RESUMO
Muitos estudos têm mostrado que a diversidade funcional, e não a diversidade de espécies, é a principal propriedade que regula a dinâmica de comunidades biológicas e o funcionamento de ecossistemas. Assim, é mais interessante pensar em funcionalidade do que identidade, uma vez que a perda de grupos funcionais, mais do que a perda de espécies, seria o principal impacto resultante no empobrecimento de interações biológicas e na fragilidade das comunidades. Quanto mais diversa for uma comunidade, maior a resistência e resiliência. Essas características são importantes para a estabilidade, principalmente atualmente quando as ações antrópicas têm levado a grandes perdas de diversidade em vários sistemas, causadas majoritariamente pela perda de habitat e introdução de espécies exóticas. Como sistemas costeiros têm sido muito alterados pela construção de estruturas costeiras e perda de habitats naturais, utilizei comunidades incrustantes do sublitoral para testar os efeitos de variações na diversidade funcional de fundadores na estruturação e desenvolvimento dessas comunidades, bem como na suscetibilidade destas à ocorrência de espécies exóticas. Conduzi os experimentos para dois grupos importantes e abundantes no início da sucessão, ascídias e briozoários, e na presença e ausência de predadores. Incluir o efeito de predadores é importante, uma vez que a predação pode ser mais direcionada para ascídias. Essa suscetibilidade diferencial em relação à predação pode modular como as variações na diversidade funcional dos fundadores vai afetar a estruturação da comunidade. Ao contrário do esperado, a diversidade funcional não afetou a estruturação da comunidade nem a ocorrência de espécies exóticas. Por outro lado, a predação foi importante, afetando a estrutura das comunidades por diminuir a cobertura de ascídias, diminuindo a riqueza total de espécies e de espécies exóticas, quando briozoários foram os fundadores. Assim como já observado anteriormente, a identidade taxonômica pode ser mais importante do que variações na diversidade funcional, podendo inclusive modular a forma como predadores afetam a estruturação da comunidade.
INTRODUÇÃO
Apesar da forte relação entre a diversidade de espécies e várias propriedades das comunidades e ecossistemas, vários estudos chegam a resultados inconclusivos fazendo com que modelos preditivos sobre os padrões de diversidade de espécies funcionem em escalas espaciais ou temporais restritas, dificilmente permitindo grandes generalizações (Hooper et al. 2005; Cardinale et al. 2006; Fridley et al. 2007; Griffin et al. 2009). Em grande parte, essas incongruências são o resultado direto da métrica utilizada para inferir diversidade, uma vez que a medida mais comumente utilizada, o número de espécies, nem sempre é a unidade de diversidade relevante para os processos que operam no âmbito das comunidades ou ecossistemas. Quando se fala em riqueza, não se levam em conta as possíveis sobreposições e redundâncias que podem existir entre as diferentes espécies (Valdivia et al. 2008; Griffin et al. 2009; Guillemot et al. 2011). Muitas espécies são funcionalmente semelhantes, tendo praticamente os mesmos requisitos e atuando na comunidade de forma semelhante. Assim, uma comunidade pode ter muitas espécies, mas funcionalmente é como se tivesse apenas muitos indivíduos de uma mesma espécie geral.
Desta forma, pode ser mais interessante pensar em funcionalidade e não em número, ou seja, em diversidade funcional e não em riqueza de espécies, para entender processos que ocorrem em escalas mais amplas (Sutherland 1978; Tilman 2001; Valdivia et al. 2008; Griffin et al. 2009). Um grupo funcional é um conjunto de espécies que, apesar de taxonomicamente distintas, apresentam um mesmo papel/função nos processos ecossistêmicos em que participam (Tilman 2001). Uma comunidade funcionalmente diversa vai ser aquela com o maior número de grupos com funções diferentes, independente do número de espécies. Desta forma, uma comunidade diversa funcionalmente, não necessariamente é a mais diversa taxonomicamente.
A importância da riqueza de espécies para a estabilidade, resistência e resiliência, é então maximizada quando agregamos à diversidade taxonômica a diversidade funcional. Uma comunidade com mais espécies e com variação funcional dentro dessas espécies será a mais estável frente a distúrbios (Cardinale et al. 2000; Loreau et al. 2001; Stachowicz et al. 2007, 2008). Um distúrbio que afete severamente um grupo funcional irá ter grandes implicações na estrutura e processos da comunidade, entretanto, se houver certa redundância entre e dentro de grupos funcionais, rapidamente o espaço das espécies perdidas será reposto por outras, garantindo a estabilidade do sistema (Griffin et al. 2009; Guillemot et al. 2011).
Uma alta diversidade taxonômica e funcional é então muito importante para comunidades que atualmente estão sobre intenso impacto antrópico, o qual pode afetar a sua organização e estruturação (Hooper et al. 2005; Stachowicz et al. 2007). Assim como já mencionado anteriormente, a introdução de espécies não nativas é um dos principais problemas que afetam a estrutura de comunidades ao redor do mundo. Sistemas marinhos estão entre os mais afetados, uma vez que a chegada de espécies exóticas é facilitada pelo grande trânsito de embarcações (Carlton e Geller 1993; Mineur et al. 2012). Uma comunidade pode ser diversa em termos de espécies e mesmo assim ser facilmente dominada por organismos exóticos quando a redundância entre as espécies nativas. Quando há muita redundância funcional entre as espécies de uma comunidade, muitos nichos estão prontos para serem ocupados por outros organismos, principalmente espécies exóticas que são geralmente oportunistas devido à alta capacidade competitiva (Rejmánek e Richardson 1996; Theoharides e Dukes 2007) e baixa ocorrência de inimigos naturais (Mitchell e Power 2003; Torchin et al. 2003). Por outro lado, comunidades diversas funcionalmente, como as normalmente encontradas nos trópicos (Holdgate 1986; Sax 2001), acabam estando mais perto de uma saturação, não havendo janela de entrada para organismos exóticos. Nessas condições, mesmo conseguindo seu estabelecimento, as espécies exóticas tendem a formar populações instáveis e não dominantes (Shea e Chesson 2000; Stachowicz et al. 2002; Fergione et al. 2003; Stachowicz e Byrnes 2006).
Apesar da diversidade funcional dos organismos de uma comunidade ser claramente importante para a estabilidade da mesma, é necessário agregar outros processos que podem afetar indiretamente a diversidade da comunidade, como por exemplo, a predação (Stachowicz 2007). Predadores tendem a se alimentar de espécies ou grupos com características específicas. Muitas vezes essa especificidade não é nos níveis de espécie ou gênero, mas em determinados grupos taxonômicos e/ou funcionais (Paine 1966; Osman e Whitlatch 2004; Pastro 2015; Vieira et al. 2012, 2016). Geralmente o pool de propágulos circulantes no sistema pode gerar comunidades funcionalmente diversas. Entretanto, se os predadores consumirem grupos específicos, esses grupos podem nunca conseguir manterem- se no sistema, reduzindo as funções ecológicas no sistema. A predação, um processo extrínseco à comunidade séssil, pode então modular como a diversidade funcional vai afetar a estabilidade da comunidade e a resistência a espécies exóticas.
No capítulo anterior manipulei a diversidade taxonômica, mantendo a diversidade funcional constante. Entretanto, o número de espécies por si só pode não ser o ideal para se
entender como a diversidade modula a estruturação e resistência da comunidade incrustante às invasões biológicas (Griffin et al. 2009; Guillemot et al. 2011). Decidi então neste capítulo manipular a diversidade funcional do conjunto de fundadores (alta vs. baixa) mantendo a diversidade taxonômica constante. Além disso, como predadores podem afetar certos grupos mais do que outros (Russ 1980; Osman et al. 2004; Vieira et al. 2012, 2016; Oricchio et al. 2016b), conduzi o experimento na ausência e na presença de predadores, utilizando dois grupos taxonômicos distintos para compor as comunidades experimentais: ascídias e briozoários. Espero que de forma geral comunidades com uma alta diversidade funcional inicial (maior estabilidade) resultem em comunidades mais diversas ao longo da sucessão, além de apresentarem uma menor ocorrência de espécies exóticas. Além disso, espero um efeito maior de predadores em comunidades iniciadas com ascídias (grupo menos resistente à predação) e com baixa diversidade funcional (menor estabilidade e resistência).
MÉTODOS
Desenho Experimental
Este experimento foi conduzido no Yacht Club Ilhabela e, por dificuldades na obtenção de todas as espécies ao mesmo tempo, os experimentos para cada grupo taxonômico foram conduzidos separadamente no tempo (Briozoários – Setembro a Dezembro de 2015; Ascídias – Janeiro a Abril de 2016). Diferentemente do experimento em que manipulamos a riqueza dos colonizadores (diversidade funcional constante e riqueza inicial variável), aqui deixei constante o número de espécies e variei apenas a riqueza funcional das espécies, daqui para frente diversidade funcional (Tilman et al. 1997; Díaz e Cabido 2001). Os grupos funcionais foram definidos através de uma revisão da literatura levando-se em conta como os fundadores ocupam o espaço, permanecem na comunidade e afetam a chegada de outros organismos. Maiores detalhes e informações dos grupos funcionais definidos podem ser encontradas na Tab. S2 do Material Suplementar. Para ascídias, utilizei as espécies Botrylloides nigrum e Didemnum perlucidum, categorizadas funcionalmente como coloniais bidimensionais, e as espécies Herdmania pallida e Phallusia nigra, categorizadas funcionalmente como solitárias. Para briozoários, utilizei as espécies Schizoporella errata e Watersipora subtorquata, categorizadas funcionalmente como incrustantes bidimensionais e
as espécies Bugula neritina e Crisia sp1., categorizadas como arborescentes (Tab. 2 – Material Suplementar, Fig. 1).
Figura 1. Espécies de ascídias e briozoários utilizadas nas construções dos cenários de alta e baixa
diversidade funcional inicial. Ascídias: solitárias A) Phallusia nigra e B) Herdmania pallida; coloniais bidimensionais C) Didemnum perlucidum e D) Botrylloides nigrum. Briozoários: arborescentes E) Bugula
neritina e F) Crisia sp1; incrustantes bidimensionais G) Schizoporella errata e H) Watersipora subtorquata.
Para cada grupo taxonômico, o tratamento de alta diversidade funcional inicial foi composto por duas espécies de diferentes grupos funcionais, enquanto o tratamento de baixa diversidade funcional inicial foi composto por duas espécies do mesmo grupo funcional. Para evitar resultados que fossem reflexo da identidade das espécies presentes e não do nível de
diversidade funcional em si, optei por replicar cada nível de diversidade funcional inicial construindo então dois cenários de alta diversidade funcional (Ascídias – B. nigrum +P. nigra e D. perlucidum + H. pallida; Briozoários – Crisia sp. + W. subtorquata e B. neritina + S. errata) e dois cenários de baixa diversidade funcional (Ascídias – B. nigrumi + D. perlucidum e H. pallida + P. nigra; Briozoários – S. errata + W. subtroquata e B. neritina + Crisia sp.) (Fig. 2).
Figura 2. Desenho experimental mostrando a composição dos diferentes cenários de alta e baixa diversidade
Os organismos das espécies utilizadas na construção das comunidades experimentais foram em sua maioria obtidos das placas estoque como mencionado anteriormente. Apenas indivíduos de Herdmania pallida não foram encontrados se desenvolvendo nos estoques em número suficiente para a montagem do experimento e, portanto, foram obtidos através de fertilização in vitro em laboratório. De cinco indivíduos coletados em campo, extraí as gônadas, filtrei para separar os ovócitos dos espermatozóides e depois realizei a fecundação de forma cruzada. Após encubação no escuro por 10h, as larvas desenvolvidas foram separadas e colocadas para assentar em gotas de água sobre folhas de acetato previamente lixadas cobrindo placas de PVC. Após 12h de encubação no escuro para que o assentamento tivesse sucesso e os jovens recrutas começassem a se desenvolver, as placas foram levadas para o mar, onde ficaram por 15 dias até serem recortados e utilizados na composição dos diferentes cenários experimentais.
Cada comunidade experimental foi iniciada, assim como nos experimentos anteriores, com 4 colônias/indivíduos das espécies de interesse (aproximadamente 1,5 cm de diâmetro). Os colonizadores iniciais foram recortados de folhas de acetato e colados nas placas experimentais com cola de secagem rápida, tipo Superbonder® (Hart e Marshall 2009). As placas experimentais de PVC (15 x 20 x 0,2 cm) foram lixadas facilitando a adesão das colônias coladas e dos novos recrutas que chegaram posteriormente à comunidade. No total, para cada grupo taxonômico, foram utilizadas 48 unidades experimentais, sendo 12 réplicas de cada cenário dentro de cada nível de diversidade funcional inicial.
Como também testei o efeito de predadores, metade das placas de cada cenário foram cobertas com gaiolas de tela plástica (15 x 20 x 8cm, malha 1 cm) de modo a excluir os predadores principais (peixes e grande caranguejos), enquanto que a outra metade foi coberta com cercas da mesma dimensão das gaiolas, mas sem o teto, deixando livre acesso para predadores mas também controlando possíveis efeitos da gaiola. Mensalmente todas as gaiolas e cercas foram limpas e inspecionadas quanto a possíveis danos.
Todas as placas foram fixadas horizontalmente nas estruturas dos blocos flutuantes com a face de interesse voltada para baixo, mantendo uma profundidade de 1,5 m e, aproximadamente, 2 m de distância entre placas.
Amostragem
Dado o número relativamente menor de placas que foi possível montar para cada combinação, optei por coletar os dados em apenas uma ocasião, após 3 meses, que é o tempo geralmente utilizado em outros trabalhos e corresponde a um momento da sucessão onde já é possível observar efeitos das manipulações experimentais na estruturação das comunidades (Osman e Whitlatch 2004; Freestone et al. 2011; Vieira et al. 2012 e 2016).
As placas tiveram seus táxons registrados até o menor nível de identificação possível e foram fotografadas para posterior quantificação da área de cobertura de cada táxon, usada como estimativa de abundância relativa (Vieira et al. 2012). Na quantificação de cobertura foi utilizada apenas uma área central de 13 x 13 cm de cada placa, para evitar o efeito das bordas e pelo fato de ter sido nessa área central que as colônias foram coladas na montagem do experimento.
Análise dos Dados
Para cada grupo taxonômico separadamente, a riqueza de táxons foi comparada entre os diferentes tratamentos através de uma ANOVA de modelos mistos. As variáveis preditoras foram ‘diversidade funcional inicial’ (fator fixo, 2 níveis: alta e baixa), ‘cenário’ (fator aleatório aninhado em diversidade funcional inicial, 2 níveis) e ‘predação’ (fator fixo, 2 níveis: presença de predadores ‘+P’ e ausência de predadores ‘-P’). Nos casos em que houve efeito para algum fator, as comparações par a par foram feitas através de um teste Tukey.
A cobertura dos organismos foi comparada entre os tratamentos através de uma PERMANOVA (Anderson 2001) utilizando o mesmo modelo proposto para riqueza. Os dados utilizados na PERMANOVA foram transformados (arcsenx) e os táxons que apareceram em apenas uma amostra foram retirados, pois não acrescentam resolução ao teste. Nos casos em que foram detectados efeitos, procedeu-se a comparações par a par e ao teste SIMPER, para o melhor entendimento desses efeitos e para a identificação dos táxons que mais contribuíram para os mesmos, respectivamente (Clarke 1993).
Este foi o único experimento em que optei por não balancear os dados devido à perda de replicagem que se teria para alguns tratamentos. Isso não foi um problema, pois em todos os casos os conjuntos de dados apresentaram distribuição normal e variâncias homogêneas (Underwood 1997).
Ocorrência de espécies exóticas
Assim como no experimento de riqueza, neste experimento também testei se os diferentes cenários de diversidade funcional inicial e a presença de predadores afetavam a ocorrência de espécies exóticas. Utilizei os mesmos critérios e referências mencionados anteriormente (Tab. 1 – Material Suplementar) e, em cada unidade amostral, calculei então a razão entre o número de espécies exóticas e o número de espécies total, e comparei essa razão entre os cenários de alta e baixa riqueza inicial e presença/ausência de predadores através de uma ANOVA de modelos mistos.
RESULTADOS
A diversidade funcional inicial não influenciou na riqueza de espécies da comunidade nem para ascídias nem para briozoários. Por outro lado, a presença de predadores apresentou efeito para briozoários, e uma tendência de efeito para ascídias, levando a uma diminuição na riqueza de taxa após três meses (Tab. 1, Fig. 3).
Tabela 1. Resultado da ANOVA comparando a riqueza de taxa após três meses de experimentação para
diferentes cenários de alta e baixa diversidade funcional inicial de ascídias e briozoários na presença e ausência de predadores.
Fonte de Variação
Ascídias Briozoários
GL QM F p GL QM F p
Div. Funcional 1 15,63 0,93 0,437 1 44,48 13,21 0,068 Cenário (Div. Func.) 2 16,83 0,96 0,393 2 3,37 0,29 0,748 Predação 1 27,40 17,17 0,054 1 318,75 85,80 0,011
Div. Func. x Predação 1 2,10 1,31 0,370 1 0,02 0,00 0,952 Cenário (Div. Func.) x
Predação 2 1,60 0,09 0,913 2 3,72 0,32 0,726 Erro 37 17,59 32 11,49
Figura 3. Riqueza de taxa para os diferentes cenários de alta e baixa diversidade inicial de ascídias e
briozoários, na presença (+P) e ausência (-P) de predadores, após três meses. Ascídias: B – Botrylloides
nigrum, D – Didemnum perlucidum, H – Herdmania pallida, P – Phallusia nigra; Briozoários: B – Bugula neritina, C – Crisia sp., S – Schizoporella errata, W – Watersipora subtorquata.
Assim como para a riqueza de taxa, a diversidade funcional inicial não afetou a estruturação da comunidade para nenhum dos tratamentos iniciais. Já a presença de predadores foi importante para alterar a estrutura das comunidades iniciadas tanto por ascídias como por briozoários, sendo que no primeiro caso o efeito dependeu do cenário inicial (Tab. 2). Nas comunidades iniciadas por ascídias, houve maior ocorrência desse grupo em comunidades protegidas de predação, com maior contribuição da ascídia colonial Didemnum perlucidum, enquanto briozoários dominaram na ausência de predadores, principalmente o briozoário incrustante Schizoporella errata (Tab. 3). Entretanto, para o cenário de baixa diversidade funcional iniciado por ascídias solitárias (Herdmania pallida e Phallusia nigra), o domínio de ascídias na ausência de predadores foi ainda mais pronunciado quando comparado aos demais cenários iniciados por ascídias e protegidos de predação. Em comunidades iniciadas por briozoários, o padrão foi basicamente o mesmo, uma vez que a presença de predadores promoveu um grande domínio deste grupo, principalmente o briozoário incrustante Schizoporella errata (SIMPER: 23,57%), enquanto a ausência de predadores levou a uma grande ocupação por ascídias, principalmente Didemnum perlucidum (SIMPER: 12,52%) (Fig. 4).
Tabela 2. Resultado da PERMANOVA comparando a estrutura da comunidade após três meses de
experimentação para diferentes cenários de alta e baixa diversidade funcional inicial de ascídias e briozoários na presença e ausência de predadores.
Fonte de Variação
Ascídias Briozoários
GL QM Pseudo-F p GL QM Pseudo-F p
Div. Funcional 1 1671 0,57 1,000 1 1136 0,58 0,652 Cenário (Div. Func.) 2 2940 1,96 0,032 2 1949 1,70 0,117 Predação 1 26653 9,27 0,024 1 47609 29,28 0,021
Div. Func. x Predação 1 1129 0,39 0,731 1 1150 0,71 0,554 Cenário (Div. Func.) x Predação 2 2877 1,92 0,044 2 1628 1,42 0,178
Erro 37 1498 32 1146
Figura 4. – Área de cobertura dos principais grandes grupos da comunidade (ascídias, briozoários outros –
corais, cifístomas, bivalves, hidrozoários, cracas, esponjas, poliquetas e anemônas) para os diferentes cenários de alta e baixa diversidade inicial de ascídias e briozoários, na presença (+P) e ausência (-P) de predadores, após três meses. Ascídias: B – Botrylloides nigrum, D – Didemnum perlucidum, H – Herdmania pallida, P –
Phallusia nigra; Briozoários: B – Bugula neritina, C – Crisia sp., S – Schizoporella errata, W – Watersipora subtorquata.
Tabela 3. Contribuição relativa (%) obtidas pelo SIMPER dos cinco táxons mais importantes para estabelecer as
diferenças par a par de placas de cada cenário de alta (Didemnum perlucidum + Herdmania pallida e Botrylloides
nigrum + Phallusia nigra) e baixa diversidade funcional inicial (Botrylloides nigrum + Didemnum prelucidum e Herdmania pallida + Phallusia nigra) na presença (+P) e ausência de predadores (-P) após 3 de experimentação.
À frente de cada táxon, entre parênteses, está o grande grupo ao qual ele pertence: AC – Ascídias Coloniais, AS – Ascídias Solitárias, BA – Briozoários Arborescentes, BI – Briozoários Incrustantes, C – Cnidários; e o tratamento em que foi mais abundante.
Alta Diversidade Funcional Inicial
D. perlucidum + H. pallida (%) B. nigrum + P. nigra (%)
Schizoporella errata (BI, +P) 23,13 Schizoporella errata (BI, +P) 19,91
Didemnum perlucidum (AC, -P) 11,12 Phallusia nigra (AS, -P) 8,06
Phallusia nigra (AS, -P) 7,04 Syphistoma (C, +P) 7,50 Baixa Diversidade Funcional Inicial
B. nigrum + D. perlucidum (%) H. pallida + P. nigra (%)
Schizoporella errata (BI, +P) 22,68 Schizoporella errata (BI, +P) 15,35
Didemnum perlucidum (AC, -P) 9,68 Didemnum perlucidum (AC, -P) 12,08
Amatia sp. (BA, -P) 8,69 Amatia sp. (BA, -P) 8,82
A ocorrência de espécies exóticas também não foi afetada pela diversidade funcional inicial, porém, para ascídias, independente de predação, ela foi maior para cenários em que a espécie S. errata estava presente, e para briozoários, independente do cenário, ela foi maior na ausência de predadores (Tab. 4, Fig. 5).
Tabela 4. Resultado da ANOVA comparando a razão entre o número de espécies exóticas e o número total de
espécies em cenários de alta e baixa diversidade funcional de ascídias e briozoários, na presença e ausência de predadores após três meses de experimentação.
Fonte de Variação
Ascídias Briozoários
GL QM F p GL QM F p
Div. Funcional 1 0,000 0,00 1,000 1 0,016 3,20 0,216 Cenário (Div. Func.) 2 0,002 0,40 0,673 2 0,005 0,19 0,826 Predação 1 0,013 0,81 0,463 1 0,899 449,50 0,002
Div. Func. x Predação 1 0,003 0,19 0,707 1 0,000 0,00 1,000 Cenário (Div. Func.) x Predação 2 0,016 3,20 0,052 2 0,002 0,08 0,926 Erro 37 0,005 32 0,003
Figura 5. Razão entre o número de espécies exóticas e o número total de espécies em cenários de alta e baixa
diversidade funcional de ascídias e briozoários, na presença e ausência de predadores após três meses de experimentação. Ascídias: B – Botrylloides nigrum, D – Didemnum perlucidum, H – Herdmania pallida, P –
Phallusia nigra; Briozoários: B – Bugula neritina, C – Crisia sp., S – Schizoporella errata, W – Watersipora subtorquata.
DISCUSSÃO
Ao contrário do que era esperado, variações na diversidade funcional inicial não afetaram nem a estruturação da comunidade e nem a ocorrência de espécies exóticas depois de três meses. Entretanto, a presença de predadores ao longo do experimento apresentou efeitos tanto para a riqueza de comunidades iniciadas por briozoários como para a estrutura de comunidades iniciadas por briozoários e ascídias. Além disso, predadores foram capazes de controlar a ocorrência de espécies exóticas em comunidades iniciadas por briozoários. Esses resultados mostram que a identidade taxonômica dos fundadores, como já observado nos experimentos anteriores, é mais importante do que a diversidade funcional na estruturação da comunidade ao longo da sucessão. Essa identidade pode alterar como a predação, um processo extrínseco, vai afetar a comunidade.
Inicialmente esperava que a diversidade funcional inicial fosse ser mais importante na estruturação da comunidade do que a riqueza inicial de táxons (Sutherland 1978; Hooper et al. 2005; Stachowicz et al. 2007), uma vez que variações na riqueza no experimento anterior