fot o: Boli var P ort o
ARA
NHAS
Araneae
(Hymenoptera: Apoidea) e recursos florais na
RPPN Engenheiro Eliezer Batista,
Pantanal de Mato Grosso do Sul
Josué Raizer1, Antonio D. Brescovit2, André Marsola Giroti2 & Breno Leonel3 1 Universidade Federal da Grande Dourados, Faculdade de Ciências Biológicas e Ambientais,
Caixa Postal 322, CEP 79804-970, Dourados, MS. E-mail: jraizer@ufgd.edu.br
2 Instituto Butantan, Laboratório de Artrópodes Peçonhentos, Avenida Vital Brazil, 1500,
CEP 05503-000, São Paulo, SP. E-mail: andrejau@butantan.gov.br; anyphaenidae@butantan.gov.br
3 Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e
Conservação, CEP 79070-900. Campo Grande, MS. E-mail: brenoleonel@gmail.com
Resumo
Apresentamos as espécies de aranhas coletadas em uma rápida amostragem na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista (RPPN EEB), entre o Rio Paraguai e a Baía Mandioré, no Mato Grosso do Sul, Brasil, na fronteira com a Bolívia. Utilizamos três métodos distintos e complementares para as coletas: guarda-chuva entomológico, armadilha de queda e rede de varredura. Registramos 6088 aranhas, sendo 5242 jovens (> 86%). As aranhas sexualmente maduras (218 fêmeas e 96 machos) compuseram 82 espécies (ou morfoespécies) em 19 famílias na estação seca (julho e agosto de 2010), 77 espécies em 22 famílias na estação chuvosa (março e abril de 2011) e 36 espécies em 14 famílias em ambas as estações. Neste estudo registramos em torno de 10 espécies ainda não descritas para a ciência. Apesar de não termos amostrado todo o conjunto de espécies de aranhas, podemos identificar diferenças na composição de espécies entre os locais de coleta, sendo que a área com maior diversidade fitofisionômica (savana herbáceo-arbustiva, cerradão e floresta semidecidual) distingue-se das demais quanto às espécies dominantes. Os resultados do estudo, além de representarem o registro formal da ocorrência de diversas espécies de aranhas na RPPN EEB, contribuem para enriquecer as informações sobre a fauna araneológica do Pantanal.
Introdução
A ordem Araneae compreende 42.473 espécies descritas taxonomicamente, distribuídas em todos os ecossistemas do planeta, com exceção dos polos (Platnick, 2011). Apesar de existirem muitos trabalhos de descrições de espécies, acredita-se que muitas serão descobertas, principalmente na região Neotropical, onde se estima que apenas 50% das espécies sejam conhecidas (Platnick, 1999). Essa carência de informações indica a necessidade tanto de descrições quanto de levantamentos faunísticos.
No Brasil, a maioria dos levantamentos se restringe às regiões Norte, Sudeste e Sul, sendo que as regiões Nordeste e Centro-Oeste estão sub-representadas. Na região Centro-Oeste, destacam-se os levantamentos de Raizer et al. (2005; 2006), na Bacia do Rio Paraguai e no Complexo Aporé-Sucuriú, respectivamente, amostrando regiões com diferentes geomorfologias e fitofisionomias no Mato Grosso do Sul (MS). No Mato Grosso (MT), ao norte do Pantanal, podemos destacar o trabalho de Battirola et al. (2010).
Aranhas são predadores amplamente distribuídos e estão entre os grupos mais diversos (Coddington & Levi, 1991; Wise, 1993). Sua distribuição é fortemente influenciada pela estrutura do habitat (Uetz, 1991; Wise, 1993; Buddle et al., 2000). Fatores correlacionados à arquitetura e estrutura das plantas determinam a seleção de habitat pelas aranhas (Greenstone, 1984; Souza & Martins, 2004). Portanto, esperamos variações na composição da comunidade de aranhas associadas às diferenças na heterogeneidade do seu ambiente.
As informações apresentadas neste capítulo têm o objetivo de incrementar os dados sobre a araneofauna da região Centro-Oeste, e mais especificamente do Pantanal sul-mato-grossense. A seguir apresentamos a lista das espécies (ou morfoespécies) de aranhas e evidenciamos diferenças na composição da comunidade em um gradiente de diversidade fitofisionômica.
Metodologia
Área de estudo
Batista (RPPN EEB) está localizada no Mato Grosso do Sul, a noroeste do município de Corumbá, entre o Rio Paraguai e a Baía Mandioré. O limite oeste da RPPN faz fronteira com a Bolívia.
Realizamos as coletas entre os dias 27 de julho e 02 de agosto de 2010 (estação seca) e entre os dias 27 de março e 05 de abril de 2011 (estação chuvosa), ao longo de três trilhas pré-existentes na área da RPPN: estrada Mandioré (S 18°5’42”, O 57°28’53”) e trilhas Amolar (S 18°5’38”, O 57°28’36”) e Morrinhos (S 18°6’20”, O 57°29’30”). A estrada Mandioré está inserida em cerradão (savana florestada) e floresta estacional semidecidual. A trilha Amolar inclui, além dessas duas fitofisionomias, savana gramíneo-lenhosa. Na trilha Morrinhos encontramos savana gramíneo-lenhosa e cerradão, mas não floresta semidecidual.
Métodos de coleta
Para a coleta das aranhas, utilizamos as seguintes metodologias, repetindo-as em cada período de amostragem:
- Guarda-chuva entomológico: estrutura de madeira em cruz coberta por um pano branco (1 m2) para auxiliar na coleta de aranhas em arbustos e galhos de árvores (a cor do pano visou a facilitar a visualização dos animais). Colocávamos essa armação sob os galhos das árvores ou sob pequenos arbustos, batendo nestes com um pedaço de madeira, a fim de que os animais caíssem sobre o pano. Cada amostra correspondeu a 20 arbustos ou galhos de árvores explorados em uma caminhada na área de coleta. Foram 20 amostras na estrada Mandioré, 20 na trilha Amolar e seis na trilha Morrinhos.
- Armadilhas de queda: formadas por recipientes plásticos de 12 cm de diâmetro e 9 cm de altura, com aproximadamente 200 ml de água acrescida de algumas gotas de detergente neutro, enterrados até o nível do solo. Instalamos 90 armadilhas na estrada Mandioré e 90 na trilha Amolar, que permaneceram por 48 horas no campo.
- Rede de varredura: rede entomológica (puçá) adaptada, com armação de metal e tecido mais reforçados, para suportar o atrito da rede com a vegetação do solo e arbustiva. O diâmetro da armação de tecido era de 40 cm. Cada 10 arrastos na vegetação gramíneo-arbustiva corresponderam a uma amostra, totalizando 20 amostras em cada local de coleta.
Além das aranhas capturadas com auxílio dos métodos descritos, registramos também aquelas aranhas encontradas eventualmente durante o período de coletas. Consideramos somente as aranhas adultas para as análises de diversidade de espécies, pois estas apresentam os órgãos sexuais formados, permitindo sua identificação taxonômica. Quando não conseguimos determinar a espécie, separamos estas aranhas em morfoespécies dentro de seus respectivos gêneros ou famílias. Para determinação do esforço amostral, utilizamos curvas de acumulação de espécies pela aleatorização (com 1000 iterações) de diferentes tamanhos de amostras (número de aranhas) usando o programa EcoSim 7 (Gotelli & Entsminger, 2001).
Caracterizamos a comunidade quanto à composição de espécies pela ordenação das amostras por escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS). Para fazer a ordenação, consideramos a matriz de distâncias Bray-Curtis entre as amostras, a partir da abundância relativa das espécies de aranhas. Nestas análises sorteamos três amostras de guarda-chuva entomológico para compor cada uma das unidades amostrais para cada área de coleta. Assim ficamos com seis unidades amostrais na trilha Amolar, seis na estrada Mandioré e duas na trilha Morrinhos, na estação seca, e, respectivamente nestas mesmas trilhas, nove, seis e sete amostras na estação chuvosa. Fizemos estas análises com auxílio do programa de livre acesso R (R Development Core Team, 2011) e seu pacote vegan (Oksanen et al., 2011).
Resultados
Coletamos 6088 aranhas, sendo 2933 aranhas em 32 famílias (> 89% jovens) na estação seca e 3455 aranhas em 22 famílias (> 84% jovens) na estação chuvosa. Dentre estas, em coletas oportunísticas, ou seja, sem qualquer método direcionado para a captura de aranhas, coletamos 14 exemplares adultos. Na estação seca, registramos uma espécie de cada um dos seguintes gêneros: Eustala, Mangora (Araneidae), Dictyna, Thallumetus (Dictynidae) e Anelosimus (Theridiidae). Na estação chuvosa, registramos Peucetia flava (Oxyopidae), Wagneriana aff. taim (Araneidae), uma espécie de Acanthoscuria e uma de Nhandu (Theraphosidae). Já com os métodos
direcionados para a captura de aranhas (guarda-chuva entomológico, armadilha de queda e rede de varredura), obtivemos 305 aranhas adultas de 82 espécies na estação seca e 527 adultas de 77 espécies.
A diversidade de habitat e comportamentos das aranhas permite o agrupamento das famílias em guildas (Höfer & Brescovit, 2001). As famílias registradas para a RPPN compuseram 11 dessas guildas:
PREDADORES DE ESPREITA DE SOLO
As aranhas pertencentes a essa guilda têm por hábito espreitar presas durante a noite. São incluídas aranhas sedentárias que vivem em tocas, como algumas Mygalomorphae fossoriais e semi-fossoriais, ou aranhas que se locomovem com frequência. Neste estudo, Ctenidae, Lycosidae e Theraphosidae representaram a guilda.
PREDADORES CURSORIAIS DE SOLO NOTURNOS
São aranhas que capturam suas presas procurando-as ativamente, sem auxílio de teias. Os representantes desta guilda na RPPN foram jovens de Gnaphosidae, Prodidomidae e Zodariidae, além de aranhas adultas de uma espécie de Cesonia e outra de Eilica de Gnaphosidae e de uma espécie de Lygromma e de uma espécie nova de um gênero novo de Prodidomidae.
PREDADORES DE LITEIRA
Incluem aranhas que perseguem ativamente suas presas na serapilheira do solo de formações florestais. Representadas aqui por adultos Oonopidae (~ 9 espécies), Palpimanidae (um adulto de Otiothops), Caponiidae (um adulto de Nops) e imaturos de Palpimanidae e Oonopidae.
PREDADORES AÉREOS DIURNOS
São aranhas encontradas sobre a vegetação, onde caçam suas presas durante o dia. Registramos aranhas adultas Peucetia flava (Figura 1-C), Schaenicoscelis (Oxyopidae), Gephyrellula (Philodromidae), Epicadus (Figura 1-A),Misumenops, Strophius e Tmarus (Thomisidae), além de jovens dessas famílias na área de estudo.
PREDADORES DE ESPREITA AÉREOS NOTURNOS
Aranhas que não utilizam teias, mas ficam à espreita no topo da vegetação ou em troncos de árvores. Estão aqui representadas por jovens de Hersiliidae, Senoculidae e Sparassidae.
PREDADORES CURSORIAIS AÉREOS NOTURNOS
Ao contrário da guilda anterior, essas aranhas perseguem ativamente suas presas sobre a vegetação. Nessa guilda encontraram-se as famílias Anyphaenidae (jovens e adultos Jessica erythrostoma e um adulto Wulfilopsis), Corinnidae (jovens e adultos de aproximadamente cinco espécies), Mimetidae (jovens e adultos Ero e Gelanor), Salticidae (jovens e adultos de ~28 espécies, Figura 1-B) e Scytodidae (jovens e adultos Scytodes).
TECEDORAS DE SOLO DIURNAS
São aranhas que constroem teias orbiculares junto ao solo, aqui representadas apenas por Linyphiidae (jovens e adultos de aproximadamente três espécies) e um jovem de Mysmenidae.
TECEDORAS DE SOLO NOTURNAS
Também constroem suas teias junto ao solo, mas têm hábitos noturnos. Registramos somente jovens de Deinopidae, Dipluridae e Hahniidae.
TECEDORAS ORBICULARES AÉREAS
As aranhas encontradas nessa guilda constroem teias orbiculares sobre a vegetação. Na RPPN, coletamos aranhas adultas de ~21 espécies de Araneidae (e.g., Alpaida bicornuta, Figura1-D), de cerca de quatro espécies de Tetragnathidae e quatro de Uloboridae, além de vários jovens destas três famílias.
ARANHAS SEDENTÁRIAS COM TEIAS EM LENÇOL
Predominantemente diurnas, as aranhas desta guilda constroem suas teias como um fino lençol e aguardam até que uma presa se aproxime e contate os fios das teias. Jovens e adultos de aproximadamente quatro espécies de Pholcidae representaram este grupo de aranhas na RPPN.
TECEDORAS DE TEIAS NÃO ORBICULARES
Nessa guilda estão representadas aranhas diurnas que fixam teias irregulares sobre a vegetação. Das aranhas identificadas na RPPN, duas espécies de Dictynidae e 25 de Theridiidae compõem esta guilda.
Figura 1. Aranhas de quatro das espécies registradas na Reserva Particular de Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista. (a) Epicadus sp. (Thomisidae, macho), (b) Espécie indeterminada de Salticidae (fêmea)(Aphanthochilidae), (c) Peucetia flava (Oxyopidae), (d) Alpaida bicornuta (Araneidae). Fotos: Camila Aoki e Bolivar Porto.
a b
c
d
Diversidade na estação seca
Os distintos métodos de coleta retornaram diferentes sucessos de captura de aranhas adultas, sendo que com rede de varredura capturamos somente 13 adultas, das 478 aranhas coletadas com este método (< 3%), com guarda-chuva entomológico 246 das 2459 (10%) e com armadilha de queda 46 adultas das 162 coletadas (> 28%). O esforço amostral representado pelas curvas de acumulação de espécies com guarda-chuva entomológico e armadilhas de queda indicou que a diversidade de aranhas está sub-representada, independentemente do local de coleta (Figura 2).
Figura 2. Esforço amostral para as espécies de aranhas registradas com auxílio de armadilhas pitfall e guarda-chuva entomológico em cada área de coleta na Reserva Particular de Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista. As barras indicam o intervalo de confiança de 95% para a média das estimativas do número de espécies obtido por rarefação (Gotelli & Entsminger, 2001).
60 50 40 30 20 10 0 0 50 50 45 40 35 30 25 20 15 10 5 0 0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 100 150 200 Núme ro acumulado de espécies Núme ro acumulado de espécies
Número acumulado de aranhas
Mandioré (40 espécies) Mandioré (14 espécies) Amolar (7 espécies) Pitfall (17 espécies) Guarda-chuva entomológico (62 espécies) Amolar (35 espécies) Morrinhos (17 espécies) 60 50 40 30 20 10 0 0 50 50 45 40 35 30 25 20 15 10 5 0 0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 100 150 200 Núme ro acumulado de espécies Núme ro acumulado de espécies
Número acumulado de aranhas
Mandioré (40 espécies) Mandioré (14 espécies) Amolar (7 espécies) Pitfall (17 espécies) Guarda-chuva entomológico (62 espécies) Amolar (35 espécies) Morrinhos (17 espécies)
Guarda-chuva entomológico (64 espécies) Guarda-chuva entomológico (64 espécies) Rede de varredura (29 espécies) Amolar (38 espécies) Mandioré (42 espécies) Morrinhos (41 espécies) Pitfall (18 espécies) 70 60 50 40 30 20 10 0 0 50 100 150 200 250 300 350 Núme ro acumulado de espécies 70 60 50 40 30 20 10 Núme ro acumulado de espécies
Figura 3. Variação na composição de espécies de aranhas, representada pela ordenação das amostras por escalonamento multidimensional não métrico (NMDS), coletadas com guarda-chuva entomológico em três áreas na Reserva Particular de Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista. A altura das setas é proporcional ao número de amostras e as cores diferenciam as três áreas. As setas indicam a maior frequência de amostras em cada área.
Diversidade na estação chuvosa
Nesta estação, com todos os métodos de coleta, capturamos mais aranhas adultas do que na estação seca, sendo que com rede de varredura capturamos 77 adultas das 405 aranhas coletadas com este método (19%), com guarda-chuva entomológico 377 das 2880 (13%), e com armadilha de queda 73 adultas das 161 coletadas (45%). O esforço amostral representado pelas curvas de acumulação de espécies, com os diferentes métodos de coleta, indicou que a diversidade de aranhas está mais bem representada em amostras de guarda-chuva entomológico (Figura 4). A riqueza de espécies na trilha Morrinhos e na estrada Mandioré contribuiu mais para o incremento no número de espécies registradas por guarda-chuva entomológico do que a riqueza na trilha Amolar (Figura 4).
Somente os registros com guarda-chuva entomológico permitiram a análise da composição de espécies entre as áreas de coleta que são representadas por diferentes conjuntos fitofisionômicos. A ordenação das amostras por escalonamento multidimensional não-métrico em uma dimensão (r² = 0,75) resumiu a variação em composição de espécies
de aranhas (Figura 3). Obtivemos somente duas amostras na trilha Morrinhos que possuíam um conjunto de espécies semelhante ao das amostras da estrada Mandioré. Na trilha Amolar, o conjunto de espécies foi distinto dos demais locais, nunca incluindo, por exemplo, Cyclosa fililineata (Araneidae), uma espécie de Misumenops (Thomisidae), e uma de Thymoites (Theridiidae). Nesta área, foram mais frequentes, por exemplo, duas espécies de Theridion, uma de Episinus (Theridiidae) e uma de Cylistella (Salticidae).
Descobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista
124 125 Dipoena sp.3 Cylistella sp. Salticidae sp.6 Thallumetus sp.1 Theridion sp.1 Dipoena sp.1
Achaearanea aff. trapezoidalis Zozis sp. Phycosoma altum Episinus sp. Salticidae sp.5 Dictyna sp.1 Euryopis sp. Thiodina sp. Eustala sp.1 Salticidae sp.2 Uloborus sp. Dipoena sp.5 Platnickina mneon Anelosimus sp. Tetragnatha sp. Salticidae sp.1 Salticidae sp.4 Jessica erythrostoma Salticidae sp.3 Misumenops sp. Sphecozone sp.1 Salticidae sp.18 Thymoites sp.1 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 Cyclosa fililineata
Amostras ordenadas por NMDS
Abu nd ân cia rela tiv a Trilha Amolar Estrada Mandioré Trilha Morrinhos Dipoena sp.3 Cylistella sp. Salticidae sp.6 Thallumetus sp.1 Theridion sp.1 Dipoena sp.1
Achaearanea aff. trapezoidalis Zozis sp. Phycosoma altum Episinus sp. Salticidae sp.5 Dictyna sp.1 Euryopis sp. Thiodina sp. Eustala sp.1 Salticidae sp.2 Uloborus sp. Dipoena sp.5 Platnickina mneon Anelosimus sp. Tetragnatha sp. Salticidae sp.1 Salticidae sp.4 Jessica erythrostoma Salticidae sp.3 Misumenops sp. Sphecozone sp.1 Salticidae sp.18 Thymoites sp.1 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 Cyclosa fililineata Amostras ordenadas por NMDS
Abu nd ân cia rela tiv a Trilha Amolar Estrada Mandioré Trilha Morrinhos Dipoena sp.3 Cylistella sp. Salticidae sp.6 Thallumetus sp.1 Theridion sp.1 Dipoena sp.1
Achaearanea aff. trapezoidalis Zozis sp. Phycosoma altum Episinus sp. Salticidae sp.5 Dictyna sp.1 Euryopis sp. Thiodina sp. Eustala sp.1 Salticidae sp.2 Uloborus sp. Dipoena sp.5 Platnickina mneon Anelosimus sp. Tetragnatha sp. Salticidae sp.1 Salticidae sp.4 Jessica erythrostoma Salticidae sp.3 Misumenops sp. Sphecozone sp.1 Salticidae sp.18 Thymoites sp.1 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 Cyclosa fililineata Amostras ordenadas por NMDS
Abu nd ân cia rela tiv a Trilha Amolar Estrada Mandioré Trilha Morrinhos
Figura 4. Esforço amostral para as espécies de aranhas registradas com auxílio de armadilhas pitfall, redes de varredura e guarda-chuva entomológico na Reserva Particular de Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista. As barras indicam o intervalo de confiança de 95% para a média das estimativas do número de espécies obtido por rarefação (Gotelli & Entsminger, 2001).
A ordenação das amostras por escalonamento multidimensional não-métrico em duas dimensões (r² = 0,64) resumiu a variação em composição de espécies de aranhas (Figura 5). Na trilha Amolar, o conjunto de espécies, assim como na estação seca, parece distinto dos demais locais. Entretanto, na estação chuvosa esta separação não foi tão forte.
Figura 5. Variação na composição de espécies de aranhas, representada pela ordenação das amostras por escalonamento multidimensional não métrico (NMDS), coletadas com guarda-chuva entomológico em três áreas na Reserva Particular de Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista. Círculos vazios: trilha Amolar; Círculos preenchidos: estrada Mandioré; Cruz: trilha Morrinhos. As setas indicam as correlações (r ≥ 0,5) das espécies com o plano da ordenação.
Discussão
Normalmente, em coletas protocoladas de aranhas em ambientes tropicais, registram-se 2/3 de imaturos. Dependendo das condições climáticas, esta proporção pode ser maior, tal como na estação seca deste estudo.
Em muitos inventários de aranhas, assim como neste estudo, não se registraram todas as espécies, e as curvas de acumulação de espécies ficaram abaixo da assíntota (e.g., Toti et al., 2000; Sørensen et al., 2002), pois o número de espécies raras geralmente é alto em comunidades de aranhas (New, 1999). Sem dúvida, a impossibilidade de registrar todas as espécies durante uma amostragem é um problema inerente aos estudos de biodiversidade (Gotelli & Colwell, 2001). Este problema acentua-se em grupos megadiversos que são pouco conhecidos, tal como as aranhas em ambientes tropicais.
Entretanto, a expressão mais rápida e simples da biodiversidade é o número de espécies (Magurran, 1988; Gaston, 1996), um parâmetro comumente usado para comparar localidades diferentes (Gotelli & Colwell, 2001). As curvas de acumulação de espécies são uma ferramenta importante nos estudos de biodiversidade, por sua simplicidade e robustez para comparações entre distintas localidades (Moreno & Halffter, 2001; Willott, 2001; Jiménez-Valverde & Hortal, 2003).
As diferenças em diversidade fitofisionômicas representam diferenças no conjunto de características estruturais que podem mostrar vários padrões de biodiversidade, porque as espécies provavelmente partilham habitat (MacArthur, 1965; Rosenzweig,1995). A distribuição dos organismos é determinada, entre outras coisas, pela sua capacidade de dispersão e colonização, compondo metacomunidades (Leibold et al., 2004), enquanto a abundância na população é afetada principalmente em escala local (Cornell & Lawton, 1992). Consequentemente, existem influências tanto em escala regional quanto local que determinam a diversidade de aranhas. Guarda-chuva entomológico (64 espécies) Guarda-chuva entomológico (64 espécies) Rede de varredura (29 espécies) Amolar (38 espécies) Mandioré (42 espécies) Morrinhos (41 espécies) Pitfall (18 espécies) 70 60 50 40 30 20 10 0 0 50 100 150 200 250 300 350 Núme ro acumulado de espécies 70 60 50 40 30 20 10 0 Núme ro acumulado de espécies 0 50 100 150 200 250 300 350
Considerações Finais
A variação espacial na composição de espécies de aranhas na área da RPPN EEB aponta para a necessidade da preservação de áreas que abranjam diversas fitofisionomias, representadas no estudo por savana gramíneo-arbustiva, cerradão e floresta estacional semidecidual. Nossos resultados, além de representarem o registro formal da ocorrência de diversas espécies de aranhas na RPPN, contribuem para enriquecer as informações sobre a fauna araneológica do Pantanal, inclusive com cerca de 10 espécies ainda não descritas para a ciência. Das famílias com espécies novas, podemos destacar Oonopidae, de onde foi possível determinar pelo menos cinco destas espécies inéditas. A família apresenta grande diversidade no mundo, mas ainda está mal estudada e vem sendo alvo de um projeto de revisão mundial, coordenado pelo American Museum of Natural History de Nova York (mais informações no site: http://research.amnh.org/oonopidae/). Das demais famílias, podemos destacar Corinnidae, com maior ocorrência no solo e duas espécies novas a serem descritas, e Salticidae, a família mais diversa no mundo. Desta família detectamos pelo menos três espécies entre as amostradas que ainda não estão descritas. A fauna araneológica brasileira ainda está pobremente inventariada, então podemos afirmar que hoje, em quase todos inventários de porte, ocorrem pelo menos 20% de espécies ainda inéditas para a ciência.
Associadas à carência de registros de fauna e flora, estas informações evidenciam que inventários detalhados e estudos voltados à variação espacial da distribuição e composição de espécies, em especial de aranhas (sensíveis a variações em complexidade estrutural do habitat), deveriam ser estimulados para melhor direcionar as estratégias de conservação da biodiversidade.
SOU
ROS
BE
fot o: Camila A oki Phaops albugoColeoptera
Besouros (Coleoptera) da Reserva Particular do
Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista.
Ayr de Moura Bello1, Camila Aoki2 & Letícia Vieira31 Laboratório de Biodiversidade Entomológica, Instituto Oswaldo Cruz,
FIOCRUZ (Colaborador externo). e-mail: ayrmbello@hotmail.com
2 Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação,
Universidade Federal de Mato Grosso do Sul. e-mail: aokicamila@yahoo.com.br
3 Departamento de Ciências Naturais, Universidade Federal
de São João del Rei, Campus Dom Bosco. e-mail: leticia@ufsj.edu.br
Resumo
Os besouros compõem a ordem mais rica entre os animais, possuindo grande importância na manutenção da integridade dos ecossistemas e participando de vários processos ecológicos, como polinização, herbivoria, decomposição, dispersão secundária e predação de sementes. Neste trabalho, apresentamos as espécies de Coleoptera registradas em uma amostragem rápida, envolvendo cinco metodologias, na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, situada na Serra do Amolar, sub-região do Paraguai, Pantanal Sul. Foram coletados 5.215 indivíduos, 420 espécies e 45 famílias de Coleoptera. Curculionidae foi a família mais rica (91 spp.), seguida de Chrysomelidae (72 spp.), Staphylinidae (39 spp.) e Tenebrionidae (27 spp.). O número de espécies coletadas em áreas restritas e por apenas uma metodologia foi elevado, o que indica, respectivamente, elevada diversidade beta (e alta especificidade de hábitat) e a necessidade de utilização de métodos conjugados para melhor amostragem da fauna de coleópteros. Foi observada uma clara distinção entre a composição de espécies coletadas na estação seca em comparação com a estação chuvosa, com apenas 3% das espécies observadas em ambas as estações. A listagem apresentada, apesar de incompleta, é a mais extensa já publicada para o Pantanal Sul-Mato-Grossense e a primeira para a sub-região do Paraguai.
Introdução
Os besouros (Coleoptera) compõem uma das nove ordens convencionalmente reconhecidas de insetos holometábolos, com cerca de 350.000 espécies descritas (Grimaldi & Engel, 2005). Aproximadamente 30 mil são registradas para o Brasil, agrupadas em 104 famílias (Costa, 2000). O sucesso do grupo deve-se em parte à presença dos élitros, que os protegem contra dessecação, choques mecânicos e ainda protegem as asas funcionais membranosas (Grimaldi & Engel, 2005). Longo período evolutivo resultou em alterações morfológicas que lhes permitem explorar todos os ambientes naturais e antrópicos, exceto o oceânico, as geleiras permanentes e a quase totalidade do Continente Antártico. Esta versatilidade gera implicações ecológicas e econômicas (Ribeiro-Costa et al., 2010).
Sua importância ecológica reflete-se em vários processos ecológicos, tais como polinização (Gottsberger, 1999; Corlett, 2004), dispersão (Estrada & Coates-Estrada, 1991) e predação de sementes (Scherer & Romanowski, 2005; Oliveira & Costa, 2009), herbivoria (Reis et al., 2001; Avila-Nunes et al., 2008), regulação de populações de insetos (Bergstrom et al., 1976) e decomposição da matéria orgânica (Hernández, 2007). A participação dos besouros nessa variedade de processos os faz importantes componentes de um ecossistema, dando suporte a estudos de conservação da biodiversidade, bem como ao planejamento e manejo de reservas florestais (Dritschilo & Wanner, 1980).
Apesar da grande relevância ecológica e diversidade do grupo, a fauna de coleópteros da região do Pantanal ainda é pouco conhecida, e as pesquisas realizadas em geral estão restritas ao estudo de poucas famílias, como Scarabaeidae (Aidar et al. 2000, Louzada et al. 2007, Rodrigues et al. 2010) e Carabidae (Vieira et al. 2008). As informações apresentadas neste capítulo têm o objetivo de acrescentar informações sobre a fauna de Coleoptera da região Centro-Oeste, mais especificamente do Pantanal Sul-Mato-Grossense.
Metodologia
Locais de Coleta
Batista (RPPN EEB) está localizada no estado de Mato Grosso do Sul, a noroeste do município de Corumbá, entre o Rio Paraguai e a Baía Mandioré, fazendo fronteira com a Bolívia a oeste.
As coletas foram realizadas entre os dias 27 de julho e 02 de agosto de 2010 (estação seca) e entre 27 de março e 05 de abril de 2011 (estação chuvosa), em três vias de acesso pré-existentes na área: estrada Mandioré (S 18°05’42”, O 57°28’53”) e trilhas Amolar (S 18°05’38”, O 57°28’36”) e Morrinhos (S 18°06’20”, O 57°29’30”).
Métodos de coleta
Para a coleta foram utilizadas as seguintes metodologias:
(a) Armadilhas de queda com isca: formadas por recipientes plásticos de 12 cm de diâmetro e 9 cm de altura, com aproximadamente 200 ml de água e detergente, enterrados até o nível do solo e iscados, intercaladamente, com banana e fígado em decomposição. Instalaram-se 30 armadilhas de queda na estrada Mandioré e 30 na trilha Amolar em cada campanha, totalizando assim 120 armadilhas, as quais permaneceram por 48 horas no campo.
(b) Armadilhas de queda sem isca (tratadas neste trabalho como pitfall): mesmas características citadas acima, mas não iscadas. Foram instaladas 90 armadilhas na estrada Mandioré e 90 na trilha Amolar por campanha, num total de 360 pitfalls.
(c) Guarda-chuva entomológico: utilizou-se uma estrutura de madeira em cruz coberta por um pano branco (1 m2) para auxiliar na coleta em arbustos e galhos de árvores. Essa armação foi colocada sob os galhos das árvores ou sob pequenos arbustos, os quais foram batidos com auxílio de um pedaço de madeira, a fim de que os animais caíssem sobre o pano. Cada amostra correspondeu a 20 arbustos ou galhos de árvores explorados em uma caminhada ao longo das trilhas, perfazendo 40 amostras na estrada Mandioré, 40 na trilha Amolar e 31 na trilha Morrinhos.
(d) Rede de varredura: semelhante à rede entomológica, mas a armação de metal é mais reforçada, assim como o tecido, para suportar o atrito da rede com a vegetação. Foram feitas 40 amostras em cada acesso, cada uma constituída de 10 varreduras na vegetação herbáceo-arbustiva.
(e) Armadilhas de interceptação de voo: tela de 1 m de altura por 1,5 m de comprimento, com emprego de dois vergalhões para manter a
armadilha aberta; recipientes plásticos foram colocados na parte inferior, com água e detergente para contenção dos insetos. Foram usadas três armadilhas de interceptação de voo na estrada Mandioré e três na trilha Amolar, as quais permaneceram 48 horas em campo.
Coleópteros coletados por outras metodologias (e.g. iscas para coleta de formigas e Malaise) foram incluídos na listagem, complementando o levantamento.
Para determinação do esforço amostral, utilizamos curvas de acumulação de espécies pela aleatorização (com 1000 iterações) de diferentes tamanhos de amostras (número de indivíduos), usando o programa EcoSim 7 (Gotelli & Entsminger, 2001).
Resultados
Na RPPN EEB foram coletados 5.215 indivíduos, distribuídos em 420 espécies e 45 famílias de Coleoptera (Tabela 1), consistindo assim na listagem mais extensa publicada para este grupo no Pantanal. A riqueza, entretanto, está subamostrada, como demonstrado pela curva do coletor (Figura 1), a qual não atingiu a assíntota.
Curculionidae foi a família mais rica (91 spp., 21,7%), seguida de Chrysomelidae (72 spp., 17,1%), Staphylinidae (39 spp., 9,3%) e Tenebrionidae (27 spp., 6,4%) (Figura 2). Treze famílias contribuíram com apenas uma espécie, entre elas: Dryophthoridae, Dryopidae, Dytiscidae, Endomychidae, Melyridae, Mordellidae e Trogidae (Tabela 1).
Considerando a abundância, Curculionidae também foi a mais representativa, com 3.634 espécimes coletados (69,7%), dos quais 2.892 pertencem a uma espécie de Xyleborus (Figura 3). Também merecem destaque quanto ao número de indivíduos as famílias Scarabaeidae (398 ind., 7,6%), Tenebrionidae (222 ind., 4,2%, Figura 4), Staphylinidae (196 ind., 3,7%), Chrysomelidae (189 ind., 3,6%, Figura 5) e Nitidulidae (177 ind., 3,4%). As demais famílias totalizam menos de 1% dos indivíduos coletados.
Dentre as espécies, além de Xyleborus sp.1, foram abundantes na área de estudo Platypus sp.1 (239 ind.), Pantomorus sp.1 (235 ind.), Lasiodactylus sp.1 (162 ind.) e Uroxys sp.1 (148 sp.). A maioria das espécies (60%) foi representada por um único indivíduo.
Tabela 1. Famílias, subfamílias, tribos e espécies de Coleoptera registrados na RPPN
EEB, com sua respectiva abundância (N), locais de ocorrência, metodologia e estação hídrica de coleta.
Legenda: Locais de ocorrência: (Ma) Estrada Mandioré, (Am) Trilha Amolar, (Mo) Trilha Morrinhos e (Sd)
Sede da RPPN EEB. Metodologia: (AQ) Armadilha de queda, (GE) Guarda-chuva entomológico, (IF) Isca de formiga, (IV) Armadilha de interceptação de voo, (Mal) Malaise, (Pit) Pitfall, (RV) Rede de varredura. Campanha: (C) Chuvosa, (S) Seca.
450 400 350 300 250 200 150 100 50 0 100 90 80 70 60 50 40 30 20 10 0
Número acumulado de indivíduos
Famílias Núme ro acumulado de espécies Núme ro de espécies 1 Curcu lionid ae Chrys omelid ae Staph ylinida e Teneb rionid ae Carab idae Scarab aeida e Hister idae Nitidu lidae Cocci nellid ae Brenti dae Aderi dae Scydm aenid ae Elater idae Brachy cerida e Bupre stidae Silvan idae Zoph erida e Anthi cidae Ceram bycid ae Derm estida e Hydro philid ae Lampy ridae Lathri diida e Phala crida e Coryl ophid ae Pitnid ae Biphy llidae Crypto phag idae Dryoph thorid ae Mycte ridae Ptilod actylid ae Scirtid ae Outra s (N=1 3) 313 625 937 1249 1561 1873 2185 2497 2809 3121 3433 3745 4057 4369 4681 4993 450 400 350 300 250 200 150 100 50 0 100 90 80 70 60 50 40 30 20 10 0
Número acumulado de indivíduos
Famílias Núme ro acumulado de espécies Núme ro de espécies 1 Curcu lionid ae Chrys omelid ae Staph ylinida e Teneb rionid ae Carab idae Scarab aeida e Hister idae Nitidu lidae Cocci nellid ae Brenti dae Aderi dae Scydm aenid ae Elater idae Brachy cerida e Bupre stidae Silvan idae Zoph erida e Anthi cidae Ceram bycid ae Derm estida e Hydro philid ae Lampy ridae Lathri diida e Phala crida e Coryl ophid ae Pitnid ae Biphy llidae Crypto phag idae Dryoph thorid ae Mycte ridae Ptilod actylid ae Scirtid ae Outra s (N=1 3) 313 625 937 1249 1561 1873 2185 2497 2809 3121 3433 3745 4057 4369 4681 4993
Figura 1. Curva de acúmulo de espécies de besouros registrados na Reserva Particular
do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS (as barras indicam o intervalo de confiança de 95%).
Figura 2. Contribuição de cada família com a riqueza de Coleoptera da Reserva
Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS.
Figura 3.
Xyleborus sp.1, coleóptero mais abundante na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS.
Foto: Camila Aoki.
Figura 4.
Tenebrionidae (Prostenus sp.1) registrado na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS. Foto: Camila Aoki.
Figura 5. Chrysomelidae (Coraliomera aeneoplagiata) coletado na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS. Foto: Camila Aoki.
Na estrada Mandioré foi registrada a maior riqueza, com 259 espécies (61,2%, Tabela 1), das quais 163 foram registradas apenas nesta área, inserida em cerradão (savana florestada) e floresta estacional semidecidual. Na trilha Amolar, onde ocorrem as fitofisionomias cerradão (savana florestada), floresta estacional semidecidual e savana gramíneo-lenhosa, foram registradas 199 espécies, sendo 106 exclusivas (Tabelas 1 e 2). Na trilha Morrinhos, foi registrada a menor riqueza (70 spp., 33 exclusivas). Esta área é caracterizada como savana gramíneo-lenhosa e cerradão.
Dezesseis espécies foram comuns a todas as áreas, entre elas: Acanthinus sp.1, Anthonomus sp.4, Pantomorus sp.1, Scymnus sp.1, Tachygonus sp.1, Taphrocerus sp.1 (Tabela 1). O elevado número de espécies registradas exclusivamente em um ponto (Tabela 2) reflete em baixa similaridade entre os pontos e indica alta diversidade beta.
Tabela 2. Número de espécies de Coleoptera registradas
em cada área de amostragem na RPPN EEB.
Os distintos métodos de coleta resultaram em diferentes sucessos de captura. As coletas com guarda-chuva entomológico foram as que obtiveram maior número de registros (196 spp., 46,6%). Algumas famílias representativas da fauna de Coleoptera da RPPN EEB foram registradas principalmente por este método, como é o caso de Aderidae (71% das espécies registradas por este método), Chrysomelidae (66%, Figura 6) e Coccinellidae (89%).
Outras metodologias importantes para a amostragem da fauna de coleópteros na área de estudo foram os pitfalls, as armadilhas de queda (117 spp. cada, 27,8%) e redes de varredura (73 spp., 17,4%). Embora as armadilhas de interceptação de voo tenham capturado poucas espécies (9 spp.), quatro foram amostradas exclusivamente por esta técnica de coleta.
Figura 6. Chrysomelidae (Zygogramma sp.) coletado em guarda-chuva entomológico na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS. Foto: Daniel De Granville | Photo in Natura.
Tabela 3. Nº de espécies de Coleoptera registradas com diferentes metodologias na RPPN EEB.
O mesmo ocorreu com as metodologias não utilizadas especificamente para a coleta de Coleoptera, como Malaise e iscas para coleta de formigas, que contribuíram com seis espécies registradas apenas por estas metodologias (Tabelas 1 e 3). Área N. de espécies (%) N. espécies Exclusivas Estrada Mandioré 259 (61,7%) 163 Trilha Amolar 199 (47,4%) 106 Trilha Morrinhos 70 (16,7%) 33
Metodologia N. de espécies N. espécies
(%)
exclusivas Guarda chuva entomológico 196 (46,6%) 147Pitfall 117 (27,8%) 69
Armadilha de queda 117 (27,8%) 70
Rede de Varredura 73 (17,4%) 39
Armadilha de Interceptação de voo 9 (2,1%) 4
Houve marcada sazonalidade na ocorrência das espécies de Coleoptera da RPPN EEB. Mais de 60% das espécies foram registradas apenas na estação chuvosa (261 spp.) e 36% (153 spp.) apenas na estação seca (Figura 7). Doze espécies foram registradas em ambas as campanhas: Canthon (Canthon) chalybaeus, Canthon quinquemaculatus, Chalcodermus sp.1, Dirocephalus myrmecophilus, Hypothenemus sp.1, Lasiodactylus sp.1, Pantomorus sp.1, Petalium sp.1, Phalacridae sp.1, Sibinia sp.1, Spermologus sp.1 e Xyleborus sp.1.
Figura 7. Percentual de espécies registradas em cada estação na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS.
As famílias Brachyceridae, Corylophidae, Erotylidae, Laemophloeidae, Melyridae, Mycetophagidae, Mycteridae, Scraptiidae e Trogidae foram registradas exclusivamente em campanha seca. Ao passo que Cryptophagidae, Dryopidae, Dytiscidae, Endomychidae, Hybosoridae, Hydrophilidae, Lampyridae, Limnichidae, Mordellidae, Ptilodactylidae, Scirtidae e Throscidae foram registradas apenas na estação chuvosa.
Discussão
No Pantanal Sul-Mato-Grossense, assim como em todo o estado do Mato Grosso do Sul, a fauna de coleópteros ainda é pouco conhecida e os estudos estão restritos às famílias Carabidae (Vieira et al., 2008) e Scarabaeidae (Aidar et al., 2000; Louzada et al., 2007; Rodrigues et al., 2010). Desta forma, o presente estudo apresenta a listagem mais extensa
de Coleoptera para o Pantanal Sul-Mato-Grossense e a primeira para a sub-região do Paraguai (Silva & Abdon, 1998).
A riqueza de Scarabaeidae (23 spp.) registrada na RPPN EEB em apenas duas campanhas de campo foi similar à registrada por Aidar et al. (2000) e Rodrigues et al. (2010) em aproximadamente um ano de coleta (utilizando apenas uma metodologia, armadilhas de queda e armadilhas de interceptação de voo, respectivamente). Entretanto, a riqueza de Carabidae (26 spp.), quando comparada ao estudo de Vieira et al. (2008) utilizando apenas armadilhas de queda ao longo de um ano de coletas no Pantanal da região do Miranda, foi bem menor (64 spp.).
Conforme demonstrado pela curva de acúmulo de espécies, a riqueza da área não foi completamente amostrada, o que, sem dúvida, seria impossível em curto período de tempo e considerando a marcada sazonalidade apresentada pelo grupo. Além disso, amostrar toda a riqueza em grupos megadiversos, como os coleópteros, é um desafio ainda a ser superado.
Curculionidae, família que figurou como a mais rica e abundante neste levantamento, é a mais numerosa do Reino Animal, com aproximadamente 41.000 espécies descritas em 3.600 gêneros (Booth, 1990). As subfamílias mais amostradas foram Curculioninae (19 spp.) e Molytinae (23 spp.). Os Curculioninae são de hábito herbívoro, espermatófagos ou filófagos. Já os Molytinae são de hábito exclusivamente herbívoro (Marinoni et al., 2001).
Chrysomelidae (segunda família mais numerosa) é a terceira mais rica, compreendendo mais de 40.000 espécies descritas (Jolivet et al., 2004). Poucas famílias de besouros têm sido estudadas tão detalhadamente quanto os crisomelídeos. Isso se deve não somente à sua importância econômica, mas também por sua variedade de formas e comportamentos. Das 72 espécies de Chrysomelidae coletadas, 26 pertencem à subfamília Galerucinae, cujos adultos e larvas se alimentam principalmente de folhas, flores e frutos (Marinoni et al., 2001), 16 são espécies de Elmopinae, uma grande e bem distribuída subfamília de crisomelídeos (Jolivet & Verma, 2008) e 11 Bruchinae, com adultos de hábito herbívoro ou espermatófago e as larvas da maioria das espécies se alimentando de sementes de leguminosas ou palmáceas (Marinoni et al., 2001).
ser um padrão para a fauna de besouros da região do Pantanal (Aidar et al., 2000; Santos et al., 2003; Louzada et al., 2007; Vieira et al. 2008; Rodrigues et al., 2010). Espécies representadas por apenas um indivíduo nas amostras são denominadas singletons e são definidas como raras, mas, em termos de riqueza dentro de amostragens de comunidades de insetos em florestas tropicais úmidas, representam mais da metade do total de espécies (Allison et al., 1997; Novotny & Basset, 2000). Chrysomelidae e Staphylinidae, como famílias ricas em singletons, também foram registradas por Santos et al. (2003) em copas de Attalea phalerata Mart. (Arecaceae) no Pantanal (Mato Grosso); no presente trabalho, entretanto, houve destaque para Curculionidae.
A presença de várias espécies ocorrendo em locais restritos dentro da Reserva pode significar alta especificidade de habitat. Isto indica que, para a conservação dessas espécies, é necessário preservar o máximo possível sua integridade.
O presente estudo evidenciou que as metodologias utilizadas atuam de forma complementar, uma vez que 80% das espécies foram registradas apenas por uma metodologia. Entre estas, destacou-se o guarda-chuva entomológico, que amostrou quase metade das espécies coletadas, dentre elas todas as espécies das famílias Lampyridae, Limnichidae, Mycteridae, Ptilodactylidae, Pitnidae, Scraptiidae e Throscidae e das tribos Baridini, Cassidini, Entimini, Eustylini, Hylobiini, Lamprosomatini, Lechriopini, Naupactini, Scymnini, Tanymecini e Tychiini.
Considerações finais
O presente estudo apresenta a listagem mais extensa de besouros para o Pantanal Sul-Mato-Grossense, sendo a primeira para a sub-região do Paraguai,
embora a fauna não tenha sido completamente amostrada. A carência de levantamentos da fauna e flora do Pantanal tem sido apontada por vários pesquisadores. Entretanto, pouca atenção tem sido dada a este bioma. Inventários, como os realizados na RPPN EEB, são importantes ferramentas no planejamento do manejo e na administração de reservas naturais, permitindo melhor conhecimento sobre a distribuição espacial e temporal das espécies, fornecendo subsídios à determinação das áreas que devem ter prioridade em sua conservação.
Agradecimentos
Agradecemos ao Instituto Homem Pantaneiro pela iniciativa e logística; a Viviane F. Moreira, Alessandra Bertassoni, Stephanie Leal, Mara C. Teixeira-Gamarra, Nilson L. Xavier Filho, Fernanda Rabelo, Valdilene Garcia, Antônio R. da Silva, Ramão Feitosa, Sebastião Rolon, Sabrina Clink, Rodney Ribeiro Junior, Breno F. Leonel e Daiene L. H. Souza pelo auxílio em campo e na triagem do material.
Referências
Aidar, T., Koller, W.W., Rodrigues, S.R., Correa, A.M., Silva, J.C.C., Balta, O.S., Oliveira, J.M. & Oliveira, V.L. 2000. Besouros Coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae) Coletados em Aquidauana, MS, Brasil. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 29(4):817-820.
Allison, A., Samuelson, A. & Miller, S.E. 1997. Patterns of beetle species diversity in Castanopsis acuminatissima (Fagaceae) trees studied with canopy fogging in mid-montane New Guinea rainforest. In: Stork, N.E., Adis, J. & Didham, R.K. (eds). Canopy arthropods. London:
Chapman & Hall, p. 224-236
Avila Nunez, J.L., Otero, L.D., Naya, M. & Calcagno-Pisarelli, M.P. 2008. Herbivory on bracken (Pteridium spp.) by Bolax palliata Burmeister (Coleoptera: Scarabaeidae), a poliphagous beetle of the Venezuelan Andes. Neotropopical Entomology, 37(6): 741-743.
Bergstrom, B.C., Maki, R.L. & Werner, B.A. 1976. Small dung beetles as biological control agents: laboratory studies of beetle action on trichostongylid eggs in sheep and cattle feces. Proceedings of the Helminthological Society of Washington, 43: 171-174.
Booth, R.G., Cox, M.L. & Madge, R.B. 1990. Coleoptera IIE. Guides
to insects of importance to man. Cambridge: Cambridge University Press. 384 p.
Corlett, R.T. 2004. Flower visitors and pollination in the Oriental (Indomalayan) Region. Biological Review, 79: 497-532.
Costa, C. 2000. Estado de conocimiento de los Coleoptera Neotropicales. In: Martin Piera, F., Morrone, J.J. & Melic, A. (eds.). Hacia un Proyecto CYTED para el inventario y estimación de la diversidad Entomológica en Iberoamérica: PrIBES-2000. Zaragoza: Sociedad
Entomológica Aragonesa (SEA), 326 p.
Dritschilo, W. & Wanner, D. 1980. Ground beetle abundance in
organic and conventional corn field. Environmental Entomology, 9:
629-631.
Estrada, A. & Coates-Estrada, R. 1991. Howling monkeys (Alouatta palliata), dung beetles (Scarabaeidae) and seed dispersal: ecological interactions in the tropical rain forest of Los Tuxtlas, Veracruz, Mexico.
Journal of Tropical Ecology, 7: 459-474.
Gotelli, N.J. & Entsminger, G.L. 2001. EcoSim: Null models software for ecology. Version 7.0. Acquired Intelligence Inc. &
Kesey-Bear. http://homepages.together.net/~gentsmin/ecosim.htm.
Gottsberger, G. 1999. Pollination and evolution in neotropical Annonaceae. Plant Species Biology, 14: 143-152.
Grimaldi, D. & Engel, M.S. 2005. Evolution of the Insects. New
York: Cambridge University Press. 755 p.
Hernández, M.I.M. 2007. Besouros Escarabeíneos (Coleoptera: Scarabaeidae) da Caatinga Paraibana, Brasil. Oecologia Brasiliensis, 11(3): 356-364.
Jolivet, P.H., Santiago-Blay, J.A. & Schmitt, M. (eds) 2004. New developments in the biology of Chrysomelidae. Netherlands: SBP
Academic Publishing, 804p.
Jolivet, P. & Verma, K.K. 2008. Elmopinae – a widely distributed and much diversified subfamily of leaf beetles (Coleoptera, Chrysomelidae).
Terrestrial Arthropod Reviews, 1: 3–37
Louzada, J.N.C., Lopes, F.S. & Vaz-De-Mello, F. Z. 2007. Structure and composition of a dung beetle community (Coleoptera, Scarabaeinae) in a small forest patch from Brazilian Pantanal. Revista Brasileira de Zoociências, 9(2):199-203.
Marinoni, R.C.; Ganho, N.G.; Monné, M.L. & Mermudes, J.R.M. 2001. Hábitos alimentares em Coleoptera (insecta). Ribeirão Preto: Holos. 64 p.
McAleece, N. 2004. Biodiversity Professional 2.0. The Natural
History Museum and the Scotish Association for Marine Science. http:// www.nhm.ac.uk/zoology/bdpro
Novotny, V. & Basset, Y. 2000. Rare species in communities of tropical insect herbivores: pondering the mystery of singletons. Oikos,
89: 564-572.
Oliveira, L.S. & Costa, E.C. 2009. Predação de sementes de Acacia mearnsii De Wild. (Fabaceae, Mimosoideae). Biotemas, 22 (2): 39-44.
Reis, B.L., Ferreira, D.C., Dias, R.R. & Ribas, C.R. 2001. Por que insetos podem alimentar-se de plantas tóxicas? Academia Insecta, 1(2):
5-7.
Ribeiro-Costa, C.S., Almeida, L.M., Caron, E., Corrêa, G.H., Linzmeier, A.M. & Santos, P.B. 2010. Catalog of the types of some families of Coleoptera (Insecta) deposited at Coleção de Entomologia Pe. J. S. Moure, Curitiba, Brazil. Zootaxa, 2535: 1-34.
Rodrigues, S.R., Barros, A.T.M., Puker, A. & Taira, T.L. 2010. Diversity of coprophagous scarab beetles (Coleoptera, Scarabaeidae) collected with flight intercept trap in the Southern Pantanal, Brazil.
Biota Neotropica, 10(2): 123-127.
Santos, G.B., Marques, M.I., Adis, J. & Musis, C.R. 2003. Artrópodos associados à copa de Attalea phalerata Mart. (Arecaceae), na região
do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil. Revista Brasileira de
Entomologia, 47(2): 211-224.
Scherer, K. Z., & Romanowski, H. P. 2005. Predação de Megacerus baeri (Pic, 1934) (Coleoptera: Bruchidae) sobre sementes de Ipomoea imperati (Convolvulaceae), na praia da Joaquina, Florianópolis, sul do Brasil. Biotemas, 18: 39-55.
Silva, J.S.V. & Abdon, M.M. 1998. Delimitação do Pantanal Brasileiro
e suas sub-regiões. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 33 (Número
Especial): 1703-1711.
Vieira, L., Lopes, F.S., Fernandes, W.D. & Raizer, J. 2008. Comunidade de Carabidae (Coleoptera) em manchas florestais no Pantanal, Mato Grosso do Sul, Brasil. Iheringia, 98(3): 317-324.
BOR
BO
LE
TAS
fot o: D aniel Gr an ville / Phot o in N atur aDescobrindo o Paraíso Aspectos Biológicos da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista
Borboleta
Borboletas da Reserva Particular
do Patrimônio Natural
Engenheiro Eliezer Batista
Camila Aoki1, Ana Carolina Vieira Pires2,Daiene Louveira Hokama1& Mara Cristina Teixeira-Gamarra2
1 Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação, Universidade Federal
de Mato Grosso do Sul (UFMS), e-mail: aokicamila@yahoo.com.br, dindonufms@gmail.com
2Graduação em Ciências Biológicas, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul (UFMS),
e-mail: carol.vipi@gmail.com, mara.c.teixeira@gmail.com
Resumo
As borboletas compreendem duas superfamílias, Papilionoidea e Hesperioidea, e pertencem a uma das principais ordens de insetos, Lepidoptera. São insetos diurnos, que mantêm estreita relação com as plantas nas diferentes fases de vida (larvas e adultos). Apesar de estarem envolvidas em inúmeras interações e serem excelentes bioindicadores, estudos com este grupo no Pantanal são escassos. O presente estudo foi desenvolvido na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, em julho de 2010 e abril de 2011. Por meio do uso de armadilhas e busca ativa com redes entomológicas, registramos 62 espécies de borboletas. A maioria delas já havia sido registrada para o Pantanal, entretanto onze constam como novo registro para a região. Nymphalidae (31 spp.), Pieridae (11 spp.) e Hesperiidae (10 spp.) foram as famílias mais ricas neste levantamento. Com relação às subfamílias, Satyrinae apresentou o maior número de espécies (9 spp.), seguida de Coliadinae (7 spp.) e Pyrginae (6 spp.). A composição de espécies variou bastante entre as estações seca e chuvosa, reflexo da forte sazonalidade do Pantanal e, consequentemente, da sazonalidade de recursos. Os dados indicam subamostragem de espécies de borboletas na área, sendo necessária a continuidade do estudo, incluindo diversas épocas do ano e um longo período de amostragem. Entretanto, esta é uma tentativa de acessar parte dos componentes da diversidade de borboletas deste bioma/região, até então pouco conhecido.
Introdução
As borboletas constituem cerca de 13% da ordem Lepidoptera e compreendem duas superfamílias, Papilionoidea e Hesperioidea, com representantes em seis famílias: Papilionidae, Pieridae, Riodinidae, Nymphalidae, Lycaenidae e Hesperiidae. Distinguem-se das mariposas, sobretudo por apresentar antenas claviformes e hábitos predominantemente diurnos (Heppner, 1991). Algumas espécies são crepusculares, voando nas primeiras horas da manhã ou ao final da tarde, mas a maioria é ativa no meio do dia (Freitas et al., 2004).
As borboletas estão envolvidas em muitas interações ecológicas dentro das comunidades a que pertencem e geralmente mantêm estreita relação com as plantas: as larvas são herbívoras mastigadoras e a maioria dos adultos possui probóscide longa e fina, alimentando-se exclusivamente de líquidos, principalmente néctar (podendo atuar como polinizadores), mas também de suco de frutas, fungos, suor, fezes e urina; algumas, como Heliconius spp., consomem pólen (Krenn, 2008).
Por ser um grupo fácil de encontrar e reconhecer, além de possuir ciclo de vida rápido, respondendo a processos e alterações ambientais em curto prazo, estes insetos são citados como potenciais espécies-bandeira, espécies guarda-chuva e indicadores ambientais (New, 1997; Brown Jr. & Freitas, 1999; DeVries & Walla, 2001).
No entanto, o primeiro passo para a utilização desses organismos como indicadores é a obtenção de listas locais e regionais de espécies (Francini et al., 2011). Apesar de serem organismos bem estudados, o conhecimento da fauna de lepidópteros neotropicais ainda é incompleto e esparso, havendo grandes lacunas de conhecimento. Este problema é acentuado no Pantanal, que, juntamente com a Caatinga, é o bioma brasileiro com o menor número de inventários de invertebrados (Lewinsohn et al., 2005).
Os inventários são importantes, pois dão suporte para o planejamento e administração de reservas naturais (Brown Jr., 1992; Brown Jr. & Freitas, 1999), subsidiam avaliações e monitoramentos ambientais, aumentam o conhecimento sobre a biodiversidade e auxiliam a identificação das espécies por profissionais e amadores, pois limitam a faixa de espécies que podem ocorrer em determinada região (Mielke et
al., 2008). Além disso, os levantamentos permitem melhor conhecimento sobre a distribuição espacial, a diversidade de espécies (Lewinsohn et al., 2005) e a ocorrência de endemismos, permitindo, desta forma, a determinação de áreas prioritárias para conservação.
Para a região do Pantanal, estudos com borboletas são escassos, destacando-se o de Brown Jr. (1984), que registrou mais de 1.100 espécies. Frente à necessidade de inventários nessa região, realizamos este estudo na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista (RPPN EEB), como uma tentativa, mesmo que em breve intervalo de tempo, de acessar a diversidade de borboletas da área.
Metodologia
As amostragens foram realizadas entre os dias 27 de julho e 02 de agosto de 2010 (estação seca) e entre 28 de março a 04 de abril de 2011 (estação chuvosa), na RPPN EEB, inserida na região denominada Serra do Amolar, localizada no Pantanal Sul-Mato-Grossense, no município de Corumbá, Estado de Mato Grosso do Sul (MS). Dados da 2ª Expedição para o Plano de Manejo da RPPN EEB, realizada entre 19 e 24 de maio de 2007, foram incluídos à listagem e aparecem destacados na tabela 1.
As coletas foram realizadas utilizando armadilhas que consistiram em cilindros de tela fina, fechadas na parte superior e com pequenos pratos plásticos na parte inferior, os quais eram iscados com banana fermentada e caldo de cana (DeVries, 1987, Figura 1a). As borboletas entram pela parte inferior para se alimentar e, no momento de sair, voam para cima, ficando presas no cilindro (Figura 1b). As amostragens foram realizadas em trilhas pré-existentes na área da RPPN EEB, sendo elas, estrada Mandioré (S 18°05’42”, O 57°28’53”) e trilha Amolar (S 18°05’38”, O 57°28’36”). Em cada campanha de coleta, foram distribuídas 15 armadilhas ao longo de cada trilha, dispostas em locais iluminados da mata, permanecendo em campo por 48 horas, sendo vistoriadas duas vezes ao dia.
a
b
Figura 1. Armadilhas de borboletas montadas na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS (a) e borboletas capturadas na armadilha (b). Fotos: Alessandra Bertassoni e Camila Aoki.
Além do uso de armadilhas, foi realizada busca ativa em flores e áreas úmidas na estrada Mandioré, nas trilhas Amolar e Morrinhos (S 18°06’20”, O 57°29’30”), na sede (S 18°05’25”, O 57°28’27”) e na margem do Rio Paraguai, no entorno da RPPN EEB (S 18°05’06” , O 57°28’38”).
As coletas foram realizadas em período diurno, entre as 7h e 17h, com auxílio de rede entomológica (puçá).
As borboletas coletadas foram acondicionadas individualmente em envelopes de papel, identificadas por especialistas (ver agradecimentos), e os exemplares montados foram depositados na Coleção Biológica Didática da RPPN EEB.
Resultados
Na RPPN EBB, foram registradas 62 espécies de borboletas (Tabela 1). Nymphalidae (31 spp., 52%) foi a família mais rica, seguida por Pieridae (11 spp., 18%) e Hesperiidae (10 spp., 17%). Papilionoidae, Riodinidae e Lycaenidae foram pouco representadas na área (com 4, 4, e 2 espécies, respectivamente) (Figura 2).
Figura 2. Percentual de riqueza das famílias de borboletas (Papilionoidea e Hesperioidea) da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista.
Nymphalidae
Pieridae
Hesperiidae Papilionoidae Riodinidae Lycaenidae
60 50 40 30 20 10 0 % de espécies
Fabiano,
Verde grafico
ser da paleta
.
Com relação às subfamílias, Satyrinae (9 spp.) foi a mais rica, seguida de Coliadinae (7 spp.), Pyrginae (6 spp. cada), Biblidinae e Pierinae (5 spp. cada) (Figura 3). Quatro subfamílias foram representadas por uma única espécie: Pyrrhopyginae (Mysoria barcastus barta, Figura 4), Polyommatinae (Hemiargus hanno, Figura 5), Theclinae (Theclinae sp.) e Morphinae (Morpho helenor).
Legenda: (S) Seca, (C) Chuvosa, (Am) Trilha Amolar, (Ma) Estrada Mandioré, (Mo) Trilha Morrinhos, (Sd) Sede da RPPN EEB, (BR) Margem do Rio Paraguai, (BA) Busca Ativa, (AR) Armadilhas de Borboletas, [P] coletadas em pitfall trap (armadilhas de queda para coleta invertebrados epigéicos). * Espécies registradas em maio de 2007 na 2ª Expedição para o Plano de Manejo da RPPN EEB.
Figura 3. Percentual da riqueza entre as subfamílias de borboletas (Papilionoidea e Hesperi-oidea) da Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS.
Figura 4. Mysoria barcastus barta fotografada às margens do Rio Paraguai, na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS. Foto: Camila Aoki.
Fabiano,
Verde grafico
ser da paleta
.
16 14 12 10 8 6 4 2 0 % de espécies Subfamília Satyri nae Coliad inae Pyrgi nae Biblid inae HeliconiinaePierinae
Nymp halin ae Papilion inae Riodin inae Hespe riinae Limen itidina e Chara xinae Ithom iinae Pyrrh opygi nae Polyo mmati nae Thecl inae Morph inae
Família Subfamília Espécie Campanha Área de
Registro Metodologia HESPERIIDAE (10) Hesperiinae (3) Cymaenes sp. S Am BA
Aides duma duma Evans, 1955 C BR BA
Panoquina sp. * C Ma BA
Pyrginae (6) Antigonus sp. S Sd, Am BA, AR
Chioides catillus (Cramer, 1779) S Sd BA
Mylon sp. S BR BA
Pyrgus orcus (Stoll, 1780)* C Ma BA
Urbanus simplicius (Stoll, 1790)* C Ma BA
Urbanus sp. S BR BA
Pyrrhopyginae (1) Mysoria barcastus barta Evans, 1951 C BR BA LYCAENIDAE (2) Polyommatinae (1) Hemiargus hanno (Stoll, 1790) S BR, Sd, Ma,
Mo BA Theclinae (1) Theclinae sp. * C Ma BA NYMPHALIDAE (31) Biblidinae (6) Catonephele sabrina (Hewitson, 1852) C Ma BA, AR
Eunica bechina (Hewitson, 1852) S Ma BA, AR
Eunica tatila (Herrich-Schäffer, 1855) S Am, Ma AR
Hamadryas amphinome (Linnaeus, 1767) C Ma BA
Hamadryas februa (Hübner, 1823) S, C Am, Ma BA, AR
Temenis laothoe Fruhstorfer, 1907 C Ma BA
Charaxinae (2) Fountainea glycerium cratias (Hewitson, 1874) S, C Am, Ma AR
Zaretis itys (Cramer, 1777) C Am, Ma, Mo BA, AR
Heliconiinae (5) Agraulis vanillae (Linnaeus, 1758) S, C Am, Ma, Sd BA, AR
Dryadula phaetusa (Linne, 1758) C BR, Am, Ma BA, AR
Dryas iulia (Fabricius, 1775) S, C Sd, Am, Ma BA, AR
Euptoieta hegesia (Cramer, 1779) C Ma BA
Heliconius erato phyllis (Fabricius, 1775) C Ma BA
Ithomiinae (2) Ithomiinae sp.1 S Am BA
Ithomiinae sp.2 S Am BA
Limenitidinae (2) Adelpha iphiclus (Linnaeus, 1758) S BR BA
Adelpha iphicleola (Bates, 1864) C Am, Ma, Mo BA, AR
Morphinae (1) Morpho helenor (Cramer, 1776) C Ma [P] Nymphalinae (4) Anartia jatrophae (Linnaeus, 1763) S, C BR, Sd, Ma BA
Historis odius (Fabricius, 1775) C Sd BA
Junonia evarete (Cramer, 1779) S Am, Ma BA
Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) S BR BA
Satyrinae (9) Hermeuptychia gisella (Hayward, 1957) C Ma AR
Magneuptychia cf. pallema (Schaus, 1902) S Am AR
Paryphthimoides phronius (Godart, 1824) S Am AR
Paryphthimoides poltys (Prittwitz, 1865) C Am, Ma AR
Paryphthimoides sp. S Am AR
Taygetis kerea Butler, 1869 S Am AR
Taygetis laches (Fabricius, 1793) S, C Am, Ma AR
Yphthimoides affinis (Butler, 1867) C Ma BA, AR
Yphthimoides sp. S, C Mo, Ma BA, AR
PAPILIONIDAE (4) Papilioninae (4) Battus polydamas (Linnaeus, 1758) S, C Ma BA
Heraclides astyalus (Godart, 1819) C BR BA
Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Jordan, 1906) C BR BA
Parides sp. * C BR BA
PIERIDAE (11) Coliadinae (7) Anteos clorinde (Godart, 1824) C BR, Ma BA
Anteos menippe (Hübner, 1818) C Ma BA
Eurema elathea (Cramer, 1777) C Ma, Mo BA
Eurema nise (Cramer, 1775) S BR BA
Phoebis argante (Fabricius, 1775) C BR, Ma BA
Phoebis sennae (Linne, 1758) C BR, Ma BA
Pyrisitia nise tenella (Boisduval, 1836) C Ma BA
Pierinae (4) Ascia monuste (Linnaeus, 1764) C Am, Ma BA
Itaballia sp. C Mo BA
Glutophrissa drusilla (Cramer, 1777) C Ma BA
Figura 5. Hemiargus hanno registrada na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS. Foto: Camila Aoki.
Vinte e sete espécies foram registradas na estação seca, 43 na chuvosa e apenas oito espécies foram observadas em ambas as estações: Agraulis vanilla, Anartia jatrophae (Figura 6), Battus polydamas, Dryas iulia (Figura 7), Fountainea glycerium cratais, Hamadryas februa, Taygetis laches e Yphthimoides sp. (Tabela 1). A família Pieridae teve a maior parte de suas espécies (81%) registrada na estação chuvosa. O inverso ocorreu com Hesperiidae, com 80% das espécies registradas na seca.
Dentre as espécies registradas, Hamadryas februa, Taygetis laches e Dryas iulia (Figura 7) foram, de modo geral, muito comuns na área. Eunica tatila, Hemiargus hanno (Figura 5) e Taygetis kerea foram abundantes durante a estação seca, enquanto Dryadula phaetusa e Zaretis itys foram numerosas na estação chuvosa.
Figura 6. Anartia jatrophae registrada Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS. Foto: Camila Aoki.
Figura 7. Dryas iulia, espécie abundante na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS. Foto: Camila Aoki.
Das áreas amostradas, a estrada Mandioré foi a que obteve maior número de registros (38 spp.), seguida da trilha Amolar (21 spp.), margem do rio Paraguai (17 spp.), entorno da sede e trilha Morrinhos (7 spp. cada). Nenhuma espécie foi registrada em todas as áreas, contudo, se o estudo for continuado, é provável que várias espécies ampliem sua área de registro dentro da RPPN EEB. Hemiargus hanno esteve presente em quatro dos pontos de coleta (exceção da trilha Amolar). Outras espécies amplamente distribuídas foram Adelpha iphicleola, Agraulis vanillae,
Anartia jatrophae, Dryadula phaetusa, Dryas iulia e Zaretis itys, com três locais de registro.
A busca ativa foi a metodologia que contribuiu com maior número de registros, 52 espécies. As armadilhas com isca foram responsáveis pela
captura de 20 espécies. A espécie Morpho helenor foi coletada apenas em armadilhas do tipo pitfall, utilizadas para captura de insetos de solo.
Somente seis espécies foram registradas em flores: Dryas iulia, Yphthimoides affinis e Aides duma duma (Figura 8) em Bidens gardneri (Asteraceae); Aricoris sp. em Staëlia virgata (Rubiaceae); Anartia jatrophae em flores de Piriqueta australis (Turneraceae) e Aspilia latissima (Asteraceae); e Driadula phaetusa em flores de A. latissima.
Grandes bandos de Phoebis argante, P. sennae, Anteos menippe (Figura 9a) e Dryas iulia (Figura 9b) se formaram na margem do rio Paraguai para se alimentar de sais. Além destas espécies, também foram registrados indivíduos de Mysoria barcastus barta (Figura 4), Lasaia agesilas (Figura 10a), Heraclides astyalus (capa), H. thoas brasiliensis (Figura 10b), Dryadula phaetusa e Zaretis itys, embora em número reduzido.
Figura 8. Aides duma duma em flor de Bidens gardneri, na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS. Foto: Camila Aoki.
Figura 9. Phoebis argante, P. sennae e Anteos menippe (a) e Dryasiulia (b) às margens do Rio Paraguai, na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/ MS. Fotos: Daniel De Granville | Photo in Natura.
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Figura 10. Lasaia agesilas e Heraclides thoas brasiliensis registradas na Reserva Particular do Patrimônio Natural Engenheiro Eliezer Batista, Corumbá/MS. Fotos: Camila Aoki e Alessandra Bertassoni.
