Universidade Federal do Amapá Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical Mestrado e Doutorado
UNIFAP / EMBRAPA-AP / IEPA / CI-Brasil
PARASITOS EM ASSEMBLEIA DE PEIXES DE DIFERENTES
NÍVEIS TRÓFICOS NA BACIA IGARAPÉ FORTALEZA, ESTADO
DO AMAPÁ, BRASIL
Macapá, AP 2018
RAIMUNDO ROSEMIRO DE JESUS BAIA
PARASITOS EM ASSEMBLEIA DE PEIXES DE DIFERENTES
NÍVEIS TRÓFICOS NA BACIA IGARAPÉ FORTALEZA, ESTADO
DO AMAPÁ, BRASIL
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical (PPGBIO) da Universidade Federal do Amapá, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Biodiversidade Tropical.
Orientador: Prof. Dr. Marcos Tavares Dias
Macapá, AP 2018
À minha família pelo apoio e amor incondicional. À Magaly Xavier, que me acolheu como filho, pelo carinho, apoio e motivação dados para trilhar esse sonho.
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente a Deus, por ser bondoso e ter concedido a oportunidade de trilhar mais esse objetivo em minha vida e por me fazer chegar até aqui.
Agradeço ao meu orientador Dr. Marcos Tavares Dias, pela paciência, dedicação e por todos os ensinamentos repassados durante o mestrado e pela amizade que hoje fica. Aos pesquisadores Dr. Luís Maurício Abdon Silva e Dr. Alexandro Cezar Florentino pela grande contribuição que deram nesse trabalho. Obrigado!
À minha família, que sempre apoiou e apoia as minhas escolhas e por todo carinho e amor dados durante essa jornada! Amo vocês!
À Magaly Xavier, Luccas Xavier e Victor D’Oliveira, por todo suporte, motivação, conselhos e carinho dados. O meu muito obrigado! Amo vocês!
À minha companheira de todas as horas Jessica Cruz, por ter me acompanhado nesse último ano, pelo apoio, motivação, paciência e muito amor dados! Obrigado amor! Aos amigos do Laboratório de Sanidade de Organismos Aquáticos – EMBRAPA - AP, pelas tardes de descontração, pelos conhecimentos compartilhados e por todo apoio. Aos amigos do Simbiose, Yuri Silva, Hélio Pamphilio, Daniel Valentim, Lígia Dias e Tiago Costa, que deram o primeiro passo e me motivaram a caminhar junto com vocês, Obrigado por tudo!
Ao Huann Vasconcelos pelo apoio na hora das dúvidas e pelos ensinamentos repassado. Obrigado!
Aos amigos da turma PPGBIO 2016, pelos dias compartilhados em sala de aula, pelas dificuldades superadas juntos e por todo aprendizado.
À Universidade Federal do Amapá e ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical pelo suporte dado no ensino e pesquisa, aos professores do PPGBIO por todo o conhecimento compartilhado.
Agradeço também aos membros da banca avaliadora, Dra. Marcela Videira e Dr. Lúcio Viana pelas críticas e contribuições ao trabalho.
À EMBRAPA-AP por todo o suporte dado, pelas atividades de pesquisa realizadas durante esses dois anos.
E a todos que, direta ou indiretamente, contribuíram com o desenvolvimento deste trabalho.
RESUMO
Baia, Raimundo Rosemiro Jesus. Parasitos em assembleia de peixes de diferentes níveis tróficos na bacia Igarapé Fortaleza, estado do Amapá, Brasil. Macapá, 2017.
Dissertação (Mestre em Biodiversidade Tropical). Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Tropical – Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação - Universidade Federal do Amapá.
As interações envolvendo parasito-hospedeiro representam uma das mais comuns entre os consumidores e os recursos nas redes alimentares. São, portanto, consideradas modelos interessantes para a compreensão de padrões e processos em ecologia de comunidade. O presente estudo caracterizou as comunidades de ectoparasitos e endoparasitos em uma assembleia de 35 espécies de peixes simpátricas da bacia Igarapé Fortaleza, Estado do Amapá (Brasil). A princípio os dados de abundância foram avaliados quanto aos pressupostos de normalidade e homocedasticidade, para análises da riqueza de parasitos e grupos taxonômicos, prevalência, intensidade média, abundância média, níveis de similaridade de acordo com os níveis tróficos dos hospedeiros e correlação do comprimento com a abundância de parasitos nos hospedeiros. A riqueza de parasitos foi constituída por 82 espécies distribuídas em 1.574 peixes hospedeiros e houve predominância de ectoparasitos, principalmente Protozoa que esteve presente em 80% dos peixes analisados. Ichthyophthirius multifiliis, Piscinoodinium pillulare e Tripartiella sp. foram as espécies que apresentaram as maiores associações com as espécies de hospedeiros. Entre os hospedeiros, o maior número de associações parasitárias ocorreu em Satanoperca jurupari, Aequidens tetramerus, Hoplerythrinus unitaeniatus, Hoplosternum litoralle, Cichlasoma amazonarum, Chaetobrachus flavences, Squaliforma emarginata, Chaetobranchopsis orbicularis e Hoplias malabaricus. A maior riqueza quanto aos grupos taxonômicos de parasitos foi de espécies de Monogenea, Nematoda e Digenea, em peixes piscívoros. Houve correlação significativa positiva fraca da abundância de ectoparasitos com comprimento dos hospedeiros. Hospedeiros detritívoros tiveram menor prevalência de ectoparasitos e endoparasitos, enquanto detritívoros e onívoros tiveram maior intensidade de ectoparasitos. Hospedeiros onívoros e carnívoros tiveram maior intensidade e abundância de endoparasitos. Houve similaridade de ectoparasitos para hospedeiros detritívoros, carnívoros e onívoros, mas não para piscívoros. Finalmente, na assembleia de peixes poucos helmintos endoparasitos
são especialistas, mas muitos são parasitos em estágio larval, infectando hospedeiros intermediários ou paratênicos.
ABSTRACT
Baia, Raimundo Rosemiro Jesus. Parasites in fish assemblage of different trophic levels in the Igarapé basin Fortaleza, Amapá State, Brazil. Macapá, 2018.
Dissertação (Mestre em Biodiversidade Tropical). Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Tropical – Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação - Universidade Federal do Amapá.
Interactions involving host-parasite represent one of the most common among consumers and the resources in food webs. Thus, interesting models for the understanding of patterns and processes in community ecology are considered. The present study aimed to characterize ecto and endoparasite communities in an assembly of 35 sympatric fish species from a Igarapé, Amapá State (Brazil). For this, the data were evaluated for the assumptions of normality and homoscedasticity, and richness of parasites and taxonomic groups, prevalence, mean intensity, mean abundance, similarity levels according to the trophic levels of the hosts and correlation of length with abundance of host fish parasites was determined. The parasite richness consisted of 82 species distributed in 1574 host fish, but there was a predominance of ectoparasites, mainly Protozoa that was present in 80% of the fish. Ichthyophthirius multifiliis, Piscinoodinium pillulare e Tripartiella sp. were the species that presented the greatest associations with the species of hosts. Among the hosts, the highest number of parasitic associations occurred in Satanoperca jurupari, Aequidens tetramerus, Hoplerythrinus unitaeniatus, Hoplosternum litoralle, Cichlasoma amazonarum, Chaetobrachus flavences, Squaliforma emarginata, Chaetobranchopsis orbicularis e Hoplias malabaricus. The greatest parasite richness was of Monogenea, Nematoda and Digenea species, and in piscivorous fish. There was a positive significant and weak correlation of the abundance of ectoparasites with host length. Detritivorous hosts had a lower prevalence of ectoparasites and endoparasites, while detritivores and omnivores had greater ectoparasite intensity. Omnivorous and carnivorous hosts had greater intensity and abundance of endoparasites. There was similarity of ectoparasites to detritivorous, carnivorous and omnivorous hosts, but not to piscivorous. Finally, in the fish assemblage few helminth endoparasites are specialists, but many are parasites at the larval stage, infecting intermediate or paratenic hosts
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO GERAL ... 11
1.1. A bacia Igarapé Fortaleza ... 12
1.2. Ictiofauna da bacia Igarapé Fortaleza... 15
1.3. Parasitos de peixes da bacia Igarapé Fortaleza ... 16
1.4. Fatores que influenciam a diversidade de parasitos em peixes hospedeiros ... 18
2. PROBLEMAS ... 21 3. HIPÓTESES ... 21 4. OBJETIVOS ... 22 4.1. GERAL ... 22 4.2. ESPECÍFICOS ... 22 5. REFERÊNCIAS ... 23 6. ARTIGO CIENTÍFICO ... 30
Patterns of the parasite communities in a fish assemblage of a river in the Brazilian Amazon region ... 30
Abstract ... 32
Materials and methods... 34
Fish and study area ... 34
Results ... 37 Discussion ... 49 Acknowledgements ... 54 References ... 54 7. CONCLUSÕES FINAIS ... 59 ANEXO I ... 60
1. INTRODUÇÃO GERAL
Globalmente, são estimados cerca de 32.500 espécies de peixes de água doce e marinha (Kumar 2017). Para a região neotropical, a fauna de peixes de água doce apresenta a maior diversidade e riqueza de espécies do mundo com aproximadamente 4.475 de espécies descritas, constituindo aproximadamente 24% de todos os peixes do planeta (Lowe-Mcconnell 1999, Reis et al. 2003). No entanto, as estimativas mais razoáveis para o número total de peixes de água doce para a América do Sul excedem 8.000-9.000 espécies (Reis et al. 2016). O Brasil, por apresentar grandes cursos de agua, sendo assim o detentor das maiores redes hidrograficas da região neotropical (Graça e Pavanelli 2007), apresenta grande percentual dessa riqueza de espécies de peixes.
Para a bacia amazônica, considerada a maior do mundo em termos de drenagem, são apontadas estimativas da existência mais de 3.000 espécies de peixes de água doce (Braga et al. 2011, Junk 2013). A maior parte dessa riqueza de espécies é constituída pelas ordens Characiformes, Cichliformes, Siluriformes, e Gymnotiformes. A ordem Characiformes é considerada uma das mais representativas em ambientes de água doce no Brasil, e a família Characidae a maior dentro dessa ordem de peixes neotropicais, com grande variedade de espécies de pequeno, médio e grande porte (Helfman et al. 1997, Reis et al. 2003). Cichliformes também apresentam grande diversidade de espécies e com representatividade na família Cichlidae, que na região neotropical estão entre os táxons de peixes mais variados (Loureiro et al. 2016). Siluriformes e Gymnotiformes que são considerados grupos irmãos, estão distribuídos principalmente na região neotropical, com o endemismo dos Gymnotiformes para essa região, e os peixes dessas duas ordens compreendem grande parte da riqueza de espécies na bacia amazônica (Reis et al. 2003, Nelson et al. 2016).
Na região da Amazônia oriental, a bacia Igarapé Fortaleza (Figura 1) apresenta diversidade de espécies de peixes constituída pelas diferentes ordens (Gama e Halboth 2004). Assim, em espécies de peixes dessa bacia, diversos estudos foram conduzidos sobre os aspectos ecológicos de parasitos (Pinheiro et al. 2013, Tavares-Dias et al. 2013, Hoshino e Tavares-Dias 2014, Bittencourt et al. 2014, Tavares-Dias et al. 2014, Alcântara e Tavares-Dias 2015, Pantoja et al. 2015, Gonçalves et al. 2016, Oliveira et al. 2016, Pantoja et al. 2016, Cardoso et al. 2017, Tavares-Dias et al. 2017a, Tavares-Dias et al. 2017b, Santos e Tavares-Dias 2017, Tavares-Dias 2017; Carvalho e Tavares-Dias 2017). Tais estudos tem objetivado o conhecimento da fauna e a relação parasito-hospedeiro.
Esses estudos apresentam grande importância, para o conhecimento da biodiversidade local, pois os parasitos representam uma grande fração da biodiversidade do planeta (Palm 2011, Azevedo et al. 2011, Lagrue et al. 2011, Luque et al. 2017). Além disso, os parasitos desempenham papel chave nos ecossistemas, regulando a abundância ou densidade de populações naturais de peixes, pois estabilizam as cadeias alimentares e as estruturas das comunidades hospedeiras, além de influênciar na sobrevivência e reprodução dos hospedeiros, podendo alterar o comportamento e padrões de migração, afetando portanto a estrutura da comunidade de peixes (Barber et al. 2000, Luque e Poulin 2008, Dobson et al. 2008, Takemoto et al. 2009, Azevedo et al. 2011,Lagrue et al. 2011, Hoshino et al. 2014, Cardoso et al. 2017, Ruehle et al. 2017).
Nos peixes hospedeiros pode haver uma variação quanto a riqueza e diversidade parasitos, as quais são dependentes de fatores ecológicos como nivel trófico, seletividade de presas, habitat, presença de formas infecciosas no ambiente, tamanho e idade dos hospedeiros (Hoshino e Tavares-Dias 2014, Tavares-Dias et al. 2014, Cardoso et al. 2017). Após os vários estudos sobre características ecológicas da diversidade de parasitos em nível populacional em peixes da bacia Igarapé Fortaleza, faz se necessário descrever e explicar padrões na estrutura das redes de interação parasito-hospedeiro em relação a assembleia de peixes, pois é de suma importância para a ecologia de comunidade. Além disso, é necessário investigar os mecanismos responsáveis por padrões importantes, como os fatores que ocasionam o albergamento de parasitos na assembleia de peixes hospedeiros, na qual grande e diversas redes são uma fração ainda insuficientemente representada e pouco estudada (Lima et al. 2012), principalmente na Amazônia, onde existe uma grande diversidade de parasitos em diversas espécies de peixes.
1.1. A bacia Igarapé Fortaleza
A bacia hidrográfica Igarapé Fortaleza (51º02’14”W, 51º09’56”O) está localizada no estado do Amapá, região da Amazônia oriental (Brasil). Possui uma área de 195 km², com extensão de 27,3 km, nascendo do norte da cidade de Macapá, seus limites são ao sul e leste o Rio Amazonas; ao oeste está cidade de Santana e ao norte a bacia do Rio Curiaú (Figura 1). Esta é considerada uma das menores bacias entre as 39 presentes no estado do Amapá (Takiyama et al. 2004, Silva et al. 2009).
A área de abrangência dessa bacia é caracterizada por apresentar extensos sistemas rio-planície de inundação, os quais constituem sistemas físicos fluviais colmatados, drenados e ligados a um curso principal de água doce, sofrendo influência da
pluviosidade da região amazônica e também das marés diárias do Rio Amazonas (Takiyama et al. 2004, Takiyama et al. 2012). Ao longo de sua extensão, atravessa esses ambientes até desembocar no Rio Amazonas, sendo constituída principalmente de áreas de planícies denominadas localmente de “ressacas” (Souza 2003, Takiyama et al. 2004, Silva et al. 2009, Takiyama et al. 2012). Suas principais unidades fitoecológicas são o cerrado, o qual sofre com a forte pressão antrópica, e floresta de várzea e floresta de terra firme (Silva et al. 2009, Takiyama et al. 2012). Esse ecossistema é rico em vegetações de espécies arbóreas de médio a grande porte (Poaceae, Cyperaceae e Aracaceae), além de grande diversidade de espécies aquáticas, especialmente macrófitas como Cabombaceae, Lentibulariaceae, Salviniaceae e Cyperaceae (Thomaz et al. 2004, Costa-Neto et al. 2004, Silva et al. 2009). Porém, apresenta baixa diversidade de macrocrustáceos, principalmente em áreas impactadas (Takiyama et al. 2012). Suas áreas de planícies são amplamente usadas para abrigo e alimentação de diversas espécies d e peixes nas fases iniciais de seu desenvolvimento (Gama e Halboth 2004).
Estudos sobre a qualidade da água das principais áreas de planícies de inundação da bacia Igarapé Fortaleza, indicam significativo grau de comprometimento e degradação ambiental, onde a retirada das matas ciliares, erosão das margens, assoreamento intensivo e urbanização desordenada, causam reflexos negativos (Cunha et al. 2004, Takiyama et al. 2012). Essa bacia hidrográfica apresenta baixos níveis de oxigênio dissolvido e pH, com altas concentrações de nutrientes (fósforo e nitrogênio), condutividade elétrica e coliformes fecais, indicando altos níveis de degradação (Takiyama et al. 2004). Levando em consideração a sazonalidade na região, no período de estiagem ocorre os melhores resultados, mas todos os valores estão na faixa classificada como médio ou ruim. No período chuvoso ocorre maior degradação da qualidade da água causada pelo escoamento superficial em decorrência das águas das chuvas serem mais intensas, o qual traz todo o tipo de matéria orgânica e inorgânica, incluindo nutrientes, metais pesados, microrganismos, dejetos humanos dentre outros, refletindo diretamente na baixa qualidade dos principais parâmetros de qualidade da água (Takiyama et al. 2004).
Figura 1 - Localização da bacia hidrográfica Igarapé Fortaleza, afluente do Rio
1.2. Ictiofauna da bacia Igarapé Fortaleza
Os peixes são considerados a forma de vida de maior dominância, apresentando a maior riqueza e diversidade de espécies nos ambientes aquáticos dentre os vertebrados, colonizando diversos tipos de habitats, assim vivem em locais com variadas condições ambientais. Tais fatores fazem com que os peixes apresentem formas e padrões de vida variados, desenvolvendo estratégias distintas para a sobrevivência em determinado habitat (Wootton 1990).
Na bacia Igarapé Fortaleza, estudos sobre a riqueza e diversidade da ictiofauna registraram aproximadamente 80 espécies de 42 gêneros e 17 famílias, dos quais as famílias predominantes foram: Characidae, Curimatidae, Loricariidae, Acestrorhynchidae, Erythrinidae, Serrasalmidae e Anostomidae (Gama e Halboth 2004, Takiyama et al. 2012). Porém, a família que apresentou maior representatividade foi a Characidae, uma vez que é considerada uma das mais representativas na região Neotropical (Reis et al. 2003, Gama e Halboth 2004, Takiyama et al. 2012), incluindo o Brasil.
Outro estudo realizado na bacia Igarapé Fortaleza, sobre ovos e larvas de peixes, analisou 38 amostras e encontrou um total de 593 larvas, pertencentes a 8 ordens e 15 famílias. A família Engraulidae apresentou maior abundância com 40,3%, seguido de Pristigasteridae, Clupeidae, Eleotridae, Syngnathidae, Characidae, as famílias menos abundantes foram Auchenipteridae, Pimelodidae, Sciaenidae, Curimatidae, Tetraodontidae, Gobiidae, Achiridae, Prochilodontidae e Rivulidae (Takiyama et al. 2012).
A bacia Igarapé Fortaleza abriga expressiva quantidade de estágios iniciais de peixes, o que é favorecido pelas características ambientais da área, havendo alta produtividade primária e secundária, servindo de refúgio para a reprodução, oferecendo às larvas proteção contra predadores e uma rica fonte de alimentos, maximizando dessa forma a sobrevivência dos peixes em diferentes estágios de vida (Takiyama et al. 2012, Hoshino 2013). No entanto, as áreas de planícies dessa bacia hidrográfica têm se tornado cada vez mais antropizada e sofrendo com o uso indiscriminado de construção de moradias, aterramento, queimadas, despejo de resíduos sólidos, dejetos e implantação de atividades econômicas. Essas atividades vêm causando diversos impactos negativos na qualidade da água, principalmente nas áreas de várzeas (Takiyama et al. 2004, Takiyama et al., 2012). Portanto, os peixes que procuram nesse tipo de ecossistema (várzeas) para
reprodução, alimentação e abrigo podem ser ameaçados por esses impactos antropogênicos (Hoshino 2013).
1.3. Parasitos de peixes da bacia Igarapé Fortaleza
Os parasitos de peixes representam grande parte da biodiversidade aquática. Na bacia Igarapé Fortaleza, diversos estudos avaliaram essa riqueza de espécies de ectoparasitos e endoparasitos nos peixes nativos, onde relataram grande diversidade de protozoa, monogenea, nematoda, digenea, acanthocephala e cestoda (Tabela 1). Nesses estudos, alguns padrões de composição e estrutura na comunidade de parasitos de peixes da bacia Igarapé Fortaleza foram também detectados como a: (a) presença de infracomunidades de ectoparasitos e endoparasitos; (b) presença de endoparasitos na forma larval, com elevada prevalência e baixa abundância; (c) dispersão agregada de parasitos e (d) associações interespecíficas de infracomunidades de parasitos (Pinheiro et al. 2013, Neves et al. 2013, Tavares-Dias et al. 2013, Hoshino e Tavares-Dias 2014, Bittencourt et al. 2014, Tavares-Dias et al. 2014, Alcântara e Tavares-Dias 2015, Pantoja et al. 2015, Gonçalves et al. 2016, Oliveira et al. 2016, Pantoja et al. 2016, Cardoso et al. 2017, Tavares-Dias et al. 2017a, Tavares-Dias et al. 2017b, Santos e Tavares-Dias et al. 2017, Tavares-Dias 2017).. Todavia, nenhum estudo foi realizado para verificar outros padrões de parasitos na assembleia de peixes da bacia Igarapé fortaleza e principalmente na Amazônia
Tabela 1 - Táxons e espécies de parasitos registrados para peixes da bacia hidrográfica Igarapé Fortaleza.
Protozoa Monogenea Crustacea Nematoda Acanthocephala Digenea Cestoda
Ichthyophthirius multifiliis Whittingtonocotyle caetei Dolops longicauda, Procamallanus (S.) Inopinatus Echinorhynchus paranensis Postodiplotomum sp. Nomimoscolex matogrossensis Piscinoodinium pillulare Whittingtonocotyle jeju Argulus multicolor Contracaecum sp. Gorytocephalus elongorchis Gernachella gernachella Proteocephalus gibsoni
Trichodina spp. Gussevia alioides Braga patagonica Cucullanus ageneiosus Gorytocephalus spectabilis Acanthostomum gnerii Tripartiella tetrameri Gussevia asota Dolops geayi Cucullanus cucullanus Neoechinorhynchus pterodoridis Clinostomum marginatum
Gussevia disparoides Ergasilus coatiarus Cystidicoloides sp. Dadayus pacupeva
Gussevia elephus Ergasilus turucuyus Eustrogylides sp. Dendrorchis neivai
Anacanthorum jegui Procamallanus pimelodus
Anacanthorus furculus Procamallanus S. belenensis
1.4. Fatores que influenciam a diversidade de parasitos em peixes hospedeiros
Em ambiente natural, diversos fatores podem influenciar a riqueza e diversidade de parasitos em populações de peixes. Esses fatores são dependentes diretamente da dinâmica populacional do nascimento, morte, migração dos hospedeiros, qualidade do meio ambiente, fatores sazonais e geográficos, entre outros fatores bióticos e abióticos (Luque e Poulin 2008, Takemoto et al. 2009, Azevedo et al. 2011, Hoshino e Tavares-Dias 2014, Tavares-Tavares-Dias et al. 2014, Hoshino et al. 2014, Cardoso et al. 2017, Ruehle et al., 2017). Existem também importantes fatores ecológicos e atributos dos hospedeiros que podem influenciar em nível individual a diversidade de paarsitos, entre esses a idade, dieta, quantidade de presas consumidas, bem como a seletividade das presas, habitat, presença de formas infecciosas no ambiente (Cirtwill et al. 2016, Iyaji et al. 2009, Hoshino e Tavares-Dias 2014, Tavares-Dias et al. 2014, Cardoso et al. 2017), entre outros fatores.
As interações envolvendo parasito-hospedeiro representam uma das mais comuns entre os consumidores e recursos nas redes alimentares (Bellay et al. 2015). Assim, são modelos interessantes para a compreensão de padrões e processos em ecologia de comunidade de parasitos (Guégan e Hugueny 1994). Os peixes apresentam um amplo espectro alimentar e uma significativa flexibilidade na dieta em ambiente natural (Wootton 1999). Essa variação no nicho trófico pode ser também um fator determinante na abundância e riqueza de espécies de parasitos, principalmente por haver muitas espécies que apresentam ciclos de vida que envolvem transmissão via cadeia trófica de hospedeiros intermediários, paratênicos e definitivos.
O nível trófico pode ser um índice preciso da localização de um peixe hospedeiro na rede trófica e um bom indicador de que os peixes de níveis tróficos mais elevados são expostos a larvas de helmintos e uma ampla gama de táxons parasitários por meio de sua dieta do que aqueles de níveis tróficos mais baixos ao longo do tempo evolutivo (Luque e Poulin, 2008). O nível trófico pode ainda determinar o alcance da presa que um predador pode consumir. Assim, para os endoparasitos pode haver influência direta do nível trófico do hospedeiro na sua composição e abundância, no qual rastreiam as interações da rede alimentar para propagar-se e manter-se no domínio do ambiente (Luque e Poulin 2008, Valtonen et al. 2010, Salgado-Maldonado et al. 2016).
Estudos de Beevi e Radhakrishnan (2012) sugerem que as espécies de hospedeiros carnívoros e onívoros possuem comunidades componentes de parasitos mais ricas e
heterogêneas que espécies herbívoras, o que implica que o hábito alimentar dos hospedeiros é um fator importante na diversidade e comunidade de parasitos em populações de peixes. Valtonen et al. (2010) relataram que peixes onívoros tiveram uma maior diversidade de parasitos e itens de presas ingeridos, enquanto peixes bentófagos tiveram a mais baixa diversidade de espécies. A abundância e prevalência de parasitos apresentaram correlação positiva com o tamanho dos peixes, sendo os peixes piscívoros maiores e com maior abundância e prevalência de parasitos, enquanto peixes planctívoros e bentônicos apresentaram menores valores desses parâmetros.
A estrutura e dinâmica das redes alimentares permitem previsões sobre a distribuição e abundância dos parasitos e regulação das espécies hospedeiras dominantes (Luque e Poulin 2008). Portanto, avaliar padrões levando em consideração o nível o trófico é de extrema importância; assim estudos têm sido conduzidos em comunidade de peixes de água doce e marinho (Valtonen et al. 2010, Timi et al. 2011, Poulin e Leung 2011, Beevi e Radhakrishnan 2012). No entanto para as comunidades de peixes da Amazônia não há estudos que levem em consideração o nível trófico, para avaliar padrões nas comunidades de ectoparasitos e endoparasitos.
Um outro fator importante estruturando as comunidades de parasitos é o comprimento dos peixes, uma vez que esse pode ser um bom preditor de riqueza de espécies de parasitos, podendo variar com o tamanho dos hospedeiros. O tamanho do hospedeiro, um reflexo de sua idade, pode ser um importante fator na variação da intensidade e abundância das infracomunidades parasitárias (Santos et al. 2013, Poulin 2004, Valtonen et al. 2010, Poulin e Leung 2011). Portanto, em hospedeiros maiores, existe a possibilidade de mais espaços disponíveis para a colonização de parasitos, permitindo que os hospedeiros abriguem uma maior riqueza e abundância de parasitos (Grutter 1994, Poulin 2004, Luque e Poulin 2008, Valtonen et al. 2010).
Alguns estudos avaliaram a correlação do comprimento dos peixes hospedeiros com a abundância de parasitos, verificando correlação positiva (Grutter 1994, Timi e Lanfranchi 2006, Alcântara e Tavares-Dias 2015). No entanto, em outros estudos essa correlação não foi observada (Poulin e Leung 2011, Grutter 1994), pois essa tendência não é universal (Poulin 2004).
A diversidade de parasitos em um peixe hospedeiro pode ser influenciada também pela sazonalidade. Na bacia amazônica, ocorre essa variação devido a influência das estações chuvosa e estiagem (Neves et al. 2013; Carvalho e Tavares-Dias 2017). Estudos avaliando a sazonalidade na diversidade de parasitos em peixes da bacia Igarapé Fortaleza
relataram efeito sobre algumas infracomunidades parasitárias (Tavares-Dias et al. 2014, Gonçalves et al. 2016, Carvalho e Tavares-Dias 2017), no período de estiagem ou chuvoso.
De acordo com Salgado-Maldonado et al. (2016), a composição de parasitos nos hospedeiros pode estar relacionada com a especificidade do parasito, onde cada família de peixe pode apresentar geralmente um conjunto de parasitos que são exclusivos e amplamente distribuídos, com compartilhamento limitado de hospedeiros entre eles. Além disso, diferirem de acordo com a especificidade do hospedeiro e ao tipo de dispersão dos parasitos. Os endoparasitos, em geral, são ingeridos por seu hospedeiro de forma passiva, o que pode levar à baixa especificidade. Em contraste, os ectoparasitos geralmente infectam seu hospedeiro através de dispersão ativa, permitindo que eles sejam mais específicos em suas escolhas de hospedeiros (Pariselle et al. 2011; Lima et al. 2012, Salgado-Maldonado et al. 2016).
Entre os parasitos helmintos, alguns são bastante específicos quanto aos hospedeiros, enquanto outros exploram mais de uma espécie hospedeira em qualquer estágio do ciclo de vida (Poulin 2005). Assim, a especificidade de hospedeiro influencia fortemente a biogeografia dos parasitos, sendo um fator determinante na probabilidade de um parasito invadir com sucesso um novo habitat ou se alojar em novos hospedeiros após sua chegada em novas áreas geográficas (Salgado-Maldonado et al. 2016). Portanto, é difícil avaliar a importância relativa dessas diferentes características dos hospedeiros e do ambiente para a evolução da diversidade dos parasitos em geral (Azevedo et al. 2011, Luque et al. 2004, Luque e Poulin 2008).
Explorar as redes e a complexidade das interações parasito-hospedeiro-ambiente em ecossistemas naturais, onde as interações bióticas não ocorrem isoladamente, devido a existência de um o fluxo de energia entre os vários níveis tróficos como nas interações predador-presa e hospedeiro-parasito é, portanto, relativamente complexo; principalmente devido a diversas estratégias de vida distintas dos parasitos (Bellay et al. 2013, Poulin 2010, Braga et al. 2014). Porém, tais abordagens são importantes para a compreensão desse sistema, além de fornecer uma representação visual, afim de se definir possíveis padrões das comunidades parasitárias.
2. PROBLEMAS
Na assembleia de peixes da bacia Igarapé Fortaleza, os hospedeiros de nível trófico superior apresentam maior diversidade de parasitos? Os peixes maiores albergam uma maior abundância de ectoparasitos e endoparasitos?
3. HIPÓTESES
Os hospedeiros de níveis tróficos mais elevados apresentam maior diversidade, prevalência, intensidade e abundância de endoparasitos que aqueles de níveis tróficos inferiores, uma vez que alimentam-se de hospedeiros intermediários e paratênicos.
As espécies de hospedeiros de maior comprimento corporal apresentam maior abundância de parasitos que hospedeiros menores, pois esses apresentam uma maior área corporal para abrigar uma maior abundância de parasitos.
4. OBJETIVOS 4.1. GERAL
Investigar padrões de ectoparasitos e endoparasitos em uma assembleia de peixes bacia Igarapé Fortaleza, Estado do Amapá, Brasil.
4.2. ESPECÍFICOS
Descrever as comunidades de ectoparasitos e endoparasitos em 35 espécies de peixes da bacia Igarapé Fortaleza;
Estudar a prevalência, intensidade e abundância de ectoparasitos e endoparasitos na assembleia de peixes de acordo com o nível trófico dos hospedeiros;
Avaliar a estrutura da comunidade de parasitos em relação ao nível trófico dos peixes hospedeiros;
5. REFERÊNCIAS
Alcântara, N. M., M. Tavares-Dias, 2015. Structure of the parasites communities in two Erythrinidae fish from Amazon river system (Brazil). Brazilian Journal of Veterinary Parasitology 24(2):183–190.
Azevedo, R. K., V. D. Abdallah, and J. L. Luque. 2011. Biodiversity of fish parasites from Guandu River, Southeastern Brazil: an ecological approach. Neotropical Helminthology 5:185–199.
Barber, I., D. Hoare, and J. Krause. 2000. Effects of parasites on fish behaviour: a review and evolutionary perspective. Reviews in Fish Biology and Fisheries 10:131–165. Bellay S., E. F. De Oliveira, M. Almeida-Neto, D.P. Lima Junior, R.M. Takemoto et al.,
2013. Developmental Stage of Parasites Influences the Structure of Fish- Parasite Networks. Plos One 8(10): 75710.
Bellay, S., E. F. De Oliveira, M. Almeida-Neto, V. D. Abdallah, R. K. de Azevedo, R. M. Takemoto, and J. L. Luque. 2015. The patterns of organization and structure of interactions in a fish-parasite network of a Neotropical river. International Journal for Parasitology 45:549–557.
Beevi, M.R., S. Radhakrishnan. 2012. Community ecology of the metazoan parasites of freshwater fishes of Kerala. Journal of Parasitic Diseases 36(2): 184–196.
Bittencourt, L. S., D. A. Pinheiro, M. Q. Cárdenas, B. M. Fernandes, and M. Tavares-Dias. 2014. Parasites of native Cichlidae populations and invasive Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758) in tributary of Amazonas River (Brazil). Brazilian Journal of Veterinary Parasitology 23(1):44–54.
Braga, B., P. Varella, and H. Gonçalves. 2011. Transboundary water management of the Amazon basin transboundary water management of the Amazon basin. International Journal of Water Resources Development 27(3):477-496.
Braga M. P., Araújo S. B. L., Boeger W. A. 2014. Patterns of interaction between Neotropical freshwater fishes and their gill Monogenoidea (Platyhelminthes).
Parasitology Research 113:481–490.
Cardoso, A. C. F., M. S. B. Oliveira, L. R. Neves, and M. Tavares-Dias. 2017. Metazoan fauna parasitizing Peckoltia braueri and Pterygoplichthys pardalis (Loricariidae) catfishes from the northeastern Brazilian Amazon. Acta Amazonica 47:147–154.
Carvalho, A. A., M. Tavares-Dias. 2017. Diversity of parasites in Cichlasoma amazonarum Kullander, 1983 during rainy and dry seasons in eastern Amazon (Brazil). Journal Applied Ichthyology 33:1178-1183.
Cirtwill, A. R., D. B. Stouffer, R. Poulin, and C. Lagrue. 2016. Are parasite richness and abundance linked to prey species richness and individual feeding preferences in fish hosts? Parasitology 143:75–86.
Costa-Neto, S. V., Tostes, L. C. L.; Thomaz, D.O. Inventário Florístico das Ressacas das Bacias do Igarapé da Fortaleza e do Rio Curiaú. 2004. Pages 1-22. In: Takiyama, L.R.; Silva, A.Q. Diagnóstico das Ressacas do Estado do Amapá: Bacias do Igarapé da Fortaleza e Rio Curiaú, Macapá-AP, CPAQ/IEPA e DGEO/SEMA. Macapá, Amapá, Brasil.
Cunha, A.C., Sousa, J.A.; Gomes, W. L.; Baía, J.S.F., Cunha, H.F.A. 2004. Estudo preliminar sobre a variação espaço-temporal de parâmetros de qualidade de água no Igarapé Fortaleza. Pages 105-136. In Takiyama, L.R.; Silva, A.Q. Diagnóstico das Ressacas do Estado do Amapá: Bacias do Igarapé da Fortaleza e Rio Curiaú, Macapá-AP, CPAq/IEPA e DGEO/SEMA. Macapá, Amapá, Brasil.
Dobson, A. P., K. D. Lafferty, A. M. Kuris, R. F. Hetchinger, and W. Jetz, (2008). Homage to Linnaeus: how many parasites? How many hosts? Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 105:11482–11489. Gama, C. S., and D. A Halboth. 2004. Ictiofauna das ressacas das bacias do Igarapé da Fortaleza e do rio Curiaú. Page 23-52. In: Diagnóstico de Ressacas do Estado do Amapá: Bacias do Igarapé da Fortaleza e do Rio Curiaú. Macapá/AP: GEA/SETEC/IEPA. Macapá, Amapá, Brasil.
Gonçalves, R. A., M. S. B. Oliveira, L. R. Neves, and M. Tavares-Dias. 2016. Seasonal pattern in parasite infracommunities of Hoplerythrinus unitaeniatus and Hoplias malabaricus (Actinopterygii: Erythrinidae) from the Brazilian Amazon. Acta Parasitologica 61:119–129.
Graça, W.J., and C.S. Pavanelli. 2007. Peixes da planície de inundação do alto rio Paraná e áreas adjacentes. Eduem, Maringá, São Paulo, Brasil.
Grutter, A.S. 1994. Spatial and temporal variations of the ectoparasites of seven reef fish species from Lizard Island and Heron Island, Australia. Marine Ecology Progress Series, 115:21-30.
Guégan, J. F., and B. Hugueny. 1994. A nested parasite species subset pattern in tropical fish: host as major determinant of parasite infracommunity structure. Oecologia.
100:184–189.
Helfman, G. S., B. B. Collette, D. E. Facey. 1997. Diversity of Fishes. Biology of Fishes. Hong Kong Printed, Printed in Malaysia.
Hoshino, M. D. F. G., E. M. Hoshino, and M. Tavares-Dias. 2014. First study on parasites of Hemibrycon surinamensis (Characidae), a host from the eastern Amazon region. Brazilian Journal of Veterinary Parasitology 23:343–347.
Hoshino, M. D. F. G., and M. Tavares-Dias. 2014. Ecology of parasites of Metynnis lippincottianus (Characiformes: Serrasalmidae) from the eastern Amazon region, Macapá, State of Amapa, Brazil. Acta Scientiarum Biological Sciences 36:249– 255.
Hoshino, M. D. F. G. 2013. Parasitofauna em peixes Characidae e Acestrorhynchidae da Bacia do Igarapé Fortaleza, Estado do Amapá. Amazônia Oriental. Dissertação de mestrado. Universidade Federal do Amapá. Macapá, Amapá, Brasil.
Iyaji, F. O., Etim L., and Eyo, J. 2009. Parasite Assemblages in Fish Hosts. BioResearch
7:561–570.
Junk, W. J. 2013. Current state of knowledge regarding South America wetlands and their future under global climate change. Aquatic Sciences 75:113–131.
Kumar, S. 2017. A Review on Freshwater fish diversity. Journal of Food Science Research 2:1–14.
Lagrue, C., Kelly DW, Hicks A, Poulin R. 2011. Factors influencing infection patterns of trophically transmitted parasites among a fish community: host diet, host–parasite compatibility or both? Journal of Fish Biology 79(2): 466-485.
Lima, D. P., H. C. Giacomini, R. M. Takemoto, A. A. Agostinho, and L. M. Bini. 2012. Patterns of interactions of a large fish-parasite network in a tropical floodplain. Journal of Animal Ecology 81:905–913.
Loureiro, M., M. Zarucki1, L. R. Malabarba and I. González-Bergonzoni1. 2016. A new species of Gymnogeophagus Miranda Ribeiro from Uruguay (Teleostei: Cichliformes). Neotropical Ichthyology, 14(1):150082.
Lowe-Mcconnell, R. H. 1999. Estudos ecológicos de comunidades de peixes tropicais. EDUSP, São Paulo, Brasil.
Luque, J. L., D. Mouillot, and R. Poulin, 2004. Parasite biodiversity and its determinants in coastal marine teleost fishes of Brazil. Parasitology 128:671–682.
Luque, J. L., and R. Poulin. 2008. Linking ecology with parasite diversity in Neotropical fishes. Journal of Fish Biology 72:189–204.
Luque, J. L., Pereira F. B., Alves P. V, Oliva M.E., Timi J.T. 2017. Helminth parasites of South American fishes: current status and characterization as a model for studies of biodiversity. Journal of Helminthology 91:150–164.
Neves, L. R.; F. B. Pereira, M. Tavares-Dias, and J. L. Luque. 2013. Seasonal influence on the parasite fauna of a wild population of Astronotus ocellatus (Perciformes: Cichlidae) from the Brazilian Amazon. The Journal of Parasitology 99: 718-721. Nelson, J.S., 2006. Fishes of the world. 4th ed. Hoboken (New Jersey, USA): John Wiley
and Sons.
Oliveira, M. S. B., R. A. Gonçalves, and M. Tavares-Dias. 2016. Community of parasites. In Triportheus curtus and Triportheus angulatus (Characidae) from a tributary of the Amazon river system (Brazil). Studies on Neotropical Fauna and Environment
51(1):29–36.
Palm, H. W. 2011. Fish parasites as biological indicators in a changing world: can we monitor environmental impact and climate change? Page 223-250. In: Mehlhorn H. (ed.). Progress in Parasitology, Parasitology Research Monographs. Springer-Verlag Berlin Heidelberg.
Pantoja, W. M. F., L. V. Flores, and M. Tavares-Dias. 2015. Parasites component community in wild population of Pterophyllum scalare Schultze, 1823 and Mesonauta acora Castelnau, 1855, cichlids from the Brazilian Amazon. Journal of Applied Ichthyology 31:1043–1048.
Pantoja, W. M. F., L. V. F. Silva., M. Tavares-Dias. 2016. Are similar the parasite communities structure of Trachelyopterus coriaceus and Trachelyopterus galeatus (Siluriformes : Auchenipteridae) in the Amazon basin ? Brazilian Journal of Veterinary Parasitology 25:46–53.
Pariselle, A., Boeger, W. A.; Snoeks, J., Billon Bilong, C. F.; Mo- rand, S.; Vanhove, M. P. M., 2011. The monogenean parasite fauna of cichlids: a potential tool for host biogeography. International Journal of Evolutionary Biology 2011:15
Pinheiro, D. A., M. Tavares-Dias, M. K. R. Dias, E. F. Santos, and R. G. B. Marinho. 2013. Primeiro registro da ocorrência de protozoários em tamoatá Hoplosternum littorale no Brasil. Boletim do Instituto de Pesca 39:169–177.
Poulin, R. 2004. Macroecological patterns of species richness in parasite assemblages. Basic Applied Ecology 5:423–434.
Poulin, R. 2005. Relative infection levels and taxonomic distances among the host species used by a parasite: insights into parasite specialization. Parasitology 130:109–115. Poulin, R. 2010. Latitudinal Gradients in parasite diversity: bridging the gap between
temperate and tropical areas. Neotrophical Helmintholology 4(2):169-177.
Poulin, R., T. L. F. Leung. 2011. Body size, trophic level, and the use of fish as transmission routes by parasites. Oecologia 166:731–738.
Reis, R. E., J. S. Albert, F. Di Dario, M. M. Mincarone, P. Petry, and L. A. Rocha. 2016. Fish biodiversity and conservation in South America. Journal of Fish Biology
89:12–47.
Reis, R. E., S. O. Kullander, and C. J. Ferraris. 2003. Check List of the Freshwater Fishes of South and Central America Organized by Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul. Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil.
Ruehle, B.P., Herrmann, K. K., and C. L. Higgins. 2017. Helminth parasite assemblages in two cyprinids with different life history strategies. Aquatic Ecology 51:247–256. Salgado-Maldonado, G., M. T. Novelo-Turcotte, J. M. Caspeta-Mandujano, G.
Vazquez-Hurtado, B. Quiroz-Martínez, N. Mercado-Silva, and M. Favila. 2016. Host specificity and the structure of helminth parasite communities of fishes in a Neotropical river in Mexico. Parasite 23:61
Santos, P. H. N., M. Tavares-Dias. 2017. First study on communities of parasites in Triportheus rotundatus, a Characidae fish from the Amazon River system (Brazil). Brazilian Journal of Veterinary Parasitology 26:28–33.
Santos, E. F., M. Tavares-Dias, D. A. Pinheiro, L. R. Neves, G. Barbosa, M. Kelly, and R. Dias. 2013. Fauna parasitária de tambaqui Colossoma macropomum (Characidae) cultivado em tanque-rede no estado do Amapá, Amazônia oriental. Acta Amazonica 43:107–114.
Silva, A. Q., L. R. Takiyama, S. V. Costa-Neto, and O. F. M. Silveira. 2009. Valoração ambiental das unidades fitoecológicas remanescentes da bacia hidrográfica do Igarapé Fortaleza. OLAM – Ciência & Tecnologia 9(2), 354–384.
Souza, J. S. A. 2003. Qualidade de vida urbana em áreas úmidas: Ressacas de Macapá e Santana-AP. Dissertação de Mestrado. Universidade de Brasília, Brasília-DF. Takemoto, R. M., G. C. Pavanelli, M. P. Lizama, C. F. Lacerda, F. H. Yamada, L. H. a
Moreira, T. L. Ceschini, and S. Bellay. 2009. Diversity of parasites of fish from the Upper Paraná River floodplain, Brazil. Brazilian Journal of Biology 69:691–705.
Takiyama, L.R. (et al.). 2012. Projeto zoneamento ecológico econômico urbano das áreas de ressacas de Macapá e Santana, estado do Amapá: relatório técnico final. /Luis Roberto Takiyama. Macapá: IEPA. Macapá, Amapá, Brasil.
Takiyama, L. R., A. Q. Silva, W. J. P. Costa, and H. S. Nascimento. 2004. Qualidade das águas das ressacas das bacias do Igarapé da Fortaleza e do Rio Curiaú. page 81– 104. In: Diagnóstico das ressacas do estado do Amapá: bacias do igarapé fortaleza e Rio curiaú:
Tavares-Dias, M., L. R. Neves, D. A. Pinheiro, M. S. B. de Oliveira, and R. D. G. B. Marinho. 2013. Parasites in Curimata cyprinoides (Characiformes: Curimatidae) from eastern Amazon, Brazil. Acta Scientiarum Biological Sciences 35:595–601. Tavares-Dias, M., M. S. B. Oliveira, R. A. Gonçalves, and L. A. Silva. 2014. Ecology and seasonal variation of parasites in wild Aequidens tetramerus a Cichlidae from the Amazon. Acta Parasitologica 59:158–64.
Tavares-Dias, M. 2017. Community of protozoans and metazoans parasitizing Auchenipterus nuchalis (Auchenipteridae), a catfish from the Brazilian Amazon. Acta Scientiarum Biological Sciences 39(1):123–128.
Tavares-Dias, M., R. A. Gonçalves, M. Sidney, B. Oliveira, and L. R. Neves. 2017a. Ecological aspects of the parasites in Cichlasoma bimaculatum (Cichlidae), ornamental fish from the Brazilian Amazon. Acta Biológica Colombiana 22:175– 180.
Tavares-Dias, M., M. S. B. Oliveira, R. A. Gonçalves, and L. R. Neves. 2017b. Parasitic diversity of a wild Satanoperca jurupari population an ornamental cichlid in the Brazilian Amazon. Acta Amazonica 47:155–162.
Thomaz, D.O., Costa Neto S.V., Tostes L.C.L. 2004. Inventario florístico das ressacas das bacias do Igarapé da Fortaleza e do Rio Curiaú. Pages 1-22. In: Takiyama L.R., Silva A.Q. Diagnostico das ressacas do Estado do Amapá: bacias do Igarapé da Fortaleza e Rio Curiaú, Macapá-AP. CPAQ/IEPA e DGEO/SEMA, Macapá. Timi, J. T., M.A. Rossin, A.J. Alarcos, P.E. Braicovich, D.M.P. Cantatore A.L.
Lanfranchi. 2011. Fish trophic level and the similarity of non-specific larval parasite assemblages. International Journal for Parasitology, 41, 309–316.
Timi, J. T., A. L. Lanfranchi. 2006. A new species of Cucullanus (Nematoda: Cucullanidae) parasitizing Conger orbignianus (Pisces: Congridae) From Argentinean Waters. Journal of Parasitology 92(1):151-154.
Valtonen, E. T., D. J. Marcogliese, and M. Julkunen. 2010. Vertebrate diets derived from trophically transmitted fish parasites in the Bothnian Bay. Oecologia 162:139-152. Wootton, R. J. 1990. Ecology of teleost fishes. Chapman & Hall. London. England. Wootton, R. J. 1999. Ecology of teleost fish. The Netherlands: Kluwer Academic
6. ARTIGO CIENTÍFICO
Patterns of the parasite communities in a fish assemblage of a river in the Brazilian Amazon region
Artigo aceito para publicação no periódico “Acta Parasitologica”(Qualis B2 para Biodiversidade). O documento segue o formato de submissão do referido periódico. Volume 63(2) - DOI:10.1515/AP-2018-00
Patterns of the parasite communities in a fish assemblage of a river in the Brazilian Amazon region
Raimundo Rosemiro Jesus Baia1,3, Alexandro Cezar Florentino1, Luís Maurício Abdon Silva2 & Marcos Tavares-Dias1,3*
1 University Federal of Amapá, Postgraduate Program on Tropical Biodiversity, Macapá, Amapá State, Brazil.
2Institute of Scientific and Technologic Researches from Amapá State (IEPA), 68901-025, Macapá, Amapá State, Brazil
3Embrapa Amapá, Macapá, Amapá State, Brazil;
Abstract
This paper characterizes the pattern of ectoparasite and endoparasite communities in an assemblage of 35 sympatric fish from different trophic levels in a tributary from the Amazon River system, northern Brazil. In detritivorous, carnivorous, omnivorous and piscivorous hosts, the species richness consisted of 82 ectoparasites and endoparasites, but protozoan ectoparasites such as Ichthyophthirius multifiliis, Piscinoodinium pillulare and Tripartiella sp. were dominant species predominated, such that they were present in 80% of the hosts. The taxon richness was in the following order: Monogenea > Nematoda > Digenea > Crustacea > Protozoa > Acanthocephala = Cestoda > Hirudinea. Among the hosts, the highest number of parasitic associations occurred in Satanoperca jurupari, Aequidens tetramerus, Hoplerythrinus unitaeniatus, Hoplosternum littorale, Cichlasoma amazonarum, Chaetobranchus flavescens, Squaliforma emarginata, Chaetobranchopsis orbicularis and Hoplias malabaricus. A weak positive correlation between ectoparasite abundance and length of the hosts was observed. Ectoparasite communities of detritivorous, carnivorous and omnivorous hosts were similar, but these differed from the communities of piscivorous hosts. Larval endoparasite species with low host specificity were the main determinants of the parasite infracommunity structure of the fish assemblage. Fish assemblage had few species of helminth that were specialist endoparasites, while many were parasites at the larval stage, infecting intermediate and paratenic hosts. Finally, carnivorous and omnivorous hosts harbored endoparasite communities that were more heterogeneous than those of detritivorous and piscivorous hosts. This result lends supports to the notion that the feeding habits of the host species are a significant factor in determining the endoparasites fauna.
Keywords: Amazon, Brazil, trophic level, parasites
Introduction
Part of the Amazon river system consists of várzea, i.e. floodplains alongside the rivers. These are areas that are seasonally inundated by the rivers and form very rich ecosystems that support complex trophic webs. The Amazon river basin has diverse tributaries draining its water levels, which vary enormously during the year. Most tributaries of the Amazon river system are accompanied by large fringing floodplains of differing shape and vegetation cover, which vary according to the flood regime and regional climate. These factors strongly influence the communities of invertebrates and fish that inhabit these areas (Garcez et al. 2017). These environments are important
habitats for various native fish species, given that they provide feeding, reproduction and nursery areas.
Understanding parasites community structures in wild fish populations has been the topic of numerous studies, in which the roles of interactive and/or non-interactive processes have been addressed. Parasites provide an interesting model for studies on organization and structure of parasite communities in wild fish populations (Marcogliese 2002; Bittencourt et al. 2014a; Alcântara and Tavares-Dias 2015; Tavares-Dias et al. 2014; Hoshino et al. 2016; Ruehle et al. 2017). One important point that has been highlighted is the role of interactions, mostly in relation to the trophic level of the fish population, in determining the parasite abundance and species richness (Luque and Poulin 2008; Valtonen et al. 2010; Poulin and Leung 2011; Timi et al. 2011; Beevi and Radhakrishnan 2012). Wild fish populations can generally harbor ectoparasite and endoparasite species of diverse taxa, which display a variety of strategies in their life cycles, which may be either direct or indirect.
Many parasite species, particularly endoparasites, have life cycles that involve transmission through a trophic web of intermediate, paratenic and definitive hosts. Among these, endohelminths are uniquely suited for providing information about trophic interactions because they possess complex life cycles that, for completion, require multiple hosts at different trophic levels. Transmission is often dependent on predator-prey relationships (Luque and Poulin 2008; Valtonen et al. 2010; Beevi and Radhakrishnan 2012). Thus, the trophic levels of hosts have been used as predictors in studies on the trophic web of fish assemblages. The assumption in doing this has been that host species at higher levels would be exposed to greater numbers of infective endohelminth larvae from a broader range of parasite taxa through their diet than would those at lower trophic levels over evolutionary time (Choudhury and Dick 2000; Luque and Poulin 2008; Valtonen et al. 2010). However, earlier studies also suggested that fish species in the middle of food webs, which feed on both invertebrates and small fish, should harbor the greatest richness of endoparasite species (Marcogliese 2002).
In contrast, the ectoparasite species infect their hosts through active dispersion, allowing them to be more specific in their host choices. In addition, transmission of ectoparasites is unaffected by the feeding habits and ontogenetic changes of their hosts, or the availability of different prey species in the environment (Valtonen et al. 2010; Salgado-Maldonado et al. 2016).
In fish populations, the body length of hosts has emerged as a significant predictor of the burden of parasites (Grutter 1994; Poulin 2004a; Poulin and Leung 2011). Several studies on fish populations have shown that parasite abundance increases or decreases according to host age (Grutter 1994; Poulin 2004a; Valtonen et al. 2010). However, any relationship between the body size of the fish and the burdenof parasites using it as an intermediate host should be positive, because large hosts are unlikely to serve as prey. Interest in the patterns and process of parasite communities in freshwater fish assemblages of tropical areas have been demonstrated in several studies (Guégan et al. 1992; Choudhury and Dick 2000; Poulin 2001; Pérez-Ponce de León and Choudhury 2005; Luque and Poulin 2008; Bellay et al. 2013; Bellay et al. 2015; Salgado-Maldonado et al. 2016). Factors such as the biogeography, ecology of both tropical freshwater fish and parasites, as well as environmental conditions, all contribute towards parasites fauna in such studies. Nevertheless, we know little about parasite communities structure in fish assemblages from the South American tropics, though these approaches are important because they provide a representation of local diversity and define the possible patterns of these communities. Parasites community structure in fish assemblages in the Amazon region also have been little addressed. Hence, it is no surprise that the true diversity of parasites of Amazonian fish is poorly understood, given that they form an invisible fauna. In this paper, we investigated the pattern of the communities of ectoparasites and endoparasites of an assemblage of sympatric fish at different trophic levels in a tributary of the Amazon river system, in Brazil. We tested two main hypotheses: (i) detritivorous, omnivorous, carnivorous and piscivorous hosts in a basin within the Amazon river system present dissimilar patterns of ectoparasites and endoparasites; and (ii) the length of hosts influences the abundance of ectoparasites and endoparasites.
Materials and methods Fish and study area
This study used the fauna of 82 species of ectoparasites and endoparasites distributed in 1574 fish of 35 host species in 12 families (Table I). We collected the fishes between 2011 and 2016 in the Igarapé Fortaleza basin (Fig. 1), which is a tributary of the Amazon river system in the state of Amapá, northern Brazil. All fishes were collected with nets of different mesh size.
Figure 1. Site of the fish collection in Igarapé Fortaleza hydrographic basin, a tributary
The Igarapé Fortaleza hydrographic basin (Fig. 1) has an area of 195 km² and a length of 27.3 km, and its source is to the north of the city of Macapá. Its southern and eastern limits are the Amazon River; its western limit is the city of Santana and its northern limit is the region of the Curiaú river basin (Takiyama et al. 2004, Silva et al. 2009). It is an important tributary of the Amazon river system in the state of Amapá, in the eastern Amazon region of Brazil, and it is located at the estuarine coastal sector. It is characterized as a river system with extensive floodplains, constituting physical systems connected via a silted-up river that forms a drained for freshwater. It is influenced by high rainfall and the daily tides of the Amazon River, to which it is connected. The main channel of the Igarapé Fortaleza basin carries rich organic matter that is brought in by the tides of the Amazon river and is carried to the floodplain, which are protected environments.
Access to these floodplains is difficult for large predators and thus these areas form an environment that is favorable for development of different species of small and medium-sized fish. Several species of native fish are known in this basin and some are endemic. During the rainy season, the waters are rich in nutrients because of the fast decomposition of grass and animal remains and because the layer of humus that the forest produces is spread across the floodplain. This leads to great growth of vegetation and invertebrate biomass (insects, crustaceans and mollusks), which are used as food by fish (Takiyama et al. 2004). In addition, this hydrographic basin has been strongly influenced by invasion of Oreochromis niloticus, an exotic fish with a large population that preferentially concentrates in floodplain areas (Bittencourt et al. 2014b). The vegetation is formed by species of Poaceae, Cyperaceae and Arecaceae, which form the várzea forest along the waterways, along with species of the macrophytes Cabombaceae, Lentibulariaceae, Salviniaceae and Cyperaceae (Thomaz et al. 2004).
Because this basin is located in a periurban area at the border between two municipalities, it is under pressure from urban land occupation. This has led to land reclamation from the water bodies for construction of housing, occurrences of burning of vegetation and solid waste dumping, and buffalo-rearing activities. Thus, the pH of the water varies from 5.5 to 7.5 and the oxygen levels from 2.5 to 6.0 mg/L, depending on the area of basin and the season (Takiyama et al. 2004).
Data analysis
Data from 82 parasite species that were found in 35 species of host fish were analyzed in relation to species and taxonomic group richness, prevalence, mean intensity and mean
abundance (Bush et al. 1997), according to host trophic levels. The abundance and intensity data on the parasites, according to trophic level, were tested for normal distribution and homoscedasticity of variances. Since the abundance data did not present normal distribution, the Kruskal-Wallis test was used to investigate differences between trophic levels (Zar 2010).
The network of 35 host fish species and 80 parasite associations was analyzed to evaluate parasite-host interaction patterns using the R statistical software (R core team 2017) and the bipartite package, which focuses on defining web patterns (Dormann et al. 2009).
In order to ascertain the similarity between the trophic levels of the hosts, a data matrix was constructed using the abundance of ectoparasites and endoparasites for each host population, according to the trophic levels of the host fish. This data matrix was subjected to cluster analysis using the Bray-Curtis index (Krebs 1999), to test the null hypothesis of no difference in composition and abundance of the ectoparasite and endoparasite communities between detritivorous, carnivorous, omnivorous and piscivorous hosts, using the PAST software (Hammer et al. 2001). Non-metric multidimensional scaling (NMDS) with Bray-Curtis similarity distances, also using the ectoparasites and endoparasites abundance data for each host population, was used to evaluate the general pattern of similarity between host species. In this analysis, we used the R statistical environment (R core team 2017) and the "Vegan" library (Oksanen et al. 2017).
Spearman's correlation coefficient (rs) between ectoparasites and endoparasites abundance and length in each host population was used to ascertain whether larger fish tended to have higher abundance of parasites. Firstly, the normality of the data was evaluated through the Shapiro-Wilk test, since the data did not present normal distribution, even after logarithmic transformation and obtaining the arcsine square root, the Spearman correlation test was then used (Zar 2010).
Results
Among the 82 species of ectoparasites and endoparasites in the 1574 host fish, ectoparasites predominated. These were mainly protozoan species and they were present in 28 hosts (80%). Metacercariae of Posthodiplostomum sp., Digenea gen. sp. and Clinostomum sp. were the parasites found, both in the gills (ectoparasites) and in the intestine (endoparasites) of the hosts. Hoplerythrinus unitaeniatus and Hoplias
malabaricus presented the greatest richness of parasites, while Hoplosternum littorale and Harttia duriventris were the hosts with the lowest richness (Table I).
Table I. Host species, families, trophic level, number of hosts (N), parasites richness and
dominant taxon of parasites in fish of a tributary from the Amazon River, northern Brazil.* Based in Froese and Pauly (2017).
Species of hosts Host family Trophic level* N Parasites richness Dominant taxon
Ageneiosus ucayalensis Auchenipteridae Carnivorous 34 9 Digenea
Acestrorhynchus falcatus Acestrorhynchidae Piscivorous 61 10 Protozoa
Acestrorhynchus falcirostris Acestrorhynchidae Piscivorous 33 11 Protozoa
Leporinus friderici Anostomidae Omnivorous 50 6 Protozoa
Auchenipterus nuchalis Auchenipteridae Carnivorous 27 4 Protozoa
Trachelyopterus coriaceus Auchenipteridae Omnivorous 35 7 Protozoa
Trachelyopterus galeatus Auchenipteridae Omnivorous 37 6 Protozoa
Callichthys callichthys Callichthyidae Omnivorous 38 5 Digenea
Hoplosternum litorale Callichthyidae Omnivorous 43 2 Protozoa
Megalechis thoracata Callichthyidae Omnivorous 38 5 Digenea
Hemibrycon surinamensis Characidae Omnivorous 93 7 Protozoa
Aequidens tetramerus Cichlidae Omnivorous 92 11 Protozoa
Astronotus ocellatus Cichlidae Carnivorous 33 9 Protozoa
Chaetobrachus flavescens Cichlidae Omnivorous 39 11 Protozoa
Chaetobranchopsis orbicularis Cichlidae Omnivorous 32 9 Protozoa
Cichlasoma amazonarum Cichlidae Omnivorous 112 7 Protozoa
Cichlasoma bimaculatum Cichlidae Omnivorous 37 4 Protozoa
Laetacara curviceps Cichlidae Omnivorous 20 7 Protozoa
Mesonauta acora Cichlidae Omnivorous 38 7 Protozoa
Pterophyllum scalare Cichlidae Omnivorous 42 7 Protozoa
Satanoperca jurupari Cichlidae Omnivorous 30 9 Protozoa
Curimata incompta Curimatidae Omnivorous 40 6 Protozoa
Curimata cyprinoides Curimatidae Omnivorous 65 5 Protozoa
Hoplerythrinus unitaeniatus Erythrinidae Carnivorous 69 15 Protozoa
Hoplias malabaricus Erythrinidae Carnivorous 67 20 Protozoa
Table I. Continuação…
Species of hosts Host family Trophic level* N Parasites richness Dominant taxon
Harttia duriventris Loricariidae Detritivorous 40 2 Protozoa
Hypostomus ventromaculatus Loricariidae Detritivorous 21 5 Digenea
Peckoltia braueri Loricariidae Detritivorous 39 7 Digenea
Pterygoplichthys pardalis Loricariidae Detritivorous 33 3 Digenea
Squaliforma emarginata Loricariidae Detritivorous 40 3 Protozoa
Metynnis lippincottianus Serrasalmidae Omnivorous 80 10 Protozoa
Triportheus angulatus Triportheidae Omnivorous 31 7 Protozoa
Triportheus curtus Triportheidae Omnivorous 33 5 Protozoa
Triportheus rotundatus Triportheidae Omnivorous 32 8 Monogenea
In the fish assemblage, the species richness of ectoparasites was greater than that of endoparasites (Figure 2). Regarding the parasites taxa found, the greatest richness was of species of monogeneans, followed by nematodes and digeneans (Figure 3).
Figure 2. Species richness of parasites in fish of a tributary from the Amazon river
Figure 3. Species richness of parasites according to zoological group, in fish of a
tributary from the Amazon river system, northern Brazil.
A total of 80 associations of parasites and 35 species of fish were analyzed. Ichthyophthirius multifiliis, Piscinoodinium pillulare and Tripartiella sp. were the species of parasites that presented the greatest associations with the species of hosts investigated. Among the hosts, the highest numbers of associations with the parasite species occurred in Satanoperca jurupari, Aequidens tetramerus, Hoplerythrinus unitaeniatus, Hoplosternum littorale, Cichlasoma amazonarum, Chaetobranchus flavescens, Squaliforma emarginata, Chaetobranchopsis orbicularis and Hoplias malabaricus (Figure 4). Among detritivorous hosts, I. multifiliis and Gorytocephalus elongorchis predominated; among omnivorous hosts, I. multifiliis, Piscinoodinium pillulare, Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus and larvae of Contracaecum sp. and Posthodiplostomum sp.; among carnivorous hosts, I. multifiliis, Contracaecum sp. and P. (S) inopinatus; and among piscivorous hosts, I. multifiliis, P. pillulare and larvae of Clinostomum marginatum and Contracaecum sp. predominated.
Figure 4. Network of interactions between parasites and host fish species of a tributary
from the Amazon river system, northern Brazil. IMULT: Ichthyophthirius multifiliis, PPILL: Piscinoodinium pillulare, DIASP: Diaphorocleidus sp., DACGSP: Dactylogyridae gen. sp., BPATA: Braga patagonica, ETURU: Ergasilus turucuyus, DIGSP: Digenea gen. sp., GPGA: Gussevia disparoides and Gussevia alioides, TNTT: Trichodina nobilis and Tripartiella tetramerii, DLONG: Dolops longicauda, CBDSP: Cosmetocleithrum bulbocirrus and Demidospermus sp., GASO: Gussevia asota, POSSP: Posthodiplostomum sp., AMULT: Argulus multicolor, CSTR: Cosmetocleithrum striatuli, HIRU: Hirudinea, SGEO: Sciadicleithrum geophagi, GDIS: Gussevia disparoides, UROSP: Urocleidoides sp., SPISP: Spironucleus sp., ASPI: Argulus spinulosus, TMOU: Trinigyrus mourei, ANASP: Anacanthorus sp, CLINSP: Clinostomum sp., DGEA: Dolops geayi, APEST: Argulus pestifer, UUNIL: Unilatus unilatus, SJOA: Sciadicleithrum joanae, TRISP: Tripartiella sp., GSPI: Gussevia spilocirra, APITO: Anacanthorus pitophallus, TETSP: Tetrahymena sp., UERE: Urocleidoides eremitus, UPTSPTP: Urocleidoides paradoxus, Tereacistrum sp., Tereacistrum parvus, ECOA: Sciadicleithum satanopercae, SSATA: Ergasilus coatiarus, ASPIAF: Ancistrohaptor sp., Anacanthorus pithophallus and Anacanthorus furculus, ERSP: Ergasilus sp., DOLSP: Dolops sp., UUNSP: Unilatus unilatus and Nothogirodactylus sp., AJEGUI: Anacanthorum jegui, UUTM: Unilatus unilatus and Trinigyrus mourei, CMARG: Clinostomum marginatum, CONSP: Contracaecum sp., PHISP: Philometra sp., PINOP: Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus, NPTE: Neoechinorhynchus pterodoridis, DIGSP: Digenea gen. sp., GSPEC: Gorytocephalus spectabilis, PSESP: Pseudoproleptus sp., ANIGSP: Anisakidae gen. sp., PROTEO: Proteocephalidae, GGEN: Genarchella genarchella, PSBEL: Procamallanus (Spirocamallanus) belenensis, CAGEN: Cucullanus ageneiosus, CMHSP: Clinostomum marginatum and Herpetodiplostomum sp., POSSP: Posthodiplostomum sp., THSP: Thometrema sp., PGIB: Proteocephalus gibsoni, EUSSP; Eustrogylides sp., RHADSP: Rhaddochona sp, GEGS: Gussevia elephus and Gussevia spilocirra, EPGS: Echinorhynchus paranensis and Gorytocephalus spectabilis, EPNP: Echinorhynchus paranensis and Neoechinorhynchus pterodoridis, EARA: Echinorrhynchus paranensis, POLSP: Polymorphus sp., GELON: Gorytocephalus elongorchis, CCUL: Cucullanus cucullanus, DERO: Derogenidae gen. sp, CLINSP: Clinostomum sp., NMAT: Nomimoscolex matogrossensis, PROSP: Proteocephalus sp., ICHSP: Ichthyouris sp., CPTER: Capillaria pterophyllum, DPARA: Dadaytremoides parauchenipteri, CYSTSP: Cystidicoloides sp., AGNER: Acanthostomum gnerii, PROCSP: Procamallanus sp., DNEI: Dendrorchis neivai, SOXY: Spinoxyuris oxydoras, PPINE: Procamallanus pimelodus, DPAC: Dadayus pacupeva, RSSP: Raphidascaris Spentascaris sp.
Among the host fish, there were high prevalence of ectoparasites and endoparasites. The prevalence of ectoparasites and endoparasites was lower in detritivorous fish than in carnivorous, omnivorous and piscivorous fish. The mean intensity of ectoparasites was higher in detritivorous and omnivorous fish, while the mean intensity and abundance of endoparasites were higher in carnivorous and omnivorous fish (Table II).
