UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ - UESC
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PRODUÇÃO VEGETAL - PPGPV
ADEILMA NASCIMENTO DE CARVALHO
O ÁCARO-DAS-GEMAS-DO-CACAUEIRO NO SUL DA BAHIA, BRASIL: RECONHECIMENTO TAXONÔMICO E ÁCAROS PHYTOSEIIDAE ASSOCIADOS
ADEILMA NASCIMENTO DE CARVALHO
O ÁCARO-DAS-GEMAS-DO-CACAUEIRO NO SUL DA BAHIA, BRASIL: RECONHECIMENTO TAXONÔMICO E ÁCAROS PHYTOSEIIDAE ASSOCIADOS
Tese apresentada à Universidade Estadual de Santa Cruz, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Produção Vegetal
Área de concentração: Proteção de Plantas Orientador: Prof. Dr. Anibal Ramadan Oliveira Co-orientadora: Profa. Dra. Denise Navia Magalhães Ferreira
Co-orientador: Prof. Dr. Francisco José Ferragut Pérez
O ÁCARO-DAS-GEMAS-DO-CACAUEIRO NO SUL DA BAHIA, BRASIL: RECONHECIMENTO TAXONÔMICO E ÁCAROS PHYTOSEIIDAE ASSOCIADOS
Tese apresentada à Universidade Estadual de Santa Cruz, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Produção Vegetal.
Ilhéus, 29 de janeiro de 2018.
________________________________________________ Prof. Dr. Aníbal Ramadan Oliveira
UESC/ DCB (Orientador)
________________________________________________ Profa. Dra. Maria Aparecida Leão Bittencourt
UESC/ DCAA
________________________________________________ Prof. Dr. Carlos Holger Wenzel Flechtmann
USP/ESALQ
_________________________________________________ Prof. Dr. Antonio Carlos Lofego
UNESP/IBILCE
_________________________________________________ Prof. Dr. Rodolfo Mariano Lopes da Silva
AGRADECIMENTOS
Agradeço, primeiramente, a Deus que se faz presente em todos os momentos, dando-me discernimento e sabedoria para concluir cada etapa da minha vida.
À Universidade Estadual de Santa Cruz e ao Programa de Pós-Graduação em Produção Vegetal (PPGPV) por possibilitar a realização do curso e do trabalho.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela concessão da bolsa de estudos.
À Coordenadoria de Aperfeiçoamento de Pessoal do Ensino Superior (CAPES) pela bolsa de doutorado sanduiche na Espanha.
À minha família e amigos, torcendo sempre pelo meu sucesso.
Ao meu orientador, Aníbal Ramadan Oliveira, pelos ensinamentos dispensados para a execução e conclusão deste trabalho, incentivo e atenção, muito importantes para o meu crescimento pessoal e acadêmico. E principalmente por sua PACIÊNCIA comigo.
À minha co-orientadora, Denise Navia Magalhães Ferreira, por todo apoio e ensinamentos para a execução deste trabalho.
Ao meu co-orientador na Espanha, Francisco Ferragut, por sua acolhida em seu laboratório, sua atenção e por ter me ensinado muito sobre Phytoseiidae.
À minha amiga Poliane Sá Argolo, pelo apoio desde o início deste trabalho. Obrigada pela força, companhia e trabalho.
Aos meus amigos, Tarcísio Matos e Matheus Bessa, por estarem sempre disponíveis quando precisei fazer novas coletas.
Ao Centro de Microscopia da UESC pela disponibilidade e auxilio na realização das micrografias.
Aos meus amigos do Laboratório de Entomologia da UESC pelo bom convívio, amizade e todas as resenhas do dia a dia.
1 INTRODUÇÃO ... 9
1.1 O cacaueiro, Theobroma cacao ... 9
1.2 O ácaro-da-gema-do-cacaueiro, Aceria reyesi (Nuzacci, 1973) ... 10
1.3 Ácaros Phytoseiidae ... 15
1.4 Objetivos ... 17
Referências...17
2 THE CACAO BUD MITE, Aceria reyesi (NUZZACI 1973) – SUPPLEMENTARY DESCRIPTION, DISTRIBUTION AND COMPARISON WITH Gymnaceria cupuassu OLIVEIRA, RODRIGUES & FLECHTMANN 2012 (ACARI: ERIOPHYIDAE) ... 22
Abstract ... 22
Resumo ... 22
3 THREE NEW SPECIES OF PHYTOSEIID MITES (ACARI: PHYTOSEIIDAE) FROM BAHIA STATE, BRAZIL ... 52
Abstract ... 52
Resumo ... 52
4 A NEW SPECIES OF Leonseius FROM CACAO PLANTATIONS IN BRAZIL, WITH A REDESCRIPTION OF Leonseius regularis (DE LEON, 1965) (ACARI: PHYTOSEIIDAE) ... 61
Abstract ... 61
4.1 Introduction ... 61
4.2 Material and methods ... 63
4.3 Results ... 63
4.4 Discussion ... 70
References...73
5 ÁCAROS FITOSEÍDEOS (ACARI: PHYTOSEIIDAE) EM PLANTAÇÕES DE CACAU COM PRESENÇA DE A. reyesi NO SUL DA BAHIA ... 76
O ÁCARO-DAS-GEMAS-DO-CACAUEIRO NO SUL DA BAHIA, BRASIL: RECONHECIMENTO TAXONÔMICO E ÁCAROS PHYTOSEIIDAE ASSOCIADOS
RESUMO
O ácaro-das-gemas-do-cacaueiro, Aceria reyesi Nuzzaci (Acari: Eriophyidae), tem causado sérios danos a cacaueiros em diversos municípios da região sul da Bahia, provocando malformação, atrofia de brotos, clorose, queda foliar, encurtamento de entrenós e morte de plantas. Embora trabalhos antigos com controle químico estejam disponíveis, o potencial de ácaros Phytoseiidae no seu controle biológico nunca foi avaliado. O objetivo geral desse trabalho foi contribuir com conhecimentos básicos sobre A. reyesi e fitoseiídeos associados em cacauais infestados na região sul da Bahia. As coletas foram realizadas em quatro municípios da região, em gemas e folhas de cacaueiros atacados por A. reyesi e na vegetação circundante. Foi oferecida uma descrição suplementar de Aceria reyesi com base em espécimes tipo da Venezuela e em espécimes adultos e imaturos da Costa Rica, Equador, Amazonas, Bahia e Rondônia, oferecendo os primeiros registros da ocorrência da espécie na Costa Rica e no Equador. A provável origem e a distribuição geográfica potencial da praga são discutidas. Uma comparação morfológica detalhada entre A. reyesi e a espécie de eriofiídeo relacionada Gymnaceria cupuassu Oliveira, Rodrigues e Flechtmann, ambas associadas com espécies de Theobroma (Malvaceae) de importância econômica, é apresentada. Seiscentos e oito fitoseiídeos, pertencentes a 27 espécies, foram identificados. Entre os 15 gêneros registrados, os mais diversos foram Amblyseius, Proprioseiopsis e
Iphiseiodes. Iphiseiodes quadripilis (Banks), Amblydromalus arawak (De Leon) e Phytoseiulus fragariae Denmark and Schicha foram registrados pela primeira vez no estado.
As espécies mais abundantes foram Amblyseius operculatus De Leon (23,4%), Amblyseius
perditus Chant and Baker (17,9%), Iphiseiodes metapodalis (El-Banhawi) (13,0%) e Typhlodromalus aripo De Leon (11,3%), sendo todas, exceto I. metapodalis, coletadas tanto
em folhas quanto em gemas. Dentre estas espécies, T. aripo foi apresentada como candidata a futuros estudos visando o controle biológico de A. reyesi, por ser um predador generalista adaptado a se alimentar nas gemas. Quatro novas espécies de Phytoseiidae, Typhlodromips
baculiductus sp. n., Graminaseius bahiensis sp. n., Typhlodromalus annulatus sp. n. e Leonseius sp. n. foram descritas. Uma discussão sobre o limite entre os gêneros Amblydromalus e Typhlodromalus foi incluída. Leonseius regularis (De Leon) foi redescrito,
subsidiando uma discussão sobre possível confusão nas identificações dessa espécie no Brasil com Leonseius sp. n., diferenciadas apenas por caracteres reprodutivos. Além de oferecer uma redescrição de A. reyesi, com os novos registros e a descrições de espécies de Phytoseiidae, o presente estudo contribuiu não só para a ampliação do conhecimento desses ácaros na Bahia, mas também na definição de T. aripo como uma das espécies com maior potencial para ser avaliada em futuros estudos visando o controle de A. reyesi.
THE CACAO BUD MITE IN SOUTHERN BAHIA, BRAZIL:
TAXONOMIC RECOGNITION AND PHYTOSEIIDAE MITES ASSOCIATED
ABSTRACT
The cacao bud mite, Aceria reyesi Nuzzaci (Acari: Eriophyidae), have caused serious damage to cacao trees in several municipalities in the southern region of Bahia, causing malformation and atrophy of shoots, chlorosis, leaf fall, shortening of internodes and death of plants. Although old studies on chemical control are available, the potential of Phytoseiidae mites in the biological control of A. reyesi has never been evaluated. The general objective of this work was to contribute with basic knowledge about A. reyesi and associated phytoseiids on infested cacao plantations in the southern region of Bahia. The collections were conducted in 4 localities of the region, in buds and leaves of cacao trees attacked by A. reyesi and on the surrounding vegetation. A supplementary description of Aceria reyesi was given based on type specimens from Venezuela and adults and immatures specimens from Costa Rica, Ecuador, Amazonas, Bahia and Rondônia, offering the first records of the occurrence of this species in Costa Rica and Ecuador. The probable origin and potential geographic distribution of this pest is discussed. A detailed morphological comparison between A. reyesi and the related eriophyid species Gymnaceria cupuassu Oliveira, Rodrigues and Flechtmann, both associated with Theobroma species (Malvaceae) of economic importance, is given. Six hundred and eight phytoseiids, belonging to 27 species, were identified. Among the 15 genera registered, the most diverse were Amblyseius, Proprioseiopsis and Iphiseiodes. Iphiseiodes
quadripilis (Banks), Amblydromalus arawak (De Leon) and Phytoseiulus fragariae Denmark
and Schicha were recorded from the first time in the state. The most abundant species were
Amblyseius operculatus De Leon (23.4%), Amblyseius perditus Chant and Baker (17.9%), Iphiseiodes metapodalis (El-Banhawi) (13.0%) and Typhlodromalus aripo De Leon %), all of
them, except I. metapodalis, collected in both leaves and buds. Among those species, T. aripo was presented as a candidate for future studies on the biological control of A. reyesi, considering that it is a generalist predator adapted to feed on the buds. Four new species of Phytoseiidae, Typhlodromips baculiductus sp. n., Graminaseius bahiensis sp. n.,
Typhlodromalus annulatus sp. n. and Leonseius sp. n. were described. A discussion on the
limits between the genera Amblydromalus and Typhlodromalus was included. Leonseius
regularis (De Leon) was redescribed, subsidizing a discussion on a possible confusion in the
identifications of this species in Brazil with Leonseius sp. n., differentiated only by reproductive traits. In addition to offering a redescription of A. reyesi, with the new records and descriptions of Phytoseiidae species, the present study contributed not only to improving the knowledge on those mites in Bahia, but also in the definition of T aripo as one of the species with the greatest potential to be evaluated in future studies aiming the control of A. reyesi.
1 INTRODUÇÃO
1.1 O cacaueiro, Theobroma cacao
O cacaueiro (Theobroma cacao L.) é uma planta dicotiledônea pertencente à família Malvaceae, subfamília Sterculioideae. Acredita-se que seja originário da Amazônia, ocorrendo de forma espontânea desde o sul do México até a Bolívia. É uma planta umbrófila, perene e arbórea, podendo chegar a 20 m de altura em condições silvestres e 3–5 m em condições de cultivo. É também classificado como uma planta cauliflora, com inflorescências se formando diretamente no tronco e em ramificações secundárias e terciárias mais desenvolvidas. As flores são pequenas, hermafroditas e pentâmeras, ocorrendo em estruturas denominadas almofadas florais. Os frutos do cacaueiro (cacau) geralmente são grandes, variando entre 100 g e 2 kg, e a forma pode ser arredondada ou alongada. A cor vai do verde/vermelho quando jovens ao amarelo/alaranjado quando maduros. Os cotilédones, abrigados no interior das sementes (amêndoas), representam a parte economicamente aproveitável do cacaueiro (MONTEIRO; AHNERT, 2012).
Embora a cacauicultura venha enfrentando crises ao longo da sua história, devido, principalmente, a baixas cotações dos preços internacionais, as amêndoas do cacau são a matéria-prima para a fabricação do chocolate, um alimento apreciado em todo o mundo. Apesar de o consumo estar concentrado em países desenvolvidos, que absorvem cerca de 70% da produção mundial de cacau, a maior produção concentra-se hoje em países da África como Costa do Marfim (maior produtor mundial), Gana, Nigéria e Camarões, de onde provêm, hoje, mais de 70% da produção mundial, seguidos pela Indonésia (MIDLEJ; SANTOS, 2012).
O Brasil é o sexto produtor mundial de amêndoas e o maior da América Latina (FAO, 2010), com uma produção de 255.353 toneladas em 2015 e de 213.843 toneladas em 2016 (IBGE, 2017). Os estados brasileiros com maior produção de cacau são Amazonas, Bahia, Espírito Santo, Pará e Rondônia, sendo a Bahia um dos maiores produtores de amêndoas, com uma produção de cerca de 150 mil toneladas, em uma área cultivada de 550 mil ha e 34 mil produtores em 2010 (COMISSÃO EXECUTIVA DO PLANO DA LAVOURA CACAUEIRA, CEPLAC, 2010).
região o sistema de cultivo conhecido como “cabruca”, que consiste no plantio dos cacaueiros sob um dossel composto por árvores da Mata Atlântica. Embora a cabruca tenha sido o modelo utilizado para o estabelecimento da cacauicultura no estado, tornando-se o grande exemplo de sustentabilidade que a região cacaueira da Bahia foi capaz de gerar (LOBÃO; SETENTA; VALLE, 2004), atualmente têm sido também utilizados plantios em consórcio com espécies arbóreas introduzidas e/ou de importância econômica (MULLER; GAMA-RODRIGUES, 2012), além de plantios de cacaueiros cultivados a pleno sol (MULLER; VALLE, 2012).
O cultivo sombreado dos cacaueiros apresenta diversas vantagens, como diversificação de produtos agrícolas, aumento de vida útil do cultivo, redução de temperaturas do ar e do solo e diminuição dos danos causados por chuvas pesadas, entre outras. Entretanto, do ponto de vista agronômico e fisiológico, estudos demonstram que o crescimento e a produção do cacaueiro são normalmente maiores em áreas com pouca ou nenhuma sombra e que cacaueiros cultivados a pleno sol, protegidos do vento e com abastecimento adequado de água e nutrientes no solo, produzem mais do que os cultivos à sombra (MULLER; VALLE 2012). Como uma desvantagem importante do plantio a pleno sol, entretanto, está o fato de que esse sistema de cultivo favorecer o surgimento de pragas, como percevejos e ácaros (TREVISAN et al., 2012).
O cacaueiro está sujeito ao ataque de insetos e ácaros que danificam a planta e, portanto, reduzem a sua produção potencial (NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO, 2012). Apesar da maioria das pragas do cacaueiro ser de insetos, como tripes, monalônio, vaquinha, gorgulhos, escolitídeos, lagartas, formigas, cigarrinhas e cochonilhas, duas espécies de ácaros têm sido registradas como pragas do cacaueiro no Brasil: o ácaro-mexicano, Tetranychus
mexicanus (McGregor, 1950) (Tetranychidae) (FLECHTMANN, 1979; NAKAYAMA;
ENCARNAÇÃO, 2012) e o ácaro-das-gemas-do-cacaueiro, Aceria reyesi (Nuzacci, 1973) (Eriophyidae), (TREVISAN et al., 2008; NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO, 2012; OLIVEIRA; NAVIA, 2013).
1.2 O ácaro-da-gema-do-cacaueiro, Aceria reyesi (Nuzacci, 1973)
Aceria reyesi (Nuzacci, 1973) pertence à ordem Trombidiformes, subordem
com base em espécimes enviados a ele para identificação, suspeito de ser o agente causal da malformação em brotos denominada localmente pelos agricultores de “engurruñadera” (REYES; REYES, 1972). Curiosamente, além de A. reyesi, outro eriofiídeo, Floracarus
theobromae Keifer, 1973 foi também considerado como possível agente causal da
“engurruñadera” em trabalhos subsequentes na Venezuela (DORESTE et al., 1975; REYES; REYES; DORESTE, 1977; SANCHEZ; CAPRILES DE REYES, 1979).
Em Doreste et al. (1975) foi descrita a sintomatologia da “engurruñadera”, sua distribuição na Venezuela, a incidência e a variação do problema durante o ano, juntamente com a publicação de ilustrações de seus possíveis agentes causais (A. reyesi e F. theobromae). No mesmo trabalho, os autores elencaram clones mais suscetíveis e observaram que as condições favoráveis ao ataque dos ácaros pareciam estar relacionadas ao ambiente seco prolongado. Reyes, Reyes e Doreste (1977) também descreveram a sintomatologia “engurruñadera” na Venezuela, caracterizando os danos causados e apresentando ilustrações de A. reyesi e F. theobromae, seguidas de uma breve descrição textual das espécies. Sanchez, Reyes e Martinsky (1978) testaram a eficácia de acaricidas em cacaueiro na Venezuela no controle da “engurruñadera”. Sanchez e Capriles de Reyes (1979) apresentaram um pequeno resumo sobre o que se conhecia até o momento sobre a “engurruñadera del cacao” na Venezuela, seus possíveis agentes causais e sintomas, além de sugestões para o controle dos ácaros.
Trevisan et al. (2008), com o registro da ocorrência de A. reyesi em Rondônia, associado à morte de cacaueiros clonais e híbridos na Estação Experimental da Ceplac em Ouro Preto do Oeste, 17 anos após da última publicação sobre esse ácaro no Brasil (SORIA;
CRUZ; MILANEZ, 1991), renovaram o interesse no “ácaro-das-gemas-do-cacaueiro”. Esta visão sobre sua importância se refletiu na inclusão do A. reyesi entre os ácaros pragas do cacaueiro no Brasil, juntamente com T. mexicanus, em livros sobre pragas e manejo dos cacaueiros recentes (SÁNCHEZ, 2011; NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO 2012; TREVISAN et al., 2012), que oferecem uma breve descrição do A. reyesi e informações para o reconhecimento dos ataques. Finalmente, essa nova perspectiva do ácaro-das-gemas-do-cacaueiro como praga emergente em Rondônia e Bahia foi abordada por Oliveira e Navia (2013), que apresentaram um pequeno histórico da ocorrência de A. reyesi no Brasil, ressaltando a ocorrência recente de danos severos e mortes em cacaueiros em Rondônia e em novas áreas do município de Ilhéus, Bahia (Figura 1).
Aceria reyesi é um microácaro, com o corpo alongado, vermiforme e circundado por
Figura 1 – Danos causados a cacaueiros por Aceria reyesi (Nuzzaci, 1973) no Brasil, A. Aspecto geral de uma plantação infestada, com árvores danificadas a mortas pelo ataque na CEPLAC, Ouro Preto do Oeste, Rondônia, 2008; B, C e D. Detalhes de ramos terminais atacados, gradualmente ampliados de B para D, com atrofia, ausência de folhas e encurtamento dos entrenós, da CEPLAC, Ilhéus, 2012.
O ácaro-das-gemas-do-cacaueiro ataca os brotos terminais e laterais das plantas, encontrando-se especificamente protegidos sob os primórdios foliares, causando malformação em brotos, atrofia dos brotos terminais, queda das folhas ainda jovens, encurtamento dos entrenós, brotos de tamanho reduzido e perda da dominância apical, levando a um aumento na produção de gemas laterais retorcidas e clorose foliar, com consequente queda das folhas e envassouramento (Figura 1) (DORESTE et al., 1975; SANCHEZ; CAPRILES DE REYES, 1979; SORIA; SILVA, 1983; SORIA; MILANEZ; ABREU, 1984; SORIA; CRUZ; MILANEZ, 1991; NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO, 2012, TREVISAN et al., 2012 OLIVEIRA; NAVIA, 2013). Observações mostram que as condições mais favoráveis ao aparecimento dos sintomas causados por A. reyesi, parecem estar relacionadas ao ambiente seco prolongado, sendo que em árvores com grande número de gemas afetadas, geralmente em reboleiras, observou-se a completa ausência de folhas e de frutos, e até mesmo a morte das plantas sob altas infestações (REYES; REYES, 1972; REYES; REYES; DORESTE, 1977; SANCHEZ; CAPRILES DE REYES, 1979, SORIA; SILVA, 1983, SORIA; MILANEZ; ABREU, 1984; SORIA; CRUZ; MILANEZ, 1991; NAKAYAMA; ENCARNAÇÃO, 2012; TREVISAN et al., 2012; OLIVEIRA; NAVIA, 2013).
A maioria dos trabalhos publicados sobre controle de A. reyesi é antigo e versa principalmente sobre controle químico. Sanchez, Capriles de Reyes e Martinsky (1978) testaram a eficácia de 10 acaricidas em cacaueiros na Venezuela, indicando uma maior eficácia dos produtos Acarin, Morestan, Fundal, Karathane, Orthene e Finca-atril. Sanchez e Capriles de Reyes (1979) indicaram, para o controle em áreas muito afetadas, a poda e queima dos brotos atacados, seguida da aplicação de Morestan por aspersão manual, umedecendo bem os brotos. De acordo com Soria, Milanez e Abreu (1984) e Soria, Cruz e Milanez (1991), os acaricidas/inseticidas Neoron, Tamaron, Thiodon, Akar, Acricid, Hostathion, Tedion e Ethion foram eficientes, com destaque para o Neoron p.a, com níveis de eficiência acima de 90%.
Embora estratégias alternativas ao controle químico de A. reyesi, como a poda e a substituição de cacaueiros velhos por novos, venham sendo consideradas atualmente no sul da Bahia de acordo com SODRÉ1 (informação verbal), o potencial de ácaros predadores Phytoseiidae no controle biológico do ácaro-das-gemas-do-cacaueiro nunca foi estudado.
1
1.3 Ácaros Phytoseiidae
A família Phytoseiidae pertence à superordem Parasitiformes, ordem Mesostigmata, subordem Monogynaspida, corte Gamasina, subcorte Dermanyssiae, superfamília Phytoseioidea (KRANTZ; WALTER, 2009). É composta atualmente por cerca de 2.500 espécies válidas em 91 gêneros (DEMITE et al., 2017), divididos em três subfamílias (Amblyseiinae, Typhlodrominae e Phytoseiinae). Amblyseiinae é a subfamília com maior diversidade (1.748 espécies em 65 gêneros), seguida por Typhlodrominae (732 espécies em 23 gêneros) e Phytoseiinae (229 espécies em 3 gêneros), sendo os gêneros com maior número de espécies descritas Typhlodromus (454), Amblyseius (400), Neoseiulus (397), Phytoseius (222), Euseius (213) e Proprioseiopsis (163) (DEMITE; McMURTRY; MORAES, 2014). Das cerca de 200 espécies válidas registradas no Brasil atualmente, 77 foram reportadas na Bahia, (DEMITE et al., 2017).
Os Phytoseiidae são ácaros principalmente plantícolas, geralmente predadores em maior ou menor grau, cujas maiores densidades são encontradas sobre folhas, onde suas presas principais, os ácaros fitófagos, também são usualmente mais comuns (MORAES; FLECHTMANN, 2008). Alimentando-se principalmente de outros ácaros, de pequenos insetos, nematóides e fungos, além de pólen e exsudatos, dependendo do gênero/espécie (McMURTRY; CROFT, 1997; GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003; McMURTRY; MORAES; SOURASSOU, 2013). Seu ciclo biológico inclui as fases de ovo, larva, protoninfa, deutoninfa e adultos, mas apenas as fêmeas, com cerca de 0,5 mm de comprimento, e os machos, com metade desse tamanho, são geralmente utilizados em estudos taxonômicos e na identificação de espécies (CHANT; McMURTRY, 2007; HOY, 2011; MORAES; FLECHTMANN, 2008).
Os caracteres morfológicos mais utilizados no estudo taxonômico dos fitoseiídeos são o aspecto do escudo dorsal, que pode ser liso ou ornamentado, o número e a posição dos poros e lirifissuras no mesmo, a extensão do peritrema e a forma do escudo peritremal, a quetotaxia, envolvendo o tamanho, a forma e o número de setas presentes no corpo, presença ou ausência de macrosetas nas pernas, o formato do escudo esternal, que pode ser estreito ou largo e possuir a parte posterior côncava ou reta, o formato dos escudos genital e ventrianal, o número de dentes nas quelíceras e o formato da espermateca e do espermadáctilo (CHANT; McMURTRY, 2007; MORAES; FLECHTMANN, 2008).
fitófagos (GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003; CHANT; McMURTRY, 2007; MORAES; FLECHTMANN, 2008; HOY, 2011; McMURTRY; MORAES; SOURASSOU, 2013). Várias de suas espécies são controladoras eficientes de ácaros praga, principalmente Tetranychidade (p. ex. do ácaro-rajado, Tetranychus urticae Koch com os fitoseiídeos Phytoseiulus spp. e
Neoseiulus californicus McGregor), consumindo um grande número de presas e mantendo as
pragas em densidades menores, além de se reproduzirem e desenvolverem mais rapidamente que as presas (GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003; HOY, 2011).
McMurtry e Croft (1997) buscaram reconhecer esses predadores através dos seus hábitos alimentares, examinando atributos que contribuem para a persistência de suas populações e a densidade baixa de presa, tais como a capacidade de sobreviver quando falta seu alimento principal utilizando alimentos alternativos, propondo a seguinte classificação, revisada por McMurtry, Moraes e Sourassou (2013): Grupo I (constituído por espécies de
Phytoseiulus) e subdividido em três subtipos: Ia. especialistas em ácaros do gênero Tetranychus; Ib. especialistas em ácaros tetraniquídeos; Ic. especialistas em ácaros tideídeos;
Grupo II (constituído por espécies de Galendromus, alguns Neoseiulus e poucos
Typhlodromus): seletivos de ácaros tetraniquídeos, tendo um espectro alimentar bem mais
amplo que aqueles do grupo I; Grupo III (constituído por algumas espécies de Neoseiulus e muitas de Amblyseius e Typhlodromus): generalistas, divididos em cinco subtipos baseados no microhabitat e morfologia: IIIa. vivendo em folhas pubescentes; IIIb. vivendo em folhas glabras; IIIc. vivendo em espaços confinados em plantas dicotiledôneas (exemplo, em domácias); IIId. vivendo em espaços confinados em plantas monocotiledôneas; IIIe. vivendo em solo e matéria orgânica; Grupo IV (constituído por espécies de Euseius e Iphiseiodes): generalistas que se alimentam de pólen e podem ter como presas ácaros de várias famílias, pequenos insetos como tripes ou moscas brancas, assim como nematóides. Outros alimentos alternativos podem ser esporos de fungos, exsudatos de plantas, e honeydew (secreção de insetos sugadores de seiva, rica em açúcares).
1.4 Objetivos
Esse trabalho busca contribuir com conhecimentos básicos sobre o A. reyesi e seus potencias predadores Phytoseiidae encontrados em cacauais infestados na região sul da Bahia, através dos seguintes objetivos específicos:
Apresentar uma descrição suplementar de Aceria reyesi com base em espécimes tipo da Venezuela e em adultos e imaturos da Costa Rica, Equador, Amazonas, Bahia e Rondônia, oferecendo os primeiros registros da ocorrência da espécie na Costa Rica e no Equador, discutindo sua provável origem e distribuição geográfica potencial, e apresentando uma comparação morfológica entre A. reyesi e G. cupuassu, ambas associadas a espécies de Theobroma de importância econômica.
Descrever três novas espécies de fitoseídeos pertencentes aos gêneros Typhlodromips De Leon, Graminaseius Chant & McMurtry e Typhlodromalus Muma coletados em plantas circundantes a cacaueiros infestados por A. reyesi.
Apresentar uma descrição suplementar de Leonseius regularis e descrever uma nova espécie de Leonseius, baseando a delimitação entre as duas espécies em diferenças nas estruturas reprodutivas.
Realizar um levantamento de Phytoseiidae em cacaueiros e plantas circundantes em plantios atacados por A. reyesi na região sul da Bahia e determinar potenciais predadores que possam ser avaliados futuramente visando o controle biológico do ácaro-das-gemas-do-cacaueiro.
Referências
ABREU, J. M.; SORIA, S. J. Controle de Pragas do Cacaueiro na América do Sul. 7ª. Conferência Internacional de Pesquisas em Cacau. Douala, p. 433–441, 1979.
AMRINE, J. W. Jr.; STASNY, T. A. H.; FLECHTMANN, C. H. W. Revised Keys to World Genera of the Eriophyoidea (Acari: Prostigmata). Indira Publishing House, 2003.
ARGOLO, P. S.; SANTOS, R. M. V.; BITTENCOURT, M. A. L.; NORONHA, A. C. da S.; MORAES, G. J. de.; OLIVEIRA, A. R. Phytoseiid mites (Acari: Phytoseiidae) associated with tropical ornamental plants, with a checklist and a key to the species of Bahia, Brazil. Zootaxa, v. 4258, n. 4, p. 345–364, 2017.
CHANT, D. A.; McMURTRY, J. A. Illustrated Keys and Diagnoses for the Genera and Subgenera of the Phytoseiidae of the World (Acari: Mesostigmata). Indira Publishing House, Michigan, 2007. 220 p.
COMISSÃO EXECUTIVA DO PLANO DA LAVOURA CACAUEIRA (CEPLAC). Produção, área plantada e número de produtores. Prodecau, 2010.
CUENCA, M. A. G.; NAZÁRIO, C. C. Importância Econômica e Evolução da Cultura do Cacau no Brasil e na Região dos Tabuleiros Costeiros da Bahia entre 1990 e 2002. Aracajú, SE: EMBRAPA, 2004. (Documentos 72).
DE LILLO, E.; SKORACKA, A. What's “cool” on eriophyoid mites? Experimental & Applied Acarology, v. 51, n. 1–3, p. 3–30, 2010.
DEMITE, P. R.; McMURTRY, J. A.; MORAES, G. J. de. Phytoseiidae Database: a website for taxonomic and distributional information on phytoseiid mites (Acari). Zootaxa, v. 3795, n. 5, p. 571–577, 2014.
DEMITE, P. R.; MORAES, G. J. de; McMURTRY, J. A.; DENMARK, H. A.; CASTILHO, R. C. Phytoseiidae Database, (2017). Disponível em: <
http://www.lea.esalq.usp.br/phytoseiidae. Acesso em: 10 dez. 2017.
DORESTE, S. E.; REYES, L. C. de; APONTE, O. L.; MIJARES, J. Nueva información sobre la “Engurruñadera” del cacao em Venezuela. Revista de la Facultad de Agronomía, v. 8, p. 119–127, 1975.
FAO (Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación).
Documentos de la FAO sobre productos básicos y comercio 1. Perspectivas a plazo medio de los productos básicos agrícolas proyecciones al año 2010, 85 p. 2010.
FIABOE, K. K. M., GONDIM JUNIOR., M. G. C., MORAES, G. J. de, OGOL, C. K. P. O; KNAPP, M. Surveys for natural enemies of the tomato red spider mite Tetranychus evansi (Acari: Tetranychidae) in northeastern and southeastern Brazil. Zootaxa, v. 1395, n. 2, p. 33– 58, 2007.
FLECHTMANN, C. H. W. Ácaros de importância agrícola. Livraria Nobel S. A., S. Paulo. 1979. 189 p.
GERSON, U.; SMILEY, L.R.; OCHOA, R. Mites (Acari) for Pest Control. Blackwell Publishing Company, Oxford, 2003. 539 p.
HOY, M. A. The Phytoseiidae: Effective Natural Enemies. In: Agricultural acarology: introduction to integrated mite management. CRC Press, Boca Raton, Florida, 2011. p. 159–177.
INSTITUTO BRASILEIRO DE GEOGRAFIA E ESTATÍSTICA (IBGE). Levantamento Sistemático da Produção Agrícola. Rio de Janeiro, 2017. Disponível em: <
https://sidra.ibge.gov.br/tabela/1618#resultado. Acesso em: 09 dez. 2017.
KRANTZ, G.W.; WALTER, D. E. A Manual of Acarology. 3rd Edition. Texas Tech University Press., 2009. 795 p.
LINDQUIST, E. E.; KRANTZ, G. W.; WALTER, D. E. Classification. In: KRANTZ, G.W.; WALTER, D.E. (Eds.). A Manual of Acarology, 3rd Edition. Texas Tech University Press., 2009. p. 97–103.
LOBÃO, D. E.; SETENTA, W. C.; VALLE, R. R. Sistema agrossilvicultural cacaueiro -modelo de agricultura sustentável. Agrossilvicultura, v. 1, n. 2, p. 163–173, 2014. McMURTRY, J. A.; B. A. CROFT. Life styles of phytoseiid mites and their roles in biological control. Annual Review of Entomology, v. 42, p. 291–321, 1997.
McMURTRY, J. A.; MORAES, G. J.; SOURASSOU, N. F. Revision of the lifestyles of phytoseiid mites (Acari: Phytoseiidae) and implications for biological control strategies. Systematic & Applied Acarology, v. 18 n. 4, p. 297–320, 2013.
MIDLEJ, R. R.; SANTOS, A. M. dos. Economia do cacau. In: VALLE, R. R. Ciência, tecnologia e manejo do cacaueiro. CEPLAC: Brasília, 2012. cap. 22, p. 655–672. MONTEIRO, W. R.; AHNERT, D. Melhoramento genético do cacau. In: VALLE, R. R. Ciência, tecnologia e manejo do cacaueiro. CEPLAC: Brasília, 2012. cap. 1, p.1, 1–29. MORAES, G. J. de; ALENCAR, J. A. de; LIMA, J. L. S. de; YANINEK, J. S;
DELALIBERA JUNIOR, I. Alternative plant habitats for common phytoseiid predators of the cassava green mite (Acari: Phytoseiidae, Tetranychidae) in northeast Brazil.
Experimental & Applied Acarology, v. 17, p. 77-90, 1993.
MORAES, G. J.; FLECHTMANN, C. H. W. Manual de acarologia: acarologia básica e ácaros de plantas cultivadas no Brasil. Holos, 2008. 288 p.
MULLER, M. W.; GAMA-RODRIGUES, A. C. da. Sistemas agroflorestais com cacaueiro. In: VALLE, R. R. Ciência, tecnologia e manejo do cacaueiro. CEPLAC: Brasília, 2012. cap. 22, p. 655–672.
NUZZACI, G. Contributi alla conoscenza degli Acari Eriofidi. I. Eriophyes reyesi n. sp. Su
Theobroma cacao L. Entomologica, v. 9, p. 9–12, 1973.
OLIVEIRA, A. R.; NAVIA, D. O ácaro-das-gemas-do-cacaueiro, Aceria reyesi Nuzzaci (Eriophyidae), praga emergente nos estados de Rondônia e da Bahia? Abstract book: IV Simpósio Brasileiro de Acarologia. Bento Gonçalves, RS, Brasil, 2013.
ONZO, A.; HANNA, R.; SABELIS, M. W. Biological control of the cassava green mite in Africa: impact of the predatory mite Typhlodromalus aripo. Entomologische Berichten, v. 65, p. 2–7, 2005.
PEREIRA, J. L.; PIZZIGATTI, R. ABREU, J. M.; BARTLEY, B. G. D.; PRADO, M. A. P.; MATOS, O. A. Levantamento e diagnóstico fitossanitário em lavouras de cacau da região de Itapebi – Ba. CEPLAC/ CEPEC, 14 p. 1980.
REYES, H.; REYES, L. D. de. La engurruñadera - Una malformación del cacao. 4th International Cocoa Conference, Trinidad & Tobago, january, 1972. p. 1–3, 1972. REYES, H.; REYES, L. D. de; DORESTE, E. La engurruñadera - Una malformación del cacao. 5th International Cocoa Conference, Abadan, Nigeria, 1975. Proceeding, Ibadan, Nigeria, CRIN., 1977. p. 255–258.
SÁNCHEZ, S. E. M. Cacau e Graviola: descrição e danos das principais pragas-de insetos. Editus: Ilhéus, 2011. 147 p.
SANCHEZ, P.; CAPRILES DE REYES, L. Insectos asociados al cultivo del cacao em
Venezuela. Estación Experimental Caucagua CENIAP, FONAIAP. Boletim técnico, n. 11, p. 56, 1979.
SANCHEZ, P.; CAPRILES DE REYES, L.; MARTINSKY, J. Una prueba evaluativa de pesticidas para el control de la “engurruñadera” del cacao, causada por ácaros de la familia Eriophyidae. Revista de la Facultad de Agronomía, n. 26, p. 209–217, 1978.
SORIA, S. de. J.; SILVA, P. Insetos e ácaros de importância quarentenária para o cacaueiro no Brasil. Revista Theobroma, v. 13, p. 343–347, 1983.
SORIA, S. de. J.; MILANEZ, J. M.; ABREU, J. M. O ácaro-da-gema do cacaueiro, Eriophyes
reyesi Nuzzaci (Acari: Eriophydae), danos e controle no Sul da Bahia. 9ª. Conferência
Internacional de Pesquisa em Cacau. Lomé, 1984.
SORIA, S. de. J.; CRUZ, P. F. N. da; MILANEZ, J. M. Controle do ácaro da gema do cacaueiro, Eriophyes reyesi Nuzzaci (Acari: Eriophyidae), na Bahia. Agrotropica, v. 3, p. 111–114, 1991.
ZANNOU, I.; MORAES, G. J. de; HANNA, R. Controle biológico do ácaro verde da
2 THE CACAO BUD MITE, Aceria reyesi (NUZZACI 1973) – SUPPLEMENTARY DESCRIPTION, DISTRIBUTION AND COMPARISON WITH Gymnaceria cupuassu OLIVEIRA, RODRIGUES & FLECHTMANN 2012 (ACARI: ERIOPHYIDAE)2
Abstract
The cacao bud mite, Aceria reyesi (Nuzzaci 1973) (Eriophyidae), reported as causing serious damage to the cacao tree in Central and South America, is studied based on type specimens from Venezuela and adults and immatures specimens from Costa Rica, Ecuador and the Brazilian states of Amazonas, Bahia and Rondônia, offering a supplementary description and the first report of this species in Costa Rica and Ecuador. The probable origin and the potential geographic distribution of this noxious phytophagous mite is discussed, and a detailed morphological comparison between A. reyesi and the related eriophyid species
Gymnaceria cupuassu Oliveira, Rodrigues & Flechtmann 2012, both associated with Theobroma species (Malvaceae) of economic importance, is given.
Key words: Taxonomy, morphological comparison, Theobroma cacao, Costa Rica, Ecuador
O ÁCARO-DAS-GEMAS-DO-CACAUEIRO, Aceria reyesi (NUZZACI 1973) –
DESCRIÇÃO SUPLEMENTAR, DISTRIBUIÇÃO E COMPARAÇÃO COM
Gymnaceria cupuassu OLIVEIRA, RODRIGUES & FLECHTMANN 2012 (ACARI: ERIOPHYIDAE)
Resumo
O ácaro-das-gemas-do-cacaueiro, Aceria reyesi (Nuzzaci 1973) (Eriophyidae), relatado como causador de sérios danos ao cacaueiro nas Américas Central e do Sul, é estudado com base em espécimes tipo da Venezuela e espécimes adultos e imaturos da Costa Rica, do Equador e dos estados brasileiros do Amazonas, Bahia e Rondônia, oferecendo uma descriçõ suplementar e o primeiro registro desta espécie na Costa Rica e no Equador. A origem provável e a distribuição geográfica potencial deste ácaro fitófago nocivo são discutidas, e uma comparação morfológica detalhada entre A. reyesi e a espécie de eriofiídeo relacionada
Gymnaceria cupuassu Oliveira, Rodrigues & Flechtmann 2012, ambas associadas com
espécies de Theobroma (Malvaceae) de importância econômica, é apresentada.
Palavras-chave: Taxonomia, comparação morfológica, Theobroma cacao, Costa Rica, Ecuador
2
Carvalho, A.N., Navia, D., de Lillo, E., Ferragut, F., Oliveira, A.R. (2018) The cacao bud mite, Aceria reyesi (Nuzzaci 1973)—supplementary description, distribution and comparison with Gymnaceria cupuassu Oliveira, Rodrigues & Flechtmann 2012 (Acari: Eriophyidae). Systematic & Applied Acarology, v.23, n.3, p.501–520. http://dx.doi.org/10.11158/saa.23.3.9
3 THREE NEW SPECIES OF PHYTOSEIID MITES (ACARI: PHYTOSEIIDAE) FROM BAHIA STATE, BRAZIL 3
Abstract
During a survey of predatory mites on cocoa cropping areas in Bahia State, north-eastern Brazil, three undescribed species of Phytoseiidae were collected on natural vegetation associated with crops. Typhlodromips baculiductus n. sp., Graminaseius bahiensis n. sp. and
Typhlodromalus annulatus n. sp. are described and diagnosed. Comments on the boundary
between the genera Amblydromalus Chant & McMurtry and Typhlodromalus Muma are also included.
Key words: Predatory mites, taxonomy, Typhlodromips, Graminaseius, Typhlodromalus
TRÊS NOVAS ESPÉCIES DE ÁCAROS FITOSEÍDEOS (ACARI: PHYTOSEIIDAE) DO ESTADO DA BAHIA, BRASIL
Resumo
Durante um levantamento de ácaros predadores em áreas de cultivo de cacau no estado da Bahia, nordeste do Brasil, três espécies não descritas de Phytoseiidae foram coletadas em vegetação natural associada à cultura. Typhlodromips baculiductus n. sp., Graminaseius
bahiensis n. sp. e Typhlodromalus annulatus n. sp. foram descritos e diagnosticados.
Comentários sobre o limite entre os gêneros Amblydromalus Chant & McMurtry e
Typhlodromalus Muma também foram incluídos.
Palavras-chave: Ácaros predadores, taxonomia, Typhlodromips, Graminaseius, Typhlodromalus
3
Carvalho, A.N., Oliveira, A.R., Argolo, P. S., Ferragut, F. (2017) Three new species of phytoseiid mites (Acari: Phytoseiidae) from Bahia State, Brazil. Zootaxa, v.4272, n.1, p.142–150.
https://doi.org/10.11646/zootaxa.4272.1.8.
4 A NEW SPECIES OF Leonseius FROM CACAO PLANTATIONS IN BRAZIL, WITH A REDESCRIPTION OF Leonseius regularis (DE LEON, 1965) (ACARI: PHYTOSEIIDAE)4
Abstract
Leonseius Chant & McMurtry 1994 is a monotypic genus in Typhlodrominae. It was created
to abrigate Thyphloseiopsis regularis De Leon 1965, a species with a conturbated taxonomic history previously classified in the genera Typhlodromus, Diadromus and Chanteius. Probably because its atypical, easily recognized Amblyseiinae-like morphology, and poor descriptions of reproductive traits, researchers in the last 60 years have based identification of
Leonseius regularis mainly on dorsal and ventral shields chaetotaxy. In a survey of phytoseiid
mites conducted in cacao plantations in the southern region of Bahia state, Brazil, we identified two disctinct morphtypes of Leonseius regularis considering spermathecae and spermadactyl. The objective of this work is to offer a modern description of L. regularis, and to describe a new Leonseius species, basing the delimitation between species on the differences in reproductive structures. A discussion on the possibility of confusion in the identification between those almost cryptical, sympatric species, in previous reports of L.
regularis, with emphasis in Brazil, is provided.
Key words: Mesostigmata, Typhlodrominae, phytoseiid mites, taxonomy, Bahia
4.1 Introduction
Description
Leonseius regularis (De Leon, 1965) was described in the genus Typhloseiopsis De Leon
‘from a single specimen’ according to De Leon (1967), although the type material informed in the original description included two females and two nymphs from Puerto Rico. The male was described only in the next year from Guyana, in the genus Diadromus Athias-Henriot, accompanied by a redescription of the female from the same country (De Leon, 1966). Curiously, the author considered that the specimens from Guyana should probably be a separate species from those of Puerto Rico (De Leon, 1965) and Trinidad (De Leon, 1967), because ‘the long setae of the dorsal shield and the macrosetae appreciable shorter than the
4 Carvalho, A.N., Argolo, P.S., Ferragut, F., Moraes, G. J. de., Beaulieu, F., Oliveira, A.R. A new species of Leonseius from cacao plantations in Brazil, with a redescription of Leonseius regularis Chant and
specimens from Puerto Rico and Trinidad’. Although reinforcing that ‘more specimens, and both sexes are need from these areas to determine the ranges of variation and to establish limits for the members of the complex’, no information was given on possible differences on reproductive structures.
Although reproductive structures have been used as definitive characters for species delimitation in Phytoseiidae, following a pattern applied also for other groups of animals and plants, the original descriptions and redescriptions for L. regularis are poorly detailed about both the spermatheca and spermadactyl (Chant & McMurtry, 1994, 2007; Chant & Yoshida-Shaul, 1983; De Leon, 1965, 1966, 1967; Denmark et al. 1999; El-Banhawy, 1984; Moraes et
al. 1991, 2013; Rocha et al. 2015; Souza et al. 2015). The only illustrations of spermathecae
available are those of the types (De Leon, 1965; Chant & Yoshida-Shaul, 1983; Chant & McMurtry, 1994, 2007), and of the females from Guyana (De Leon, 1966), Trinidad (De Leon, 1967), and Brazil (El-Banhawy, 1984). The only illustrations of spermadactyl available are those of a male from Guyana (De Leon, 1966), and a male from Brazil (El-Banhawy, 1984).
In its about 60 years of troubled taxonomic history, L. regularis has been classified in the genera Typhloseiopsis De Leon (original description), Diadromus Athias-Henriot (De Leon 1966), Chanteius Wainstein (De Leon, 1967), Typhlodromus Scheuten (Chant & Yoshida-Shaul 1983), and finally in the monotypic genus Leonseius Chant & McMurtry (Chant & McMurtry, 1994), in the subfamily Typhlodrominae, tribe Typhloseiopsini, with reports in Brazil, Colombia, Costa Rica, Guadeloupe, Guyana, Puerto Rico and Trinidad (Demite et al. 2017). The species was reported in the following states in Brazil: Acre (Nuvoloni et al. 2015b), Bahia (Nuvoloni et al. 2015a; Souza et al. 2015), Espírito Santo (El-Banhawy, 1984), Minas Gerais (Silva et al. 2010), Pernambuco (Gondim Jr. & Moraes, 2001, Sousa et al. 2015; Vasconcelos et al. 2006), Rio Grande do Sul (Rocha et al. 2015), São Paulo (Castro & Moraes 2010; Denmark & Muma, 1973, Gondim Jr. & Moraes, 2001, Moraes et al. 2013).
4.2 Material and methods
Leaves of Theobroma cacao L. (Malvaceae) were collected from two previous selected cacao plantations with pure populations of the two Leonseius morphotypes in Ilhéus, BA, Brazil: at Ceplac (Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira) on March 2015, and at Uesc (Universidade Estadual de Santa Cruz) on August 2016. Leaves were examined under a stereomicroscope in the laboratory. Leonseius females and males found were mounted in slides with Hoyer’s medium and examined under a phase-contrast microscope for morphological study.
Ten females and five males of each morphotypes, from a total of 31 females and 6 males from Ceplac (L. regularis) and 51 females and 22 males from UESC (Leonsieus sp. nov.), were analyzed and described in the present study. Line drawings were produced with the use of a drawing tube attached to the phase-contrast microscope and finished with Adobe Illustrator CC Series®. Complementary photographs of spermathecae and spermadactyl in phase-contrast and differential interference contrast microscopy were also taken. Measurements were taken with the use of a graded eye-piece and are presented, in micrometers, as average (minimum and maximum) in the descriptions. For comparison, we also examined the holotype, loaned from Harvard, and the specimens used in the redescription by El-Banhawy (1984), loaned from Canadian Mite Collection.
Generic concepts adopted are those proposed by Chant and McMurtry (2007). Setal nomenclature follows that of Lindquist and Evans (1965) as adapted by Rowell et al. (1978) for dorsal surface and Chant and Yoshida-Shaul (1991) for ventral surface of the idiosoma. Dorsal setal patterns are those proposed by Chant and Yoshida-Shaul (1989). Nomenclature used for dorsal solenostomes is that proposed by Athias-Henriot (1975).
Vouchers and types of the species collected were deposited in the Acarological Collection of Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC), Ilhéus, Bahia, Brazil [AC-UESC], Departamento de Zoologia e Botânica, Universidade Estadual Paulista (UNESP), São José do Rio Preto, São Paulo, Brazil [AC-DZSJRP], and Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” (ESALQ), Universidade de São Paulo (USP), in Piracicaba, SP, Brazil [AC-ESALQ].
4.3 Results
(Figs. 1–2)
FEMALE (n= 10)
Dorsal surface (Fig. 1A). Dorsal shield mostly smooth, with a few lateral striae between j1
and s6, and a constriction at level of R1, 339 (329–348) long, 249 (270–220) wide. Dorsal setal pattern 12A: 6B. Sixteen pairs of smooth and acute setae, Z4 and Z5 slightly serrated. Seta j1 24 (23–26), j3 35 (34–38), j4 4 (3–5), j5 4 (3–4), j6 4 (4–5), J2 5 (5–6), J5 7 (6–7), z2 3 (2–3), z3 10 (6–13), z4 4 (3–4), z5 (4 (3–4), Z4 96 (93–100), Z5 271 (264–277), s4 85 (73– 99), s6 7 (6–10), S5 6 (5–6). Thirteen pairs of dorsal lyrifissures and six pairs of pores. Peritremes extending to setae j1. Seta r3 8 (6–9) and R1 8 (7–8) off dorsal shield.
Ventral surface (Fig. 1B) Sternal shield smooth, quadrate, with posterior margin
straight and three pairs of setae. Distance st1-st3 60 (58–63), distance st2-st2 69 (65–71). Seta
st4 on metasternal platelets. Genital shield smooth, distance between st5-st5 70 (68–73).
Ventrianal shield smooth, vase-shaped, straight anteriorly, concave in the laterals, 114 (110– 118) long, 57 (48–68) wide at level of ZV2, 69 (65–76) wide at level of anus. With four pairs of preanal setae (JV1, JV2, JV3 and ZV2) and a pair of preanal pores in the level of JV3. Three pairs of setae in the membrane surrounding the ventrianal shield (ZV1, ZV3 and JV5), JV5 smooth 55 (47–61). Spermatheca (Fig. 1C; 2A–B). Calyx saccular, 23 (20–28) long, with a reentrance under the atrium, immediately under minor duct. Major duct much finer than calyx, with a single wall.
Chelicerae (Fig. 1D). Fixed digit 30 (29–32) and movable digit 31 (28–34) long. Fixed
digit multidentate with ten to twelve teeth; movable digit with three to four-toothed.
Legs (Fig. 1E). Acute macrosetae in all legs, Sge I 50 (46–54), Sti I 54 (50–59), St I 47
(43–51), Sge II 38 (36–39), Sge III 49 (45–53), Sti III 33 (30–36), Sge IV 108 (101–116), Sti
Figure 2 – Leonseius regularis phase contrast (PH) and diferenctial interference contrast (DIC) photographs of specimens from Bahia. A- Spermatheca, PH. B- Same, DIC. C. Left and right Spermadactyls, PH.
MALE (n= 5)
Dorsal shield. 258 (247–285) long and 186 (184–192) wide; j1 20 (20–23), j3 28 (28–30), j4
3 (3–4), j5 3 (3–4), j6 5 (4–5), J2 5 (4–5), J5 6 (5–6), z2 3 (3–4), z3 8 (7–9), z4 5 (4–5), z5 4 (4–5), Z4 66 (63–68), Z5 200 (189–204), s4 53 (50–55), s6 6 (6–7), S5 5 (5–6), r3 8 (8–10),
R1 7 (6–7).
Ventral surface (Fig. 1G). Ventrianal shield subtriangular, reticulate mainly anteriorly
to pre-anal setae, 109 (98–116) long and 139 (131–144) wide at anterior corners. With four pairs of preanal setae (JV1, JV2, JV3 and ZV2) and a pair of preanal pores between JV3 and
JV3. One pair of seta (JV5) in the membrane surrounding the ventrianal shield, JV5 smooth
24 (22–25).
Chelicerae. Fixed digit 21 (20–22) and movable digit 20 (19–21) long. Fixed digit
with nine to ten teeth; movable digit with one teeth. Spermadactyl (Fig. 1F; 2C), 20 (19–21) long from the basis to apices, 16 (16–18) without apices. Without a hook-like lateral projection.
Legs. Sge I 34 (33–35), Sti I 34 (36–32), St I 33 (30–35), Sge II 27 (25–28), Sge III 34
(33–35), Sti III 26 (25–28), Sge IV 62 (58–66), Sti IV 39 (35–40), St IV 41 (40–43).
deposited in the AC-UESC, Ilhéus, Bahia, Brazil; 10 females and 2 males are deposited in the AC-DZSJRP and 10 females and 2 males are deposited in the AC-ESALQ.
Leonseius sp. nov. (Figs. 3–4)
Diagnosis: This new species is similar to L. regularis (De Leon, 1965), but differs from it by the spermathecal tubular calyx, the absence of a reentrance under atrium, the major duct double-walled, at least as long and/or wider as than calyx, and the presense of a hook-like lateral projection in spermadactyl.
FEMALE (n= 10)
Dorsal surface (Fig. 3A). Dorsal shield smooth, with a few lateral striae between j1 and s4,
and a constriction at level of R1, 367 (365 343–380) long, 262 (230–270) wide. Dorsal setal pattern 12A:6B. Sixteen pairs of smooth and acute setae, Z4 and Z5 slightly serrated. Seta j1 28 (26–30), j3 37 (34–40), j4 4 (4–5), j5 4, j6 5 (4–5), J2 6 (5–6), J5 8 (8–9), z2 4 (3–4), z3 11 (10–14), z4 5 (4–5), z5 4 (3–4), Z4 96 (88–100), Z5 271 (252–290), s4 80 (74–86), s6 8 (7–9),
S5 6 (6–8). Thirteen pairs of dorsal lyrifissures and six pairs of pores. Peritremes extending to j1. Seta r3 10 (9–11), R1 9 (8–10) off dorsal shield.
Ventral surface (Fig. 3B) Sternal shield smooth quadrate, with posterior margin
straight and three pairs of setae and three pairs of setae. Distance st1-st3 60 (60–61), distance
st2-st2 69 (65–72). Seta st4 on metasternal platelets. Genital shield smooth, distance between st5-st5 74 (70–76). Ventrianal shield vase-shaped, straight anteriorly, concave in the laterals,
114 (100–124) long, 56 (51–62) wide at level of ZV2, 72 (68–77) wide at level of anus. With four pairs of preanal setae (JV1, JV2, JV3 and ZV2) and a pair of preanal pores in the level of
JV3. Three pairs of setae in the membrane surrounding the ventrianal shield (ZV1, ZV3 and JV5), JV5 smooth 60 (56–63).
Spermatheca (Fig. 3C; 4A–B, D). Calyx tubular 13 (11–15) long, without a reentrance
under the atrium. Major duct as wide as calyx, with a double wall, being the internal wall clearly ondulated in some specimens.
Chelicerae (Fig. 3D). Fixed digit 32 (28–35) and movable digit 30 (28–33) long. Fixed
Legs (Fig. 3E). Sge I 54 (52–55), Sti I 56 (53–61), St I 51 (46–56), Sge II 41 (37–43), Sge III 50 (48–52), Sti III 35 (32–37), Sge IV 113 (107–124), Sti IV 60 (57–63), St IV 52 (49–
55).
Figure 4 – Leonseius sp.nov. phase contrast (PH) and diferenctial interference contrast (DIC) photographs of specimens from Bahia. A- Spermatheca, PH. B- Same, DIC. C- Left and right Spermadactyls, PH.
MALE (n= 5)
Dorsal shield. 257 (242–269) long and 189 (176–196) wide; j1 22 (20–24), j3 32 (30–34), j4
4 (3–5), j5 4 (4–5), j6 5 (5–6), J2 6 (5–6), J5 7 (6–7), z2 4 (3–4), z3 10 (9–11), z4 5 (5–6), z5 4 (3–4), Z4 66 (63–70), Z5 192 (176–206), s4 51 (45–58), s6 7 (6–7), S5 6 (4–7), r3 10 (10– 11), R1 8 (7–8).
Ventral surface (Fig. 3G). Ventrianal shield subtriangular, reticulate mainly anteriorly
to pre-anal setae, 107 (95–115) long and 143 (135–152) wide at anterior corners. With four pairs of preanal setae (JV1, JV2, JV3 and ZV2) and a pair of preanal pores between JV3 and
JV3. One pair of seta (JV5) in the membrane surrounding the ventrianal shield, JV5 smooth
29 (25–32).
Chelicerae. Fixed digit 23 (20–24) and movable digit 20 (18–20) long. Fixed digit
with seven to nine teeth; movable digit with one teeth. Spermadactyl (Fig. 3F; 4E, C), 22 (19– 23) long from the basis to apices, 17 (15–18) without apices. With a hook-like lateral projection, forming a ‘C’ shape structure with the apices in the distal portion of the spermadactyl, depending on the view.
Legs. Sge I 37 (35–38), Sti I 36 (33–39), St I 34 (30–36), Sge II 31 (27–33), Sge III 36
(33–38), Sti III 28 (25–31), Sge IV 66 (63–70), Sti IV 42 (36–47), St IV 43 (41–47).
20 paratypes female and 8 paratypes male are deposited in the AC-UESC, Ilhéus, Bahia, Brazil; 15 paratypes female and 7 paratypes male are deposited in the AC-DZSJRP and 15 paratypes female and 7 paratypes male are deposited in the AC-ESALQ.
4.4 Discussion
Leonseius sp. nov. is identical to L. regularis from Ceplac in relation to non-reproductive
traits, but clearly differs from the last by the spermathecal tubular calyx, the reentrance under atrium absent, the major duct double-walled, at least as long and/or wider as than calyx, and the hook-like lateral projection in spermadactyl (in opposition to the spermathecal calyx saccular, the reentrance under atrium present, the major duct not clearly double-walled, much shorter and finer than calyx, and the hook-like lateral projection in spermadactyl absent in L.
regularis from Ceplac).
To be sure of the identity of the L. regularis from Ceplac, we based the identification on the original female description (De Leon, 1965), on the redescription of the holotype (Chant & Yoshida-Shaul, 1983; Chant & McMurtry, 1994, 2007) and on photographs of the spermathecae of the holotype loaned from Harvard (Figs. 5A, B). Although spermathecal drawings in De Leon (1965) and Chant & Yoshida-Shaul (1983) are very poor, and the holotype is very old, partially deteriorate, was observed in those materials the saccular calyx, the reentrance under the insertion of the minor duct, and the major duct much shorter and finer than calyx (reentrance and major duct not represented in Chant & Yoshida-Shaul 1983), as observed in females from Ceplac. The spermathecae in the holotype slide did not fit with the illustration given in De Leon (1965), as also the drawings of other structures in this work, it is probably that Fig. 2 in De Leon (1965) referred to the paratype.
In the present work, we showed that L. regularis and L. sp. nov. cohabit in Brazil and that spermathecae and spermadactyls are the only morphological characters available for delimitation between those almost cryptical species. Besides those facts, it is interesting to note that the records of L. regularis in Brazil, Nuvoloni et al. (2015a, 2015b), Souza et al. (2015), El-Banhawy (1984), Silva et al. (2010), Sousa et al. (2015), Vasconcelos et al. (2006), Rocha et al. (2015), Castro & Moraes (2010), Denmark & Muma (1973), Gondim Jr. & Moraes (2001), Moraes et al. (2013), be probably because its typical, easily recognized
Amblyseius-like morphology in relation to other Typhlodrominae genera, have apparently
reference with illustrations of spermatheca and spermadactyl from Brazil is that of El-Banwhawy (1984).
Although the interpretation of the real species identity of the ‘L. regularis’ reports in Brazil would be eventually possible only through the reanalysis of voucher specimens, an interesting exception is the paper of El-Banhawy (1984), where it is possible to determine that its description of the spermatheca and spermadactyl fits perfectly in L. sp. nov. Although spermatheca and spermadactyl drawings in El-Banhawy (1984) are poor, and the voucher slides are very old, partially deteriorate, it was possible to confirm through the illustrations and direct analysis in vouchers loaned from Ottawa, Canada (Fig. 5C–E) that the spermathecal calyx is tubular, the reentrance under atrium is absent, the major duct is double-walled, at least as long and wider as than calyx, and the hook-like lateral projection in spermadactyl is present, typical of L. sp. nov.
The case of El-Banhawy (1984) is an excellent example of the possible confusion that can be going on between L. regularis and L. sp. nov. in Brazil, and that a re-analysis of vouchers used for identifications is needed, not only in Brazil, but also in other Countries of Central and South Americas, to elucidate the real species identity, once evaluation based on literature is a difficult task. It’ s possible, for example, that the male of L. regularis described by De Leon (1966) from Guyana, could be of another species, as is insinuated by the bifurcated spermadactyl illustrated in this paper, that is closer to L. sp. nov. than to L.
Acknowledgements
Thanks are also due to Coordenadoria de Aperfeiçoamento de Pessoal do Ensino Superior (CAPES) and Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) Brazil, for the D.Sc. fellowhips to ANC. To André Guimarães, for having taken pictures of the holotype, borrowed by Laura Leibensperger from Havard, as well as José Marcos Rezende and Ronald Ochoa for having helped him. To my friends Rodrigo Albino for providing copies collected by him. To CME, for allowing to make photographs. To Dra. Denise Navia for their collaboration in the organization of the manuscript. To Rafaela Almeida for collaboration in illustrator.
References
Athias-Henriot, C. (1975) Nouvelles notes sur les Amblyseiini. II. Le relevé organotaxique de la face dorsal adulte (Gamasides, Protoadéniques, Phytoseiidae). Acarologia, 27, 20–29. Castro, T. M. M. G., & Moraes, G. J. (2010) Diversity of phytoseiid mites (Acari: Mesostigmata: Phytoseiidae) in the Atlantic Forest of São Paulo. Systematics and
Biodiversity, 8, 301–307.
Chant, D.A. & McMurtry, J.A. (1994) A review of the subfamilies Phytoseiinae and Typhlodrominae (Acari: Phytoseiidae). International Journal of Acarology, 20, 223– 310.
Chant, D.A & McMurtry, J.A. (2007) Illustrated keys and diognoses for the genera and
subgenera of the Phytoseiidae of the world (Acari: Mesostigmata). West Bloomfield
(MI): Indira Publishing House. 219p.
Chant, D.A. & Yoshida-ShauL, E. (1983) A world review of five similar species groups in the genus Typhlodromus Scheuten. Part II. The conspicuus and cornus groups (Acarina: Phytoseiidae). Canadian Journal of Zoology 61, 1041-1057.
Chant, D.A & Yoshida-Shaul, E. (1989) Adult dorsal setal paterns in the family Phytoseiidae (Acari: Gamasina). Internatonal Journal of Acarology 15 (4), 219–233.
Chant, D.A & Yoshida-Shaul, E. (1991) Adult ventral setal patterns in the family Phytoseiidae (Acari: Gamasina). International Journal of Acarology 17, 187–199. De Leon, D. (1965) Phytoseiid mites from Puerto Rico with descriptions of new species
De Leon, D. (1966) Phytoseiidae of British Guyana with Keys to species (Acarina: Mesostigmata). Studies the Fauna of Suriname and other Guyanas 8, pp. 81–102. De Leon, D. (1967) Some mites of the Caribbean Area. Part I. Acarina on plants in Trinidad,
West Indies. Allen Press Inc., Lawrence, KS, USA, 66pp.
Denmark, H.A. & Muma, M.H. (1973) Phytoseiidae mites of Brazil (Acarina, Phytoseiidae).
Revista Brasileira de Biologia, 33, 235–276.
Demite, P.R., Moraes, G.J.de, McMurtry, J.A., Denmark, H. A., Castilho, R. C. (2017) Phytoseiidae database. Retrieved from www.lea.esalq.usp.br/phytoseiidae, accessed 20 November 2017.
Denmark, H.A., Evans, G.A., Aguilar, H., Vargas, C., & Ochoa, R. (1999) Phytoseiidae of
Central America (Acari: MesostigmataWest) Bloomfield, Michigan: Indira Publishing
House. 125p.
El-Banhawy, E.M. (1984) Description of some Phytoseiidae mites from Brazil (Acarina: Phytoseiidae). Acarologia 25, 125–144.
Gondim Jr., M.G.C. & Moraes, G.J. (2001) Phytoseiidae mites (Acari: Phytoseiidae) associated with palm trees (Arecaceae) in Brazil. Systematic and Applied Acarology, 6, 65–94.
Lindquist, E.E. & Evans, G.O. (1965) Taxonomic concepts in the Ascidae, with a modified setal nomenclature for the idiosoma of the Gamasina (Acarina: Mesostigmata). Memoirs
of the Entomological Society of Canada, 47, pp.1–64.
Moraes, G.J. de, Mesa, N.C. & Braun, A. (1991) Some phytoseiid mites of Latin America (Acari: Phytoseiidae). International Journal of Acarology, 17, pp. 117–139.
Moraes, G.J., Barbosa, M.F.C. & Castro, T.M.M.G. (2013) Phytoseiidae (Acari: Mesostigmata) from natural ecosystems in the State of São Paulo, Brazil. Zootaxa, 3700 (3), 301–347.
Muma M.H., Demark, H.A. & De Leon D. (1970) Phytoseiidae of Florida. Arthropods of
Florida and Neighboring Land Areas, 6. Florida Department of Agriculture and
Consumer Services, Division of Plant Industry, Gainesville, Florida, USA. 150p.
Nuvoloni, F.M., Lofego, A.C., Castro, E.B. & Feres, R.J.F. (2015a) Phytoseiidae (Acari: Mesostigmata) from rubber tree crops in the State of Bahia, Brazil, with description of two new species. Zootaxa, 3964, (2) 260–274.
Rocha, M.dos.S., Silva, G. L.da, Silva, J.O.da, Freitas, E.M.de, & Ferla, N.J (2015) Phytoseiid mites (Acari: Phytoseiidae) in the northern coastal region of the Rio Grande do Sul State, Brazil. Neotropical Biodiversity, 1, (1) 22–35.
Rowell, H.J., Chant, D.A. & Hansell, R.I.C. (1978) The determination of setal homologies and setal patterns on the dorsal shield in the family Phytoseiidae (Acarina: Mesostigmata). The Canadian Entomologist 110, pp. 859–876.
Silva, E.A., Reis, P.R., Zacarias, M.S. & Marafeli, P.P. (2010) Fitoseídeos (Acari: Phytoseiidae) associados a cafezais e fragmentos florestais vizinhos. Ciência
Agronômica, 34, 1146–1153.
Sousa, J.M.de, Gondim Jr. G.C, Lofego, A.C & Moraes, G.J. (2015) Mites on Annonaceae species in northeast Brazil and in the state of Para. Acarologia, 55, (1), 5–18.
Souza, I.V.de, Argolo, P.S, Gondim Jr, M.G.C, Moraes,G.J, Bittencourt, M. A. L, Oliveira, A.R. (2015) Phytoseiid mites from tropical fruit trees in Bahia State, Brazil (Acari, Phytoseiidae). ZooKeys, 1–34.
5 ÁCAROS FITOSEÍDEOS (ACARI: PHYTOSEIIDAE) EM PLANTAÇÕES DE CACAU COM PRESENÇA DE A. reyesi NO SUL DA BAHIA 5
RESUMO
O Brasil é o sexto maior produtor mundial de cacau e a Bahia é um dos maiores produtores nacionais, mas pragas emergentes como o ácaro-das-gemas-do-cacaueiro, Aceria
reyesi (Nuzacci) (Eriophyidae), podem gerar perdas econômicas, causando malformação e
atrofia de brotos, clorose, queda foliar, encurtamento de entrenós e morte de plantas. Embora existam trabalhos antigos sobre controle químico, o potencial de predadores Phytoseiidae no controle biológico de A. reyesi nunca foi estudado. Esse trabalho objetivou realizar um levantamento de ácaros fitoseiídeos em cacauais com A. reyesi na região sul da Bahia e determinar potenciais espécies que possam atuar como inimigos naturais da praga. As coletas foram realizadas em quatro localidades da região, em gemas e folhas de cacaueiros atacados por A. reyesi e na vegetação circundante. Seiscentos e oito fitoseiídeos, pertencentes a 27 espécies, foram identificados. Entre os 15 gêneros registrados, os mais diversos foram
Amblyseius, Proprioseiopsis e Iphiseiodes. As espécies mais abundantes foram A. operculatus
(23,4%), A. perditus (17,9%), I. metapodalis (13,0%) e Typhlodromalus aripo (11,3%), sendo todas, exceto I. metapodalis, coletadas tanto em folhas quanto em gemas. Dentre estas espécies, T. aripo talvez apresente potencial em futuros estudos visando o controle biológico de A. reyesi, por ser um predador generalista adaptado a ocupar gemas. Com os novos registros no estado de Iphiseiodes quadripilis (Banks), Amblydromalus arawak (De Leon) e
Phytoseiulus fragariae (Denmark & Schincha) e a descrição de uma nova espécie de Leonseius, o presente estudo contribuiu para o conhecimento dos fitoseiídeos na Bahia e
também na definição de T. aripo como uma das espécies com maior potencial para ser avaliada em futuros estudos visando o controle de A. reyesi.
Palavras-chave: Taxonomia. Ácaros predadores. Ácaro-das-gemas-do-cacaueiro. Theobroma
cacao.
5
