UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS
FACULDADE DE ODONTOLOGIA DE PIRACICABA
OLÍVIA MARIA COSTA DE FIGUEREDO
FUNÇÃO MASTIGATÓRIA EM IDOSOS FRÁGEIS
MASTICATORY FUNCTION IN FRAIL ELDERLY PEOPLE
Piracicaba 2018
OLÍVIA MARIA COSTA DE FIGUEREDO
FUNÇÃO MASTIGATÓRIA EM IDOSOS FRÁGEIS
MASTICATORY FUNCTION IN FRAIL ELDERLY PEOPLE
Dissertação apresentada à Faculdade de Odontologia de Piracicaba da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para obtenção do título de Mestra em Clínica Odontológica, na Área de Prótese Dental. Dissertation presented to the Piracicaba Dental School of the University of Campinas in partial fulfillment of the requirements for the degree of Master in Clinical Dentistry, in Prosthodontics area.
Orientadora: Profa. Dra. Renata Cunha Matheus Rodrigues Garcia
ESTE EXEMPLAR CORRESPONDE
À VERSÃO FINAL DA
DISSERTAÇÃO DEFENDIDA PELA OLÍVIA MARIA COSTA DE FIGUEREDO E ORIENTADA PELA PROFA. DRA. RENATA CUNHA MATHEUS RODRIGUES GARCIA.
Piracicaba 2018
DEDICATÓRIA
A Deus, por guiar diariamente meus caminhos e permitir a realização dos meus maiores sonhos.
Aos meus pais, Romildo Eusébio Figueredo e Maria da Guia Costa de Figueredo.
Obrigada pelo apoio constante, por estarem sempre ao meu lado nunca me deixando fraquejar, por me fortalecerem a cada dia, pelo amor incondicional, e por acreditarem em mim sem medidas. Agradeço por me conduzirem por sábios caminhos, muitas vezes abdicando seus sonhos ao longo da vida para que os meus sejam concretizados. A vocês eu devo tudo que sou e que serei.
A minha avó, Francisca Olívia de Figueredo, pelo amor, pelo exemplo de ser humano e por ser fonte de inspiração na minha vida.
Aos meus avós não mais presentes, Francisco Eusébio de Figueredo (in memoriam),
Maria Patrocina da Costa (in memoriam) e Antônio Benício da Costa (in memoriam),
pelo legado deixado a toda família, e por continuarem sendo exemplos de vida e de amor em toda minha trajetória. Obrigada por todos os cuidados dedicados a mim desde sempre.
AGRADECIMENTO ESPECIAL
À Profª. Drª. Renata Cunha Matheus Rodrigues Garcia, por ter me recebido de forma tão carinhosa, pelo apoio e compreensão, pela sensibilidade em entender as dificuldades, por todos os ensinamentos passados ao longo desta jornada, possibilitando a realização de um grande sonho. Obrigada por ser um exemplo de pessoa e orientadora, além de referência como cirurgiã-dentista, se preocupando, acima de tudo, com o bem-estar e atendimento de excelência aos pacientes, muitas vezes sendo um alento para aqueles que precisavam ouvir um simples “não se preocupe, vou lhe ajudar e vai dar tudo certo”. Agradeço por me mostrar as dificuldades existentes no meio acadêmico, mas, acima de tudo, por me encorajar a superar todos os obstáculos a serem enfrentados, e mostrar o quanto é gratificante fazer ciência, trazendo qualidade para vida dos nossos pacientes. Obrigada por confiar no meu trabalho e, mesmo que não perceba, me incentivar diariamente, contribuindo com o meu crescimento profissional e pessoal.
AGRADECIMENTOS
À Universidade Estadual de Campinas, na pessoa do Magnífico Reitor Prof. Dr.
Marcelo Knobel.
À Faculdade de Odontologia de Piracicaba da Universidade Estadual de Campinas, na pessoa de seu Diretor, Prof. Dr. Guilherme Elias Pessanha Henriques, e de seu Diretor Associado, Prof. Dr. Francisco Haiter Neto.
À Coordenadora dos Cursos de Pós-Graduação da Faculdade de Odontologia de Piracicaba da Universidade Estadual de Campinas, Profª. Drª. Cínthia Pereira Machado
Tabchoury.
À Coordenadora do Programa de Pós-Graduação em Clínica Odontológica da Faculdade de Odontologia de Piracicaba, Profª. Drª. Karina Gonzales Silvério Ruiz.
Aos voluntários da pesquisa, que sempre foram muito gentis e estiveram dispostos a ajudar, sendo fundamentais para a realização deste trabalho.
Aos professores da área de Prótese Parcial Removível da Faculdade de Odontologia de Piracicaba, Drª. Altair A. Del Bel Cury, Drª. Celia Barbosa-Rizatti e Dr. Wander
José da Silva pelo apoio, ensinamentos e incentivo a pesquisa, os quais contribuíram para
meu amadurecimento profissional.
Às professoras Maria da Luz Rosário de Sousa, da área de Odontologia Social da Faculdade de Odontologia de Piracicaba, e Anita Liberalesso Neri, do Departamento de Psicologia e Psiquiatria da Faculdade de Ciências Médicas da UNICAMP, pela contribuição no desenvolvimento do projeto e auxílio no diagnóstico do fenótipo da Fragilidade.
Ao Prof. Dr. Valentim Adelino Ricardo Barão, docente da Área de Prótese Total, do Departamento de Prótese e Periodontia da Faculdade de Odontologia de Piracicaba, pelos seus ensinamentos, carinho e amizade. Agradeço por ter me recebido tão bem e por sempre mostrar disponibilidade em ajudar.
Aos docentes da área de Prótese Fixa e Prótese Total da Faculdade de Odontologia de Piracicaba, Dr. Mauro Antônio de Arruda Nóbilo e Dr. Marcelo Ferraz Mesquita, por contribuir com minha formação profissional ao longo da pós-graduação.
A todos os docentes da Faculdade de Odontologia de Piracicaba, que de alguma forma contribuíram para meu aprendizado e crescimento profissional.
À Profª. Drª. Adriana da Fonte Porto Carreiro, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, por toda orientação e ensinamentos desde a graduação. Obrigada por todo apoio, confiança, amizade, e por ser esse exemplo de pessoa, professora e pesquisadora.
Aos professores Drª. Erika Oliveira de Almeida e Dr. Amilcar Freitas, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, por todos os ensinamentos e pelo incentivo que me deram quando decidi fazer pós-graduação em outra universidade. Obrigada pelo carinho e amizade.
À Marina Barbosa Câmara de Souza, aluna do Programa de Pós-graduação em Clínica Odontológica, Área de Prótese Dental da Faculdade de Odontologia de Piracicaba, cujo apoio e amizade foram fundamentais para a realização deste trabalho. Obrigada pela convivência diária, por ser minha família, pelos ensinamentos, pela ajuda nos atendimentos dos pacientes e contribuição em todas as etapas deste trabalho. Sou eternamente grata por toda disponibilidade, paciência, cuidado e tempo dedicado no desenvolvimento da pesquisa.
A toda minha família, representada por Eudson Paiva de Godoy, Soraya
Figueredo Barbosa de Godoy, Rosa Maria da Costa Siqueira, Dalmário Siqueira Pereira, Antônio Inácio da Silva e Fátima da Costa Silva, a quem agradeço
imensamente a acolhida que me deram em cada cidade que estudei. Vocês são fonte de amor, sempre torcendo e apoiando cada passo nessa jornada.
Aos meus queridos amigos e companheiros do mestrado, Jairo Matozinho
Cordeiro, Camilla Fraga do Amaral, Heloisa Navarro Pantaroto, Louise Morais Dornelas Bezerra e Larissa Moreira de Souza, agradeço o apoio, paciência, amizade,
disponibilidade em ajudar, boas risadas e momentos de superação. Vocês já são grandes profissionais e tenho certeza que conquistarão todos seus sonhos. Ter amigos como vocês é algo precioso!
Aos amigos Maria Eduarda Lopes Viégas, Loyse Martorano, Rayanne Cruz,
Lidya Araújo, Samuel Borges, Lucas Azevedo e Augusto Queiroz, por todo carinho,
Faculdade de Odontologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte me presenteou e que levarei para toda vida.
Aos queridos amigos e colegas de laboratório, Bruna Gabriela Araújo Ximenes,
Edmara Tatiely Pedroso Bergamo, Giancarlo de la Torre Canales, Ingrid Andrade Meira, Mayara Abreu Pinheiro, Talita Malini Carletti e Victor Ricardo Manuel Muñoz Lora, por serem fonte de alegria e paz.
Aos companheiros do laboratório de Prótese Parcial Removível Antônio Pedro
Ricomini Filho, Cindy Dodo, Darlene Boldrini, Dimorvan Bordin, Gabrielle Alencar Ferreira Silva, Marco Aurélio Carvalho, Priscilla Lazari, Rafael Soares Gomes, Raíra de Brito, Samilly Souza, Vinicius dos Santos e Natalia Alvarez Pinzon pelos momentos
agradáveis do dia-dia.
Aos colegas e amigos de pós-graduação Adaias Matos, Amanda Bandeira, Bruna
Egumi, Caroline Mathias, Elis Lira, Isaac Jordão de Souza, Isabel Barbosa, João Gabriel Souza, Julia Puppin Rontani, Rahyza Freire, Rodrigo Lins, Thaís Barbin e Thamara Beline pelo convívio, apoio, risadas e troca de experiências durante o curso.
Aos funcionários da Faculdade de Odontologia de Piracicaba, em especial à Srª.
Gislaine Regina Alves Piton, técnica do laboratório de Prótese Parcial Removível da
Faculdade de Odontologia de Piracicaba, pela dedicação ao realizar suas funções, pelo carinho, cuidado e amizade.
Ao técnico Marcos Blanco Cangiani, do Departamento Odontologia Restauradora da Área de Materiais Dentários da Faculdade de Odontologia de Piracicaba, por toda sua colaboração na pesquisa, através da calibração dos sensores de força. Muito obrigada por toda paciência e prestatividade, fundamentais para a execução deste trabalho.
À Srª. Eliete Aparecida Ferreira Marim, secretária do Departamento de Prótese e Periodontia da Faculdade de Odontologia de Piracicaba, pela disponibilidade e presteza em ajudar.
Ao Fundo de Apoio a Ensino, Pesquisa e Extensão (FAEPEX) da Universidade Estadual de Campinas, pelo auxílio recebido (processo número 3240/16).
À CAPES, Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior, pela concessão da Bolsa de Estudos (33003033008P8).
RESUMO
A fragilidade é uma síndrome caracterizada pela redução da resistência do idoso, e ocorre em virtude da perda de massa muscular generalizada, podendo também comprometer a capacidade de funcionamento dos músculos mastigatórios. Este estudo investigou a força máxima de mordida (FMM), performance mastigatória (PM) e função sensorial oral (FSO) de idosos desdentados bimaxilares apresentando ou não o fenótipo de fragilidade. Além disso, a correlação entre FMM e força de preensão máxima (FPM) também foi avaliada. Para isto, 20 idosos usuários de prótese total dupla foram recrutados na Faculdade de Odontologia de Piracicaba (FOP/UNICAMP). Os voluntários foram divididos em 2 grupos: frágeis (experimental, n = 10, idade média = 80,8 ± 4,70 anos) e não-frágeis (controle, n = 10, idade média = 74,5 ± 4,76 anos), diagnosticados pelo fenótipo do Cardiovascular Health Study, que consideram 5 características: (1) perda de peso, (2) exaustão, (3) baixo nível de atividade física, (4) lentidão, e (5) fraqueza. A FMM foi mensurada por meio de sensores de pressão posicionados bilateralmente na superfície oclusal dos primeiros molares artificiais. A PM foi obtida pelo método de fracionamento das peneiras e expressa como o tamanho mediano de partícula (X50). A FSO foi avaliada usando o teste de estereognose oral. Os dados foram submetidos à análise exploratória e as comparações entre grupos foram realizadas pela análise de variância (one-way ANOVA), teste qui-quadrado e teste T de Student. A correlação entre a FMM e a FPM foi analisada pelo teste de Pearson. Os idosos frágeis apresentaram FMM reduzida (8,16 ± 2,5; controle 13,95 ± 5,7) (p = 0,008) e maior X50 (6,40 ± 0,3; controle 5,82 ± 0,5) (p = 0,006). Não houve diferença na FSO (8,80 ± 2,1; controle 8,50 ± 3,2 ) de idosos frágeis e não-frágeis (p = 0,807). Além disso, a FMM foi significativamente correlacionada com a FPM (r = 0,690,
p = 0,003). Conclui-se que o fenótipo da fragilidade diminui a FMM e a PM, mas não tem influência na FSO.
ABSTRACT
Frailty is a syndrome characterized by the reduction in elderly resistance, and occurs due a widespread loss of muscle mass, which may affect the functional capacity of masticatory muscles. And this study aimed to investigate maximum bite force (MBF), masticatory performance (MP) and oral sensory function (OSF) in elders toothless bimaxillary presenting or not frailty phenotype. Besides, the correlation between MBF and maximal grip strength (MGS) was also assessed. Thereby, twenty volunteers wearing bimaxillary complete dentures were selected at Piracicaba Dental School – University of Campinas (FOP/UNICAMP). The volunteers were divided into two groups: subjects with (experimental, n = 10, mean age = 80.8 years) and without (control, n = 10, mean age = 74.5 years), diagnosed by the Cardiovascular Health Study phenotype, which consider 5 characteristics: (1) weight loss, (2) exhaustion, (3) low level of physical activity, (4) slowness, and (5) weakness. MBF was measured by means of pressure sensors positioned bilaterally on the occlusal surface of the artificial first molars. MP was obtained by the sieving method and express, with as the median particle size (X50). The OSF was evaluated by using the oral stereognosis test. Data was submitted to exploratory analysis and comparisons between groups were performed with one-way analysis of variance, Likelihood ratio chi-square and Student T-test. Correlation between MBF and MGS was analyzed by Pearson’s test. Frail elderly people showed reduced MBF (8.16 ± 2.5; control 13.95 ± 5.7) (p = 0.008) and bigger X50 (6.40 ± 0.3; control 5.82 ± 0.5) (p = 0.006). There was no difference in the OSF (8.80 ± 2.1; control 8.50 ± 3.2 ) of frail and non-frail elders (p = 0.807). In addition, MBF was significantly correlated with MGS (r = 0.690, p = 0.003).
We concluded that the frailty phenotype decreases the MBF and MP, but has no influence on OSF.
SUMÁRIO 1 INTRODUÇÃO ... 15 2 ARTIGO ... 19 3 CONCLUSÃO ... 41 REFERÊNCIAS* ... 42 ANEXOS ... 45
ANEXO 1 – Certificado de aprovação do Comitê de Ética em Pesquisa da Faculdade de Odontologia de Piracicaba. ... 45
ANEXO 2 – Ficha clínica. ... 46
ANEXO 3 – Mini Exame de Estado Mental (MEEM). ... 50
ANEXO 4 – Questionário para Teste do Fenótipo de Fragilidade. ... 51
ANEXO 5 – Imagens do Teste de preensão palmar, componente do Diagnóstico de Fragilidade. ... 54
ANEXO 6 – Protocolo de submissão ao periódico Oral Surgery, Oral Medicine, Oral Pathology and Oral Radiology. ... 55
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1 INTRODUÇÃO
A expectativa de vida da população vem aumentando nos diversos países do mundo (Kindig et al., 2018). Nos EUA, a expectativa de vida da população aumentou de 45 anos, em 1930, para quase 75 anos em 2000; já na Europa, em 1950 a expectativa de vida era de aproximadamente 65 anos, havendo uma projeção de aumento para 80 anos até 2030 (Kindig et al., 2018). Seguindo a tendência mundial, de 1940 a 2016 o Brasil teve um crescimento de 30 anos em sua expectativa de vida, tendo 14,4% da população representada por idosos (IBGE, 2016). Segundo previsões mais otimistas o Brasil será a sexta maior população idosa do mundo em 2025 (Veras, 2009). Esse fenômeno tem ocorrido em virtude de estudos avançados na área da saúde, proporcionando a prevenção e cura de diversas doenças, além de priorizar os cuidados pessoais e a qualidade de vida (Cardona et al., 2018; Oeppen et al., 2002).
À medida que a expectativa de vida aumenta e o envelhecimento é mais evidente na população, surge uma série de desafios para a sociedade, para os profissionais das diversas áreas da saúde e também para os governantes. Há uma evidente sobrecarga no Sistema Único de Saúde (SUS) que ocorre de forma simultânea ao envelhecimento populacional, uma vez que há uma elevação na incidência de doenças degenerativas e incapacitantes para esse grupo e, com isso, há a necessidade de maiores investimentos para adequar a prestação de serviços, buscando a promoção e atenção integral à saúde dos idosos (Moreira & Lourenço, 2013).
Dentre os problemas que podem acometer os idosos, é frequente o aparecimento de doenças cardiovasculares, diabetes e doenças neurodegenerativas, como Alzheimer e Parkinson. Associado a essas doenças, ou até mesmo sem fator causal específico, pode
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surgir o quadro de fragilidade no idoso (Bonnefoy et al., 2015). A fragilidade pode ser considerada uma síndrome relacionada com o processo de envelhecimento e é caracterizada pela diminuição da resistência física e reservas energética nos idosos, no qual, de forma cíclica, diversos sistemas do organismo sofrem declínios funcionais resultando em déficit de energia, perda da força muscular, diminuição da tolerância ao esforço e maiores probabilidades de quedas (Clegg et al., 2013; Ahmed et al., 2007; Fried et al., 2001). A fragilidade pode acontecer em decorrência de alguma doença, por falta de atividade, consumo nutricional inadequado ou estresse (Ahmed et al., 2007). Dessa maneira, essa condição reduz a capacidade do idoso em desempenhar atividades diárias rotineiras (Bonnefoy et al., 2015) e gera maior tendência à mortalidade (Chang et al., 2010).
Fried et al. (2001) desenvolveram um instrumento que permite identificar características fenotípicas expressas em idosos frágeis. O fenótipo proposto engloba cinco critérios: (1) perda de peso, (2) exaustão, (3) baixo nível de atividade física, (4) lentidão, e
(5) fraqueza, esta última definida pela força de preensão palmar da mão dominante,
mensurada por um dinamômetro (Fried et al., 2001).
A preensão palmar é uma característica importante na definição de fragilidade, pois a medida que o indivíduo envelhece, passa por um processo de perda da massa muscular esquelética e tem sua força muscular diminuída (Schneider et al., 2008). A condição de fragilidade está diretamente relacionada a essas reduções (Santilli et al., 2014), visto que devido ao processo natural do envelhecimento há um aumento na expressão de Interleucina-6 (IL-6), responsável por inativar a síntese proteica, promovendo a diminuição da massa muscular (Leng et al., 2002; Visser et al., 2002), conhecida como sarcopenia (Santilli et al., 2014; Rosenberg, 1989). Quando ocorre a redução da massa muscular há uma redução proporcional na força gerada, uma vez que o músculo é responsável por
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armazenar 60% das proteínas do corpo (Santilli et al., 2014; Janssen et al., 2002). Sendo assim, o comprometimento funcional da musculatura gera uma maior probabilidade de quedas, perda de autonomia e redução da qualidade de vida (Delmonico et al., 2007; Goodpaster et al., 2006), principalmente dos idosos.
Com a perda considerável das funções desempenhadas pela musculatura, e tendo em vista que essa perda é refletida no corpo de uma forma geral (Hämäläinen et al., 2004), foi sugerido que a força máxima de mordida exercida por pacientes frágeis pode ser reduzida. Miura et al. (2001) avaliaram idosos parcialmente dentados frágeis e não frágeis, e compararam a força máxima de mordida entre eles. Pacientes frágeis apresentaram significante redução na força máxima de mordida em relação aos não-frágeis, tanto para idosos do gênero feminino quanto do masculino.
A força máxima de mordida apresenta diferentes valores em pacientes com e sem dentes naturais. Entretanto, o uso de próteses, por mais criterioso que seja seu processo de confecção, nunca vai proporcionar uma mastigação tão efetiva quanto dentes naturais (Haraldson et al., 1979). Em estudo realizado previamente (Haraldson et al., 1979), foi possível verificar que pacientes idosos com dentição natural apresentaram força de mordida 6 vezes maior que idosos usuários de próteses totais duplas, evidenciando a incapacitação gerada pela perda dentária. Desta forma, pode-se hipotetizar que a ausência dentária associada com um fenótipo de fragilidade pode reduzir ainda mais a força máxima de mordida do paciente idoso, refletindo na sua habilidade e performance mastigatórias. Em que pese Miura et al. (2001) ter avaliado apenas idosos parcialmente dentados e considerando que a mastigação é fator importante para a manutenção da saúde geral do idoso (Fitzpatrick et al., 2006), não existe na literatura relatos sobre a performance mastigatória e força máxima de mordida em idosos frágeis desdentados bimaxilares.
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Ainda, sabendo que idosos apresentam uma redução em sua função sensorial geral, como o paladar e olfato (Somekawa et al., 2017), os mesmos podem apresentar um comprometimento na função sensorial oral (FSO). Essa alteração, em decorrência da perda de propriocepção (Klineberg et al., 1999), pode dificultar o processo de mastigação e deglutição de idosos edêntulos (Peyron et al., 2017), comprometendo a sua nutrição. No entanto, apesar da relevância deste tópico, não há relatos sobre FSO de idosos frágeis. Assim, é extremamente relevante avaliar como essa condição pode influenciar na mastigação.
Considerando-se que idosos com fenótipo de fragilidade já se apresentam debilitados, a má nutrição causada por deficiência no processo mastigatório, quer seja pela ausência de dentes naturais ou presença de próteses mal adaptadas, pode acelerar o processo de envelhecimento (Boulos et al., 2016) e comorbidades no idoso. Desta forma, sabendo que a saúde geral e, por consequência, a qualidade de vida destes pacientes pode ser comprometidas por uma função mastigatória inadequada, torna-se importante estudos sobre este tópico.
Sendo assim, este estudo tem por objetivo avaliar e comparar variáveis objetivas como (1) a força máxima de mordida e (2) performance mastigatória; e variável subjetiva como (3) função sensorial oral em idosos frágeis e não frágeis portadores de próteses totais duplas. Em acréscimo, será verificado se existe associação entre a força máxima de mordida e força de preensão palmar em idosos totalmente desdentados.
19 2 ARTIGO
Este trabalho foi realizado no formato alternativo, conforme a Informação CCPG/001/2015, da Comissão Central de Pós-Graduação (CCPG) da Universidade Estadual de Campinas.
O artigo, intitulado “Effects of the frailty phenotype on mastication and oral sensory function”, foi submetido à publicação no periódico Oral Surgery, Oral Medicine, Oral
20 Effects of the frailty phenotype on mastication and oral sensory function
Olívia Maria Costa Figueredo, DDSa; Mariana Barbosa Câmara-Souza, DDS, MSa; Talita Malini Carletti, DDSa; Maria da Luz Rosário de Sousa, Ph.Db; Renata Cunha Matheus Rodrigues Garcia, Ph.Dc
a
Graduate Student
Department of Prosthodontics and Periodontology Piracicaba Dental School, University of Campinas
Avenida Limeira, nº 901, Piracicaba, SP - 13414-903, Brazil
b
Professor
Department of Community Dentistry
Piracicaba Dental School, University of Campinas
Avenida Limeira, nº 901, Piracicaba, SP - 13414-903, Brazil
c
Professor
Department of Prosthodontics and Periodontology Piracicaba Dental School, University of Campinas
Avenida Limeira, nº 901, Piracicaba, SP - 13414-903, Brazil
Conflict of Interest: none
This study was supported by the Support Funding for Teaching, Research and Extension (FAEPEX), University of Campinas, Brazil (grant number 3240/16).
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Corresponding author:
Renata Cunha Matheus Rodrigues Garcia
Department of Prosthodontics and Periodontology Piracicaba Dental School, University of Campinas Avenida Limeira, no 901, Bairro Areião,
Piracicaba, SP, Brazil, 13414-903 e-mail: [email protected]
22 ABSTRACT
Objective: To compare maximum bite force (MBF), masticatory performance, and oral
sensory function (OSF) of elders with and without the frailty phenotype (FP). The correlation of MBF with maximal grip strength (MGS) was also assessed. Study Design: Elders (mean age, 77.6±5.63 years) with and without the FP (n=10 each) received new complete dentures (CDs). The FP was diagnosed using the Fried criteria (weight loss, exhaustion, physical activity level, weakness, slowness). After 2 months of CD use with no complaint, elders’ MBF was measured by pressure sensors positioned bilaterally on the first artificial molars. Masticatory performance was assessed using the sieving method and expressed as the median particle size (X50) after 40 Optocal masticatory cycles. OSF was evaluated with the oral stereognosis test. Data were analyzed by one-way analysis of variance the likelihood ratio chi-squared, and Student t-tests. Correlation between MBF and MGS was analyzed by Pearson’s test. Results: Frail elderly people showed reduced MBF (p=0.008) and higher X50 values (p=0.006) than did non-frail elders. OSF did not differ between groups. MBF was correlated with MGS (r=0.690, p=0.003). Conclusion: The FP decreases MBF and impairs mastication, but does not affect OSF, in elders. (ReBEC #RBR-3x8xc3).
Statement of Clinical Relevance
Dental loss and muscle mass reduction caused by the frailty phenotype may result in the reduction of bite force of elderly people. Thus, mastication of frail elderly people is an important topic to be studied to avoid malnutrition and morbidity.
23 INTRODUCTION
Frailty is considered to be a common geriatric syndrome related to the aging process.1 It is characterized by decreased resistance physical, which leads to functional declines, resulting in energy deficit, loss of muscle strength, and decreased effort tolerance.2,3 Concomitant with populational aging, the prevalence of frailty has increased.4 Frailty is considered to be among the most significant clinical conditions affecting elderly people, with a prevalence of 10% in elders aged > 65 years and 30% in those aged > 80 years.3
Several factors can trigger the process of frailty, which is a result of accumulated cell damage over the lifetime.5,6 Frailty occurs due to the alteration of metabolic processes by pro-inflammatory cytokines through increased interleukin-6 expression,7 which is responsible for the inactivation of protein synthesis and increased protein degradation.8 It can be initiated by diseases, lack of physical activity, stress, physiological changes,1 inflammatory responses,9 and inadequate nutritional intake.1
The frailty phenotype (FP) is directly responsible for the reduction of strength, increased probability of falls, and, consequently, reduction of elders’ autonomy.10,11 In addition, loss of muscle mass influences palmar grip strength, which is a defining criterion for the FP. A few studies have shown that frail elderly people also have reduced bite force,12,13 which may compromise nutrient intake and, consequently, increase frailty in a cyclical manner. However, methodological limitations, such as the non-standardization of occlusal status classification (i.e., dentate, partially dentate, and edentulous) in study populations, may have compromised these results.
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Edentulism is another component of the aging process that is an important aggravating factor for nutrient intake. Research has established that edentulous individuals are not able to comminute particles, which impairs food swallowing and digestion.14 Even subjects wearing well-fitted complete dentures have masticatory function that is 2.5 times worse than that of dentate subjects.15 Impaired mastication may lead to the adaptation of food choices, with avoidance of difficult-to-chew foods, such as those containing fiber,16 and increased consumption of carbohydrates and fats. This process results in nutritional deficits17 and an increased risk of frailty development.18
Furthermore, geriatric people experience decreased general sensory functions, such as taste and smell perception.19 Edentulous elders may also show compromised oral sensory function (OSF) due to loss of proprioception. The latter can influence the control of jaw functions altering the magnitude, direction, and rate of occlusal load application,20 hampering mastication and swallowing in edentulous elders.21 However, despite the importance of this topic, the literature contains no report on the OSF of frail elders. Thus, evaluation of the effects of associated comorbidities, such as aging, edentulism, and frailty, on chewing is extremely relevant.
Frailty is not inevitable as individuals age, and it does not affect all elders. Considering that masticatory function is associated directly with food consumption, an understanding of how it can influence and be influenced by frailty is important. Therefore, the aim of this study was to compare the masticatory function, in terms of maximum bite force (MBF) and masticatory performance (MP), and OSF of completely edentulous elders with and without the FP. In addition, the possible correlation between MBF and maximal grip strength (MGS) was evaluated.
25 MATERIALS AND METHODS
This cross-sectional study included elders with (experimental group, n = 10) and without (control group, n = 10) the FP. They were selected from individuals who sought prosthetic treatment at the dental clinic of Piracicaba Dental School and those who answered advertisements placed around the city of Piracicaba that invited the participation of completely edentulous elders. Inclusion criteria for the experimental group were age > 65 years; presence of the FP, diagnosed using the criteria of Fried et al.;3 and completely edentulous status, with or without complete denture use. Participants in the control group were elders of similar age and sex, who lacked the FP or were classified as pre-frail.3 Elders with parkinsonism and/or other neurodegenerative disorders were excluded. In addition, elders with cognitive impairment, as determined using the Mini-Mental State Examination (MMSE),22 were excluded from this study and referred to a professional neurologist. Elders presenting other age-related diseases that were controlled by medication, such as hypertension and/or diabetes, were eligible for the study.
The research protocol (#57083616) was approved by the Ethics Committee of Piracicaba Dental School, University of Campinas, Brazil. It was registered in the Brazilian Registry of Clinical Trials database (RBR-3x8xc3), which is linked to the International Clinical Trials Registration Platform (World Health Organization). The study was performed in compliance with the Helsinki Declaration. Before inclusion in the study, all volunteers signed a detailed informed consent form.
Initially, 34 volunteers were screened for eligibility. Based on clinical examination findings, 23 of these volunteers met the inclusion/exclusion criteria. Three individuals were excluded because they were unable to attend appointments, leading to a final sample of 20 elders (Figure 1). Sample size calculation, based on a previous study,13 indicated that 20
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participants would yield 80% power (β = 0.8) at α = 0.05, with a difference of three points in MBF values between groups.
Figure 1. Flowchart of volunteer selection.
Sociodemographic data, including monthly income and educational level, were collected during anamnesis. A single calibrated researcher administered the MMSE to elders in both groups, and cutoffs were applied for selection.22 After selection, participants’ salivary flow rate was determined. Each participant was instructed to chew a piece of plastic paraffin (Parafilm M®; Bemis Company, Inc., Neenah, USA) for 5 min, spitting
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saliva every 30 s into a pre-weighed plastic cup. The salivary flow rate was calculated by subtracting the initial weight from the final weight of the glass.23
The quality of all volunteers’ maxillary and mandibular complete dentures was evaluated using Vigild’s24 criteria (stability, retention, occlusion, vertical height, and defects). As all volunteers’ were deemed to be unsatisfactory, all participants received new maxillary and mandibular complete dentures, which were processed by two experienced examiners. A single dental technician performed all prosthetic procedures, and the complete dentures were prepared with acrylic resin using conventional techniques.25 A bilateral balanced occlusal scheme was adopted, and occlusal support was established at the first molars. The prosthesis bases and occlusal contacts were adjusted according to individual needs. After adjustment and elders’ reporting of no discomfort while wearing the new prostheses, a 2-month period was allowed for complete adaptation. Thereafter, all study variables were evaluated.
Frailty phenotype diagnosis
A trained examiner diagnosed the FP through physical examination and questionnaire administration, according to Fried et al.3 Elders who presented three or more of the five criteria3 (weight loss, exhaustion, low physical activity level, weakness, and slowness) were considered to be frail. Elders presenting one criterion or two criteria were considered to be pre-frail, and those fulfilling no criterion were deemed to be robust.
Weight loss was assessed by asking elders whether they had unintentionally (without diet or exercise effort) lost 4.5 kg or 5% of their body mass in relation to their weight in the previous year. Exhaustion was analyzed by self-reported fatigue;26,27 volunteers were asked whether they sought to perform habitual activities and whether
28
carrying out their activities was not possible.3 The physical activity level was assessed according to energy expenditure (in kilocalories). Women with weekly energy expenditures < 270 kcal and men with weekly expenditures < 383 kcal were considered to be frail.3 To evaluate slowness, the time (in seconds) required to walk 4.6 m was measured three times, with 5-min rest periods between evaluations, and the mean value was calculated. Weakness was measured using the MGS (in kilogram force), evaluated with a dynamometer (SH5001; Jamar, Saehan Corporation, Masan, Korea).28,29 The volunteers were instructed to grip the dynamometer as tightly as possible for 6 s. Three evaluations were performed and the mean value was calculated.
The cutoff values3 for weakness and slowness were adjusted according to sex, height, and body mass index (BMI). The latter was calculated as weight (in kilograms) divided by squared height (in meters), as proposed by the World Health Organization,30 after volunteers were weighed and measured in a mechanical weighing machine (Balança Médica Antropométrica Mecânica 110 CH; Welmy Balanças, São Paulo, Brazil).
MBF
A bite force transducer (Quantum X MX840A; Hottinger Baldwin Messtechnik GmbH, Darmstadt, Germany) and two pressure sensors (18.28 mm diameter and 0.45 mm thickness; FSR no. 402, Interlink Electronics Inc., Camarillo, California, USA) were used to measure MBF. The pressure sensors were protected from deformities during clenching as 2previous described,31 and the total assembly thickness was 5.6 mm. In addition, a plastic film was also used in order to avoid humidity. Sets were bilaterally placed in the first artificial molar regions, and subjects were requested to occlude with maximum force for 7 seconds. After 5-min rest periods, the procedure was repeated. Signals were recorded and
29
automatically analyzed by Catman Easy Software (version 3.5.1; Hottinger Baldwin Messtechnik GmbH, Darmstadt, Germany). MBF was considered as the higher sum obtained from both sensors, recorded in Kilogram/force (KgF).32,33
MP
The sieving method34 was used to measure MP. Elders were instructed to chew a portion containing 17 cubes of an artificial test material (Optocal), composed of a mixture of condensed silicon, catalyst paste, alginate, common plaster, Vaseline, and dentifrice.35 Elders chewed each portion for 40 masticatory cycles, counted by the operator. The comminuted particles were collected in a paper filter and air dried for 7 days at room temperature. The material was then vibrated in a sieving machine (Bertel Indústria Metalúrgica Ltda, Caieiras, Brazil.) through a stack of 10 sieves, with mesh sizes decreasing from 5.6 to 0.5 mm. Particles retained on each sieve were weighed on a 0.001-g analytic balance (Mark, BEL Engineering, Monza, Italy). MP was determined by the median particle size (X50), calculated using the Rosin-Rammler cumulative function.34 The X50 is the aperture of a theoretical sieve through which 50% of the test food particles would pass.34
OSF
The oral stereognosis test was used to measure the OSF of each elder. As proposed by Hirano et al.,36 six small (8 × 8 × 2 mm) test pieces made from raw carrots were used. The pieces consisted of three pairs of related forms (circle and ellipse, square and rectangle, and triangle and semicircle). The procedure was explained clearly and in detail to
30
participants, and the evaluation was conducted in a quiet environment to allow their full concentration.
After placement of the test piece on his/her tongue, each volunteer was instructed to freely manipulate it in the mouth with no time limitation. To identify the shape of the test piece, the participant pointed to the corresponding picture on a chart. A three-point scale was used to score each answer. Correct, partly correct, and incorrect answers received 2 points, 1 point, and 0 points, respectively. An identification that was incorrect, but within the shape group, was considered to be partly correct.37 Total scores ranged from 0 to 12 points; higher scores indicated better OSF. The time (in seconds) required for each participant to identify all test pieces was also recorded and taken into account.
Statistical analysis
Statistical analysis was performed by calculating the frequencies, means, and standard deviations of study variables. First, the Shapiro–Wilk test was used to assess the normality of distribution. Then, sociodemographic characteristics were evaluated by the likelihood ratio, chi-squared, and Student t-tests. Group differences in mean X50, MBF, and OSF values were identified using one-way analysis of variance. Pearson correlation analysis was performed to identify correlations between MBF and MGS. All statistical analyses were performed using SAS software (version 9.3; SAS Institute, Inc., Cary, NC, USA), with a significance level of 5%.
RESULTS
The sociodemographic characteristics, durations of complete denture use, MMSE scores, BMIs, and salivary flow rates of participants are presented in Table I. No difference
31
in sociodemographic characteristics or BMI was found between groups. MMSE data indicated that no participant had impaired cognitive function. Similarly, salivary flow rates were within the normal range for both groups. MGS differed between groups; thus, the groups were similar except with regard to the subject of study.
Table I. Characteristics of the study population
Characteristic Control (n = 10) Frail (n = 10) p
Sex 1.000 Male 1 (10.0) 1 (10.0) Female 9 (90.0) 9 (90.0) Age 0.063 ≤80 years 8 (80.0) 4 (40.0) >80 years 2 (20.0) 6 (60.0)
Time using CD, years 24.6 ± 12.8 14.4 ± 11.4 0.078 Monthly income (real minimum wage) 1188.0 ± 610.3 1221.5 ± 466.1 0.891
Educational level 0.195 Basic education 9 (90.0) 10 (100.0) High school 1 (10.0) 0 (0.0) Marital status 0.472 Married 5 (50.0) 5 (50.0) Divorced 1 (10.0) 0 (0.0) Widowed 4 (40.0) 5 (50.0) BMI, kg/m2 26.5 ± 5.9 29.7 ± 5.9 0.162
32
MMSE score 25.30 ± 4.0 23.60 ± 3.1 0.308
Salivary flow rate, g/min 1.00 ± 0.3 1.05 ± 0.3 0.712
MGS, KgF 21.41 ± 6.9 13.97 ± 2.5 0.005
Data are presented as n (%) or mean ± standard deviation. CD, complete dentures; BMI, body mass index; MMSE, Mini-Mental State Examination; MGS, maximal grip strength.
Compared with non-frail elders, frail elderly people had lower MBF (p = 0.008) and higher X50 values (p = 0.006), indicating impaired masticatory function (Table II). In addition, a moderate to strong correlation was found between MBF and MGS (r = 0.690, p = 0.003). Concerning OSF, elders with and without the FP had similar oral stereognosis scores (Table II).
Table II. Mean values ± standard deviations of MBF, X50, and oral stereognosis for elders with and without the FP
Control (n = 10) Frail (n = 10) p
MBF 13.95 ± 5.7 8.16 ± 2.5 0.008
X50 5.82 ± 0.5 6.40 ± 0.3 0.006
Oral stereognosis score 8.50 ± 3.2 8.80 ± 2.1 0.807 Oral stereognosis time 89.08 ± 36.9 123.53 ± 60.2 0.140 MBF, maximum bite force; X50, median particle size.
DISCUSSION
This study revealed worse mastication and similar oral perception among frail elders compared with healthy elders. Besides age and sex, groups were similar by educational level and monthly income. According to the Brazilian Institute of Geography
33
and Statistics,38 all selected elders fell into the low social class, which characterizes the economic profile of volunteers seeking public oral health care.
The MBF of frail elders was almost two times lesser than that of the control group. This finding is in agreement with some reports,12,13 which revealed greater bite force in healthy patients than in those with the FP. Elderly people with the FP probably have reduced MBF due the presence of sarcopenia. This condition is characterized by the loss of skeletal muscle mass, usually accompanied by impaired function.10 This process may be activated by external factors, such as inadequate intake of protein or vitamin D, or by the presence of acute and chronic comorbidities that result in reduced physical activity and longer periods of bed rest.10 Moreover, it might be initiated by the increased generation of proinflammatory cytokines, which triggers proteolysis.10 This multifactorial condition may lead to a reduction of muscle mass with consequent remission in function, resulting in a general reduction in force,10,39 probably including MBF.
The present study also revealed a positive correlation between MBF and MGS. This correlation has also been verified in elders who have suffered stroke40 and those aged > 85 years,41 but no previous study has examined its presence in frail elderly people. Again, the loss of skeletal muscle mass and strength in frail elders may affect the masticatory muscles and is probably responsible for this finding. Reduced MBF may lead to decreased intake of protein, vitamins, and iron, which often results in malnutrition or undernutrition,42 highlighting the importance of this topic.
Furthermore, elderly people with the FP had the highest X50 values, indicating worse MP. Although studies evaluating MP in frail elderly people by the sieving method are lacking, our finding is in agreement with the results obtained by Horibe et al.,43 who reported decreased ability to mix chewing gum and self-reported difficulty in comminuting
34
daily food among frail elders. Jaw sensorimotor function and bite force decline with age,44 with consequent impairment in quotidian functions, such as chewing, speaking, and swallowing. In normal aging, the brain uses compensatory mechanisms of neuroplasticity to maintain regular sensorimotor performance;44,45 in frail elderly people, however, this process is damaged, leading to impaired mastication.46 In addition, the sarcopenia present in frail elders affects several functions, including mastication,13 as muscle force and jaw movement depend on the presence of motor units (myofibers innervated by axons).47
Concerning OSF, our results showed that oral stereognosis scores and time required to identify test pieces were similar among participants with and without the FP. Oral stereognosis is the process of manipulating objects in the mouth and feeling their surfaces with the lips, tongue, teeth, and palate.48 Thus, considering that frail elders present lower tongue pressure than do healthy elders,49 and that the tongue consists of a complex three-dimensional network of skeletal muscle, with intrinsic and extrinsic fibers,50 we suggest that elderly people with the FP should show decreased OSF due to the loss of muscle mass. The human tongue has approximately 54% of type I fibers,51 and sarcopenia involves the conversion of fast (type II) muscle fibers into slow (type I) fibers, which are involved in activities requiring precise control of low forces.52 Thus, the maintained ability to manipulate test pieces may support the similar capability of recognizing shapes in the mouth. In addition, sensory-motor receptors are concentrated on the dorsal surface of the tongue,53 specifically on the tongue mucosa,54 which may explain the maintenance of sensory perception despite the presence of the FP.
One limitation of this study may be the inclusion of three pre-frail elders in the control group. However, as MBF and MP differed significantly between groups, this factor does not seem to have influenced the results. In addition, considering that there is no
35
difference between robust and pre-frail elders on their autonomy,55 this could help to support our data. Nevertheless, future research encompassing all degrees of frailty56 is important, especially when evaluating the influence of aging on OSF.
CONCLUSION
Frail elderly people presented decreased MBF and impaired MP, but similar OSF, compared with healthy elders.
This study was supported by the Support Funding for Teaching, Research and Extension (FAEPEX), University of Campinas, Brazil (grant number 3240/16) and Coordination for the Improvement of Higher Education Personnel (CAPES).
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3 CONCLUSÃO
Os dados coletados no presente estudo indicam que idosos frágeis apresentam uma menor FMM e pior PM comparados a idosos não frágeis. Contudo, este fenômeno não interfere na função sensorial oral destes indivíduos.
42
__________________
*De acordo com as normas da UNICAMP/FOP, baseadas na padronização do International Committee of Medical Journal Editors – Vancouver Group. Abreviatura dos periódicos em conformidade com o PubMed.
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45 ANEXOS
ANEXO 1 – Certificado de aprovação do Comitê de Ética em Pesquisa da Faculdade de Odontologia de Piracicaba.
46 ANEXO 2 – Ficha clínica.
50 ANEXO 3 – Mini Exame de Estado Mental (MEEM).
(Folstein et al., 1975; Bertolucci et al., 1994)
MEEM – Mini Exame do Estado Mental
Paciente: Data: Escore: ORIENTAÇÃO
Dia da semana (1 ponto) ( )
Dia do mês (1 ponto) ( )
Mês (1 ponto) ( )
Ano (1 ponto) ( )
Hora aproximada (1 ponto) ( )
Local específico (aposento ou setor) (1 ponto) ( )
Instituição (residência, hospital, clínica) (1 ponto) ( )
Bairro ou rua próxima (1 ponto) ( )
Cidade (1 ponto) ( )
Estado (1 ponto) ( )
MEMÓRIA IMEDIATA
Fale 3 palavras não correlacionadas. Posteriormente pergunte ao paciente sobre as 3 palavras. Dê um ponto para cada resposta correta. (carro, casa, bonito) ( )
Depois repita as palavras e certifique-se de que o paciente aprendeu, pois mais adiante você irá pergunta-las novamente.
ATENÇÃO E CÁLCULO 100 – 7 ( ) 93 – 7 ( ) 86 – 7 ( ) 79 – 7 ( ) 72 – 7 ( ) EVOCAÇÃO
Pergunte ao paciente pelas 3 palavras ditas anteriormente (1 ponto por palavra) ( )
LINGUAGEM
Nomear um relógio e uma caneta (2 pontos) ( )
Repetir “Nem aqui, nem ali, nem lá” (1 ponto) ( )
Comando: “Pegue este papel com a mão direita, dobre ao meio e coloque no colo” (3 pontos)
( )
Ler e obedecer: “feche os olhos” (1 ponto) ( )
Escrever uma frase (1 ponto) ( )
51 ANEXO 4 – Questionário para Teste do Fenótipo de Fragilidade.
DIAGNÓSTICO DE FRAGILIDADE (Fried et al., 2001)
Nome: ___________________________________________________ Data: __________ Idade: _________ Peso: ________ Altura: ________ Diagnóstico: _______________
Perda de Peso
O(A) Senhor(a) perde mais de 4,5 Kg no último ano? Peso Perdido: _______
( ) Sim ( ) Não Exaustão
(Questões 7 e 20 - CES-D) 07) O(A) Senhor(a) sentiu que tudo que fez foi um esforço?
20) O(A) Senhor(a) deixou de fazer alguma atividade que normalmente faz?
Questão 7 Questão 20 Respostas
Raramente ou nenhuma vez (nenhum ou 1 dia) = 0 Às vezes ou poucas vezes (1-2 dias) = 1
Ocasionalmente ou quantidade de vezes moderada (3-4 dias) = 2 Todo tempo (5-7 dias) = 3
Fraqueza (Dinamômetro)
Av 1: _____ Av 2: _____ Av 3: ______ Média: ______ IMC: _______
Lentidão
Av 1: _____ Av 2: _____ Av 3: ______ Média: ______ Altura: _______ Homens
IMC ≤ 24 - Força de Preensão ≤ 29 IMC 24,1 – 26 Força de Preensão ≤ 30 IMC 26,1 – 28 Força de Preensão ≤ 30
IMC > 28 Força de Preensão ≤ 32 Mulheres
IMC ≤ 23 Força de Preensão ≤ 17 IMC 23,1- 26 Força de Preensão ≤ 17,3
IMC 26,1 - 29 Força de Preensão ≤ 18 IMC > 29 Força de Preensão ≤ 21
Homens Altura ≤ 173 cm Tempo ≥ 7 s Altura > 173 cm Tempo ≥ 6 s Mulheres Altura ≤ 159 cm Tempo ≥ 7 s Altura > 159 cm Tempo ≥ 6 s
52
Nível de Atividade Física (Dispêndio Energético)
Exercícios Físicos Na última
semana Quantos dias na semana Quanto tempo por dia Gasto Energético
1. Caminhadas para se exercitar e porque é bom para a saúde?
2. Sobe escadas porque quer, mesmo podendo tomar o elevador (pelo menos um lance ou andar)?
3. Ciclismo?
4. Faz dança de salão?
5. Faz ginástica, alongamento, yoga, tai-chi-chuan ou outra atividade desse tipo, dentro da sua casa?
6. Faz ginástica, alongamento, yoga, tai-chi-chuan ou outra atividade desse tipo, numa academia, num clube, centro de convivência ou SESC?
7. Faz hidroginástica na academia, num clube, centro de convivência ou SESC?
8. Pratica corrida leve ou caminhada mais vigorosa?
9. Pratica corrida vigorosa e contínua por períodos mais longos, pelo menos 10 minutos de cada vez?
10. Faz musculação? (aqui nos demos valor de atividade moderada considerando que aos idosos não são prescritas sessões pesadas de musculação)
11. Pratica natação? 12. Joga voleibol? 13. Joga tênis de mesa? 14. Joga futebol?
15. Atua como juiz de jogo de futebol?
16. Pratica algum outro tipo de exercício ou esporte que não foi mencionado? Qual? ____________________________
53
Atividades Domésticas Na última
semana Quantos dias na semana Quanto tempo por dia Gasto Energético
1. Realiza trabalhos domésticos leves? (tais como tirar o pó, lavar a louça, varrer, passar aspirador)?
2. Realiza trabalhos domésticos pesados? (tais como lavar e esfregar pisos e janelas, fazer faxina pesada, carregar sacos de lixo)?
3. Cozinha ou ajuda no preparo da comida? 4. Corta grama com cortador elétrico? 5. Corta grama com cortador manual?
6. Tira o mato e mantém um jardim ou uma horta que já estavam formados?
7. Capina, afofa a terra, aduba, cava, planta ou semeia para formar um jardim ou uma horta? 8. Constrói ou conserta móveis ou outros utensílios domésticos, dentro de sua casa, usando martelo, serra e outras ferramentas? 9. Pinta a casa por dentro, faz ou conserta encanamentos ou instalações elétricas dentro de casa, coloca azulejos ou telhas?
10. Levanta ou conserta muros, cercas e paredes fora de casa?
11. Pinta a casa por fora, mistura e coloca cimento, assenta tijolos, cava alicerces?
12. Pratica algum outro tipo de exercício ou esporte que não foi mencionado? Qual? ____________________________
Mulher: < 270 Kcal
54 ANEXO 5 – Imagens do Teste de preensão palmar, componente do Diagnóstico de Fragilidade.
Dinamômetro J00105 (Jamar, Saehan Corporation, Coreia)
55 ANEXO 6 – Protocolo de submissão ao periódico Oral Surgery, Oral Medicine, Oral
