RESUMO
A perda de diversidade tem sido um grande problema atualmente e resulta da intensificação da influência antrópica no meio. A diminuição de diversidade pode afetar muitos processos ecossistêmicos, desde a estabilidade de teias tróficas, a produtividade primária e a resistência e resiliência de comunidades após distúrbios. Quanto mais diversa é uma comunidade, maiores são as chances de haver redundância funcional entre as espécies. Desta forma, a perda de algumas espécies pode acabar não afetando o sistema como um todo se outras espécies desempenham o mesmo papel funcional na comunidade. Um grande problema também resultante da ação antrópica e que influencia diretamente comunidades menos diversas é a introdução de espécies exóticas. Comunidades mais diversas apresentam maior resistência a organismos exóticos uma vez que é menor a chance de existirem janelas de nichos a serem ocupados. Uma vez que sistemas costeiros marinhos têm sofrido tanto com a perda de diversidade como com a introdução de espécies exóticas por ação humana, utilizei comunidades incrustantes do sublitoral para testar o efeito que a riqueza de fundadores pode ter na estruturação e desenvolvimento da comunidade ao longo da sucessão, bem como sua suscetibilidade à ocorrência de espécies exóticas. Utilizei três diferentes grupos de organismos (ascídias coloniais, briozoários arborescentes e briozoários incrustantes) e em cada um deles variamos apenas a diversidade taxonômica, mantendo a diversidade funcional constante. Unidades experimentais que iniciaram com um maior número de espécies resultaram em comunidades com riqueza e diversidade ligeiramente superiores ao longo da sucessão. Esse efeito não foi condicionado simplesmente ao maior número de espécies desde o início, mas a processos indiretos relacionados à maior riqueza inicial. Processos tanto de facilitação direta, no caso de briozoários arborescentes, quanto facilitação indireta, mediada por alta competição entre monopolizadores de espaço no caso de ascídias coloniais e briozoários incrustantes, podem ter sido importantes para a maior diversidade ao longo da sucessão da comunidade. Além disso, comunidades iniciadas por briozoários incrustantes apresentaram, novamente, menor riqueza. Nenhum efeito foi observado para a ocorrência de espécies exóticas, possivelmente pela alta diversidade de organismos observada, mesmo nas comunidades inicialmente menos ricas.
INTRODUÇÃO
A atividade antrópica tem levado atualmente a muitas alterações nos ecossistemas, sendo uma das mais importantes a perda de diversidade biológica, tanto local como regional (Hooper et al. 2005; Stachowicz et al. 2007, 2008). Por conta disso, de algumas décadas para cá muita atenção tem sido prestada a como modificações na diversidade de organismos pode afetar outras propriedades importantes dos ecossistemas, como produtividade primária (Griffin et al. 2009) e resiliência frente a distúrbios (Hooper et al. 2005; Stachowicz et al. 2007). Na escala de comunidades, a perda de diversidade também é um problema crucial, uma vez que a diminuição de espécies pode levar a colapsos nas redes tróficas tanto pela diminuição de presas como de predadores (Stachowicz et al. 2007), enfraquecendo as interações e consequentemente a conectância e estabilidade da rede (Kondoh 2003). Além disso, a perda de algumas espécies pode rapidamente levar a estágios alternativos de equilíbrio (Beisner 2000; Osman et al. 2010), passando a haver dominância de um ou poucos grupos de organismos com alta habilidade competitiva (Paine 1966).
Comunidades mais diversas têm maior chance de apresentar relativa sobreposição de nichos e consequentemente maior redundância entre suas espécies (MacArthur 1972). Assim, a retirada de uma espécie pode acabar não afetando as interações e processos, uma vez que facilmente outras espécies podem continuar desempenhando o papel das que foram perdidas (Griffin et al., 2009; Guillemot et al., 2011). Em um universo onde são constantes as alterações por ações antrópicas, comunidades com maior diversidade tendem a ser mais menos passíveis de serem afetadas (Cardinale et al., 2000; Loreau et al., 2001; Alisson 2004, Stachowicz et al. 2008).
Uma grande influência antrópica e que tem levado a muitos problemas econômicos e ambientais é a dispersão de espécies exóticas por todo o planeta (Fergione et al. 2003; Hooper et al. 2005; Stachowicz et al. 1999, 2002, 2007). No ambiente marinho, o grande tráfego de barcos e navios, seja para fins econômicos ou recreativos, tem facilitado a introdução de espécies não nativas por todo o mundo, tanto de organismos adultos incrustados nos cascos, quanto propágulos reprodutivos trazidos na água de lastro dos barcos (Carlton e Geller 1993). Ao chegar aos novos locais, esses organismos podem apresentar uma maior habilidade competitiva que as espécies nativas (Rejmánek e Richardson 1996; Theoharides e Dukes 2007) ou não terem inimigos naturais (Mitchell e Power 2003, Torchin et al. 2003; Colautti et al. 2004), ocupando de modo oportunista grandes áreas e levando a um declínio da
diversidade no local (Hooper et al. 2005). Entretanto, comunidades mais diversas parecem resistir mais à introdução de espécies exóticas do que comunidades menos diversas (Stachowicz et al. 1999, 2002, 2007). Isso parece levar a um padrão latitudinal, no qual a região tropical (mais diversa) é a menos afetada por invasão de espécies exóticas quando comparada à região temperada (Holdgate 1986; Lonsdale 1999; Sax 2001; Freestone et al. 2013). Comunidades que apresentam grande riqueza de espécies nativas podem estar perto da saturação, em termos de espaço de nicho, bloqueando a entrada de espécies exóticas (Shea e Chesson 2000; Stachowicz et al. 2002; Fergione et al. 2003; Stachowicz e Byrnes 2006). Desta forma, existe um mecanismo onde a própria diversidade da comunidade atua como um tampão para sua manutenção, não possibilitando a ocorrência de espécies introduzidas.
Por muito tempo, procurou-se entender padrões de diversidade dos sistemas biológicos e os processos responsáveis por esses padrões, mas, frente ao aumento das alterações antrópicas, faz-se necessário também entender como a diversidade já existente no sistema afeta o funcionamento da comunidade (Hooper et al. 2005; Cardinale et al. 2006; Griffin et al. 2009). Considerando que muitas características da comunidade são dependentes de processos iniciais da sucessão, e que a diversidade de adultos geralmente está relacionada à diversidade dos propágulos que iniciam a colonização do substrato, o objetivo deste capítulo foi testar como variações na riqueza de espécies dos fundadores afetam o desenvolvimento e estruturação da comunidade. Para tal, foi utilizada como modelo a comunidade de organismos incrustantes do sublitoral. Além disso, avaliei como esses cenários de riqueza inicial afetam a suscetibilidade da comunidade à ocorrência de espécies exóticas. Como utilizei espécies funcionalmente redundantes, variando apenas a riqueza (ver métodos), poderia ser esperado que os diferentes níveis de riqueza inicial não afetariam diferencialmente a comunidade. Alternativamente, pequenas diferenças entre as espécies, mesmo que funcionalmente redundantes, poderiam gerar um padrão no qual uma maior riqueza inicial levaria a uma maior riqueza da comunidade ao longo da sucessão. Além disso, espero que uma maior riqueza inicial garanta uma maior resistência da comunidade ao estabelecimento de espécies exóticas.
MÉTODOS
Desenho Experimental
Este experimento foi conduzido no Yacht Club Ilhabela (YCI) (ver capítulo 1 para a descrição da área de estudo), de Julho a Dezembro de 2014. Aqui, espécies diferentes, porém funcionalmente semelhantes e filogeneticamente próximas, foram utilizadas. Para uma maior generalização, foram utilizados três diferentes grupos filogenético-funcionais (ascídias coloniais – AC, briozoários arborescentes – BA e briozoários incrustantes – BI), utilizando-se dois tratamentos, de alta e baixa riqueza, para cada grupo.
Para cada grupo filogenético-funcional, foi utilizado um diferente número de espécies no tratamento de alta riqueza, uma vez que se preferiu utilizar as espécies que eram naturalmente abundantes na área de estudo no momento do experimento (o que fica refletido na sua ocorrência nas placas estoque). Esse número foi variável para cada grupo em questão. As espécies de ascídias coloniais utilizadas foram Botrylloides nigrum, Symplegma brakenhielmi, Didemnum perlucidum e Diplosoma listerianum; as de briozoários arborescentes foram Bugula neritina e Crisia sp.; e os briozoários incrustantes foram Schizoporella errata, Watersipora subtorquata e Electra tenella ( Tab. S2 no Material Suplementar, Fig. 1)
Figura 1. Espécies utilizadas no experimento de riqueza inicial. Ascídias coloniais: Botrylloides nigrum (A), Symplegma brakenhielmi (B), Didemnum perlucidum (C) e Diplosoma listerianum (D); Briozoários
arborescentes: Bugula neritina (E), Crisia sp. (F); Briozoários incrustantes: Schizoporella errata (G),
Watersipora subtorquata (H), Electra tenella (I).
As colônias desses organismos foram obtidas de estoques previamente mantidos em campo, que consistiram de placas de PVC cobertas por folhas de acetato lixadas, onde todos os organismos das espécies ocorrentes no local começam a se desenvolver. As colônias das espécies de interesse (colônias de aproximadamente 1,5 cm de diâmetro) foram então recortadas das folhas de acetato e coladas nas placas experimentais com cola de secagem rápida, tipo Superbonder® (Hart e Marshall 2009). As placas experimentais de PVC (15 x 20 x 0,2 cm) foram lixadas facilitando a adesão das colônias coladas e dos novos recrutas que chegaram à comunidade. No total, foram utilizadas 84 unidades experimentais, sendo 14
réplicas de cada tratamento (alta e baixa riqueza), para cada um dos grupos (ascídias, briozoários arborescentes e briozoários incrustantes).
Para ascídias, foram coladas de forma equidistante (aproximadamente 10 cm) quatro colônias em cada placa. No caso do tratamento de alta riqueza apenas uma configuração era possível, ou seja, uma colônia de cada espécie. No tratamento de baixa riqueza, para o desenho amostral não ficar desbalanceado, foram construídas quatro réplicas com B. nigrum, quatro com D. perlucidum, quatro com D. listerianum e duas com Symplegma brakienhelmi, totalizando as 14 réplicas. Para os briozoários arborescentes, foram também coladas de forma equidistante (aproximadamente 10 cm de distancia) quatro colônias em cada placa. No caso do tratamento de alta riqueza apenas uma configuração era possível, ou seja, duas colônias de cada espécie. No tratamento de baixa riqueza, para o desenho amostral não ficar desbalanceado, foram construídas oito réplicas com B. neritina e seis réplicas com Crisia sp., totalizando as 14 réplicas. Para os briozoários incrustantes, foram coladas de forma equidistante (aproximadamente 10 cm de distância) três colônias em cada placa. No caso do tratamento de alta riqueza apenas uma configuração era possível, ou seja, uma colônia de cada espécie. No tratamento de baixa riqueza, para o desenho amostral não ficar desbalanceado, foram construídas seis réplicas com S. errata, quatro réplicas com Electra tenella e quatro réplicas com W. subtorquata, totalizando as 14 réplicas (Fig. 2).
Todas as placas foram fixadas horizontalmente nas estruturas dos blocos flutuantes com a face de interesse voltada para baixo, mantendo uma profundidade de 1,5 m e, aproximadamente, 2 m de distância entre placas.
Figura 2. Esquema das unidades experimentais montadas para os tratamentos de alta e baixa riqueza para os
Amostragem
Após aproximadamente um mês de desenvolvimento, metade das placas (7 réplicas de cada tratamento para cada grupo) foram retiradas do campo e transportadas para o laboratório em uma caixa térmica com água do mar, para que os organismos incrustados continuassem intactos até à triagem. Em laboratório as placas tiveram seus táxons registrados. Além disso, foram retiradas fotografias para posterior quantificação da área de cobertura de cada táxon, usada como estimativa de abundância relativa (Vieira et al. 2012). Na quantificação de cobertura foi utilizada apenas uma área central de 13 x 13 cm de cada placa, para evitar o efeito das bordas e pelo fato de ter sido nessa área central que as colônias foram coladas na montagem do experimento.
A outra metade foi retirada após cinco meses do início do experimento, possibilitando assim uma comparação ao longo do tempo. Diferentemente do primeiro experimento, neste não amostramos após 3 meses para maximizar o número de réplicas nos demais momentos de amostragem.
Análise dos dados
A riqueza de táxons foi comparada entre os diferentes tratamentos através de uma ANOVA fatorial. As variáveis preditoras foram ‘riqueza inicial’ (fator fixo, 2 níveis: alta e baixa), ‘grupo’ (fator fixo, 3 níveis: ascídias coloniais, briozoários arborescentes e briozoários incrustantes) e ‘tempo’ (fator fixo, 2 níveis: 1 e 5 meses). Nos casos em que houve efeito para algum fator, as comparações par a par foram feitas através de um teste Tukey.
Caso comunidades iniciadas com maior riqueza venham a apresentar um número alto de espécies ao longo do experimento, podemos pensar em duas possibilidades: 1) a maior riqueza da comunidade ao longo do experimento é reflexo direto do número maior de espécies presentes desde o início, ou seja, um artefato do procedimento; ou 2) a maior riqueza da comunidade ao longo do experimento é reflexo de processos ecológicos relacionados à alta riqueza inicial, mas não diretamente ao número maior de espécies no início. Para se desfazer essa dúvida, ao longo do tempo e separadamente para cada grupo taxonômico, foi comparado o número médio das espécies utilizadas nos tratamentos de alta riqueza inicial entre os painéis iniciados com alta e baixa riqueza de fundadores por uma ANOVA de dois fatores (Riqueza Inicial: fixo, 2 níveis – alta e baixa; Tempo: fixo, 2 níveis – 1 e 5 meses). Caso o número médio das espécies utilizadas nos tratamentos de alta riqueza inicial seja igual ao longo do
tempo entre os painéis de alta e baixa riqueza inicial, possíveis diferenças na riqueza da comunidade serão devidas a processos ecológicos e não a um artefato experimental.
A cobertura dos organismos foi comparada entre os tratamentos e ao longo dos meses através de análises multivariadas. As diferenças entre tratamentos e grupos ao longo do tempo foram testadas por uma PERMANOVA (Anderson 2001) utilizando-se o mesmo modelo proposto para riqueza. Os dados utilizados na PERMANOVA foram transformados (arcsenx) e os táxons que apareceram em apenas uma amostra foram retirados, pois não acrescentam resolução ao teste. Nos casos em que foram detectados efeitos, procedeu-se a comparações par a par e ao teste SIMPER, para o melhor entendimento desses efeitos e para a identificação dos táxons que mais contribuíram para os mesmos, respectivamente (Clarke 1993).
Todas as análises foram feitas com apenas seis das sete réplicas, pois do primeiro para o segundo tempo houve perdas de unidades amostrais de alguns tratamentos, optando-se então por balancear os dados.
Ocorrência de espécies exóticas
Ao final do experimento, categorizei o status da maioria das espécies em nativas, criptogênicas e exóticas, utilizando como referência alguns trabalhos feitos para a costa do Brasil (Paula e Creed 2004, 2005; Dias et al. 2013; Marques et al. 2013; Rocha et al. 2013; Kremer e Rocha 2016) e algumas comunicações de especialistas (Tab. 1 – Material Suplementar). Algumas espécies não puderam ter seu status determinado e espécies com status conflitante foram atribuídas ao status da referência do grupo e/ou pesquisador especialista na área. Em cada unidade amostral calculei então a razão entre o número de espécies exóticas e o número de espécies total, a qual foi comparada entre os tratamentos de alta e baixa riqueza inicial e entre diferentes grupos taxonômicos através de uma ANOVA de dois fatores. A análise foi feita apenas para o tempo final (cinco meses), devido à baixa ocorrência dessas espécies após um mês.
RESULTADOS
O número de espécies da comunidade foi maior para os tratamentos de alta riqueza inicial para os três grupos taxonômicos, tanto no início da sucessão (1 mês) como na sucessão já avançada (5 meses, Fig. 3). Além disso, independente do nível de riqueza inicial, comunidades que se iniciaram com ascídias coloniais apresentaram sempre uma maior riqueza ao longo do tempo, enquanto comunidades iniciadas com briozoários incrustantes apresentaram os menores valores de riqueza, ficando o tratamento iniciado com briozoários arborescentes com valores intermediários (AC x BI, p = 0,022; AC x BA, p = 0,783; BA x BI, p = 0,107) (Tab. 1, Fig. 3).
Tabela 1. Resultado da ANOVA comparando a riqueza de táxons no início da sucessão (1 mês) e na sucessão
avançada (5 meses) para unidades experimentais iniciadas com alta e baixa riqueza para os grupos ascídias, briozoários arborescentes e briozoários incrustantes.
Fonte de Variação Gl QM F p Riqueza inicial 1 48,35 7,19 0,009
Grupo 2 27,18 4,04 0,023
Tempo 1 0,35 0,05 0,821
Riqueza inicial x Grupo 2 13,76 2,05 0,138 Riqueza inicial x Tempo 1 2,35 0,35 0,557
Grupo x Tempo 2 1,43 0,21 0,809
Riqueza inicial x Grupo x Tempo 2 10,01 1,49 0,234
Figura 3. Riqueza média de táxons (±EP) para os tratamentos de alta e baixa riqueza inicial, para ascídias
coloniais (AC), briozoários arborescentes (BA) e briozoários incrustantes (BI) após um e cinco meses de experimentação.
A proporção das espécies iniciais utilizadas no tratamento de alta riqueza foi similar entre os painéis de alta e baixa riqueza inicial para os três grupos taxonômicos, havendo variação no tempo apenas para briozoários incrustantes (Tab. 2, Fig. 4). Isso mostra que a maior riqueza da comunidade em tratamentos de alta riqueza inicial não se deve exclusivamente à presença de mais espécies desde o início, mas sim a outros processos que serão discutidos a seguir.
Tabela 2. ANOVA para a proporção de espécies utilizadas no tratamento de riqueza inicial ocorrendo após 1 e 5
meses nos tratamentos de alta e baixa riqueza para ascídias coloniais (n inicial = 4), briozoários arborescentes (n inicial = 2) e briozoários incrustantes (n inicial = 3).
Fonte de Variação GL QM F p
Ascídias Coloniais Riqueza Inicial 1 0,18 3,16 0,088
Tempo 1 0,18 3,16 0,088
Riq. Inicial x Tempo 1 0,02 0,35 0,559
Erro 24 0,06
Briozoários Arborescentes Riqueza Inicial 1 0,08 0,75 0,395
Tempo 1 0,08 0,75 0,395
Riq. Inicial x Tempo 1 0,01 0,08 0,775
Erro 24 0,12
Briozoários Incrustantes Riqueza Inicial 1 0,06 1,71 0,203
Tempo 1 0,40 10,71 0,003
Riq. Inicial x Tempo 1 0,14 3,86 0,061
Erro 24 0,04
Figura 4. Proporção média das espécies utilizadas inicialmente (±EP) no tratamento de alta riqueza ocorrendo
após 1 e 5 meses nos tratamentos de alta e baixa riqueza para ascídias coloniais (n inicial = 4), briozoários arborescentes (n inicial = 2) e briozoários incrustantes (n inicial = 3). NS - sem diferença significativa, p > 0,05.
Quanto à estruturação da comunidade, não foram observadas diferenças na composição em relação ao grupo taxonômico que iniciou a comunidade, mas observamos diferentes composições entre os tratamentos de alta e baixa riqueza e também entre os momentos da sucessão (Tab. 3). Comunidades iniciadas com alta riqueza apresentaram, em ambos os momentos da sucessão, mais briozoários arborescentes, principalmente Bugula neritina (SIMPER: 19,61%), do que comunidades iniciadas com baixa riqueza inicial. Já
comunidades iniciadas com baixa riqueza, apresentaram um domínio de briozoários incrustantes, principalmente Schizoporella errata (SIMPER: 15,24%), quando comparadas aos tratamentos de alta riqueza inicial. Apesar desse padrão ser consistente no tempo, houve uma diminuição na área coberta por briozoários arborescentes (Bugula neritina, SIMPER: 20,14%) e um grande aumento da área coberta por briozoários incrustantes (Schizoporella errata, SIMPER: 16,19%), os quais passaram a ser os organismos dominantes em todos os tratamentos após cinco meses de experimentação (Fig. 5).
Tabela 3. Resultado da PERMANOVA comparando a abundância relativa das espécies após um e cinco meses
de experimentação para unidades experimentais iniciadas com alta e baixa riqueza para os grupos ascídias, briozoários arborescentes e briozoários incrustantes.
Fonte de Variação Gl QM Pseudo-F p
Riqueza inicial 1 3802 3,00 0,022
Grupo 2 1717 1,36 0,194
Tempo 1 22033 17,40 0,001
Riqueza inicial x Grupo 2 640 0,51 0,904
Riqueza inicial x Tempo 1 1542 1,22 0,313
Grupo x Tempo 2 765 0,60 0,856
Riqueza inicial x Grupo x Tempo 2 1186 0,94 0,467
Figura 5. Área de cobertura dos principais grandes grupos da comunidade (ascídias, briozoários
arborescentes, briozoários incrustantes, hidrozoários e outros – bivalves, cracas, esponjas e poliquetas) para os tratamentos de alta e baixa riqueza inicial, para ascídias coloniais (AC), briozoários arborescentes (BA) e briozoários incrustantes (BI) após um e cinco meses de experimentação.
Independentemente dos tratamentos de alta e baixa riqueza inicial e dos diferentes grupos taxonômicos testados, não foram observadas diferenças na ocorrência de espécies exóticas em relação às espécies totais (Tab. 4, Fig. 6).
Tabela 4. Resultado da ANOVA comparando a razão entre o número de espécies exóticas e o número total de
espécies em comunidades iniciadas por alta e baixa riqueza de ascídias coloniais, briozoários arborescentes e briozoários incrustantes após cinco meses de experimentação.
Fonte de Variação Gl QM F p Riqueza inicial 1 0,000 0,005 0,946
Grupo 2 0,003 0,197 0,822
Riqueza inicial x Grupo 2 0,001 0,071 0,931
Figura 6. Razão entre o número de espécies exóticas e o número total de espécies em comunidades iniciadas
por alta e baixa riqueza de ascídias coloniais (AC), briozoários arborescentes (BA) e briozoários incrustantes (BI).
DISCUSSÃO
Os resultados indicam que uma maior riqueza durante a colonização leva a uma maior diversidade ao longo da sucessão, seja nos momentos iniciais ou nos mais avançados. Uma vez que foram utilizadas espécies redundantes nos tratamentos de alta riqueza inicial, esperava-se uma ausência de efeito dessa maior diversidade de colonizadores (Griffin et al. 2009; Guillemot et al. 2011). Entretanto, os resultados mostram que mesmo sendo espécies semelhantes, uma maior diversidade inicial leva a uma maior diversidade também ao longo da sucessão, seja por facilitação indireta por liberação competitiva, no caso de comunidades fundadas por ascídias coloniais e briozoários incrustantes, ou por facilitação direta, quando briozoários arborescentes foram fundadores.
Apesar dos tratamentos que apresentaram maior diversidade ao longo da sucessão serem aqueles que se iniciaram com mais espécies, esse padrão não vem única e exclusivamente do número de espécies já ser maior no começo. Mesmo com uma pequena variação no tempo para briozoários incrustantes, no geral todas as espécies utilizadas nos tratamentos de alta riqueza, também foram similarmente frequentes nos tratamentos de baixa
0.00 0.05 0.10 0.15 0.20 0.25 0.30 0.35 AC BA BI Ex ó tic as/T o tai s Grupo Taxonômico Alta Baixa
riqueza nos dois momentos da sucessão amostrados. Isso mostra que outros processos atuantes nas comunidades que se iniciaram com mais espécies, além do maior número inicial