ameaçadas de extinção na fauna brasileira: Astropecten brasiliensis, Luidia senegalensis e Echinaster (Othilia) brasiliensis. Isto ocorre devido à destruição e descaracterização de seu habitat, suscetibilidade aos efeitos dos poluentes dissolvidos, esgotos sanitários de origem doméstica e industrial sem tratamento, acentuada captura acidental em redes de pesca e coleta predatória por aquariofilistas sem nenhuma fiscalização (Machado et al. 2008). Todos esses fatores estão presentes na Baía do Araçá, exposta às constantes obras de engenharia costeira como o Porto de São Sebastião e o Terminal Marítimo Almirante Barroso da Petrobras, e efluentes domésticos como o emissário submarino de esgoto sanitário da Companhia de Saneamento Básico do Estado de São Paulo (SABESP) (Amaral et al. 2010).
33 A diminuição ou extinção de estrelas-do-mar levaria a um desequilíbrio na cadeia alimentar da baía, pois esses animais são predadores vorazes que se alimentam de uma grande quantidade de invertebrados como esponjas, anêmonas, moluscos, crustáceos, outros equinodermos, e até mesmo membros da sua própria espécie (Benavites-Serrato et al. 2011). Uma das estrelas-do-mar com dieta mais diversificada é a Astropecten brasiliensis que se alimenta principalmente de gastrópodes e bivalves jovens (Penchaszadeh 1973; Machado et al. 2008; Brogger e Penchaszadeh 2008; Brogger et al. 2013), porém, foi registrada apenas uma vez na Baía do Araçá.
Dentre os Echinoidea, Arbacia lixula foi visualmente mais comum na área de estudo, encontrada sob rochas e em fendas no costão rochoso. Esta é uma espécie que tem alto potencial para influenciar as comunidades bentônicas da baía com a sua atividade de pastejo, pois se alimenta não só de algas, mas também de animais sésseis (Wangensteen et al. 2012). Ao contrário de A. lixula, Lytechinus variegatus é aparentemente rara no Araçá, pois foi registrada apenas uma vez. Isto pode estar relacionado à diminuição de suas preferências alimentares, como as algas Caulerpa sp. e Sargassum sp., ou ao seu uso excessivo como ferramentas experimentais (Ventura et al. 2013), já que é reconhecida no protocolo padrão da Associação Brasileira de Normas Técnicas para uso em testes ecotoxicológicos (ABNT 2012).
A conservação dos equinóides do Araçá se faz necessária para a manutenção da cadeia trófica e também por serem bons indicadores ambientais. Isso porque sua forma de vida sedentária permite investigar a contaminação local ao longo do tempo, identificar e quantificar precisamente os efeitos dos poluentes no ambiente (Guillou et al. 2000; Pinsino e Matranga 2014), o que é imprescindível em um local com constantes ações antrópicas, como a baía. No entanto, isso precisa ser feito com cautela, para que não haja um esgotamento de espécimes, como ocorre atualmente com Lytechinus variegatus. Uma opção é o Arbacia lixula, mais abundante e que também pode ser usado em testes ecotoxicológicos (Máximo et al. 2008).
Protankyra benedeni foi o Holothuroidea com maior número de registros na baía do Araçá. Essa é uma das poucas espécies de pepinos-do-mar que não possuem pés ambulacrais. No entanto, seus ossículos projetam-se da parede do corpo e exercem função na locomoção e fixação, análogo aos pés (Engstrom 1980). Devido aos poucos estudos sobre a dinâmica e estrutura populacional de holoturóides no Brasil, P. benedeni
34 representa um bom modelo para estudar a distribuição espacial e os padrões de crescimento de holotúrias.
Os Holothuroidea podem exercer papel fundamental na Baía do Araçá, pois participam da ciclagem e redisponibilização de matéria orgânica na coluna d’água (Uthicke 1999; Ginger et al. 2001). Ao contrário de estrelas e ouriços, holoturóides possuem pouco ou quase nenhum valor no mercado ornamental ou aquariofilista (Martins et al. 2012). No entanto, são animais constantemente utilizados na alimentação, especialmente nos mercados Asiático e Europeu (Micael et al. 2009). No Brasil, não há consumo expressivo destes animais e só é encontrado algum alimento contendo holotúrias nos cardápios de restaurantes sofisticados que, provavelmente importam esses itens ou exploram ilegalmente (Martins, 2012).
Sete espécies de Echinodermata registradas anteriormente na Baía do Araçá (Dolder 1973; Nalesso et al. 1995; Milanelli 2003; Netto et al. 2005) não foram identificadas neste estudo, como os Asteroidea Asterina stellifera, Astropecten marginatus, Luidia clathrata, Echinoidea Echinometra lucunter, os Holothuroidea Pentacta peterseni e Synaptula hidriformis e o Crinoidea Tropiometra carinata. Vale ressaltar que as estrelas-do-mar Asterina stellifera, Astropecten marginatus e Luidia clathrata são espécies consideradas ameaçadas de extinção (Machado et al. 2008).
A manutenção do Araçá como área de preservação se mostra fundamental como refúgio de equinodermos, que representam animais chave e podem controlar as densidades de espécies mais abundantes no ambiente, ao atuarem como predadores de topo, no caso das estrelas-do-mar (Benavites-Serrato et al. 2011), consumidores primários como os ouriços-do-mar (Pérez et al. 2014), ciclagem e redisponibilização de matéria orgânica na coluna d’água como os pepinos-do-mar (Uthicke 1999; Ginger et al. 2001) e depositívoros e suspensívoros como os ofiuróides (Hendler et al. 1995).
O banco de dados de Echinodermata, gerado e sistematizado com este trabalho está depositado no Museu de Zoologia da UNICAMP e disponível para acesso na base specieslink. Esses dados, que agora podem ser acessados e estudados por qualquer pesquisador, serão a base para futuros monitoramentos sobre o impacto das atividades humanas na baía e seu entorno e contribuirão para implementações de ações de conservação deste rico ambiente. Essas acões devem ser integradas e aplicadas em uma escala local, regional e global e permitirão o uso sustentável destes animais. Embora o
35 número de equinodermatólogos tenha aumentado nos últimos anos, os estudos com o grupo ainda são insuficientes, principalmente na taxonomia, filogenia, genética e ecologia. Portanto, há uma necessidade mandatória de melhorar o nosso conhecimento biológico para garantir que a diversidade deste grupo magnífico de animais marinhos seja mantida.
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