Universidade Federal da Paraíba
Centro de Ciências Exatas e da Natureza
Curso de Bacharelado em Ciências Biológicas
Departamento de Sistemática e Ecologia
Jean Miguel Alves dos Santos
Apifauna visitante de Tecoma stans (Bignoniaceae)
em uma área urbana de João Pessoa, Paraíba, Brasil
João Pessoa
2013
Jean Miguel Alves dos Santos
Apifauna visitante de Tecoma stans (Bignoniaceae)
em uma área urbana de João Pessoa, Paraíba, Brasil
Monografia apresentada à Coordenação do
Curso de Ciências Biológicas, da Universidade
Federal da Paraíba, em cumprimento às
exigências para obtenção do título de Bacharel
em Ciências Biológicas.
Orientador: Dr. Celso Feitosa Martins
Co-orientadora: M.Sc. Renata Marinho Cruz
João Pessoa
2013
Catalogação na publicação Universidade Federal da Paraíba
Biblioteca Setorial do CCEN
S237a Santos, Jean Miguel Alves dos.
Apifauna visitante de Tecoma stans (Bignoniaceae) em uma área urbana de João Pessoa, Paraíba, Brasil / Jean Miguel Alves dos Santos. – João Pessoa, 2013.
33p. : il.
Monografia (Graduação em Bacharelado em Ciências Biológicas) – Universidade Federal da Paraíba.
Orientador: Prof. Dr. Celso Feitosa Martins; Co-Orientadora: Profª. MSc. Renata Marinho Cruz. 1. Abelha. 2. Visitantes florais. 3. Trigona. 4. Polinização. I. Título.
Jean Miguel Alves dos Santos
Apifauna visitante de Tecoma stans (Bignoniaceae)
em uma área urbana de João Pessoa, Paraíba, Brasil
Monografia apresentada à Coordenação do Curso de Ciências
Biológicas, da Universidade Federal da Paraíba, em cumprimento às
exigências para obtenção do título de Bacharel em Ciências Biológicas.
Aprovado em: ___/___/___
Dr. Celso Feitosa Martins DSE/UFPB
(Orientador)
Msc. Renata Marinho Cruz DSE/UFPB
(Co-orientadora)
Dr. Antônio José Creão Duarte DSE/UFPB
(Examinador)
Dra. Denise Dias da Cruz DSE/UFPB
Agradecimentos
Ao professor Celso Feitosa Martins e à M.Sc. Renata Marinho Cruz pela orientação e apoio no desenvolvimento deste estudo.
Aos meus pais, Rosivaldo Alves dos Santos e Jacinta de Fátima Dias dos Santos, pelo amor e por tudo que eles fizeram por mim nessa trajetória.
Ao Anthony Rufino Bessa pelas ajudas no campo.
Aos amigos do Laboratório de Entomologia, Anthony R. Bessa, Ana Carolina Toscano, Renata Marinho Cruz, Carolina Nunes Liberal, Wellington Santos, Ana Claúdia e Luiz Paulo Araújo, pelo companheirismo e experiências compartilhadas. Aos Colegas e amigos da turma 2009.2, principalmente a turma do bacharelado, Águeda, Anthony, Ana Carolina Toscano, Alexandre, Êmille, Laura, Layla, Ingrid Denóbile, Jessica Tulio e Walber Melo, por todos os momentos vivenciados ao longo do curso.
Aos professores do Curso de Ciências Biológicas por contribuírem para minha formação.
Ao CNPq/PIBIC/UFPB pela concessão de bolsa de iniciação científica.
Resumo
Tecoma stans é uma espécie introduzida no Brasil com fins ornamentais que
se tornou praga de pasto em algumas regiões, porém é atrativa para inúmeras espécies de visitantes florais, particularmente de abelhas. Entretanto, na região nordeste do país pouco se conhece sobre as espécies visitantes florais nativas. Desse modo, a apifauna de visitantes florais de T. stans foi estudada com o objetivo de verificar as espécies de abelhas que utilizam os recursos florais de T. stans, a frequência de visitas e visitantes, seu comportamento nas flores e potencial como polinizadores. Em 137,5 horas de observação, foram registradas 970 visitas as flores por 21 espécies, pertencentes às duas famílias de abelhas (Apidae e Halictidae) para coleta de néctar e/ou pólen. Apidae apresentou a maior riqueza, com um total de 20 espécies. Cinco espécies se destacaram como as mais abundantes, Centris
analis, Trigona spinipes, Trigona fuscipennis, Plebeia flavocincta e Ceratina sp. As
espécies de abelhas iniciaram as visitas por volta da 5h, e o número de visitas e visitantes apresentou um pico entre 8 e 9 h, diminuindo ao longo do dia. A maioria das abelhas realizou visitas legítimas e algumas foram consideradas como polinizadores efetivos em potencial, como Augochlora sp., Ceratina sp., Trigona
spinipes e Trigona fuscipennis. Espécies do gênero Xylocopa, Trigona spinipes e Trigona fuscipennis realizaram visitas ilegítimas, sendo classificadas como
pilhadoras primárias. Indivíduos pertencentes às espécies Apis mellifera, Augochlora spp., Melipona scutellaris, Nannotrigona punctata, Plebeia flavocincta, Scaptotrigona sp., Trigona fulviventris e Trigona fuscipennis aproveitaram o orifício em forma de fenda feito pelas Xylocopa para retirar néctar, essas espécies foram classificados como pilhadores secundários. As variações no número de visitantes e visitas ao longo do dia diferiram significativamente dos demais horários apenas no último horário. Este estudo mostra que T. stans é uma fonte importante de recursos (néctar e pólen) para as espécies de abelhas residentes em áreas urbanas na região nordeste.
Palavras-chave: visitantes florais, Centris, Trigona, Xylocopa, visitas florais legítimas e ilegítimas, pilhadores
Abstract
Bee visitors of Tecoma stans (Bignoniaceae) in an urban area of João Pessoa, Paraíba, Brazil
Tecoma stans is a species introduced into Brazil with ornamental purposes
that became pasture pest in some regions, however it is attractive to numerous species of floral visitors, mainly bees. However, little is known about the species of native floral visitors in northeastern Brazil. The bee species of floral visitors of T.
stans was studied in an urban area, in order to verify the species that use the floral
resources, the frequency of visits and visitors, their behavior in the flowers and which of them are potential pollinators. In 132 hours of observation, 970 visits to flowers from 21 species belonging to two families of bees (Apidae and Halictidae) were observed foraging for nectar and/or pollen. Apidae was the richest family with a total of 20 species. Five species were the most abundant, Centris analis, Trigona
spinipes, Trigona fuscipennis, Plebeia flavocincta and Ceratina sp. The bee visits
began at about 5h and the number of visitors and visits peaked between 8 and 9 am, decreasing throughout the day. Most bees made legitimate visits and some were considered as potential pollinators, as Augochlora sp., Ceratina sp., Trigona spinipes and Trigona fuscipennis. Species of the genus Xylocopa, Trigona spinipes and
Trigona fuscipennis made illegitimate flower visits, being classified as primary nectar
robbers. Individuals belonging to the species Apis mellifera, Augochlora spp.,
Melipona scutellaris, Nannotrigona punctata, Plebeia flavocincta, Scaptotrigona sp., Trigona fulviventris and Trigona fuscipennis used the slit-shaped hole done by Xylocopa bees to forage for nectar; thus these species were classified as secondary
nectar robbers. Variations in the number of visitors and visits throughout the day were significantly different from the other hours only in the last hour. This study shows that T. stans is an important source of resources (nectar and pollen) for the species of bees living in urban areas in northeastern Brazil.
Keywords: floral visitors, Centris, Trigona, Xylocopa, legitimate and illegitimate floral visits, nectar robbers
Lista de figuras
Figura 1 Imagem da UFPB vista de cima. Os pontos amarelos indicam as áreas
onde foram realizadas as observações dos visitantes florais de Tecoma stans.
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Figura 2 Flor com orifício em forma de fenda na corola (seta azul) e orifício
circular no cálice (seta vermelha) (a); Xylocopa frontalis. pilhando néctar pelo orifício da corola (b); e Trigona fulviventris pilhando néctar pelo orifício do cálice (c).
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Figura 3 Trigona fuscipennis (a) e Trigona spinipes (b) perfurando a corola do
botão floral de Tecoma stans para pilhagem de pólen.
18
Figura 4 Número de visitas legítimas e ilegítimas para coleta de néctar ou
pólen.
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Figura 5 Número total de visitantes presentes nas flores de Tecoma stans ao
longo do dia.
20
Figura 6 Número total de visitas às flores de Tecoma stans registradas ao
longo do dia.
20
Figura 7 Número total de Centris analis nas flores de Tecoma stans ao longo
do dia.
21
Figura 8 Número de visitas de Centris analis às flores de Tecoma stans ao
longo do dia.
21
Figura 9 Número total de visitantes de duas espécie de abelhas, Ceratina sp
e Plebeia flavocincta, às flores de Tecoma stans ao longo do dia.
22
Figura 10 Número total de visitas de duas espécies de abelhas, Ceratina sp e
Plebeia flavocincta, às flores de Tecoma stans ao longo do dia.
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Figura 11 Número total de visitantes de duas espécies de Trigona às flores de
Tecoma stans ao longo do dia.
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Figura 12 Número total de visitas de duas espécies de Trigona às flores de
Tecomas stans ao longo do dia.
Lista de tabelas
Tabela 1 Lista de espécies de abelhas visitantes florais de Tecoma stans,
recursos coletados, tipo de visita realizada e comportamento de coleta. N – Néctar; P – Pólen; L – Visita legítima; I – Visita ilegítima; Ph – Pilhador; Po – Polinizador ocasional; Pe – Polinizador efetivo.
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Tabela 2 Coeficiente de correlação de Spearman entre o número de visitantes
e de visitas das principais espécies visitantes de Tecoma stans. * p < 0,05
Sumário
1 Introdução
... 092 Objetivos
... 122.1 Objetivo geral
... 122.2 Objetivos específicos
... 124 Metodologia
... 134.1 Áreas de estudo
... 134.2 Visitantes florais
... 144.3 Análises estatísticas
... 155 Resultados
... 166 Discussão
... 257 Considerações finais
... 28Referências
... 299
1 Introdução
Os insetos estão intimamente relacionados com as plantas, principalmente as angiospermas, apresentando interações recíprocas através do tempo evolutivo, denominadas de coevolução (Gullan & Cranston, 2012). Como herbívoros os insetos podem exercer controle sobre as populações de angiospermas, inclusive tornando-se pragas, ou auxiliar na reprodução das mesmas através da polinização. A polinização é o transporte dos grãos de pólen das anteras para o estigma das flores, constituindo um processo secundário da coleta de recursos como néctar, pólen, essência, resina e outros materiais (Schoonhove, van Loon & Dicke, 2005; Gullan & Cranston, 2012; Matthews & Matthews, 2010). Essa relação mutualista pode ter iniciado no período Cretáceo, há 135 milhões de anos, no qual ocorreu a diversificação das angiospermas e dos insetos. Os principais taxa de insetos que visitam as flores são os besouros (Coleoptera), moscas e mosquitos (Diptera), vespas, abelhas e formigas (Hymenoptera), tripes (Thysanoptera) e borboletas e mariposas (Lepidoptera). Dentre esses, as abelhas são consideradas o grupo mais importante de insetos polinizadores (Schoonhove, van Loon & Dicke, 2005; Gullan & Cranston, 2012), sendo fundamentais para a produção agrícola e manutenção de muitos ecossistemas terrestres (Neff & Simpson 1993, FAO 2004).
O termo “visitante floral” é utilizado para descrever animais que visitam as flores. O termo “legítimo” tem sido utilizado para diferenciar visitantes florais que utilizam a abertura das flores para sua entrada na mesma (visitantes legítimos). Um visitante floral não é, necessariamente, um polinizador; somente aqueles que realizam a transferência de grãos de pólen das anteras para os estigmas, geralmente apresentando adaptações para tal, são polinizadores. O termo “ilegítimo” é utilizado para os visitantes que não utilizam a abertura das flores para sua entrada na mesma (visitantes ilegítimos). Os visitantes ilegítimos podem ser definidos como pilhadores primários, que fazem um orifício na flor, geralmente com as peças bucais, para obter o néctar; e pilhadores secundários, que utilizam o orifício deixado pelos pilhadores primários. (Ynouye, 1980).
A interação do ser humano com os ecossistemas naturais tem tido um efeito desestabilizador, perturbando o equilíbrio dinâmico, através da fragmentação dos ambientes naturais para o desenvolvimento de atividades agrícolas, industriais e
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urbanas (Michener, 2007). No Brasil, o processo de fragmentação dos ambientes florestais iniciou-se no período da colonização pelos europeus, com a extração de madeira, principalmente o pau–brasil, comércio e construção de vilas. A partir deste período, o desmatamento aumentou devido à demanda decorrente dos ciclos econômicos, plantação de cana-de-açúcar, garimpo, plantação de café e das atividades agropecuária. Esse desenvolvimento econômico acentuou o desmatamento da Mata Atlântica, devido ao crescimento populacional humano. As cidades começaram a ocupar o lugar onde havia florestas que foram utilizadas para a geração de energia e implantação da infraestrutura urbana, de modo que a população triplicou na segunda metade do século XX. (MMA, 2003).
Essas atividades antrópicas vêm causando desequilíbrio na dinâmica dos ecossistemas. Um exemplo desse desequilíbrio é o declínio populacional de polinizadores, principalmente das abelhas, que tem sido evidenciado em diversos estudos (Biesmeijer et al. 2006, Kearns & Inouye 1997, Kevan & Phillips 2001, Klein
et al. 2007, Ricketts et al. 2008). Nas áreas com vegetação nativa é possível
encontrar uma variedade de sítios de nidificação e recursos alimentares para as abelhas. A remoção dessas áreas para a construção de cidades e cultivo de monoculturas, que geralmente florescem por um curto período, leva a redução na abundância e diversidade de polinizadores (Dias et al. 1999, Kremen et al. 2002). Em alguns casos, a presença de vegetação nativa próxima às áreas agrícolas pode apresentar uma floração contínua ou complementar à monocultura fornecendo recursos para os polinizadores. Quando não há áreas com vegetação nativa, muitas vezes são usadas espécies exóticas para solucionar o problema da falta de recursos para os polinizadores. Muitas dessas espécies podem se tornar invasoras de ambiente, ameaçando o ecossistema, habitats e espécies nativas. (Freitas, 2010; Gillott, 2005; Ollerton et al., 2011; MMA, 2006 e Michener 2007).
As plantas exóticas são geralmente cultivadas em áreas urbanas, em jardins ou quintais das residências, apresentando diversas funções, desde a produção de frutos, uso medicinal, sombreamento e ornamentação, devido à beleza das flores. Desempenham um importante papel podendo formar um corredor biológico que conecta fragmentos florestais próximos e fornecendo recursos para os polinizadores. (Alves et al 2010; Neto et al, 2012).
A família Bignoniaceae possui distribuição pantropical e inclui aproximadamente 120 gêneros e 800 espécies. No Brasil, ocorrem 32 gêneros e
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cerca de 350 espécies. E possui grande potencial ornamental e espécies que são comumente cultivadas, como Spathodea campanulata, Jacaranda mimosifolia,
Jacaranda rugosa, Tabebuia avellanidae, Tabebuia chrysotricha, Tabebuia stans e Tecoma stans (Souza & Lorenzi, 2008). É comum essa família apresentar
características atrativas para as abelhas, que em suas visitas podem ser consideradas polinizadoras, ou pilhadoras de néctar e pólen. (Gentry, 1974)
Tecoma stans (L.) Kunth é uma Bignoniaceae, que apresenta porte arbóreo
ou arbustivo, podendo chegar até 12 metros de altura, popularmente conhecida como ipê-mirim, ipezinho ou amarelinho. Essa espécie é originária do México e sul dos Estados Unidos (Kranz & Passini, 1997), e seus indivíduos invadem pastagens, áreas ciliares, áreas de reflorestamento, parques e áreas de regeneração natural. Além disso, seu sombreamento elimina as forrageiras (Reis, Três & Siminski, 2006). Em vários países, T. stans foi introduzida na ornamentação de jardins. No Brasil, não se sabe quando ocorreu sua introdução, com citação mais antiga datada de 1871, sendo usada como planta ornamental em um jardim na cidade de Santos.
Tecoma stans possui três variedades: stans, angustata e velutina, porém no Brasil
ocorre apenas a variedade stans (Kranz & Passini, 1997). Hoje, T. stans é considerada uma praga agrícola podendo ocupar dezenas de hectares de pastagens. Como o custo é alto para erradicar as plantas e a reinfestação é frequente, as áreas são abandonadas e o problema se torna cada vez mais grave (Kranz & Passini, 1997).
Alguns estudos relacionados à biologia reprodutiva e os visitantes florais de
Tecoma stans Kranz & Passini (1997) abordaram as características morfológicas,
fenologia, seu potencial de dispersão como planta invasora e sua origem, além da sua origem e distribuição no mundo e no Brasil, principalmente no Paraná. Dutra & Machado (2001) e Silva et al (2007), analisaram a biologia reprodutiva e os visitantes florais, considerando as formas de reprodução de Tecoma stans, a diversidade, frequência e comportamento dos visitantes florais. Em 2011, Wojcik, desenvolveu um estudo comparativo de abelhas urbanas em três cidades no noroeste da Costa Rica, analisando a composição da comunidade e padrões diários de forrageamento das abelhas que visitavam as flores de Tecoma stans.
Apesar de Tecoma stans ser uma espécie introduzida no Brasil desde o período colonial, pouco se conhece sobre a interação entre suas flores e os visitantes florais nativos, principalmente na região nordeste do país.
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2 Objetivos
2.1 Objetivo geral
Este trabalho teve como objetivo estudar a apifauna de visitantes florais de
Tecoma stans.
2.2 Objetivos específicos
I. Inventariar as abelhas visitantes florais de Tecoma stans;
II. Verificar os recursos florais de T.stans utilizados pelas abelhas;
III. Analisar o comportamento dos visitantes verificando se realizam visitas legítimas ou ilegítimas durante a coleta de recursos; e classificar os visitantes como polinizadores efetivos, polinizadores ocasionais, pilhadores primários ou pilhadores secundários;
IV. Registrar o número de visitas e visitantes, verificando o horário de visitação; V. Verificar se há correlação entre o número de visitantes e o número de visitas.
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3 Metodologia
3.1 Área de estudo
A pesquisa foi desenvolvida na Universidade Federal da Paraíba, Campus I, em João Pessoa (Figura 1). Em relação ao nível do mar, a região se encontra em uma altitude média variando de 37 m a 74 m. O clima da região, de acordo com as divisões climáticas de Köppen, é tropical quente-úmido (As’), com chuvas de 1.800 mm por ano e com temperatura media anual de 26º C (Atlas Escolar da Paraíba, 2000).
Figura 1. Imagem da UFPB vista de cima (imagem retirada do GoogleEarth®). Os pontos amarelos indicam as áreas onde foram realizadas as observações dos visitantes florais de Tecoma stans.
As observações dos visitantes florais de Tecoma stans foram realizadas em três pontos. O primeiro se encontra próximo ao bloco Central de Aulas (CA), com o total de nove indivíduos, dos quais sete estavam floridos e foram utilizados para a realização das observações. Na segunda área os indivíduos se encontram em um
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canteiro no Centro de Ciências Humanas, Letras e Arte (CCHLA), com seis indivíduos. A terceira área se encontra na lateral do Restaurante Universitário da UFPB (RU), com cinco indivíduos de T. stans, destes foram escolhidos três para as observações.
3.2 Visitantes florais
Foram realizados 11 dias não consecutivos de observações dos visitantes florais distribuídos nos meses de novembro de 2011, fevereiro, maio a setembro e dezembro de 2012, totalizando 137,5 horas de observação. As observações tiveram início às 5:00 h e término às 17:30 h, sendo dado enfoque às espécies de abelhas, qual o recurso explorado nas flores de T. stans, o total de visitantes presentes e seu comportamento de coleta.
Foram escolhidos três indivíduos de Tecoma stans em cada ponto, nos quais foram selecionadas 10 flores de cada planta para observar e contabilizar o número de visitas realizadas por espécies de abelhas, durante três períodos de cinco minutos a cada hora. Além disso, os visitantes florais presentes em todas as flores de cada exemplar escolhido de T. stans foram contados durante outros três períodos de cinco minutos a cada hora. Dessa forma, cada tipo de observação durou 15 minutos por hora, e os dois tipos totalizaram 30 minutos por hora.
Alguns espécimes foram coletados diretamente nas flores com o auxílio de rede entomológica, e mortos em um frasco mortífero contendo acetato de etila. Em seguida, foram levados para o laboratório, onde foram montados e etiquetados adequadamente e identificados com auxilio de chaves de identificação e da coleção de referência. Os exemplares foram depositados na Coleção Entomológica do Departamento de Sistemática e Ecologia (DSE) da Universidade Federal da Paraíba.
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3.2 Análises estatísticas
Os cálculos foram realizados utilizando o programa BioEstat, versão 5.3. Para verificar se houve diferença entre o número de visitas e visitantes por horário, foi utilizado o teste de Kruskal-Wallis, seguido do teste a posteriori de Dunn. A aceitação ou rejeição da hipótese nula foi realizada adotando o nível de significância p = 0,05 (Siegel & Castellan Jr. 2006).
A correlação de Spearman foi aplicada para verificar se há relação entre o número de visitas e o número de visitantes observados.
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4 Resultados
Foi registrado um total de 970 visitas, as flores de Tecoma stans, realizadas por 21 espécies pertencentes às duas famílias Apidae e Halictidae. Dessas duas famílias, Apidae apresentou a maior riqueza, com um total de 20 espécies. Os indivíduos coletaram néctar e/ou pólen como recurso floral, através de visitas legitimas, entrando no tubo da corola para retirar o recurso, e/ou ilegítima, por orifícios feitos no cálice ou corola. Provavelmente, os indivíduos da espécie
Euglossa carolina, além de néctar, coletaram fragrância, pois foi observado um
comportamento durante o voo no qual pairavam em frente à flor tocando as pernas anteriores e posteriores. A maioria dos visitantes coletou apenas néctar, entretanto, abelhas como Augochlora spp., Ceratina sp., Trigona fuscipennis, Trigona spinipes,
Partamona sp, e Scaptotrigona sp. coletaram os dois recursos florais, e ainda,
realizaram visitas legítimas. Durante as coletas de pólen os indivíduos dessas espécies tocaram as estruturas reprodutivas, podendo ser considerados como polinizadores efetivos em potencial (Tabela 1). Da mesma forma, indivíduos da espécie Eulaema nigrita coletaram néctar por meio de visita legitima, tocando com a parte dorsal do tórax as anteras e os estigmas, podendo ser classificado como potenciais polinizadores.
As abelhas do gênero Xylocopa realizaram exclusivamente visitas ilegítimas, efetuando um orifício em forma de fenda na base da corola para retirada de néctar, sendo, por isso, classificadas como pilhadoras primárias de néctar (Tabela 1; Figura 2a,b). Indivíduos pertencentes às espécies Apis mellifera, Augochlora spp., Melipona
scutellaris, Nannotrigona punctata, Plebeia flavocincta, Scaptotrigona sp., Trigona fulviventris e Trigona fuscipennis aproveitaram o orifício em forma de fenda feito
pelas Xylocopa, bem como um orifício circular que se encontrava no cálice para retirar o néctar (a causa, ou causador, desse orifício circular não foi identificada; Figura 2a,c). Por isso, durante essas visitas os indivíduos pertencentes a essas espécies foram classificados como pilhadores secundários. Além disso, Trigona
spinipes e Trigona fuscipennis foram observadas abrindo um orifício circular na
região central da corola dos botões florais, permitindo sua entrada para a pilhagem de pólen (Figura 3).
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Tabela 1. Lista de espécies de abelhas visitantes florais de Tecoma stans, recursos coletados, tipo de visita realizada e comportamento de coleta. N – Néctar; P – Pólen; L – Visita legítima; I – Visita ilegítima; Ph – Pilhador; Po – Polinizador ocasional; Pe – Polinizador efetivo.
Família: Apidae Subfamília: Apinae
Recurso coletado
Tipo de
Visita Comportamento
Apis mellifera Linnaeus, 1758 N L/I Po/Ph
Centris analis (Fabricius, 1804) N L Po
Euglossa carolina (Linnaeus, 1758) N L Po
Eulaema nigrita Lepeletier, 1841 N L/I Pe
Melipona scutellaris Latreille, 1811 N L/I Po/Ph
Nannotrigona punctata (Smith, 1854) N/P L/I Po/Ph
Paratetrapedia conexa (Vachal, 1909 ) N L Po
Partamona sp N/P L/I Pe
Plebeia flavocincta (Cockerell, 1912) N/P L/I Po/Ph
Scaptotrigona sp N/P L/I Pe/Ph
Trigona fulviventris Guérin, 1837 N L/I Ph
Trigona fuscipennis Friese, 1900 N/P L/I Pe
Trigona spinipes (Fabricius, 1793) N/P L/I Pe/Ph
Xylocopinae
Ceratina sp N/P L Pe
Xylocopa cearensis Ducke, 1910 N I Ph
Xylocopa grisescens Lepeletier, 1841 N I Ph
Xylocopa frontalis (Olivier, 1789) N I Ph
Xylocopa ordinaria Smith, 1874 N I Ph
Xylocopa suspecta Moure & Camargo,
1988 N I Ph
Halictidae Halictinae
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Figura 2. Flor com orifício em forma de fenda na corola (seta azul) e orifício circular no cálice (seta vermelha) (a); Xylocopa frontalis pilhando néctar pelo orifício da corola (b); e Trigona fulviventris pilhando néctar pelo orifício do cálice (c).
Figura 3. Trigona fuscipennis (a) e Trigona spinipes (b) perfurando a corola do botão floral de Tecoma stans para pilhagem de pólen.
A maioria das espécies de abelhas coletou néctar ou pólen em cada visita. Somente alguns individuos de Trigona spinipes coletaram néctar e pólen na mesma visita. Em 673 visitas foi coletado néctar de forma legítima e em 209 visitas o néctar
a
b
c
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foi coletado por meio de pilhagem. O polén foi coletado em um total de 91 visitas legítimas (Figura 4). A maioria das coletas de pólen foi realizada por Trigona
spinipes através de pilhagem, apenas na fase de botão, porém seu número não foi
contabilizado.
Figura 4. Número de visitas legítimas e ilegítimas para coleta de néctar ou pólen. Os visitantes florais de Tecoma stans iniciaram a atividade de coleta aproximadamente às 5:00 horas. No decorrer da manhã, o número de visitantes aumentou, sendo observado um pico às 8:00 horas. A partir desse horário o número de visitantes começou a decair, apresentando valores mais baixos no fim da tarde (Figura 5). Em relação o número de visitas foi possível observar um padrão semelhante, portanto, o pico no número de visitas ocorreu às 9:00 horas. Após esse horário, as visitas oscilaram e praticamente cessarem às 17 horas (Figura 6). Apesar de serem observadas variações no número de visitantes e visitas ao longo do dia (Figura 5 e 6), de acordo com o teste estatístico de Kruskal–Wallis apenas no último horário houve diferença significativa dos demais horários (p < 0,05).
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Figura 5. Número total de visitantes presentes nas flores de Tecoma stans ao longo do dia.
Figura 6. Número total de visitas às flores de Tecoma stans registradas ao longo do dia.
Dentre as abelhas observadas, cinco espécies foram destacadas como as mais abundantes somando mais de 70% do total de visitantes e visitas: Centris
analis (329 visitantes e 285 visitas), Trigona spinipes (510 visitantes e 129 visitas), Trigona fuscipennis (310 visitantes e 90 visitas), Plebeia flavocincta (187 visitantes e
81 visitas) e Ceratina sp (161 visitantes e 123 visitas).
Os indíviduos de Centris analis começaram as atividades às 6:00 horas e cessaram às 16:00 horas. O pico de visitantes ocorreu às 8:00 horas, com 78 visitantes (Figura 7), enquanto o de visitas ocorreu às 9:00 horas com 100 visitas
21
(Figura 8). Após esse horário, o número de visitantes e visitas decaiu até cessarem as atividades.
Figura 7. Número total de visitantes de Centris analis nas flores de Tecoma stans ao longo do dia.
Figura 8. Número de visitas de Centris analis às flores de Tecoma stans ao longo do dia.
Plebeia flavocincta e Ceratina sp. começaram a atividade de coleta às 5:00
horas (Figura 9 e 10). O número de visitantes de Plebeia flavocincta apresentou um pico às 8:00 horas com um total de 29 visitantes e de Ceratina sp. às 11:00 e 12:00 horas com 27 visitantes (Figura 9). Em relação ao número de visitas, foi observado um pico de Plebeia flavocincta às 9:00 horas (12 visitas) e de Ceratina sp. às 12:00 (31 visitas) (Fígura 10). A partir das 17:00 horas não foi registrada a ocorrência dessas espécies nas flores de Tecoma stans.
22
Figura 9. Número total de visitantes de duas espécies de abelhas, Ceratina sp. e Plebeia flavocincta, às flores de Tecoma stans ao longo do dia.
Figura 10. Número total de visitas de duas espécies de abelhas, Ceratina sp. e Plebeia flavocincta, às flores de Tecoma stans ao longo do dia.
Trigona spinipes e Trigona fuscipennis estiveram presentes das 5:00 às 17:00
horas nas flores de Tecoma stans (Figura 11 e 12). Trigona spinipes apresentou um pico do número de visitantes no início da manhã, diminuindo progressivamente ao longo do dia (Figura 11). Por outro lado, o número de visitantes de Trigona
fuscipennis aumentou até às 7:00 horas e depois foi diminuindo progressivamente
até o final do dia (Figura 11). Trigona spinipes apresentou um pico de visitas, às 8:00 horas com 24 visitas e Trigona fuscipennis apresentou um pico de visitas às 7:00 horas, com total de 16 visitas (Figura 12).
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Figura 11. Número total de visitantes de duas espécies de Trigona às flores de Tecoma stans ao longo do dia.
Figura 12. Número total de visitas de duas espécies de Trigona às flores de Tecomas stans ao longo do dia.
Para as cinco espécies aqui destacadas foram obtidas correlações significativas (p < 0,05) entre o número de visitantes e o número de visitas observados (Tabela 2).
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Tabela 2.: Coeficiente de correlação de Spearman entre o número de visitantes e de visitas das principais espécies visitantes de Tecoma stans. * p < 0,05
Visitas Centris analis Ceratina sp. P. flavocincta T. fuscipennis T. spinipes Vi s it a n te s Centris analis 0,8969* Ceratina sp. 0,8036* Plebeia flavocincta 0,6769* Trigona fuscipennis 0,9267* Trigona spinipes 0,7172*
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5 Discussão
No presente estudo Tecoma stans foi atrativa para diversas espécies de abelhas presentes no campus da Universidade Federal da Paraíba. Foi observado um total de 21 espécies, que coletaram os recursos florais dessa planta. Outros estudos também demonstraram que Tecoma stans atrai uma gama de visitantes que em sua maioria é constituído por abelhas. Dutra e Machado (2001) identificaram 34 espécies coletadas na Universidade de Estadual de Paulista (UNESP) e na Fazenda Antonelli em São Paulo. Silva et al. (2007) observaram 48 espécies de abelhas em três áreas urbanas, uma na Universidade Federal de Uberlândia, MG, e em outras duas áreas em Ribeirão Preto, SP: um bairro residencial na região leste e o campus da Universidade de São Paulo, na região oeste da cidade. Wojcik (2011) identificou 45 espécies de abelhas em três áreas urbanas na Costa Rica. Esses resultados demonstram que T. stans pode ser considerada como uma fonte importante de recursos (néctar e pólen) para as espécies de abelhas residentes em áreas urbanas.
A maioria das abelhas que visitou as flores de T. stans realizou visitas legítimas e foi considerada como polinizadores efetivos em potencial, como
Augochlora sp., Ceratina sp., Trigona spinipes e Trigona fuscipennis. Essas
espécies possuem o tamanho corporal pequeno-médio e no momento da coleta de pólen tocavam as estruturas reprodutivas (anteras e estigmas). A única abelha de grande porte que realizou visitas legítimas neste estudo foi Eulaema nigrita, que tocava a parte dorsal do tórax nas estruturas reprodutivas florais. Em Silva et al. (2007), abelhas de médio-grande porte, como Epicharis sp., Eufriesea auriceps,
Bombus atratus, Bombus morio, Centris tarsata, Euglossa carolina (= E. cordata) e Melitoma sp. foram consideradas polinizadoras efetivas, pois tocavam as estruturas
reprodutivas com a parte dorsal do tórax.
As espécies do gênero Xylocopa que visitaram as flores de Tecoma stans apresentam tamanhos diferentes. Mesmo as espécies menores desse gênero, que poderiam forçar a entrada na flor, realizaram visitas ilegítimas, coletando o néctar através dos orifícios em forma de fenda na base da corola. Esse comportamento pilhador é comum no gênero, porém não é obrigatório. Alves et al. (2010) registraram Xylocopa sp. realizando visitas legitimas nas flores de Jacaranda
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mimosifolia considerando-a como polinizador efetivo. É interessante notar que as
flores de J. mimosifolia são bastante semelhantes às flores de Tecoma stans, todavia nesta última não foram observadas visitas legítimas.
Os orifícios em forma de fenda feitos pelas espécies de Xylocopa permitiram que outras abelhas retirassem o néctar, como também foi observado por outros autores (Wojcik 2011; Correia et al. 2006; Maué et al. 2008; Polatto 2007; Milet-Pinheiro & Schlindwein 2009). A pilhagem de néctar pode favorecer a taxa de reprodução das plantas, pois os visitantes são forçados a visitar um maior número de flores em busca de néctar como observado em Jacaranda rugosa (Milet-Pinheiro & Schlindwein 2009).
Por outro lado, um fator que pode diminuir o sucesso reprodutivo é a pilhagem de pólen realizada por Trigona spinipes e Trigona fuscipennis. Essas espécies coletavam o pólen na fase de botão floral, e nesse período o estigma encontra-se fechado e, portanto, não está receptivo. Milet-Pinheiro & Schlindwein (2009) registraram Trigona spinipes com comportamento pilhador de pólen em botões florais de Jacaranda rugosa. Polatto et al. (2012) e Alves et al. (2010) registraram
Trigona spinipes como principal pilhador primário de néctar, causando dano no
cálice e na corola das flores de outra Bignoniaceae (Sparrattosperma leucanthun). Silva et al. (2007) relataram comportamento de coleta de fragrância de
Euglossa carolina (= E. cordata), o que também foi observado neste estudo. Essa
espécie após coletar fragrâncias esfrega as pernas anteriores nas posteriores, cujas tíbias apresentam uma estrutura que armazena a fragrância. Isso mostra que além de pólen e néctar as flores de Tecoma stans oferecem outro tipo de recurso para os seus visitantes.
O padrão circadiano de visitas pode ser relacionado com alguns fatores abióticos como temperatura e luminosidade. Porém foi observada uma variação nas respostas dos visitantes florais, com a maioria das espécies predominando no período da manhã, algumas no inicio e fim do dia e outras não demonstrando um claro padrão de atividade.
Três das espécies mais abundantes (Centris analis, Trigona spinipes e
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espécies mais abundantes (Plebeia flavocincta e Ceratina sp.) não apresentaram um padrão definido. Dutra & Machado (2001), que analisaram a relação dos fatores ambientais, encontraram influência da temperatura, luminosidade e vento na atividade de Centris spp. (C. analis e C. tarsata), e o pico de visitas de Centris spp. ocorreu entre as 11:00 e 14:00 horas, quando a temperatura era de 31ºC e a luminosidade de 65000 lux. Dutra & Machado (op. cit.) observaram também que o vento foi um fator que dificultou a atividade dessas abelhas. Segundo Dutra & Machado (op. cit.) e Polatto et al. (2012) Trigona spinipes apresentou atividade no período da manhã até as 14:00 horas, e no restante do dia realizou visitas esporádicas. Nesses estudos as temperaturas em que houve atividade situaram-se entre 24ºC a 30,9ºC e a luminosidade entre 35000 lux e 72630 lux. Provavelmente,
Trigona fuscipennis responde de maneira semelhante a esses fatores ambientais.
Além desses fatores ambientais Dutra & Machado (2001) registraram que a maior atividade das abelhas nas flores de T. stans ocorreu no horário de maior concentração de açúcar no néctar, que foi de 25%, no período da manhã e de disponibilidade de pólen nas tecas deiscentes poucas horas depois da antese.
Como esperado, em geral, o número de visitantes e de visitas apresentou correlação positiva. É importante destacar que no caso de Trigona spinipes, a maior variação observada deve-se provavelmente ao comportamento pilhador primário dessa espécie. As T. spinipes chegavam em grande número nas primeiras horas do dia, porém permaneciam no lado externo das flores perfurando-as, sem realizar visitas legítimas no horário correspondente.
Este estudo mostra que, apesar de T. stans ser considerada como praga nas regiões sul e sudeste, a mesma é uma fonte importante de recursos (néctar e pólen) para as espécies de abelhas residentes em áreas urbanas na região nordeste. Devido ao impacto da urbanização no ambiente, cada vez mais se torna necessário o planejamento das áreas urbanas visando práticas amigáveis à fauna e à flora. São necessários estudos mais aprofundados sobre o uso dos recursos pelas espécies de abelhas, particularmente sobre o efeito da urbanização nas mesmas (Zanette et al.
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6 Considerações finais
As flores de Tecoma stans foram atrativas para 21 espécies de abelhas que visitaram as flores em busca de néctar e pólen. As abelhas coletaram esses recursos por meio de visitas legítimas e/ou visitas ilegítimas às flores. As visitas ocorreram durante todo o dia, com maior frequência no período da manhã. Cincos espécies foram mais abundantes: Centris analis, Ceratina sp., Trigona spinipes,
Trigona fuscipennis e Plebeia flavocincta.
A maioria das abelhas realizou visitas legítimas às flores para exploração dos recursos, mas as abelhas do gênero Xylocopa realizaram apenas visitas ilegítimas, sendo portanto classificadas como pilhadoras primárias de néctar. Essas abelhas faziam um orifício em forma de fenda na base da corola para retirar o néctar, e esse orifício foi usado por outras abelhas, classificadas como pilhadoras secundárias.
Augochlora sp., Ceratina sp., T. spinipes, T. fuscipennis e Eulaema nigrita
realizaram visitas legítimas para coletar néctar e pólen. Essas espécies foram classificadas como potenciais polinizadores efetivos, pois tocavam as estruturas reprodutivas no momento da coleta. As quatro primeiras espécies só tocavam nas anteras e no estigma durante a coleta de pólen, enquanto E. nigrita tocava as estruturas reprodutivas no momento da coleta de néctar com a parte dorsal do corpo.
Este estudo, pioneiro na região nordeste, confirma que Tecoma stans é uma fonte importante de recursos, néctar e pólen, para os visitantes florais, principalmente abelhas que nidificam ou conseguem se deslocar por áreas urbanas. Todavia, é necessário aprofundar os estudos sobre a interação entre os visitantes e a Tecoma stans em áreas urbanas, considerando sua importância como fornecedora de recursos para a fauna de insetos, particularmente abelhas.
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