COMPARAÇÃO NO INFLUXO DE PÓLEN NOS PRODUTOS DE MELIPONA SCUTELLARIS L. E APIS MELLIFERA L. EM UMA REGIÃO DE MATA ATLÂNTICA NO ESTADO DA BAHIA, BRASIL

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COMPARAÇÃO NO INFLUXO DE PÓLEN NOS

PRODUTOS DE MELIPONA

SCUTELLARIS L. E APIS

MELLIFERA L. EM UMA REGIÃO DE MATA ATLÂNTICA

NO ESTADO DA BAHIA, BRASIL

VANESSA RIBEIRO MATOS

FEIRA DE SANTANA –BA 2016

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COMPARAÇÃO NO INFLUXO DE PÓLEN NOS

PRODUTOS DE MELIPONA

SCUTELLARIS L. E APIS

MELLIFERA

_{L. EM UMA REGIÃO DE MATA ATLÂNTICA}

NO ESTADO DA BAHIA, BRASIL

VANESSA

RIBEIRO

MATOS

Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Botânica da Universidade Estadual de Feira de Santana como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Ciências – Botânica.

Orientador: Prof. Dr. Francisco Assis Ribeiro dos Santos Universidade Estadual de Feira de Santana, Brasil Co-Orientadora: Profa. Dra. Maria Letícia Miranda Fernandes Estevinho Instituto Politécnico de Bragança, Portugal

FEIRA DE SANTANA –BA 2016

BANCA EXAMINADORA

Profa. Dra. Tânia Maria Sarmento da Silva Universidade Federal Rural de Pernambuco - UFRPE

Profa. Dra. Luciene Cristina Lima e Lima Universidade Estadual da Bahia - UNEB

Prof. Dr. Jaílson Santos de Novais Universidade Federal do Sul da Bahia - UFSB

Prof. Dr. Paulino Pereira Oliveira Universidade Federal de Feira de Santana - UEFS

Prof. Dr. Francisco Assis Ribeiro dos Santos Universidade Federal de Feira de Santana - UEFS

Orientador e Presidente da Banca

FEIRA DE SANTANA -BA 2016

“Nada se assemelha à alma como a abelha. Esta voa de flor para flor, aquela de estrela para estrela. A abelha traz o mel, como

a alma traz a luz”

Ao senhor Deus por todas as glórias alcançadas e pela força de me erguer cada vez que um obstáculo se opõe em minha vida.

À CAPES pela bolsa de doutorado concedida. E ao CNPq pela bolsa do doutorado sanduíche, através do programa Ciência sem Fronteiras (#203045/2014-9).

Ao Programa de Pós Graduação em Botânica da UEFS, seus secretários e à coordenadora Reyjane Patrícia de Oliveira por toda a ajuda fornecida ao longo desses quatro anos.

Ao Instituto Politécnico de Bragança (IPB), por me receber para o doutorado sanduíche pelo período de doze meses. A Natália Sofia Matos dos Santos do Gabinete de Relações Internacionais por toda ajuda prestada, desde a solicitação de documentos à indicação de moradia, que foi me dada desde o início enquanto ainda estava aqui no Brasil.

Ao meu orientador Francisco de Assis Ribeiro dos Santos, pela competência na orientação, pela compreensão e principalmente a paciência, por tentar da melhor forma possível sancionar sempre as minhas dúvidas. Obrigada pela enorme oportunidade que me deu desde o mestrado, pois graças a isso hoje sou uma pesquisadora melhor. E irei levar a diante todo o esse conhecimento adquirido. Serei eternamente grata a ti!

A minha co-orientadora Maria Letícia Miranda Fernandes Estevinho por ter aceitado o convite para fazer parte desse trabalho, e sobretudo pela disponibilidade em me receber no seu laboratório, sem nem ao menos me conhecer. Obrigada por toda a ajuda na infraestrutura para a realização do último capítulo dessa Tese. Mas, acima de tudo serei eternamente grata por todo o conhecimento compartilhado nesses dozes meses de convivência.

Ao apicultor e amigo José Elpídio que gentilmente me forneceu suas caixas de abelhas, em sua Fazenda, para que toda a parte de campo desse trabalho pudesse ser desenvolvida. Essa parceria que vem desde a época do meu mestrado foi essencial para meu enriquecimento sobre o desenvolvimento não apenas prático do manuseio com as abelhas, além disso me passou seu conhecimento adquirido em anos trabalhando com a apicultura. Foi o responsável pelo meu amor pela própolis, produto que antes do meu contato com ele nunca tinha ouvido

falar. Ele foi uma parte importante desse trabalho, por isso agradeço imensamente por toda a infraestrutura, por me disponibilizar o Marcelo e o Bruno para me auxiliar em campo quando não podia pessoalmente, mas principalmente pela amizade que aos poucos surgiu entre nós. Aproveito para agradecer também ao “Seu Bira” e “Dona Senhorinha”, que cuidam da Fazenda, pelo carinho com quem sempre me trataram e pelas conversas divertidas.

Ao meu pai Joaquim Neves Matos Filho por todo amor e pelos ensinamentos ao longo da minha vida. Obrigada por ter ido a quase todas as coletas de campo comigo. Significou muito para mim o senhor tirar um sábado quase todos os meses para pegar a estrada rumo a Entre Rios, e mesmo não tendo nenhum conhecimento sobre o assunto sempre procurou da melhor forma possível me ajudar. Esse trabalho não seria possível sem isso. Te amo. Você sempre será meu herói.

A minha querida mãe Eliene Ribeiro Matos, por todo o amor e apoio que sempre me deu ao longo da minha vida. Por sempre permitir que me dedicasse exclusivamente aos meus estudos. E tentou da melhor forma possível me dar ferramentas para vencer os obstáculos que apareceram pelo longo caminho que percorri para chegar até aqui. Amo você demais. E para mim sempre será minha grande heroína.

Ao meu irmão, Bruno Matos, companheiro de longa data. Obrigada irmãozinho por ser esse grande amigo. Te amo mano!

Aos meus avôs, em especial ao meu avô paterno Joaquim Neves Matos, por todo o enorme apoio durante minha vida acadêmica o qual nunca me deixou desistir dos meus sonhos. Mesmo em uma idade já avançada me acompanhou juntamente com meu pai no trabalho de campo, e era quem sempre me lembrava todo mês que tinha que ir a Entre Rios coletar as amostras. Infelizmente a sua saúde já não anda muito bem, espero que Deus ainda lhe conceda mais tempo para continuar compartilhando comigo seus conhecimentos e amor.

A todos os meus familiares, que mesmo a distância sempre torceram por minhas vitórias.

A Ana Flávia, André Queiroz, Cleber Motta, Cristiano Amaral, Elisama Almeida, Francisco Hilder, Jaílson Novais, Jamile Peixoto, Joseane Carneiro, Luciene Lima,

Pereira, Teresa Cristina e a professora Cláudia Elena Carneiro. O pessoal do Laboratório de Micromorfologia Vegetal (LAMIV) que com muita sabedoria, descontração e companheirismo ajudou na construção desse trabalho. Muito obrigado pessoal!

Ao meus queridos Ana Paula Silva, Marcel Carvalho e Rodolfo Alves (“quarteto fantástico”) grandes amigos e irmãos que conquistei nesses meus seis anos no LAMIV. Não sabem a falta que me fizeram no meu ano em terras portuguesas. Mas, as nossas conversas via “whatsapp” eram uma terapia nessas horas mais difíceis. Agradeço a vocês pela amizade e carinho, são partes importantes da minha vida. Amo vocês!

A todos meus professores e colegas do Programa de Pós Graduação em Botânica, em especial a Patrícia Fiuza que me deu um grande apoio durante meu período sanduíche em Portugal, estabelecendo uma amizade que espero que pendure por muitos anos.

A Lidian Ribeiro e Thais Galvão minhas colegas de casa. Passamos bons momentos juntas. E obrigada pelo carinho, e pela força ao longo do período em quer compartilhamos um teto. São momentos marcados eternamente em meu coração. Admiro demais as duas!

Ao pessoal do Laboratório de Microbiologia do IPB. As portuguesas “Dona Arminda”, “Dona Fátima”, Vanessa Paula e Ana Paula pela ajuda no desenvolvimento do trabalho. A Ananias Pascal, de Moçambique, Patrícia Combarros, da Espanha e Uilson Pereira dos Santos, do Brasil, pela amizade e enorme ajuda durante o tempo em que lá estivemos a desenvolver nossos trabalhos.

Em especial quero agradecer a minha “priminha” Georgina Tolentino por ter sido um anjo que caiu do céu durante minha estadia em Bragança, seu companheirismo e a prontidão em sempre está disponível para auxiliar e ensinar me fizeram perceber o grande tesouro que havia adquirido nesse meu tempo no exterior, pois ganhei mais que uma amiga. Sem você não sei o que teria sido de mim, pois nas horas vagas era quem me alegrava quando vinha a tristeza e a saudade de casa. Muito obrigada por tudo!

A Cátia Lucas, Adailton Freitas, Polyana Carneiro e Mariza Ferreira da UFRB (Cruz das Almas) pela amizade, por compartilharem comigo conhecimentos e momentos maravilhoso em Bragança durante o doutorado sanduiche.

Às minhas grandes amigas biólogas: Camila Reis, Nanashara Carvalho, Taís Soares e Joicelene Regina (Joyce). Pela amizade que começou ainda na graduação. Por sempre me apoiarem independente de qualquer outra coisa. Amo vocês meninas!

As minhas queridas amigas Ingrid Marinho e Nicole Barbosa por aturarem meus ataques de ansiedade durante todo esse doutorado. Pelas nossas saídas sempre regadas a muita comida e vinho. Adoro vocês de montão!

A minha amiga-irmã Vanessa Moreira que ao longo desses trezes anos de amizade sempre esteve ao meu lado nos melhores e piores momentos. Te amo manuxa! E obrigada pela nossa aventura pela Espanha e Portugal. Foram momentos inesquecíveis!

A professora Fabiana Regina Nonato por ser a maior responsável pelo meu amor pela Botânica. Por nunca ter desistido de mim. Por ter me incentivado quando motivação me faltava. Obrigada pelos seus conselhos e amizade. Quero também agradecer a outra professora (Léa Maria dos Santos Lopes Ferreira) que também me iniciou na Botânica e me ajudou bastante no meu início como pesquisadora na área.

Por fim, aos professores e pessoas que de certa forma contribuíram para meu amadurecimento acadêmico e profissional, ao longo desses anos.

AGRADECIMENTOS RESUMO

ABSTRACT

INTRODUÇÃO... 1

CAPÍTULO 1. Estudo melissopalinológico uma área de Mata Atlântica do estado da Bahia, Brasil………….………..……….... 7 Resumo……… 9 Abstract……… 10 Introdução………..………. 11 Materiais e métodos ………...………. 12 Resultados………...………. 15 Discussão ..……….. 25 Considerações Finais ……..……… 28 Agradecimento... 29 Referências... 30

CAPÍTULO 2. Pollen in honey of Melipona scutellaris L. (Hymenoptera: Apidae) in an Atlantic rainforest area in Bahia, Brazil... 34

Resumo... 36

Abstract... 37

Introduction... 38

Materials and methods... 39

Results... 42

Discussion... 56

Conclusions... 58

Acknowledgments... 59

References... 60

CAPÍTULO 3. The pollen spectrum of the propolis of Apis mellifera L. (Apidae) from the Atlantic Rainforest of Bahia, Brazil... 64

Resumo... 66

Abstract... 67

Introduction... 68

Results... 72

Discussion... 84

Conclusions... 86

Acknowledgments... 87

References... 88

CAPÍTULO 4. Diagnóstico Polínico da Geoprópolis de Melipona scutellaris L. (Meliponini, Apidae, Hymenoptera) da Mata Atlântica no estado da Bahia (Nordeste do Brasil)……….………..………... 91 Resumo………. 93 Abstract……… 94 Introdução………..………. 95 Materiais e métodos ………...………. 97 Resultados………. 100 Discussão ..……….. 110 Considerações Finais ……..……… 113 Agradecimento... 114 Referências... 115

CAPÍTULO 5. Avaliação palinológica, físico-química, microbiológica e propriedades bioativas de amostras de própolis de Apis mellifera L. e geoprópolis de Melipona scutellaris L. produzidas em uma região de Mata Atlântica no estado da Bahia, Brasil……….……… 118 Resumo………. 120 Abstract……… 121 Introdução………..………. 122 Materiais e métodos ………...………. 124 Resultados e discussão ……… 133 Considerações Finais ……..……… 159 Agradecimento... 160 Referências ... 161 CONSIDERAÇÕES FINAIS... 166

Resumo

Análises qualitativas e quantitativas dos tipos polínicos encontrados em amostras de mel e própolis/geoprópolis das abelhas são instrumentos utilizáveis para a caracterização de sua procedência geográfica, bem como da origem florística. Estas são informações importantes para manutenção e permanência das colônias de abelhas, proporcionando assim uma criação mais produtiva economicamente. Paralelo a isso, devido à intensa atividade biológica atribuída à própolis e à geoprópolis, houve um crescimento acerca da identificação da composição química desses produtos, já que as inúmeras propriedades (antimicrobiana, antifúngica, antioxidante, antiinflamatória, anti-viral, imunomodulatória, cicatrizante, anestésica, e anticariogênica) estão diretamente relacionada à região onde as abelhas coletam os seus recursos. Neste contexto, o objetivo principal deste estudo foi identificar e caracterizar o espectro polínico presente no mel e na própolis/geoprópolis coletados em colônias de Melipona scutellaris L. e Apis mellifera L. em uma região do estado da Bahia, Nordeste do Brasil. Além disso, foi realizado um estudo sobre a composição química das amostras de própolis/geoprópolis, com o intuito de avaliar a sua qualidade, segurança e propriedades bioativas. As amostras foram submetidas a metodologia usual para análises palinológicas e químicas/biológicas. Os resultados obtidos foram desenvolvidos em cinco capítulos aqui retratados, os quais foram transcrevidos em forma de artigos e submetidos a revistas de ampla divulgação internacional. Espera-se que os dados encontrados para a análise do pólen contido nos produtos aqui estudados ampliem o conhecimento da flora visitada por essas espécies de abelhas na região, contribuindo para conservação e multiplicação das plantas de potencial apícola/meliponícola a partir dos espectros polínicos. E que os resultados do diagnóstico químico e biológico da própolis e geoprópolis ampliem os estudos na região e forneçam dados que possam futuramente auxiliar a certificação desses produtos, de forma a garantir a sua qualidade e, consequentemente, agregar valor aos mesmos.

Palavras-chaves: Atividade biológica, composição química, análise microbiológica, melissopalinologia, produtos apícolas, produtos meliponícolas.

Abstract

Qualitative and quantitative analyses of pollen types found in honey and propolis/geopropolis samples can be used to characterize the geographic and floristic origin of these bee products. This information is important for maintaining bee colonies and can create a more economically productive setting. In addition, due to the intense biological activity of propolis and geopropolis there has been a growth in identifying the chemical compounds in these products, which are known to have numerous properties (antimicrobial, antifungal, antioxidant, anti-inflammatory, antiviral, immunomodulatory, healing, anesthetic, and anticariogenic) that are directly related to the region where the bees collect the resources. Based on this, the main objective of this study was to identify and characterize the pollen spectrum present in the honey and propolis/geopropolis from colonies of Melipona scutellaris L. and Apis mellifera in an area of Bahia State, in the Northeast Region of Brazil. A study of the chemical composition of the propolis/geopropolis was also conducted to evaluate the quality, safety and bioactive properties of the products. The samples were submitted to a standard methodology used for palynology and chemical/biological analyses. The results of the study were used to write the five chapters depicted here, which were also submitted as articles to widely disseminated international journals. It is hoped that the data obtained from the pollen analysis of these products broaden the knowledge about the flora visited by these species of bees in the region and contributes to the conservation and increase of potential bee plants based on the pollen spectra. The results of the chemical and biological diagnosis of the propolis and geopropolis expand what has been studied in the region and provides data that could help certify these products in the future (by ensuring their quality) and increase their value.

Keywords: Biological activity, chemical composition, microbiological analysis, melissopalynology, bee products, stingless bee products.

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Introdução

Existem mais de 20 mil espécies de abelhas, dentre as quais c.a. de 2% são tidas como eussociais, produzindo mel e própolis/geoprópolis, com destaque para as do gênero Apis, como a espécie Apis mellifera L., a qual foi introduzida na apicultura nacional em 1840 e atualmente é amplamente utilizada em todo o país. (Minussi & Alves dos Santos, 2007).

A flora apícola/meliponícola de cada região é caracterizada pelas espécies vegetais existentes, que possam fornecer pólen e/ou néctar, recursos essenciais para a manutenção das colônias de abelhas e para a produção de mel e outros derivados apícolas/meliponícolas. Atualmente, as atividades de criação de abelhas têm alcançado um importante desenvolvimento, tanto em nível de espaço, quanto à tecnologia inovadora e investimentos. Esse crescente interesse é referente tanto ao mel, quanto aos demais produtos apícolas/meliponícolas tais como própolis, geoprópolis, geleia real, pólen, cera e apitoxina (SEBRAE, 2006).

As abelhas-sem-ferrão são insetos polinizadores, ocupam grande parte das regiões tropicais do planeta, especialmente na América do Sul, por se adaptarem às condições ecológicas locais (Costa et al., 2009; Souza, 2012). Os produtos provenientes dessas espécies de abelhas são: mel, pólen, geoprópolis e cera, os quais têm sido usados pela população rural no tratamento de doenças, despertando o interesse de investigação dos seus constituintes (Souza, 2012). No Brasil, a criação de abelhas indígenas sem ferrão é praticada em grande escala no Nordeste, com algumas espécies do gênero Melipona, que apresentam um porte avantajado e armazenam boa quantidade de mel (Costa et al., 2009). A uruçu (Melipona scutellaris L.) é um exemplo de abelha nativa sem ferrão típica da região nordestina, destacando-se pela produção de um mel de alta qualidade, pela quantidade de abelhas presentes na colmeia, sua higiene e facilidade de domesticação a beneficiam e a destacam das demais melíponas, sendo ainda responsável por cerca de 40 a 90% da polinização das plantas nativas (Rodriguesa et al., 2004; Evangelista-Rodrigues et al., 2008).

A origem geográfica do mel é um dos principais parâmetros de qualidade do produto, interferindo em seu preço no mercado (Andrade et al., 1999). Além da qualidade do mel, análises palinológicas revelam padrões de forrageamento das abelhas e fontes de néctar utilizadas pelas mesmas (Crompton & Wojtas, 1993). Fazem parte do mel os grãos de pólen provenientes, na sua maior parte, das plantas fornecedoras de néctar, as chamadas plantas

nectaríferas. Outra percentagem do pólen no mel pode ainda ser proveniente de plantas anemófilas, isto é, cujas flores produzem essencialmente pólen, disperso pelo vento, mas que pode ser de interesse para as abelhas como fonte de proteínas. E, ainda, uma terceira categoria de plantas, as chamadas plantas poliníferas que, além de pouco néctar, fornecem pólen em grande quantidade (Barth, 2005).

A própolis é uma substância resinosa coletada pelas abelhas, principalmente pela espécie Apis mellifera L., de diversas partes da planta, como do broto, botões florais e exsudatos resinosos, que dá origem a um material de coloração e consistência variadas, usada para fechar pequenas frestas, embalsamar insetos mortos no interior da colmeia e como proteção contra agentes externos. Sua composição química é bastante complexa e variada, estando diretamente relacionada às plantas das quais as abelhas coletam os insumos (Teixeira et al., 2003; Park et al., 2005; Freitas et al., 2010). A própolis contém em sua composição: resina (50-60%), cera (30-40%), óleos essenciais (5-10%), grãos de pólen (5%), microelementos (alumínio, cálcio, estrôncio, ferro, cobre, manganês) e vitaminas (B1, B2, B6, C e E) (Ghisalberti, 1979; Alencar, 2002). As abelhas Melipona utilizam diversos materiais para a construção e proteção dos seus ninhos, tais como resinas, cera e barro, formando a geoprópolis, a qual é utilizada por essas abelhas para a mumificação de inimigos ou de competidores por espaço (Barth & Luz, 2003; Souza, 2012).

A própolis e geoprópolis possuem uma alta atividade biológica atribuída, principalmente aos compostos fenólicos presentes em sua constituição. Dentre as propriedades biológicas destacam-se: antimicrobiana, fúngica, antioxidante, anti-inflamatória, anti-viral imunomodulatória, cicatrizante, anestésica e anticariogênica. Devido a estas propriedades, a própolis tem despertado o interesse das indústrias alimentícia e farmacêutica, principalmente em países asiáticos, fazendo parte da composição de diferentes produtos para o consumo humano como bebidas, alimentos e cosméticos (Ghisalberti, 1979; Teixeira et al., 2003; Park et al., 2005; Moreira et al., 2008; Matos et al., 2014).

Na Bahia, apesar da diversidade da flora e do seu elevado potencial apícola, existem poucas informações sobre as plantas de importância apícola/meliponícola (Moreti et al., 2000). O interesse na determinação da origem botânica dos produtos apícolas e suas vantagens comerciais em relação à qualidade dos mesmos têm na palinologia uma ferramenta importante. Pouco se sabe sobre as espécies vegetais utilizadas pelas abelhas no estado da Bahia (Oliveira, 2009). O conhecimento sobre a flora apícola/meliponícola é necessário para a conservação dessas plantas de forma a promover uma apicultura

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sustentável (Sodré et al., 2008).

Portanto, comparar o influxo de pólen nos produtos de Melipona scutellaris L. e Apis mellifera L. produzida em uma região de Mata Atlântica no estado da Bahia, Brasil é um instrumento importante não apenas para conhecer a procedência geográfica, bem como a origem florística, mas principalmente para reconhecer a vegetação de importância para essas abelhas. Com isso será possível fornecer dados que auxiliem os produtores locais a buscar subsídios para certificação dos produtos apícolas/meliponícolas produzidos na região de forma a garantir uma maior credibilidade a esses produtos no mercado.

Referências Bibliográficas

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Capítulo 1

Estudo melissopalinológico em uma área de Mata Atlântica do estado da

Bahia, Brasil

Esse capítulo será submetido para publicação na revista Arthropod-Plant Interactions, após sua versão para a língua inglesa.

Resumo

Apis mellifera L. é uma abelha que fora introduzida no Brasil e se adaptou muito bem às condições climáticas e à vasta diversidade de espécies vegetais que existe no país. Na região do nordeste brasileiro os apicultores fazem uso dessa associação, entre as abelhas e os vegetais, comercializando os mais variados produtos oriundos dessa atividade, destacando-se o mel. Uma das formas de identificar as espécies visitadas pelas abelhas em uma área é através do pólen contido em seus produtos. Sendo assim, foram analisadas 16 amostras de méis coletadas durante o período de dois anos e obtidas em um apiário localizado no Município de Entre Rios (Bahia), em uma área de abrangência do bioma Mata Atlântica, as quais passaram por um processamento acetolítico. Também foram obtidos dados climatológicos (precipitação e temperatura) da região durante os meses amostrados. Foram encontrados 70 tipos polínicos e, dentre as famílias botânicas identificadas, destacou-se Fabaceae, com dez tipos polínicos, sendo o mais importante Mimosa pudica, o qual foi pólen dominante em 3 amostras e ocorreu em todas as amostras analisadas. Também o tipo polínico Eucalyptus (Myrtaceae) teve uma ocorrência de distribuição de 100% e foi pólen dominante em 7 amostras. Além deles, foram identificados tipos polínicos correspondentes a espécies fornecedoras de néctar às abelhas, as quais contribuíram para a existência de um amplo pasto apícola para A. mellifera na área em estudo. A média da temperatura na região durante os meses de coleta variou de 22 a 28°C. A maior precipitação registrada na região foi de 133,7 mm3 e a menor foi de 0,3 mm3. Dentre os tipos polínicos identificados nesse estudo foi possível perceber que as abelhas na região possuem preferência por Eucalyptus, Myrcia, Mimosa pudica e Borreria verticillata.

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Abstract

Apis mellifera L. is a bee that was introduced to Brazil and has adapted very well to the climate conditions and vast diversity of plants that exist in the country. In the Northeast Region of Brazil, apiculturists make use of the association between bees and plants by selling various bee products, notably honey. One way to identify species visited by bees in an area is by the pollen in its products. Based on this, 16 samples of honey were analyzed, which were collected over a period of two years and obtained from a apiary in the Atlantic Forest biome in the municipality of Entre Rios (Bahia). In addition, climatic data (precipitation and temperature) of the region were obtained for the months sampled. Seventy pollen types were found. The family Fabaceae was notable, with ten pollen types, of which Mimosa pudica was the most important with a high frequency of occurrence and distribution. The Eucalyptus (Myrtaceae) pollen type also had a high frequency of occurrence and distribution. In addition, pollen types corresponding to species that supply nectar to bees were identified, which contributes to the large diversity of bee plants for A. mellifera in the study area. The average temperature of the region during the collection months varied from 22 to 28°C. The highest precipitation recorded in the region was 133.7 mm3 and the lowest was 0.3 mm3. Among the pollen types identified in the study, it was possible to see that the bees in the region prefer Eucalyptus, Myrcia, Mimosa pudica and Borreria verticillata.

Introdução

A Mata Atlântica é um ecossistema complexo com alta diversidade de espécies vegetais associada a uma grande ocorrência de endemismo. Sua composição é extremamente heterogênea; as variações nas condições climáticas, edáficas e topográficas são responsáveis pelas distintas fitofisionomias ao longo do seu território (Oliveira-Filho and Fontes 2000).

Cerca de 75% das espécies vegetais são polinizadas pelas abelhas, as quais são essenciais para manutenção das comunidades de plantas e animais nos mais diversos ecossistemas naturais (Mendonça et al. 2008). As abelhas são atraídas pela oferta de néctar e pólen das flores, esses nutrientes são fonte de energia e proteína (Carvalho and Marchini 1999; Hilgert-Moreira 2012).

As condições climáticas no Brasil são bastante favoráveis ao desenvolvimento de Apis mellifera L. (Mendes et al. 2009). A ampla variedade alimentar na dieta dessa espécie, devido ao seu hábito generalista, permite se adequar às variações nessa oferta. A adaptação entre as abelhas e as espécies vegetais nativas de uma região é visualizada pela ampla variedade de tipos polínicos identificados nos produtos apícolas, como o mel, por exemplo (Hilgert-Moreira 2012).

Assim, a identificação dos tipos polínicos presentes em amostras de mel é uma das formas de caracterizar a flora de importância para as abelhas em uma região (Moreti et al. 2000; Mendonça et al. 2008). O espectro polínico presente no mel contém os grãos de pólen trazidos pelas abelhas ao visitar as flores para coleta do néctar (Santana et al. 2011). Através dessa ferramenta pode-se indicar o potencial apícola da área em estudo fornecendo informações sobre a frequência das espécies e determinar a origem botânica e geográfica das amostras (Crompton and Wojtas 1993; Silva and Santos 2014).

Recentemente algumas pesquisas (Nascimento 2011; Silva et al. 2012; Borges 2013; Oliveira and Santos 2014; Jesus et al. 2015) vêm sendo desenvolvidas para se identificar a origem botânica e geográfica de méis na região Nordeste do Brasil, porém, em sua grande maioria, são desenvolvidas em regiões de abrangência do bioma Caatinga. O trabalho aqui relatado teve como objetivo identificar e caracterizar o pólen contido em amostras de mel de Apis mellifera L. obtido em um apiário localizado em uma região de Mata Atlântica no estado da Bahia, Brasil, e assim poder obter indicativos da flora de importância para as abelhas.

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Materiais e métodos

Área de estudo

O apiário estudado foi estabelecido na Fazenda São Lucas (12°01'786"S e 38°04'366"W) localizado em uma região com predominância do bioma Mata Atlântica, no município de Entre Rios, Bahia, Brasil (Figura 1). A Bahia é um dos noves estados que fazem parte da região do Nordeste (NE) brasileiro e, apesar de a vegetação de maior predominância ser a Caatinga, há ainda áreas de Mata Atlântica espalhadas pelo Estado, principalmente na zona litorânea (IBGE 2002).

Amostragem

Foram obtidas 16 amostras durante o período de produção melífera, que compreendeu os meses de junho de 2012 a maio de 2014. Essas amostras foram provenientes de duas caixas (A e B) de colônias de Apis mellifera, localizadas a cerca de 1km uma da outra no apiário. Em cada uma das caixas foi marcado um dos quadros, o qual era preenchido com cera e posteriormente retirado quando os favos estavam completamente preenchidos com me, devido a esse fato, em alguns meses não foi possível coletar mel em algumas das caixas, ou em ambas. O mel contido nos quadros era decantado e acondicionado em recipientes hermeticamente fechados e etiquetados. Posteriormente, as amostras de mel foram encaminhadas e analisadas no Laboratório de Micromorfologia Vegetal (LAMIV) da Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS).

Análise palinológica

Seguiu-se o método proposto por Louveaux et al.(1978), no qual as amostras de mel (10g) foram diluídas com água destilada e, em seguida em álcool (Jones & Bryant Jr. 2004), depois foram submetido ao procedimento acetolítico (Erdtman 1960) e, posteriormente, a montagem em lâminas com gelatina glicerinada. Foram contados um mínimo de 500 grãos por amostra. As classes de frequência adotadas foram as estabelecidas por Louveaux et al. (1978): pólen dominante (>45%), pólen acessório (16-45%), pólen isolado importante (3-15%), pólen isolado ocasional (1-3%) e pólen traço (<1%). E para a frequência de distribuição dos tipos polínicos (táxons) nas amostras, seguiu-se o recomendado por Jones e Bryant Jr. (1996): muito frequente (>50%), frequente (21-50%), pouco frequente (10-20%) e raro (<10%).

Os tipos polínicos presentes nas amostras tiveram sua afinidade botânica reconhecida por comparação com lâminas depositadas na Palinoteca do Laboratório de Micromorfologia Vegetal da Universidade Estadual de Feira de Santana (LAMIV/UEFS) e com auxílio de material bibliográfico (Roubik e Moreno 1991, Lima et al. 2008, etc.), em conformidade com as recomendações de Santos (2011). Os principais tipos polínicos foram ilustrados com fotomicrografias.

Dados macroclimáticos

Os dados macroclimáticos de temperatura e pluviosidade, referentes a todo o período de estudo, foram obtidos na estação meteorológica convencional de Alagoinhas, cidade localizada c.a. de 45 km da área de estudo, pelo site do Instituto Nacional de Meteorologia (INMET).

Hábito e Recurso floral

A descrição do hábito dos táxons referentes aos tipos polínicos identificados foi baseada em Marchant et al. (2002), Brito et al. (2006), Queiroz (2009), Modro et al. (2011) e Alves and Santos (2014). Enquanto isso, para a determinação do recurso ofertado por esses táxons para Apis mellifera, foram seguidas as recomendações de Dórea (2007), Luz et al. (2007) e Conceição (2013).

Análises estatísticas

A análise de similaridade das amostras foi realizada através do programa estatístico PRIMER-E-Plymouth Routines In Multivariate Ecological Research, Version 6.1.6 (Clarke & Gorley 2006). O coeficiente de Jaccard foi o utilizado por não considerar as ausências compartilhadas como evidência de similaridade. Considerou-se, assim, os dados sobre a presença ou ausência dos tipos de pólen identificados.

Também foi utilizado o programa STATISTICA - Data Analysis Software System Version 10 (StatSoft 2011) para correlacionar os dados de precipitação pluviométrica com a quantidade de tipos polínicos identificados nos meses amostrados através de uma análise de regressão simples.

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Figura 1. Mapa da região do Nordeste do Brasil destacando o estado da Bahia, o município de Entre Rios e a distribuição do bioma Mata Atlântica (em verde).

Resultados

Foram encontrados 70 tipos polínicos, dentre os quais 55 foram devidamente identificados e pertencentes a 32 famílias botânicas. A família mais representativa no estudo foi Fabaceae, com dez tipos polínicos, seguida de Myrtaceae, com seis tipos, Arecaceae, Asteraceae e Rubiaceae tiveram três tipos, cada. O maior número de tipos encontrados ocorreu na amostra A, no mês de dezembro de 2012, com 37 tipos polínicos, tendo a família Myrtaceae maior destaque, com a ocorrência de seis tipos identificados, ambos fornecedores tanto de pólen quanto de néctar para as abelhas. Já a menor ocorrência de tipos polínicos (12) foi encontrado na amostra A, de agosto de 2012. Nesse mês também houve grande presença de tipos da família Myrtaceae (4), demonstrando a importância da família no fornecimento de néctar para A. mellifera na região, mesmo nos períodos com escassez de recurso (Tabela 1).

Dentre os tipos polínicos identificados, 14 deles foram muito frequentes, ou seja, com frequência de distribuição maior que 50% (Figura 2). Os tipos Eucalyptus (Myrtaceae - Figura 3J), Mimosa pudica (Fabaceae - Figura 3H) e Myrcia I (Myrtaceae - Figura 3K) ocorreram em todas as amostras analisadas.

O tipo Eucalyptus foi bastante representativo no estudo, sendo pólen dominante em sete amostras, pólen acessório em cinco amostras e pólen isolado importante em quatro amostras (Tabela 1). Esses dados demonstram a importância desse tipo polínico na dieta alimentar da Apis mellifera naquela região. Além dele, o tipo Mimosa pudica também teve um grande destaque no espectro polínico analisado, sendo pólen dominante em três amostras, pólen acessório em sete amostras, e pólen importante isolado em quatro amostras (Tabela 1).

Assim como os tipos Eucalyptus e M. pudica, outro que também foi bastante importante na dieta de A. mellifera foi Borreria verticillata (Rubiaceae - Figura 3N), que teve frequência de distribuição c.a. de 69% (Figura 2).

Tipos considerados como nectaríferos, ou seja, fornecedores de néctar, também estiveram presentes nas amostras analisadas. Dentre esses podemos destacar o tipo polínico Hyptis (Lamiaceae - Figura 3I), que ocorreu como pólen isolado importante em uma das amostras analisadas, assim como o tipo Protium (Burseraceae - Figura 3D), enquanto que o tipo Commelina (Commelinaceae - Figura 3E) em ocorreu duas amostras (Tabela 1). Além deles, houve também a ocorrência de outros 16 tipos polínicos classificados como nectaríferos, sendo a grande maioria enquadrados também como pólen traço (Tabela 1). Outros 19 tipos polínicos foram correspondentes a táxons que produzem tanto néctar quanto pólen

(nectarífero-16

poliníferos), enquanto que 17 tipos se enquadram apenas na categoria poliníferas, e seis tipos são referentes a táxons produtores de resina e óleos essenciais (Tabela 1).

As espécies botânicas inferidas a partir dos tipos polínicos reconhecidos foram classificadas de acordo com o hábito: arbóreo (A), arbustivo (S), herbáceo (H), trepadeira (C) e liana (L). O hábito mais frequente foi o arbóreo (43,2%), seguido de herbáceo (26,8%), arbustivo (24,0%), sendo o hábito liana (3%) e trepadeira (3%) os menos presente no estudo (Tabela 1). Contudo, há tipos polínicos que estão associados a táxons que se enquadram em mais de uma forma de hábito, como por exemplo Angelonia (Figura 3M) que representa plantas de pequeno porte, pequenos arbustos e ervas.

A média da temperatura na região durante os meses de estudo variou de 22 a 28 °C. A maior temperatura registrada foi de 34 °C em março de 2013 e a menor temperatura foi de 18 °C em agosto de 2012. A maior precipitação registrada na região foi de 133,7 mm3 em junho de 2014 e apresentou a ocorrência de 27 tipos polínicos. Enquanto isso, a menor precipitação foi de 0,3 mm3 em dezembro de 2012, contudo, nesse mês, apesar da pouca ocorrência de chuvas na região, foram identificados 20 tipos polínicos (Figura 4).

Como pode ser observado na Figura 4 e foi comprovado através da análise de regressão simples, não há uma correlação significativa entre a disponibilidade da chuva na região e a quantidade de tipos polínicos presente nas amostras de méis (F=0,06, p<0,80, r2=-0,13, b=0,26). Sendo assim, outros fatores podem estar influenciando a ocorrência desses tipos polínicos no produto nessa região.

De acordo com o teste de similaridade aplicado, o maior índice encontrado no estudo foi c.a. de 80% que ocorreu entre as amostras A(03/13) e B(06/14), as quais apresentaram 15 tipos polínicos em comum (Figura 5-1G). As amostras A(06/13) e B(03/13) tiveram um índice de similaridade de c.de 70% e mesmo sendo coletados com uma diferença de três meses, apresentaram uma assembleia polínica de 16 tipos em comum (Figura 5-2G). As amostras A(11/13) e A(03/14) apresentaram similaridade de c. 65%, com 16 tipos em comum (Figura 5-3G). Já entre as amostras coletadas em um mesmo mês, houve destaque para a amostras de dezembro/12 (A e B), as quais obtiveram um índice de c.de 65% com 21 tipos polínicos em comum, dado já esperado por terem sido coletadas na mesma época em áreas bem próximas (Figura 5-4G).

Figura 2. Frequência dos tipos polínicos presentes em mais de 50% das amostras do mel produzido por Apis mellifera L. em uma área de Mata Atlântica no Nordeste brasileiro.

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Figura 3. Tipos polínicos encontrados em amostras do mel produzido pela Apis mellifera L. em uma área de Mata Atlântica no nordeste brasileiro. A. Amaranthaceae, Alternanthera ramosissima. B. Anacardiaceae, Schinus terebinthifolius. C. Asteraceae, Mikania. D. Buseraceae, Protium heptaphyllum. E. Commelinaceae, Commelina. F. Convolvulaceae, Jacquemontia G-H. Fabaceae: G. Mimosa arenosa. H. Mimosa pudica. I. Lamiaceae, Hyptis. J-K. Myrtaceae: J. Eucalyptus. K. Myrcia I. L. Phytolaccaceae, Microtea. M. Plantaginaceae, Angelonia. N-O. Rubiaceae: N. Borreria verticillata. O. Richardia grandiflora. P. Sapindaceae, Serjania. (Barra = 10 µm)

Figura 4. Relação entre a precipitação, a temperatura média e a quantidade de tipos polínicos encontrados em amostras do mel produzido pela Apis mellifera L. em uma área de Mata Atlântica no Nordeste brasileiro.

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Figura 5. Dendrograma de similaridade (coeficiente de Jaccard) de amostras do mel produzido pela Apis mellifera L. em uma área de Mata Atlântica no Nordeste brasileiro, destacando os quatro principais grupos (G).

Tabela 1. Tipos polínicos encontrados em amostras do mel produzido pela Apis mellifera L. em uma área de Mata Atlântica no nordeste brasileiro.

(Classe de Frequência): PD- pólen dominante (>45%), PA-pólen acessório (16-45%), PIi- pólen isolado importante (3-15%), PIo- pólen isolado ocasional (1-3%) e +- pólen traço (<1%).FD (Frequência de distribuição): R=Raro; PF= pouco frequente; F=frequente; MF: muito frequente. H (Hábito): A= arbóreo; S=arbustivo; H=herbácea; L=liana; C=trepadeira. RF (Recurso Floral): N=néctar; P=pólen; R=resina; O=óleo A e B caixas da abelha A. mellifera. Meses: 03 (março); 06 (junho); 07 (julho); 08 (agosto); 09 (setembro); 10 (outubro); 11 (novembro); 12 (dezembro). Anos: 12 (2012), 13 (2013), 14 (2014). Amostras Tipos polínicos FD A (07/12) B (07/12) A (08/12) A (10/12) A (12/12) B (12/12) A (03/13) B (03/13) A (06/13) B (06/13) B (09/13) A (11/13) A (03/14) B (03/14) A (06/14) B (06/14) H RF Acanthaceae Ruellia bahiensis R + S/H N/P Amaranthaceae Alternanthera ramosissima R + H N Anacardiaceae Schinus terebinthifolius MF

+ PIi PIo + + + PIo PIo PIo PIi + PIo PIi

A N/R

Spondias tuberosa F PIo PIo PIo PIo + PIo A N/P/R

Arecaceae

Arecaceae PF PIo + A N/P

Bactris ferruginea PF + + A P

Syagrus coronata MF + + + + PIo + + + + + + + A P

Asteraceae

Baccharis PF PIo + S N/P

Mikania MF PIi PIo + PIo + + + + PIo + + + PIi PIo C P

Vernonanthura F + + + + S/H N/P Buseraceae Protium heptaphyllum PF PIi + A N/R

22 Amostras Tipos polínicos FD A (07/12) B (07/12) A (08/12) A (10/12) A (12/12) B (12/12) A (03/13) B (03/13) A (06/13) B (06/13) B (09/13) A (11/13) A (03/14) B (03/14) A (06/14) B (06/14) H RF Cannabaceae

Celtis F PIo + PIo PIo + PIo + A/S P

Commelinaceae

Commelina PF PIi PIi PIo H N

Convolvulaceae Jacquemontia montana PF + + L N Cyperaceae Rhynchospora cephalotes MF PIo + + + + + PIo + PA + H P Euphorbiaceae Croton PF + + S N/P Fabaceae Chaemecrista ramosa PF + + + A/S P

Fabaceae I PF PIo + A/S/H N/P

Mimosa arenosa MF PIi PIi PIo PIo + + + PIo PIo PA PIi PIi PIo S P

Mimosa misera PF PIo PIo PIo H P

Mimosa pudica MF PA PIi PD PD PA PA PIo PIi PA PA PIo PD PIi PIi PA PA H P

Mimosa quadrivalvis PF + + PIo A P

Mimosa tenuiflora MF PIo PIi PIo + + PIi + PIo PIi + + + PIo PIo PIo A P

Mimosa verrucosa R + A P

Piptadenia R PIo + PIo + PIo + + PIo + + A N/P

Senna F + + + + S N/P

Lamiaceae

Amostras Tipos polínicos FD A (07/12) B (07/12) A (08/12) A (10/12) A (12/12) B (12/12) A (03/13) B (03/13) A (06/13) B (06/13) B (09/13) A (11/13) A (03/14) B (03/14) A (06/14) B (06/14) H RF Lythraceae Cuphea R + S N/P Malpighiaceae Brysonima sericea R + A O Malvaceae Sida R + H N/P Melastomataceae Clidemia R + S P

Miconia F + PIo PIo + PIo + A/S P

Molluginaceae

Mollugo verticillata R + H N

Moraceae

Ficus hirsuta MF PIi PIi + + PIo + PIi + A N/O

Myrtaceae

Eucalyptus MF PA PD PIi PA PIi PIi PD PD PA PD PD PIi PA PD PA PD A N/P

Eugenia PF PIi PIi + A/S N/P

Myrcia I MF + PIo PIo + PIi PIi PIo + PIo PIi PIo PIo + PIi + + A N/P

Myrcia II MF PIo PIo PIo + PIi PIo PIo + PIo PIo + PIi A N/P

Myrcia III F + PIi PIi + PIo PIo + A N/P

Psidium F + + + + A P Nyctaginaceae Nyctaginaceae R + A/S/H/C N Phyllanthaceae Phyllanthus PF + + S/H N/R Phytolacaceae Microtea R + H N

24 Amostras Tipos polínicos FD A (07/12) B (07/12) A (08/12) A (10/12) A (12/12) B (12/12) A (03/13) B (03/13) A (06/13) B (06/13) B (09/13) A (11/13) A (03/14) B (03/14) A (06/14) B (06/14) H RF Plantaginaceae

Angelonia F + PIo + + + S/H N/O

Poaceae

Poaceae MF + PIo + + PIi + + PIo + + + + PIo H P

Rhamnaceae Zizyphus R PIo A N Rubiaceae Borreria verticillata MF + + + + + + + + + + + H N/P Mitracarpus R + S N Richardia F + + + + H N Rutaceae Citrus PF + + A N Sapindaceae Paullinia racemosa R + A N Serjania PF + + L N Simaroubaceae

Simarouba amara F PIi PIo + PIo + PIo A N/P

Solanaceae

Solanum paniculatum F + + PIi + A P

Urticaceae

Cecropia MF + + PIi PIi PIi PIo + PIi + + + PIo + A N/P/R

Tipos polínicos não identificados (%/no.) - (0,2/1) - (2,6/5) (1,2/6) - (0,4/2) - (0,2/1) (0,4/2) - (1,2/2) - (0,4/1) (0,2/1) (0,2/1) Total de tipos polínicos (no.) 15 18 12 20 37 24 19 18 23 19 14 25 19 19 23 18

Discussão

O número de tipos polínicos (70) encontrados no mel produzido nas colmeias de Apis mellifera na área analisada é inferior aos dados (102 tipos) encontrados por Matos and Santos (2016) para o mel de Melipona scutellaris coletados na mesma fazenda. Já Oliveira and Santos (2014) identificaram 80 tipos polínicos em suas amostras de mel de A. mellifera coletadas na região do Litoral Norte do estado da Bahia, número próximo ao encontrado nesse estudo para a região de Entre Rios que pertence a microrregião do Litoral Norte.

Dentre as famílias botânicas identificadas nesse estudo, Fabaceae destacou-se com a presença de um grande número de tipos em relação às demais famílias encontradas nas amostras analisadas. Estudos realizados com méis nordestinos têm tido uma alta representatividade de tipos polínicos da família Fabaceae. Trabalhos envolvendo análise palinológica de méis, como Nascimento (2011) e Oliveira and Santos (2014), na Bahia, Borges (2013) e Jesus et al. (2015), no Piauí, e Silva et al. (2012), em Sergipe encontraram tipos polínicos dessa família como bastante representativos em relação aos de outras famílias. Isso demonstra a importância de Fabaceae no Nordeste, devido principalmente à sua ampla distribuição, que permite com facilidade que as abelhas coletem grão de pólen pertencentes a ela.

O tipo polínico com maior representatividade, dentre os da família Fabaceae, identificados nesse estudo foi Mimosa pudica, o qual, além de ser pólen dominante em três amostras, foi classificado como muito frequente, estando presente em todas as amostras analisadas. Assim como foi observado nesse trabalho, há uma dominância desse tipo polínico nos diversos produtos apícolas, como nos méis (Melo 2008; Nascimento 2011; Silva et al. 2012; Borges 2013; Jesus et al. 2015), pólen apícola (Alves and Santos 2014) e também na própolis produzida no Litoral Norte da Bahia (Matos et al. 2014). Apesar de espécies afins ao tipo Mimosa pudica serem fontes de pólen e não de néctar, é cada vez mais comprovado, através dessa sua alta frequência nos diversos produtos apícolas, sua extrema importância na dieta não apenas da A.mellifera, como de outras espécies de abelhas na região nordestina (ex. Melipona scutellaris) (Matos and Santos 2016).

Mimosa pudica L. é uma espécie considerada invasora e muito comum em diversas regiões do Brasil, ocorrendo com mais frequência em áreas degradadas ou em beira de estrada. Por ser uma planta altamente polinífera, bem como as demais que se agrupam no tipo polínico (Mimosa sensitiva e Mimosa velloziana, por exemplo, segundo Lima et al., 2008), tem uma grande importância apícola (Queiroz 2009; Oliveira 2009).

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Outro tipo polínico que teve extrema importância no mel de A. mellifera produzido na região em estudo foi Eucalyptus, sendo pólen dominante em sete amostras, além de ter tido uma alta frequência de distribuição, ocorrendo durante todo o período analisado. O tipo polínico Eucalyptus representa espécies que vêm sendo usadas em programas de reflorestamentos em diversas regiões brasileiras, na Bahia, especialmente na faixa costeira, em substituição à mata original (Moreti et al. 2000; Oliveira and Santos 2014) e também de forma extrativista em algumas regiões do Estado (Araújo et al. 2004). Na área de estudo, em torno do município de Entre Rios (Bahia), há uma extensa plantação de variedades de Eucalyptus e, apesar de serem espécies típicas da Austrália e do Pacífico Sul (Leão et al. 2011), adaptaram-se muito bem ao clima e à temperatura do local. E, de certa forma as abelhas estão aproveitando essa oferta para coleta de recursos (néctar e pólen), dado corroborado pelo aparecimento do tipo polínico referente a essas espécies em estudos palinológicos envolvendo produtos apícolas provenientes dessas regiões onde há extenso cultivo delas (Moreti et al 2000; Sodré et al. 2001; Oliveira and Santos 2014; Matos et al. 2014).

Dentre os tipos nectaríferos identificados nesse estudo, o tipo polínico Borreria verticillata, destacou-se, estando presente em 75% das amostras analisadas e sendo classificado como pólen traço. Sua baixa representatividade no espectro polínico é relacionada ao fato das espécies englobadas nesse tipo serem fornecedoras apenas de néctar para as abelhas, contudo, a sua presença nessa categoria ressalta o fato desse tipo ser um importante recurso alimentar para A. mellifera nessa região. O tipo Borreria verticillata é bastante frequente nos estudos dos méis nordestinos, sendo considerado um excelente fornecedor de néctar para as abelhas A. mellifera e as nativas (Maia-Silva et al. 2012; Borges 2013). Nascimento (2011) encontrou o tipo referido como B. verticillata em todas as classes de frequência em sua análise melissopalinológica. Já Oliveira and Santos (2014) também encontraram o tipo presente em todas as amostras do mel oriundo da região do Litoral Norte do estado da Bahia, assim como Borges (2013) e Jesus et al. (2015), nos méis provenientes do estado do Piauí e Silva et al. (2012), nos do estado de Sergipe. As espécies englobadas nesse tipo ocorrem geralmente em áreas abertas (Maia-Silva et al. 2012).

Através do pólen coletado pelas abelhas e aqueles presentes nos produtos apícolas, como o mel, é possível inferir sobre o hábito alimentar de determinada espécie, além disso, pode-se conhecer as fontes alternativas utilizadas por elas (Oliveira et al. 2009). Houve grande ocorrência de tipos polínicos identificados no estudo como referentes a espécies de plantas fornecedoras de néctar. Conhecer as espécies nectaríferas presente na dieta da A. mellifera na área em análise, através dos tipos contidos no mel estudado, foi importante no intuito que essa

informação possa servir de estímulo para que o apicultor, dono das caixas instaladas nessa região, possa não apenas conservar essas determinadas espécies como também aumentar a oferta de alimento para a abelha e, consequentemente, a produtividade do seu apiário. Além disso, a variedade de tipos polínicos encontrados evidencia a ampla oferta alimentar que A. mellifera tem nessa região, mesmo com a grande extensão do plantio de uma espécie exótica como o Eucalyptus.

Os tipos polínicos identificados foram em sua grande maioria relacionados a plantas de porte arbóreo. Esse estrato é bastante peculiar na dieta das diversas espécies de abelhas, pois são excelentes fontes de néctar durante o período seco e durante a transição para o período chuvoso, fornecendo a elas recursos durante boa parte do ano, já que no período chuvoso podem também disponibilizar o pólen para estocagem e alimentação (Pereira et al. 2004, Reis 2009).

Alguns estudos palinológicos comprovaram que variáveis climáticas, principalmente a chuva, afetam a diversidade polínica nos produtos apícolas (Novais et al. 2009; Alves 2013). Entretanto, por mais que tenha ocorrido no estudo uma variação entre a quantidade de tipos polínicos em relação à disponibilidade de chuvas na região, não houve estatisticamente uma conexão entre essas variáveis. Outros fatores intrínsecos à abelha podem ser responsáveis por essa variação dos tipos polínicos no decorrer das estações seca e chuvosa, como, por exemplo, o hábito alimentar generalista característico de A. mellifera.

Esse comportamento generalista das abelhas no forrageamento da flora é corroborado pelos estudos de similaridade feitos com as amostras mês a mês. O índice de similaridade demonstrou que tanto amostras coletadas em meses ou em anos diferentes ou no mesmo mês e ano formaram grupos diferentes no dendrograma obtido no teste estatístico. Esse fato também pode ser decorrente da proximidade das colônias analisadas, as quais dispunham do mesmo “menu” florístico para forrageio, nele algumas “espécies-chave” (cujos tipos polínicos ocorrem durante todo o ano, mesmo em baixas percentagem no espectro polínico, e que dessa forma são fontes de alimento para as abelhas quando há baixa disponibilidade de recurso na área) estão presentes e também a competição intercolônia é intensificada pela proximidade das mesmas.

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Considerações Finais

A análise palinológica em amostras do mel produzido por A. mellifera em um apiário localizado no município de Entre Rios, na região do Nordeste (Bahia), demonstrou um vasto pasto apícola disponível para essa espécie no bioma atlântico. Entretanto, a família Fabaceae se destacou pelo grande número de tipos identificados, em especial o tipo Mimosa pudica.

O tipo Mimosa pudica, apesar de ser basicamente fornecedor de pólen, juntamente com o tipo Eucalyptus, tiveram uma grande frequência de distribuição e ocorrência, sendo os mais importantes para a dieta da A. mellifera na área em estudo. Embora as espécies englobadas no tipo Eucalyptus sejam exóticas, cujo cultivo acaba sobressaindo-se em relação às espécies nativas da região, estão sendo bastante aproveitadas por essa espécie de abelha, e esse fato é comprovado pela extensa presença desse tipo nas análises realizadas com os produtos apícolas provenientes da A. mellifera produzidos em áreas com extensas plantações de eucaliptos.

Embora esses dois tipos tenham predominado no mel analisado, houve também a presença de uma grande quantidade de tipos polínicos referentes a espécies nectaríferas, com destaque ao tipo Borreria verticillata, o qual é bastante importante na dieta da abelha africanizada e das nativas na região do nordeste brasileiro.

Dentre os tipos identificados nesse estudo, foi possível perceber que as abelhas na região possuem uma preferência pelas espécies Eucalyptus sp., Myrcia sp., Mimosa pudica L. e Borreria verticillata (L.) G. Mey., entretanto houve também ocorrência de outras espécies de interesse para a abelha durante o período analisado. Tipos polínicos que representam espécies afins a Mimosa arenosa, Mimosa tenuiflora, Piptadenia, Hyptis, Ficus hirsuta, Poaceae, Richardia, Serjania, Solanum paniculatum e Cecropia são indicadores de importantes fontes de recursos (néctar e pólen) para as abelhas na região estudada. Por isso, é necessário que os apicultores locais procurem formas de ampliar a oferta dessas espécies, fornecendo, a A. mellifera condições que a possibilite produzir mel durante todo o ano.

Portanto, os resultados aqui apresentados servirão como uma base de informações sobre a flora regional de interesse para Apis mellifera e, dessa forma, poderão fornecer ao apicultor local dados que podem auxiliá-lo na conservação e manutenção dessas “espécies-chave” e na obtenção de safras mais produtivas economicamente.

Agradecimentos

Agradecimento ao Laboratório de Micromorfologia Vegetal (Universidade Estadual de Feira de Santana), à CAPES pela concessão da bolsa à primeira autora e ao CNPq pela bolsa de produtividade a FARS (# 303862/2013-0).

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Referências

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Capítulo 2

Pollen in honey of Melipona scutellaris L. (Hymenoptera: Apidae) in an

Atlantic rainforest area in Bahia, Brazil

Esse capítulo está publicado online na revistas Palynology.

Palynology, 2016