UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS
INSTITUTO DE BIOLOGIA
EDSON APARECIDO VIEIRA FILHO
EFEITO DA COLONIZAÇÃO INICIAL NO
DESENVOLVIMENTO E ESTRUTURAÇÃO DE COMUNIDADES
MARINHAS INCRUSTANTES DO SUBLITORAL RASO
CAMPINAS 2016
EDSON APARECIDO VIEIRA FILHO
EFEITO DA COLONIZAÇÃO INICIAL NO DESENVOLVIMENTO E
ESTRUTURAÇÃO DE COMUNIDADES MARINHAS INCRUSTANTES
DO SUBLITORAL RASO
Tese apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do Título de Doutor em Ecologia.
Orientador: AUGUSTO ALBERTO VALERO FLORES Coorientador: GUSTAVO MUNIZ DIAS
CAMPINAS 2016
ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA TESE DEFENDIDA PELO ALUNO EDSON APARECIDO VIEIRA FILHO E
ORIENTADA POR AUGUSTO ALBERTO
Campinas, 07 de Dezembro de 2016.
COMISSÃO EXAMINADORA
Prof. Dr. Augusto Alberto Valero Flores
Prof. Dr. Marcel Okamoto Tanaka
Prof. Dr. Guilherme Henrique Pereira Filho
Prof. Dr. José Roberto Trigo
Prof. Dr. Rafael Silva Oliveira
Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno.
A todos que continuam acreditando no meu potencial, torcendo pelo meu sucesso e proporcionando oportunidades de aprendizado e crescimento.
AGRADECIMENTOS
Agradeço a todas as pessoas que direta ou indiretamente me ajudaram a desenvolver meu trabalho, e que contribuíram braçal e intelectualmente, inclusive aqueles que nem sabem, mas foram importantes para o meu crescimento profissional e pessoal. Este trabalho foi feito a muitas mãos e muitos neurônios. Agradeço então:
Ao meu orientador, Prof. Dr. Augusto A. V. Flores, por desde o mestrado ter se disposto a se aventurar em novas áreas ao me orientar, sempre me instigando e me levando a pensar maior, a me aprofundar além do que estava na minha frente. Obrigado por sempre trazer uma nova visão ao meu trabalho e a me estimular a pensar em ecologia e não apenas ecologia marinha. Agradeço também por sempre confiar e me deixar livre, de forma que eu desenvolvesse uma grande independência nas tomadas de decisões, resoluções de problemas e execuções dos experimentos.
Ao meu coorientador, Prof. Dr. Gustavo M. Dias, que foi o responsável por eu ter me interessado pelas melecas e por me fazer ver que uma grande e boa ecologia poderia ser feita com os organismos incrustantes. Nesses 10 anos de trabalho conjunto, eu agradeço por sempre prezar pela parceria e não pela hierarquia, condição que julgo eficaz no desenvolvimento e formação de um pesquisador. Obrigado por sempre me instigar a ir além da mediocridade e por me dar possibilidades de fazer uma ecologia de alto padrão. Continuamos com a marcenaria de fundo de quintal na montagem dos experimentos, mas sempre visando e conquistando uma ciência de qualidade.
À Prof. Dra. Fosca P. P. Leite, que desde a graduação me acompanha, me ensina e me dá possibilidades de também ensinar e aprender com seus alunos. Agradeço por me considerar um membro postiço do seu laboratório e por me fornecer um espaço de trabalho e convívio profissional e pessoal sempre que desejo e necessito. Obrigado principalmente por há muito tempo me mostrar que a ecologia só faz sentido quando entendemos como os bichos vivem, quais as suas histórias naturais. Os resultados dessa tese mostram mais do que claramente que saber sobre as características da história de vida dos organismos é imprescindível para se entender processos e interações ecológicas, além de proporcionar um fértil terreno para a manipulação experimental.
Agradeço aos Profs. André V. L. Freitas, Fosca P. P. Leite e Fabiane Gallucci pela disponibilidade em avaliar minha tese previamente e pelas valiosas sugestões fornecidas.
Agradeço aos Profs. Marcel O. Tanaka, Guilherme H. Pereira Filho, José R. Trigo, Rafael S. Oliveira pela disponibilidade e interesse em compor a banca avaliadora da tese e pela importante contribuição que tenho certeza que fornecerão para a versão final.
Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Ecologia, em especial Prof. Gustavo Romero e Prof. Martín Pareja, por todo o conhecimento passado e possibilidades de aprendizado durante disciplinas e discussões extremamente úteis na minha formação.
À Prof. Amy Freestone, seus alunos e parceiros, em especial Mariana Bonfim, Diana Lopez e Carmen Schloeder, por terem me proporcionado um ótimo momento de aprendizado em um outro país e por terem aberto uma grande porta para uma parceria de pesquisa em um futuro breve.
À Dra. Taís Nazareth, por sempre estar disposta a ajudar com valiosas informações sobre toda a burocracia de prestação de contas e submissão de propostas para a FAPESP.
À Fundação de Apoio à Pesquisa do Estado de São Paulo-FAPESP por financiar meu estudo com a bolsa de Doutorado (processo #2012/18432-1).
Ao CEBIMar-USP por todo auxílio infraestrutura proporcionada, em especial aos técnicos Joseilto, Eduardo, Elso e Alex, sem os quais os dados deste trabalho não existiriam. Obrigado por sempre estarem dispostos e tornar as coletas possíveis e prazerosas.
À Pôla, Mogli, Bibi, Jaque, Monte, Sérginho, Sol, Amábile, Bis, Caju por tornarem as estadas em São Sebastião e no CEBIMar mais prazerosas.
Ao pessoal do Lab na UFABC, Grego, Dutra e Ká pelas ajudas em coletas, à Mari pela ajuda com a obtenção de organismos para os experimentos, e a todos de forma geral pelas valiosas discussões sobre ecologia, ciência, política e vida.
Aos amigos do LICOMAR por sempre me acolherem, me fazerem dar muita risada e por sempre me proporcionarem oportunidades de aprender ensinando.
Aos queridos irmãos que o mar me deu, Marília, Ana e Glauco, que há mais ou menos tempo, mais perto ou mais longe, sempre foram incríveis no companheirismo, na confiança, na troca. Obrigado por estarem na minha vida pessoal e profissional, por me conhecerem tão bem e por acreditarem em mim e me apoiarem sempre com carinho. Me espelho em vocês e levo cada um comigo sempre.
Aos irmãos da vida, Fih, Jota, Bruno, Geps, Nani, Cele, Zóio, Paula, Isa, Gui, Lary, Mari, Cris, Pri, Gatão, Thaís Diogo, Chris, Bigato, Pedro, Cláudio, Raquel. Que há muito tempo me aturam, choram e riem comigo. Obrigado por fazerem eu me sentir grande, capaz de amar, de ensinar, de compreender, de aceitar diferenças. Obrigado por toda a inspiração profissional e pessoal que vocês me passam.
À Naira, amiga, professora, de agora, de antes e de depois. Obrigado por todos os ensinamentos, sejam eles passados com profundidade ou com leveza, com risos ou com seriedade. Agradeço por me proporcionar a possibilidade de ver a vida diferente, de viver melhor, de entender e perceber melhor o mundo.
À minha querida família, sem a qual eu não seria metade do ser humano que sou hoje, pelo apoio fundamental para que eu me desenvolva como uma pessoa de caráter e de qualidade. Obrigado por me apoiarem, por acreditarem em mim, mesmo quando eu sequer sabia que caminho seguir.
‘Para se chegar onde quer que seja não é preciso dominar a força, mas a razão. É preciso transformar o medo em respeito e o respeito em confiança.’ Amyr Klink
RESUMO
Em comunidades sésseis geralmente há grande influência da colonização inicial nos passos seguintes da sucessão. Em sistemas abertos, potencialmente qualquer organismo pode colonizar e dar início à comunidade, havendo então uma loteria guiada por estocasticidade. Se a colonização logo que o substrato se torna disponível proporciona ao organismo alguma janela de vantagem perante espécies que colonizarem o substrato posteriormente, pode haver uma maximização dos efeitos dessa espécie na comunidade, ou seja, efeitos de prioridade. Esses efeitos podem ser facilitadores ou inibidores e vão afetar a estrutura da comunidade e consequentemente vários processos ecossistêmicos. Atualmente a ação antrópica vem provocando perdas de diversidade biológica em vários sistemas, principalmente costeiros. Isto pode alterar o cenário de início da colonização e ter impacto na estabilidade, resistência e resiliência da comunidade, inclusive no que diz respeito à introdução de espécies exóticas. Por meio de uma abordagem experimental com a manipulação de características do cenário inicial da colonização, testei os efeitos da identidade, diversidade taxonômica e diversidade funcional dos fundadores na diversidade e estruturação de comunidades incrustantes do sublitoral subtropical. No geral, as três manipulações mostraram que a identidade do fundador é o aspecto mais importante da colonização, afetando tanto a riqueza quanto a estrutura da comunidade ao longo da sucessão. Quando o fundador, ou o conjunto de fundadores, foi um grupo que persiste na comunidade, monopolizando espaço e sendo resistente à predação, a comunidade apresentou uma baixa riqueza e diversidade. Variações na diversidade dos fundadores não afetaram a ocorrência de espécies exóticas e tiveram pouco efeito na estrutura da comunidade, sendo observado apenas quando se variou a diversidade taxonômica mas não a funcional. Predadores foram importantes tanto para a estruturação da comunidade, diminuindo o número de espécies nativas e exóticas, em especial a abundância de ascídias, independentemente da diversidade dos fundadores. Entretanto, o efeito para a riqueza de espécies e ocorrência de exóticas foi modulado pela identidade do colonizador, sendo observado apenas para comunidades que foram iniciadas por briozoários. Concluo que a identidade do fundador é importante, afetando a diversidade da comunidade e sua estrutura, além de modular o efeito de outros processos como a predação.
ABSTRACT
Sessile communities generally show a great influence of founder on subsequent successional stages. In open systems, any colonizer can potentially found a community, as in a lottery guided by stochasticity. If the founder organism has an advantage window during the early colonization, its influence in the community can be maximized, representing a priority effect. These effects can inhibit or facilitate the occurrence of new organisms, affecting community structure e also ecosystems processes. In recent decades, anthropogenic action is leading to biodiversity loss in several systems, mainly in coastal areas, altering colonization scenarios with substantial impacts on community stability, resistance and resilience, even against the introduction of non-indigenous species. Using an experimental approach in which the characteristics of early colonizers were manipulated, I tested how the founders’ identity, taxonomic diversity and functional diversity affect the structure of subtidal sessile communities in a subtropical area. Overall, the three manipulations had shown that the founder identity is the most important component of colonization, affecting either richness or community structure along succession. When the founders were a persistent group in the community, monopolizing space and being resistant to predation, community diversity in later successional stages was low. Surprisingly, both initial taxonomic and functional diversity did not affect the occurrence of non-indigenous species and only taxonomic diversity had a little impact in the structure of the whole sessile community. Predators affected community structure, leading to a decrease of total and non-indigenous species, specially reducing the abundance of ascidians. However, predation effects were modulated by the taxonomic group of early colonizers, being evident only when founders were bryozoans. In conclusion, the founder identity matters, affecting community diversity and structure, and also modulating the effects of other processes as predation.
SUMÁRIO INTRODUÇÃO GERAL
OBJETIVOS
CAPÍTULO 1:Aidentidade do fundador: facilitação e inibição modulando o efeito de prioridade na estruturação da comunidade
RESUMO
INTRODUÇÃO
MÉTODOS
Área de Estudo
Desenho Experimental
Sobrevivência do fundador e atração de coespecíficos
Amostragem Análise dos dados
Efeito da identidade do fundador na estrutura da comunidade
Amostragem Análise dos dados RESULTADOS
Sobrevivência dos colonizadores iniciais Atração de coespecíficos
Efeito no desenvolvimento da comunidade
DISCUSSÃO
CAPÍTULO 2:A Riqueza dos fundadores: facilitação direta e indireta mediada por competição afetando a estrutura da comunidade
RESUMO
INTRODUÇÃO
MÉTODOS
Desenho Experimental Amostragem
Análise dos dados
Ocorrência de espécies exóticas
RESULTADOS
DISCUSSÃO
CAPÍTULO 3: A riqueza funcional dos fundadores: maior importância da identidade do que do grupo funcional na modulação dos efeitos de predadores na estruturação da comunidade
RESUMO
INTRODUÇÃO
MÉTODOS
Desenho Experimental Amostragem
Análise dos dados
Ocorrência de espécies exóticas
RESULTADOS DISCUSSÃO CONSIDERAÇÕES FINAIS MATERIAL SUPLEMENTAR REFERÊNCIAS ANEXO Pgs. 12 16 17 18 19 21 21 22 24 24 24 24 24 25 25 25 26 27 32 35 36 37 39 39 43 43 44 45 50 55 56 57 59 59 63 63 64 64 68 72 75 79 90
INTRODUÇÃO GERAL
O processo de sucessão pode ser definido como mudança na composição e estrutura de uma comunidade ao longo do tempo (Pickett 1976; Greene e Shoener 1982), sendo em muitos casos extremamente variável, complexo e contexto-dependente (Connell e Slatyer 1977; Paine e Levin 1981; Walker e Chapin 1987). Para entender essa variação, manipulações experimentais são fundamentais (Connell e Slatyer 1977; Paine 1977; Lubchenco e Menge 1978; Walker e Chapin 1987). Contudo este enfoque se tornou uma prática frequente somente nas últimas décadas (Breitburg 1985; Hirata 1987; Allisson 2004; Valdivia et al. 2005; Cifuentes et al. 2007; Cifuentes et al. 2010). Além disso, poucos trabalhos investigam a importância dos fatores e processos iniciais que podem determinar a sucessão e influenciar nas características de uma comunidade tardia (Fukami 2015). Ainda, estes trabalhos restringem a manipulação a um momento específico, ou a um local em particular (Cifuentes et al. 2007; Antoniadou et al. 2011). Uma nova abordagem manipulativa, onde as comunidades são construídas pelo pesquisador, pode ser um terreno fértil para entender como colonizadores iniciais e outras características-chave das comunidades, como sua diversidade, podem alterar as trajetórias e estados finais (Allisson 2004). Neste contexto, comunidades marinhas da zona sublitoral são excelentes modelos para esse tipo de abordagem, uma vez que os organismos são geralmente bem conhecidos e facilmente manipuláveis. Além disso, estas comunidades são muito dinâmicas, inclusive quando consideradas pequenas escalas espaciais e temporais, o que facilita o trabalho experimental e a obtenção de resultados relevantes em pequenos intervalos de tempo (Connell 1974; Sutherland e Karlson 1977; Greene e Schoener 1982; Vieira et al. 2016).
Em comunidades marinhas, as espécies iniciais podem pertencer aos mais diversos grupos taxonômicos e apresentarem as mais diversas características funcionais, sendo sua determinação regida por processos estocásticos de difícil previsão (Breitburg 1985). Contudo, dependendo da espécie que inicialmente coloniza o substrato e do seu potencial de monopolização de recursos (efeito de prioridade, ver Paine 1977), o caminho que a sucessão vai seguir pode variar drasticamente (Wainwright et al. 2012). Dependendo do conjunto de características, o residente inicial pode diminuir a quantidade de espaço, dificultando o recrutamento de outros organismos (Russ 1980; Kay e Keough 1981; Nandakumar 1996; Hart e Marshall 2009 e 2012). Por outro lado, pode promover espaço secundário ou um ambiente
modificado que favorece a chegada de novos recrutas de outros grupos (Russ 1980; Breitburg 1985; Jones et al. 1994; Walters e Wethey 1996; Claar et al. 2011).
Pensando no recrutamento como uma loteria (Greene e Schoener 1982), dependendo do organismo que chega primeiro e do seu potencial de crescimento, manutenção e atração de coespecíficos, a comunidade pode ter ou não sua estrutura e diversidade muito modificadas ao longo da sucessão (Greene et al. 1983). Jackson (1977) definiu uma clara ordem de substituição, começando com organismos solitários que vão sendo substituídos por espécies coloniais. Neste caso os processos inibitórios não são fortes e as comunidades convergem (Cifuentes et al. 2010; Antoniadou et al. 2011), principalmente se ao longo da sucessão interações fortes como competição e predação atuarem (Paine e Levin 1981; Russ 1980; Morin 1984 e 1995). Entretanto, trabalhos como os de Greene et al. (1983) e Hirata (1987) mostram que organismos solitários ou com baixa habilidade competitiva podem dominar em alguns casos, mantendo a diversidade da comunidade baixa por longos períodos (Mook 1981). Esta situação geralmente acontece quando ocorrem processos de inibição de chegada e ocorrência de outros organismos (Connell e Slatyer 1977) e baixo efeito de predadores nesses residentes iniciais (Mook 1981).
Além do nível populacional, estudos com foco no conjunto inicial de espécies podem ser particularmente interessantes e necessários (Cardinale et al. 2006; Griffin et al. 2009), uma vez que é comum existir uma relação entre a diversidade dos momentos iniciais e a diversidade da comunidade adulta (Osman 1977; Menge e Sutherland 1987). Entretanto, a variabilidade dos efeitos observados para riqueza de espécies (Hooper et al. 2005) mostra que esse parâmetro pode não ser uma boa abordagem para investigar o efeito da composição inicial na sucessão e estrutura da comunidade. Simplesmente, diferenças de riqueza específica não traduzem todas as modificações causadas pela identidade dos fundadores na comunidade e ecossistema, visto que em alguns casos existe muita redundância funcional entre as espécies e em outros não (Griffin et al. 2009; Guillemot et al. 2011). Portanto, o foco em como essas espécies são funcionalmente diferentes pode responder melhor a algumas questões e esclarecer fatores e processos importantes para a organização da comunidade a longo prazo (Sutherland 1978; Valdivia et al. 2008). A diversidade funcional pode afetar processos muito diferentes, desde a sucessão de comunidades (Fergione et al. 2003; Lohbeck et al. 2012) até a produtividade primária (Griffin et al. 2009). De maneira geral, a diversidade de funções em um determinado sistema é positivamente relacionada à estabilidade, resistência e resiliência
das comunidades face a distúrbios abióticos ou bióticos (Cardinale et al. 2000; Loreau et al. 2001; Stachowicz et al. 2007 e 2008).
Recentemente, se reconheceu que não apenas atributos da espécie exóticoa mas também características das comunidades invadidas, são fundamentais para determinar o sucesso de invasão. Baseado nisto, os atributos da comunidade que as tornam susceptíveis à entrada de espécies exóticas têm sido investigados (Stachowicz et al. 1999, 2002, 2007 e 2008; Fergione et al. 2003). Quanto mais redundantes funcionalmente forem as espécies de uma comunidade e menor o número de grupos funcionais, maiores as chances da espécie exóticoa demandar recursos distintos das espécies nativas, evitando competição e facilitando sua entrada e permanência. Já comunidades muito diversas específica e funcionalmente acabam possuindo espécies representantes de todas as possibilidades de uso de recursos, o que aumenta as chances da espécie exóticoa ter seu nicho já ocupado naquela comunidade por uma ou várias espécies nativa, com a qual terá que competir, o que dificultará a sua entrada (Shea e Chesson 2000; Fergione et al. 2003; Hart e Marshall 2012). Sendo assim, é comum haver uma relação negativa entre diversidade e suscetibilidade à invasão da comunidade (Stachowicz et al. 1999 e 2002; Fergione et al. 2003). Entretanto, alguns trabalhos demonstram que quando processos “bottom-up” são os principais reguladores da diversidade, a relação entre diversidade e susceptibilidade à invasão pode ser positiva, uma vez que locais mais produtivos normalmente suportam uma maior riqueza, mas também apresentam uma maior probabilidade de conter recursos pouco explorados (Stachowicz et al. 2007).
Sendo a sucessão um processo tão variável, dificultando a definição de padrões, fica clara a necessidade de novos trabalhos, principalmente estudos que envolvam a manipulação experimental isolando os processos responsáveis pela estruturação das comunidades. Há alguns anos tenho desenvolvido estudos no Canal de São Sebastião, principalmente em Ilhabela, investigando efeitos de interações como predação e competição na estruturação de comunidades (Vieira et al. 2012, 2016), além da influência de distúrbios e alterações ambientais na trajetória da sucessão dessas comunidades (Vieira et al. em prep.). Dentre os locais examinados, o Yacht Club de Ilhabela mostrou-se um local apropriado para a realização de estudos experimentais, tanto por apresentar uma comunidade diversa como por permitir diferentes abordagens manipulativas. Para entender melhor os padrões de sucessão observados nesse sistema, desenvolvi experimentos alterando os cenários iniciais da colonização de comunidades incrustantes. Desta maneira, foi possível testar hipóteses com relação ao desenvolvimento das comunidades, levando em conta a diversidade taxonômica e
funcional de espécies tropicais, assim como o amplo leque de possíveis interações, o que eleva o grau de incerteza sobre os caminhos e padrões que eventualmente sejam alcançados pelas comunidades. Além disso, já foram registradas várias espécies exóticas no local de estudo, o que possibilitou investigar como essas comunidades iniciais, e as possíveis interações biológicas, se relacionam com a suscetibilidade da comunidade à entrada e permanência de espécies não nativas.
OBJETIVOS
Esta tese de doutorado teve como objetivo investigar como diferentes cenários da colonização inicial do substrato disponível podem afetar o desenvolvimento e estruturação de comunidades marinhas incrustantes do sublitoral subtropical. A tese está dividida em três capítulos, cada um com objetivos específicos.
CAPÍTULO I. Investigar como a identidade e o tamanho de espécies tipicamente fundadoras, mas funcionalmente diferentes, afetam o desenvolvimento e estruturação das comunidades incrustantes.
CAPÍTULO II. Investigar como a riqueza de espécies fundadoras afeta o
desenvolvimento e estruturação das comunidades incrustantes, além da suscetibilidade a ocorrência de espécies exóticas.
CAPÍTULO III. Investigar como a riqueza funcional das espécies fundadoras afeta o desenvolvimento e estruturação das comunidades incrustantes na presença e ausência de predadores, além de como esses dois fatores afetam a ocorrência de espécies exóticas
CAPÍTULO I
A IDENTIDADE DO FUNDADOR: FACILITAÇÃO E INIBIÇÃO MODULANDO O EFEITO DE PRIORIDADE NA ESTRUTURAÇÃO DA COMUNIDADE
RESUMO
Comunidades sésseis podem apresentar uma ordem definida de substituição de organismos ao longo da sucessão, entretanto, em alguns sistemas abertos, a estocasticidade é frequente e potencialmente qualquer organismo que tenha propágulos no meio e encontre espaço livre, pode acabar fundando uma comunidade. Caso esse fundador tenha alguma vantagem em colonizar o substrato antes de outras espécies (efeitos de prioridade), ele pode influenciar marcadamente o restante da sucessão, facilitando ou inibindo a chegada de novos organismos. Bons competidores com habilidade para monopolizar o substrato disponível tendem a inibir o recrutamento de outras espécies, enquanto que organismos que não monopolizem espaço, mas apresentam uma estrutura tridimensional podem facilitar o recrutamento de outras espécies funcionando como substrato secundário, ou simplesmente modificando as condições do substrato primário. Esses efeitos inibitórios e facilitadores podem inclusive resultar em repulsão e atração de coespecíficos, respectivamente, minimizando ou maximizando assim o efeito de prioridade da espécie fundadora. Manipulando o momento de entrada das espécies no início do processo de sucessão, testamos os efeitos da identidade de três diferentes espécies de colonizadores iniciais sobre a riqueza e estrutura da comunidade. A ascídia colonial Botrylloides nigrum apresentou baixa sobrevivência nos estágios iniciais e neutralidade quanto à atração de coespecíficos, levando as comunidades a valores de riqueza normalmente observados em comunidades naturais. O briozoário arborescente Bugula neritina apresentou alta sobrevivência, pelo menos no primeiro mês, e grande atração de coespecíficos, mas também resultou em comunidades diversas como as naturais, mesmo podendo atuar como facilitadora do recrutamento de outras espécies. Já o briozoário incrustante Schizoporella errata teve uma alta sobrevivência e, mesmo repelindo coespecíficos, acabou tendo uma forte influência inibitória sobre outras espécies, monopolizando o espaço e levando a uma queda na riqueza de espécies e diversidade. Além das características inibitórias e facilitadoras dos potenciais fundadores, discutimos que a permanência na comunidade é uma característica importante (monopolização de espaço, alta habilidade competitiva e resistência à predação) no que diz respeito à influência que o fundador terá no desenvolvimento e estruturação da comunidade ao longo da sucessão.
INTRODUÇÃO
Comunidades sésseis geralmente apresentam uma sucessão que depende dos fundadores (Berlow 1997). Quando existe uma certa ordem de substituição dos organismos ao longo da sucessão, é comum se observar padrões convergentes e repetidos na escala temporal e espacial (Jackson 1977). Entretanto, em sistemas abertos, efeitos estocásticos são frequentes e isto pode levar a um cenário em que potencialmente vários organismos diferentes presentes no meio podem recrutar e dar início à comunidade (Breitburg 1985), ocorrendo um processo de “loteria” na colonização (Greene e Schoener 1982). Dessa forma, a sucessão pode gerar comunidades com estrutura variável a longo prazo, dependo de quem foi o colonizador inicial (Connell e Slatyer 1977; Paine e Levin 1981; Antoniadou et al. 2011; Wainwright et al. 2012). Colonizar primeiro então pode garantir a esse organismo um efeito de prioridade na comunidade, ou seja, a sua presença nos estágios iniciais de desenvolvimento da comunidade vai afetar as condições da mesma para a chegada de outros organismos (Paine 1977; Breitburg 1985; Fukami 2015).
Dependendo das características de história de vida do fundador, podem ocorrer processos inibidores ou facilitadores, que afetam diretamente a chegada de outras espécies ou coespecíficos e com isso o fundador pode alterar o desenvolvimento e estruturação da comunidade ao longo da sucessão (Connel e Slatyer 1977; Johnson 2015). Sendo assim, os efeitos de prioridade estão diretamente ligados à coexistência de espécies e à manutenção de diversidade (Chesson 2000, Adler et al. 2007, Vellend 2010). Efeitos de prioridade inibitórios atuam, por exemplo, por meio de preenchimento de nicho. Neste caso, o fundador monopolizará algum recurso necessário para a ocorrência da maioria das espécies da comunidade diminuindo a diversidade de espécies (Fukami 2015). Geralmente fundadores que inibem a chegada de outras espécies em comunidades sésseis são bons competidores, capazes de monopolizar rápida e eficientemente o recurso (Jackson 1977; Walters e Wethey 1996), ou bloquear a chegada de outros organismos por sua estrutura (Stoecker 1980; Breitburg 1985) ou alelopatia (Krug 2006). Por outro lado, efeitos de prioridade facilitadores ocorrem por modificação de nichos, ou seja, o fundador promove modificações no habitat que facilitam a chegada e/ou permanência de outros organismos (Fukami 2015). Espécies que não monopolizam espaço e que provêm estruturas tridimensionais podem dispor substrato e gerar turbulência em pequena escala que favoreçam o recrutamento de outros organismos (Russ
1980; Koehl 1982, 1984; Jones et al. 1994), atuando assim como facilitadoras, e contribuindo para o aumento de diversidade e a coexistência entre as espécies.
A atração de coespecíficos pode maximizar ou modificar a influência do colonizador inicial na sucessão (Durante 1991; Chesson 2000; Pacheco et al. 2010). Esse mecanismo é mediado geralmente por substâncias químicas e garante aos novos recrutas uma chance maior de encontrar um habitat favorável ao desenvolvimento (Minchinton 1997), além de maximizar o rendimento reprodutivo (Schmidt 1982; Kent et al 2003). Em contrapartida, recrutar próximo a um coespecífico aumenta as chances de competição intraespecífica (Hart e Marshall 2009, Durante, 1991). Pensando em mecanismos de regulação populacional, que são dependentes de densidade, pode se esperar um padrão oposto em relação à atração ou não de coespecíficos. Populações de organismos que são bons competidores tendem a ser regulados por processos dependentes de densidade. Por vezes, altas densidades podem levar a população a taxas insustentáveis de competição intraespecífica (Chisholm e Muller-Landau 2011). Desta forma, para um bom competidor, pode ser mais vantajoso evitar seus coespecíficos (Hart e Marshall 2009), uma vez que as chances de ganhar uma interação competitiva e sobreviver seriam maiores ao encontrar indivíduos de outras espécies. Já espécies com baixa habilidade competitiva, poderiam se beneficiar do recrutamento próximo a coespecíficos, evitando assim interações negativas com outras espécies (Hart e Marshall, 2009). Desta forma, para maus competidores existiria uma relação positiva dependente de densidade enquanto seja garantida uma menor chance da chegada de outras espécies. O balanço dessa dinâmica pode mudar a influência que uma espécie tem no desenvolvimento da comunidade. Uma dependência negativa de densidade pode então levar fundadores com boa habilidade competitiva a terem menor influência na comunidade, enquanto uma dependência positiva de densidade pode fazer com que fundadores que não são bons competidores possam acabar dominando mais espaço, aumentando assim sua influência na comunidade através da atração de coespecíficos.
Comunidades sésseis marinhas do sublitoral são ótimos sistemas para se testar questões relacionadas a efeitos de prioridade, uma vez que são sistemas estocásticos comumente guiados por “loteria”, e a sucessão é rápida e com organismos conhecidos e fáceis de manipular (Greene e Schoener 1982). Sendo assim, testei como três espécies fundadoras com características funcionais claramente distintas afetam o desenvolvimento e estruturação de comunidades incrustantes do sublitoral. Para isso utilizei uma abordagem manipulativa, construindo comunidades experimentais nas quais o efeito de prioridade foi garantido para as espécies selecionadas, uma vez que esses organismos já eram recrutas com algumas semanas
de desenvolvimento pós-assentamento (Urban e De Meester 2009). Espera-se que comunidades iniciadas com fundadores monopolizadores de espaço atinjam valores de diversidade inferiores ao longo da sucessão, comparado a comunidades iniciadas com espécies não monopolizadoras espaço. Além disso, testei se esses diferentes fundadores atraem ou repelem propágulos de coespecíficos para discutir o papel dessa mediação química.
MÉTODOS
Área de Estudo
Este experimento foi conduzido de Abril a Setembro de 2013 no Yacht Club Ilhabela (YCI) (23º46’/45º21’W), localizado no Canal de São Sebastião, Sudeste do Brasil (Fig. 1). Este local é uma marina recreativa com uma comunidade diversa de organismos incrustantes crescendo nas laterais dos blocos flutuantes. Trabalhos prévios mostraram que a comunidade séssil é composta majoritariamente por ascídias coloniais e briozoários incrustantes e arborescentes, além de esponjas, cracas, bivalves, poliquetas e hidrozoários em menor abundância. Além da comunidade diversa, o recrutamento é intenso nessa área (Oricchio et al. 2016a,b; Vieira et al. 2016), o que faz o YCI um ótimo local para experimentação.
Figura 1. Yacht Club Ilhabela (23º46’/45º21’W), local do estudo localizado no Canal de São Sebastião,
Desenho Experimental
Como fundadores, selecionei três espécies que são comuns em fases iniciais de sucessão e com diferenças funcionais claras para o teste de identidade e tamanho: a ascídia colonial Botrylloides nigrum, o briozoário arborescente Bugula neritina e o briozoário incrustante Schizoporella errata (Tab. 2 – Material Suplementar, Fig. 2). Tanto a ascídia colonial como o briozoário incrustante são bons dominadores de espaço (Kay e Keough 1981; Nandakumar 1996; Vieira et al. 2012, 2016), embora a ascídia colonial seja menos resistente à predação (Osman e Whitlatch 2004, Vieira et al. 2012, 2016; Oricchio et al. 2016a) em relação ao briozoário incrustante (Lidgard 2008). Já o briozoário arborescente é um fundador que não monopoliza espaço (Walters and Wethey 1996) e pode potencialmente facilitar o estabelecimento de outros organismos devido à estrtura tridimensional que garante substrato secundário e proteção contra predadores (Russ 1980; Breitburg 1985). Como o tamanho pode garantir vantagem ao fundador e aumentar as chances de efeitos de prioridade acontecerem, foram usados organismos classificados como pequenos – menor chance de prioridade – (10 a 15 dias de desenvolvimento, com diâmetro de aproximadamente 0,5-1,0 cm para a ascídia colonial e o briozoário incrustante e 2 a 3 bifurcações para o briozoário arborescente) e grandes – maior chance de prioridade – (25 a 30 dias de desenvolvimento, com diâmetro de aproximadamente 1,5-2,0 cm para a ascídia colonial e o briozoário incrustante e 5 a 7 bifurcações para o briozoário arborescente).
Figura 2. Espécies utilizadas neste experimento. A) Ascídia colonial Botrylloides nigrum, B) Briozoário
arborescente Bugula neritina e C) Briozoário incrustante Schizoporella errata.
As colônias usadas neste estudo vieram de estoques previamente obtidos e mantidos em campo. Estas colônias se desenvolveram em placas de PVC cobertas por folhas de acetato lixadas, de modo a prover rugosidade ao substrato e facilitar o assentamento das larvas, colocadas em campo em tempos diferentes para garantir a obtenção de organismos nas duas classes de tamanho necessárias. Os organismos das espécies e tamanhos de interesse foram
então recortados das folhas de acetato e colados nas placas experimentais com cola de secagem rápida, tipo Superbonder® (Hart e Marshall 2009). Esse procedimento não levou mais do que 2 min de forma a não danificar os organismos.
As placas experimentais de PVC (15 x 20 x 0,2 cm) foram também, lixadas facilitando a adesão das colônias transplantadas e a fixação dos novos recrutas. Cada placa recebeu quatro colônias da mesma espécie e tamanho, posicionadas de forma equidistante uma da outra (Fig. 3A), resultando em seis tratamentos (3 espécies x 2 tamanhos), com seis réplicas independentes para cada uma das combinações desses fatores ao longo dos três eventos de amostragem (108 placas no total, 36 para cada evento). Todas as placas foram fixadas horizontalmente a 1,5 m de profundidade nas estruturas dos blocos flutuantes da área acima descrita, com a face de interesse voltada para baixo, mantendo-se aproximadamente 2 m de distância entre cada uma (Fig. 3B).
Devido a algumas perdas, as análises foram feitas com quatro réplicas de cada tratamento (72 placas no total, 24 para cada um dos três eventos de amostragem), obtendo-se assim um desenho balanceado, conforme recomendado (e.g. Underwood 1997).
Figura 3. A) disposição dos fundadores nas placas das comunidades experimentais e B) forma de distribuição
Sobrevivência do fundador e atração de coespecíficos
Amostragem
No primeiro evento de amostragem, após um mês do início do experimento, as placas foram retiradas do campo e levadas ao laboratório em caixas térmicas com água. Para cada placa foi registrado o número de colônias sobreviventes dentre as quatro iniciais. Além disso, na área central de 13 x 13 cm, foram registradas quantas novas colônias das três espécies recrutaram em placas com e sem colônias inicias coespecíficos.
Análise dos dados
Os dados brutos de sobrevivência foram transformados (arcsenx) para cumprir os critérios de homocedasticidade e normalidade (Underwood 1997) e analisados por meio de uma ANOVA fatorial, levando-se em conta os fatores ‘espécie do colonizador inicial’ (fator fixo, 3 níveis: Botrylloides nigrum, Schizoporella errata e Bugula neritina) e ‘tamanho do colonizador’ (fator fixo, 2 níveis: pequeno e grande).
O número de novas colônias coespecíficas após o primeiro mês de experimento foi comparado separadamente para cada espécie por meio do mesmo modelo ANOVA mencionado acima.
Nos casos em que houve efeito para algum fator, as comparações par a par foram feitas por meio de um teste Tukey.
Efeito da identidade do fundador na estrutura da comunidade
Amostragem
Ao longo da sucessão, após um, três e cinco meses de desenvolvimento, as placas foram retiradas do campo e transportadas para o laboratório, onde foram acondicionadas em uma caixa térmica com água do mar para que os organismos incrustados continuassem intactos até a triagem. As placas tiveram então seus táxons registrados e foram fotografadas para posterior quantificação da área de cobertura de cada táxon, usada como estimativa de abundância relativa (Vieira et al. 2012). Na quantificação de cobertura foi utilizada apenas a área central de 13 x 13 cm de cada placa, para evitar o efeito das bordas e pelo fato de ter sido
nos vértices desse quadrado central que as colônias foram coladas na montagem do experimento.
Análise dos dados
A riqueza de táxons foi comparada entre os diferentes tratamentos e ao longo do tempo através de uma ANOVA. Os fatores foram ‘espécie do colonizador inicial’ (fator fixo, 3 níveis: Botrylloides nigrum, Schizoporella errata e Bugula neritina), ‘tamanho do colonizador’ (fator fixo, 2 níveis: pequeno e grande), e ‘tempo’ (fator fixo, 3 níveis: 1, 3 e 5 meses). Nos casos em que houve efeito para algum fator, ou interação de fatores, as comparações par a par foram feitas através de um teste de Tukey.
A estrutura da comunidade, com base na cobertura dos organismos, foi comparada entre os tratamentos e ao longo dos meses através de análises multivariadas. As diferenças entre tratamentos ao longo do tempo foram testadas através de uma PERMANOVA (Anderson 2001) utilizando-se o mesmo modelo proposto para riqueza. Os dados utilizados na PERMANOVA foram transformados (arcsenx) e os táxons que apareceram em apenas uma amostra foram retirados, pois não acrescentam resolução ao teste (Clarke 1993). Comparações par a par foram conduzidas quando necessário. Por último, foi realizado o teste SIMPER para saber quais táxons contribuíram mais para a separação dos grupos (Clarke 1993).
RESULTADOS
Sobrevivência dos colonizadores iniciais
A sobrevivência entre as três espécies estudadas foi maior em Schizoporella errata (~90%) e Bugula neritina (~70%) em relação à Botrylloides nigrum (~25%), independente do tamanho do colonizador inicial (Tab. 1, Fig. 4).
Tabela 1. Resultado da ANOVA de dois fatores comparando a proporção e colônias grandes e pequenas de Botrylloides nigrum, Bugula neritina e Schizoporella errata sobreviventes após o primeiro mês de
experimentação. Fonte de Variação GL QM F p Espécie 2 2,15 18,78 < 0,001 Tamanho 1 0,05 0,40 0,535 Espécie x Tamanho 2 0,02 0,18 0,841 Erro 18 0,11
Figura 4. Proporção média (±EP) de colônias grandes e pequenas de Botrylloides nigrum, Bugula neritina e Schizoporella sp. sobreviventes após um mês de experimentação. Letras iguais significa ausência de diferença
estatística entre espécies (p > 0,05).
Atração de coespecíficos
Cada espécie de colonizador inicial apresentou um padrão diferente em relação à atração de novas colônias coespecíficas. Botrylloides nigrum foi indiferente, apresentando o mesmo número de novas colônias independente da espécie de colonizador inicial. Bugula neritina apresentou um maior número de novas colônias em placas em que o colonizador inicial era um coespecífico, compatível com um processo de “atração”. Por outro lado, Schizoporella errata apresentou um menor número de novas colônias em placas onde o colonizador inicial era um coespecífico, sugerindo um processo de “inibição”. Para as três espécies o padrão observado foi independente do tamanho do colonizador inicial (Tab. 2, Fig. 5).
Tabela 2. ANOVA para cada uma das espécies comparando o número de novas colônias em relação ao tamanho
(grande e pequeno) e à espécie de colonizador inicial (Botrylloides nigrum, Bugula neritina e Schizoporella sp.).
Fonte de Variação GL QM F p
Botrylloides nigrum Espécie 2 0,38 0,18 0,835
Tamanho 1 0,17 0,08 0,779
Espécie x Tamanho 2 0,29 0,14 0,869
Erro 18 2,06
Bugula neritina Espécie 2 343,50 8,36 0,003
Tamanho 1 165,38 4,08 0,060 Espécie x Tamanho 2 100,50 2,45 0,115 Erro 18 41,07 Schizoporella sp. Espécie 2 132,13 5,42 0,014 Tamanho 1 24,00 0,99 0,334 Espécie x Tamanho 2 13,63 0,56 0,581 Erro 18 24,36
Figura 5. Número médio (±EP) de novas colônias após um mês de experimentação para Botrylloides nigrum, Bugula neritina e Schizoporella errata em placas com colonizadores iniciais coespecíficos e não coespecíficos. Para cada espécie, letras iguais
entre grupos se referem à ausência de diferença estatística (p > 0,05).
Efeito no desenvolvimento da comunidade
A identidade do colonizador afetou a riqueza de espécies ao longo da sucessão (Tab. 3, Fig. 6). Placas em que o colonizador inicial era Botrylloides nigrum ou Bugula neritina suportaram uma comunidade com aproximadamente 10 espécies (Tukey; p = 0,904) ao longo de todo o estudo. Já placas que tiveram Schizoporella errata como colonizador inicial,
resultaram em uma comunidade menos rica (composta em média por 7 espécies), tanto em relação a placas iniciadas com Botrylloides nigrum (Tukey; p < 0,001) quanto àquelas iniciadas com Bugula neritina (Tukey; p <0,001). Ao longo do tempo, o número de espécies, de forma geral, foi diferente apenas entre o terceiro e o quinto mês ao longo do experimento (Tukey; p = 0,010) (Tab. 3, Fig. 6).
Tabela 3. Resultado da ANOVA multifatorial comparando o número de espécies ao longo do tempo (1, 3 e 5
meses) para placas que inicialmente tiveram como colonizadores colônias grandes e pequenas das espécies
Botrylloides nigrum, Bugula neritina e Shcizoporella errata.
Fonte de Variação GL QM F p Espécie 2 118,22 16,30 < 0,001 Tamanho 1 1,68 0,23 0,632 Tempo 2 34,85 4,80 0,012 Espécie x Tamanho 2 3,72 0,51 0,602 Tamanho x Tempo 2 15,10 2,08 0,135 Espécie x Tempo 4 14,95 2,06 0,099
Espécie x Tempo x Tamanho 4 4,83 0,67 0,619
Erro 54 7,26
Figura 6. Riqueza média de espécies (±EP) após 1, 3 e 5 meses de experimentação para placas com diferentes
colonizadores iniciais: Botrylloides nigrum (losangos brancos), Bugula neritina (círculos cinzas) e
Schizoporella errata (triângulos pretos).
Ao longo do tempo houve variação nas diferenças entre comunidades com diferentes colonizadores iniciais, quanto à área de cobertura dos táxons (Tab. 4). Após o primeiro mês todos os tratamentos apresentaram diferenças em relação à abundância relativa dos táxons
0 2 4 6 8 10 12 14 1 3 5 Ri q u ez a d e espéci es Tempo (meses) BOT BUG SCH
presentes (B. nigrum x B. neritina, p = 0,010; B. nigrum x S. errata, p = 0,002; B. neritina x S. errata, p =0,001). Placas que iniciaram com Botrylloides nigrum apresentaram uma maior abundância de ascídias em relação às demais; placas que tinham Bugula neritina como colonizador inicial apresentaram uma maior abundância de briozoários arborescentes; já placas que iniciaram com Schizoporella errata foram dominadas no geral por briozoários incrustantes (Fig. 7). Isso reflete a influência dos colonizadores iniciais, que foram as espécies mais importantes para essas diferenças entre os tratamentos (Tab. 5).
Após 3 meses ocorreu alguma convergência, sendo que as diferenças se limitaram a comunidades que começaram com Botrylloides nigrum em relação a comunidades que iniciaram com Schizoporella errata (B. nigrum x B. neritina, p = 0,518; B. nigrum x S. errata, p = 0,038; B. neritina x S. errata, p =0,176). Essa semelhança se dá pela dominância basicamente de briozoários incrustantes em todos os tratamentos. As diferenças entre placas iniciadas com Botrylloides nigrum e Schizoporella errata é devida a algumas espécies de briozoários arborescentes (Tab. 5), mais abundantes nas placas de Botrylloides nigrum (Fig. 7).
Após 5 meses as comunidades voltam a divergir, havendo diferença das comunidades iniciadas com Schizoporella errata em relação àquelas iniciadas pelos outros dois colonizadores, as quais foram semelhantes entre si (B. nigrum x B. neritina, p = 0,170; B. nigrum x Schizoporella errata, p = 0,001; B. neritina x Schizoporella errata, p =0,004). Nos dois casos as diferenças se devem basicamente ao fato de placas iniciadas com Schizoporella errata terem apresentado uma maior dominância de briozoários incrustantes (Tab. 5; Fig. 7), grupo em que Schizoporella errata se insere.
Tabela 4. Resultado da PERMANOVA comparando a estrutura das comunidades ao longo do tempo (1, 3 e 5
meses) para placas que inicialmente tiveram como colonizadores colônias grandes e pequenas das espécies
Botrylloides nigrum, Bugula neritina e Schizoporella errata.
Fonte de Variação GL QM Pseudo-F p
Espécie 2 6942 6,27 0,001 Tamanho 1 660 0,60 0,752 Tempo 2 16533 14,93 0,001 Espécie x Tamanho 2 792 0,72 0,739 Tamanho x Tempo 2 1229 1,11 0,351 Espécie x Tempo 4 2884 2,61 0,001
Espécie x Tempo x Tamanho 4 1365 1,23 0,202
Figura 7. Área de cobertura média dos principais grandes grupos da comunidade (ascídias, briozoários arborescentes, briozoários incrustantes, hidrozoários, alga filamentosa,
poliquetas, esponjas e outros – bivalves e cracas) para cada um dos tratamentos iniciados com Botrylloides nigrum, Bugula neritina e Schizoporella errata após 1, 3 e 5 meses de experimentação.
Tabela 5. Contribuição relativa (%) obtidas pelo SIMPER dos três táxons mais importantes para estabelecer as diferenças par a par de placas iniciadas com o colonizador
inicial Botrylloides nigrum (BOT), Bugula neritina (BUG) ou Schizporella errata (SCH), após 1, 3 e 5 meses de experimentação. À frente de cada táxon, entre parênteses, está o grande grupo ao qual o táxon pertence: AS – Ascídias, AG – Algas, BA – Briozoários Arborescentes, BI – Briozoários Incrustantes, E – Esponjas, H – Hidrozoários, P – Poliquetas; e o tratamento de colonizador inicial em que foi mais abundante. Não foram efetuadas análises SIMPER quando as diferenças entre pares de tratamentos não foram significativas na PERMANOVA, conforme indicado por ‘-’ na tabela.
Tempo BOT x BUG (%) BOT x SCH (%) BUG x SCH (%) 1 mês
Bugula neritina (BA, BUG) 26,7 Schizoporella errata (BI, SCH) 23,1 Bugula neritina (BA, BUG) 22,7
Botrylloides nigrum (AS, BOT) 9,9 Alga Filamentosa (AL, SCH) 11,0 Schizoporella errata (BI, SCH) 21,9
Obelia dicothoma (H, BOT) 8,2 Botrylloides nigrum (AS, BOT) 10,5 Alga Filamentosa (AL, SCH) 9,2
3 meses
- - Bugula neritina (BA, SCH) 20,4 - -
- - Crisia sp. (BA, BOT) 19,2 - -
- - Schizoporella errata (BI, SCH) 16,1 - -
5 meses
- - Schizoporella errata (BI, SCH) 17,5 Schizoporella errata (BI, SCH) 13,6 - - Crisia sp. (BA, BOT) 12,4 Bugula neritina (BA, SCH) 10,3 - - Electra tenella (BI, BOT) 9,9 Mycale americana (E, BUG) 9,3
DISCUSSÃO
Das espécies testadas como colonizador inicial neste experimento, o briozoário incrustante Schizoporella errata foi a espécie que mais afetou a estruturação e desenvolvimento da comunidade séssil, levando a uma diminuição na riqueza. Por outro lado, comunidades iniciadas com a ascídia colonial Botrylloides nigrum e o briozoário arborescente Bugula neritina apresentaram uma riqueza de espécies maior ao longo do experimento (entre 10 e 12 espécies em média), com valores típicos já observados para comunidades não manipuladas em outros trabalhos na área (Vieira et al. 2012, 2016). Esses efeitos diferenciais estão provavelmente ligados à dominação de espaço, permanência na comunidade e processos dependentes de densidade. Enquanto Botrylloides nigrum é neutro, Bugula neritina e Schizoporella errata apresentam efeitos opostos em relação ao assentamento de novos recrutas, havendo grande atração de coespecíficos para Bugula neritina e repulsão de coespecíficos para Schizoporella errata. Esses processos populacionais estão intimamente relacionados à capacidade competitiva das espécies (Hart e Marshall 2009), e os resultados obtidos neste estudo sugerem efeitos também na escala de organização da comunidade.
Botrylloides nigrum foi a espécie que apresentou a menor taxa de sobrevivência após um mês de experimentação, além de não apresentar atração de novos recrutas coespecíficos. Essa fraca “presença” de Botrylloides nigrum desde o início do desenvolvimento da comunidade propicia a disponibilidade de espaço por um período mais longo, permitindo que outros organismos consigam se estabelecer e se manter na comunidade (Russ 1980; Osman e Whitlatch 2004), levando a mesma a valores naturalmente observados de riqueza (Vieira et al. 2012, 2016). Esse resultado é interessante uma vez que Botrylloides nigrum é uma ascídia colonial, tipicamente caracterizada como uma espécie que monopoliza espaço (Kay e Keough 1981; Nandakumar 1996; Dias et al. 2008). Apesar de ser uma espécie comumente encontrada em comunidades incrustantes da região, raramente é vista na forma de grandes colônias cobrindo uma área considerável (obs. pessoal), o que pode ser explicado pela baixa taxa de sobrevivência encontrada neste trabalho. Mesmo sendo uma ascídia e, portanto, uma espécie a priori com boa capacidade para competir com outras espécies (Kay e Keough 1981; Nandakumar 1996), a efemeridade da colônia pode influenciar a estruturação da comunidade pela liberação ocasional de espaço.
Mesmo tendo sido observados resultados similares aos de Botrylloides nigrum na estruturação da comunidade, Bugula neritina apresentou uma taxa maior de sobrevivência e uma maior atração de recrutas coespecíficos. Keough (1984) encontrou larvas de B. neritina recrutando apenas próximas a outros recém-recrutas, entretanto neste trabalho observamos o recrutamento de B. neritina acontecendo próximo a adultos coespecíficos. Por não ser um bom competidor e dominador de espaço (Walters e Wethey 1996), o recrutamento próximo a coespecíficos pode ser vantajoso, uma vez que a competição intraespecífica pode ter menor influência na aptidão do que o assentamento ao acaso, no qual os recrutas tem uma chance maior de serem excluídos por espécies monopolizadoras de espaço em interações interespecíficas (Hart e Marshall 2009). Além disso, o agregamento pode resultar em uma maior proteção contra predadores, possibilitando às jovens colônias crescer e escapar em tamanho (Keough 1984). Dessa forma, esperava-se que B. neritina se mantivesse por mais tempo na comunidade, influenciando a sua estruturação, e que ocupasse grande parte do espaço por atrair um alto número de coespecíficos. Entretanto, mesmo sobrevivendo mais após um mês, Bugula neritina não permanece na comunidade, havendo decréscimo da sua cobertura acompanhado do aumento da área ocupada por briozoários incrustantes. Isso pode estar relacionado com a arquitetura arborescente das colônias, o que não leva a uma ocupação bidimensional do espaço mesmo em altas densidades (Walters e Wethey 1996), havendo ainda bastante espaço primário para ser colonizado por recrutas de outras espécies. Além disso, é comum encontrar pequenos indivíduos e colônias de organismos incrustantes crescendo sobre Bugula neritina (obs. pess.), o que poderia levar a um processo de facilitação por essa espécie (Russ 1980; Breitburg 1985). A chegada de novos organismos facilitados por Bugula neritina levaria a uma diminuição da taxa de recrutamento de coespecíficos devido à diminuição de espaço disponível. Dessa forma, podemos resumir o cenário em uma alta atração de coespecíficos, que também aumentará a facilitação para outros organismos, diminuindo a presença de Bugula neritina e levando a comunidade a condições padrão de riqueza específica, similar ao observado em placas iniciadas por Botrylloides nigrum.
Ao contrário de Botrylloides nigrum e Bugula neritina, Schizoporella errata teve influências mais fortes na estruturação e desenvolvimento da comunidade, levando a uma diminuição da riqueza de espécies e a uma estrutura diferenciada das comunidades após 5 meses. Esses resultados se devem basicamente pela rápida monopolização de espaço exercida por essa espécie. Nos gráficos de cobertura é possível perceber que desde o início a proporção de briozoários incrustantes, refletindo em grande parte a abundância relativa de Schizoporella
errata, é a mais alta para o tratamento iniciado com essa espécie. Por dominar rapidamente o espaço, Schizoporella errata não deixa que outros organismos se estabeleçam facilmente (Kay e Keough 1981; Jackson e Hughes 1985). Mesmo os recrutas de outras espécies que eventualmente consigam assentar correm elevado risco de recobrimento pelo rápido crescimento das colônias de S. errata (Russ 1982; Nandakumar 1996). Além disso, a alta taxa de sobrevivência garante que essa espécie persista na comunidade e a monopolize, repelindo inclusive coespecíficos. Para bons competidores é um risco recrutar próximo de coespecíficos, uma vez que a competição intraespecífica será alta e maior do que a competição interespecífica (Hart e Marshall 2009). Vale ressaltar que o design desse experimento acaba reproduzindo um cenário em que o colonizador inicial teria uma vantagem, como se tivesse crescido um tempo sem a influência de outros organismos (Urban e De Meester 2009). Esse procedimento pode superestimar a monopolização de espaço por Schizoporella errata e seu efeito negativo para a diversidade da comunidade. Entretanto, é possível observar na figura de cobertura que ao longo do desenvolvimento da comunidade, briozoários incrustantes monopolizam espaço mesmo que não tenham sido os colonizadores, confirmando assim a importância desse grupo.
Sendo assim, os resultados desse experimento mostram que a influência de uma espécie que inicia a colonização de uma comunidade vai depender muito de sua capacidade de permanência e de explorar e monopolizar os principais recursos. Botrylloides nigrum por não sobreviver por muito tempo praticamente não influenciou a estrutura e desenvolvimento da comunidade; Bugula neritina mesmo sobrevivendo mais que Botrylloides nigrum e atraindo muitos coespecíficos não se manteve na comunidade, possivelmente pelo caráter facilitador e não monopolizador de espaço bidimensional que sua arquitetura promove. Já Schizoporella errata apresentou altas taxas de sobrevivência e monopolizou espaço rapidamente, se mantendo o experimento todo na comunidade, mesmo não atraindo coespecíficos, afetando o número de espécies e a estruturação da comunidade.
CAPÍTULO II
ARIQUEZATAXONÔMICADOSFUNDADORES:FACILITAÇÃODIRETAE INDIRETAMEDIADAPORCOMPETIÇÃOAFETANDOAESTRUTURADA
RESUMO
A perda de diversidade tem sido um grande problema atualmente e resulta da intensificação da influência antrópica no meio. A diminuição de diversidade pode afetar muitos processos ecossistêmicos, desde a estabilidade de teias tróficas, a produtividade primária e a resistência e resiliência de comunidades após distúrbios. Quanto mais diversa é uma comunidade, maiores são as chances de haver redundância funcional entre as espécies. Desta forma, a perda de algumas espécies pode acabar não afetando o sistema como um todo se outras espécies desempenham o mesmo papel funcional na comunidade. Um grande problema também resultante da ação antrópica e que influencia diretamente comunidades menos diversas é a introdução de espécies exóticas. Comunidades mais diversas apresentam maior resistência a organismos exóticos uma vez que é menor a chance de existirem janelas de nichos a serem ocupados. Uma vez que sistemas costeiros marinhos têm sofrido tanto com a perda de diversidade como com a introdução de espécies exóticas por ação humana, utilizei comunidades incrustantes do sublitoral para testar o efeito que a riqueza de fundadores pode ter na estruturação e desenvolvimento da comunidade ao longo da sucessão, bem como sua suscetibilidade à ocorrência de espécies exóticas. Utilizei três diferentes grupos de organismos (ascídias coloniais, briozoários arborescentes e briozoários incrustantes) e em cada um deles variamos apenas a diversidade taxonômica, mantendo a diversidade funcional constante. Unidades experimentais que iniciaram com um maior número de espécies resultaram em comunidades com riqueza e diversidade ligeiramente superiores ao longo da sucessão. Esse efeito não foi condicionado simplesmente ao maior número de espécies desde o início, mas a processos indiretos relacionados à maior riqueza inicial. Processos tanto de facilitação direta, no caso de briozoários arborescentes, quanto facilitação indireta, mediada por alta competição entre monopolizadores de espaço no caso de ascídias coloniais e briozoários incrustantes, podem ter sido importantes para a maior diversidade ao longo da sucessão da comunidade. Além disso, comunidades iniciadas por briozoários incrustantes apresentaram, novamente, menor riqueza. Nenhum efeito foi observado para a ocorrência de espécies exóticas, possivelmente pela alta diversidade de organismos observada, mesmo nas comunidades inicialmente menos ricas.
INTRODUÇÃO
A atividade antrópica tem levado atualmente a muitas alterações nos ecossistemas, sendo uma das mais importantes a perda de diversidade biológica, tanto local como regional (Hooper et al. 2005; Stachowicz et al. 2007, 2008). Por conta disso, de algumas décadas para cá muita atenção tem sido prestada a como modificações na diversidade de organismos pode afetar outras propriedades importantes dos ecossistemas, como produtividade primária (Griffin et al. 2009) e resiliência frente a distúrbios (Hooper et al. 2005; Stachowicz et al. 2007). Na escala de comunidades, a perda de diversidade também é um problema crucial, uma vez que a diminuição de espécies pode levar a colapsos nas redes tróficas tanto pela diminuição de presas como de predadores (Stachowicz et al. 2007), enfraquecendo as interações e consequentemente a conectância e estabilidade da rede (Kondoh 2003). Além disso, a perda de algumas espécies pode rapidamente levar a estágios alternativos de equilíbrio (Beisner 2000; Osman et al. 2010), passando a haver dominância de um ou poucos grupos de organismos com alta habilidade competitiva (Paine 1966).
Comunidades mais diversas têm maior chance de apresentar relativa sobreposição de nichos e consequentemente maior redundância entre suas espécies (MacArthur 1972). Assim, a retirada de uma espécie pode acabar não afetando as interações e processos, uma vez que facilmente outras espécies podem continuar desempenhando o papel das que foram perdidas (Griffin et al., 2009; Guillemot et al., 2011). Em um universo onde são constantes as alterações por ações antrópicas, comunidades com maior diversidade tendem a ser mais menos passíveis de serem afetadas (Cardinale et al., 2000; Loreau et al., 2001; Alisson 2004, Stachowicz et al. 2008).
Uma grande influência antrópica e que tem levado a muitos problemas econômicos e ambientais é a dispersão de espécies exóticas por todo o planeta (Fergione et al. 2003; Hooper et al. 2005; Stachowicz et al. 1999, 2002, 2007). No ambiente marinho, o grande tráfego de barcos e navios, seja para fins econômicos ou recreativos, tem facilitado a introdução de espécies não nativas por todo o mundo, tanto de organismos adultos incrustados nos cascos, quanto propágulos reprodutivos trazidos na água de lastro dos barcos (Carlton e Geller 1993). Ao chegar aos novos locais, esses organismos podem apresentar uma maior habilidade competitiva que as espécies nativas (Rejmánek e Richardson 1996; Theoharides e Dukes 2007) ou não terem inimigos naturais (Mitchell e Power 2003, Torchin et al. 2003; Colautti et al. 2004), ocupando de modo oportunista grandes áreas e levando a um declínio da
diversidade no local (Hooper et al. 2005). Entretanto, comunidades mais diversas parecem resistir mais à introdução de espécies exóticas do que comunidades menos diversas (Stachowicz et al. 1999, 2002, 2007). Isso parece levar a um padrão latitudinal, no qual a região tropical (mais diversa) é a menos afetada por invasão de espécies exóticas quando comparada à região temperada (Holdgate 1986; Lonsdale 1999; Sax 2001; Freestone et al. 2013). Comunidades que apresentam grande riqueza de espécies nativas podem estar perto da saturação, em termos de espaço de nicho, bloqueando a entrada de espécies exóticas (Shea e Chesson 2000; Stachowicz et al. 2002; Fergione et al. 2003; Stachowicz e Byrnes 2006). Desta forma, existe um mecanismo onde a própria diversidade da comunidade atua como um tampão para sua manutenção, não possibilitando a ocorrência de espécies introduzidas.
Por muito tempo, procurou-se entender padrões de diversidade dos sistemas biológicos e os processos responsáveis por esses padrões, mas, frente ao aumento das alterações antrópicas, faz-se necessário também entender como a diversidade já existente no sistema afeta o funcionamento da comunidade (Hooper et al. 2005; Cardinale et al. 2006; Griffin et al. 2009). Considerando que muitas características da comunidade são dependentes de processos iniciais da sucessão, e que a diversidade de adultos geralmente está relacionada à diversidade dos propágulos que iniciam a colonização do substrato, o objetivo deste capítulo foi testar como variações na riqueza de espécies dos fundadores afetam o desenvolvimento e estruturação da comunidade. Para tal, foi utilizada como modelo a comunidade de organismos incrustantes do sublitoral. Além disso, avaliei como esses cenários de riqueza inicial afetam a suscetibilidade da comunidade à ocorrência de espécies exóticas. Como utilizei espécies funcionalmente redundantes, variando apenas a riqueza (ver métodos), poderia ser esperado que os diferentes níveis de riqueza inicial não afetariam diferencialmente a comunidade. Alternativamente, pequenas diferenças entre as espécies, mesmo que funcionalmente redundantes, poderiam gerar um padrão no qual uma maior riqueza inicial levaria a uma maior riqueza da comunidade ao longo da sucessão. Além disso, espero que uma maior riqueza inicial garanta uma maior resistência da comunidade ao estabelecimento de espécies exóticas.
MÉTODOS
Desenho Experimental
Este experimento foi conduzido no Yacht Club Ilhabela (YCI) (ver capítulo 1 para a descrição da área de estudo), de Julho a Dezembro de 2014. Aqui, espécies diferentes, porém funcionalmente semelhantes e filogeneticamente próximas, foram utilizadas. Para uma maior generalização, foram utilizados três diferentes grupos filogenético-funcionais (ascídias coloniais – AC, briozoários arborescentes – BA e briozoários incrustantes – BI), utilizando-se dois tratamentos, de alta e baixa riqueza, para cada grupo.
Para cada grupo filogenético-funcional, foi utilizado um diferente número de espécies no tratamento de alta riqueza, uma vez que se preferiu utilizar as espécies que eram naturalmente abundantes na área de estudo no momento do experimento (o que fica refletido na sua ocorrência nas placas estoque). Esse número foi variável para cada grupo em questão. As espécies de ascídias coloniais utilizadas foram Botrylloides nigrum, Symplegma brakenhielmi, Didemnum perlucidum e Diplosoma listerianum; as de briozoários arborescentes foram Bugula neritina e Crisia sp.; e os briozoários incrustantes foram Schizoporella errata, Watersipora subtorquata e Electra tenella ( Tab. S2 no Material Suplementar, Fig. 1)
Figura 1. Espécies utilizadas no experimento de riqueza inicial. Ascídias coloniais: Botrylloides nigrum (A), Symplegma brakenhielmi (B), Didemnum perlucidum (C) e Diplosoma listerianum (D); Briozoários
arborescentes: Bugula neritina (E), Crisia sp. (F); Briozoários incrustantes: Schizoporella errata (G),
Watersipora subtorquata (H), Electra tenella (I).
As colônias desses organismos foram obtidas de estoques previamente mantidos em campo, que consistiram de placas de PVC cobertas por folhas de acetato lixadas, onde todos os organismos das espécies ocorrentes no local começam a se desenvolver. As colônias das espécies de interesse (colônias de aproximadamente 1,5 cm de diâmetro) foram então recortadas das folhas de acetato e coladas nas placas experimentais com cola de secagem rápida, tipo Superbonder® (Hart e Marshall 2009). As placas experimentais de PVC (15 x 20 x 0,2 cm) foram lixadas facilitando a adesão das colônias coladas e dos novos recrutas que chegaram à comunidade. No total, foram utilizadas 84 unidades experimentais, sendo 14
