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2.1 - Biologia geral
Os bivalves pertencem ao filo Mollusca, um grupo que inclui animais tão diversos como os gastrópodes, cefalópodes, entre outros. O filo inclui seis classes das quais uma é a Bivalvia. O termo bivalvia provém do latim (bi, “duplicada” e valva, “porta de duas folhas”).
Estes organismos caracterizam-se pela presença de uma concha à base de carbonato de cálcio (CaCO3) formada por duas valvas fechadas por músculos fortes. O percurso evolutivo
dos bivalves de água doce é altamente diversificado e variável de família para família. A forma da concha varia igualmente entre as famílias, o que reflete de forma parcial a sua história filogenética e o habitat em que vivem (Bogan, 2008). O crescimento dos bivalves não é contínuo nem uniforme; apresentando ao longo do ano um período de maior crescimento que coincide com o verão e outro de menor crescimento que coincide com o inverno. Estas diferenças ficam marcadas na concha através de anéis de crescimento de inverno e de verão que possibilitam determinar a idade dos indivíduos tal e qual como os anéis das árvores.
São organismos filtradores que retiram o alimento da coluna de água. A entrada e saída da corrente de água é feita através de dois sifões (um inalante e outro exalante). Desta forma, a água entra na cavidade paleal e banha as brânquias, que retêm fitoplâncton, outros microrganismos e partículas orgânicas que se encontram em suspensão.
Atualmente, os bivalves de água doce encontram-se distribuídos por 2 ordens da classe Bivalvia, as quais não apresentam qualquer relação evolutiva direta: Unionoida e Veneroida (Reis, 2006). No que diz respeito à ordem Unionoida, os organismos vulgarmente designados por Náiades são estritamente dulçaquícolas e, uma das características que se evidencia prende-se ao fato do seu ciclo de vida estar associado a um hospedeiro (normalmente à ictiofauna) através de uma larva parasita designada por gloquídeo (Bauer & Wachtler, 2001). Estes animais atingem geralmente grandes dimensões, apresentam um crescimento lento e grande longevidade. Habitam em lagos, açudes, lagoas e também em águas correntes como ribeiras e rios. Em Portugal, esta ordem encontra-se representada por apenas duas famílias: Unionidae e Margaritiferidae, e dentro desta última, uma única espécie: Margaritifera margaritífera (Linnaeus 1785). A família Margaritiferidae é considerada a mais antiga dentro da ordem, evidenciando algumas características consideradas primitivas, como a separação incompleta entre as aberturas inalante e exalante (Reis, 2006).
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A ordem Veneroida abrange bivalves com características muito distintas, englobando famílias tanto do meio dulçaquícola como famílias que habitam no meio marinho. Dentro das dulçaquícolas a família Sphaeriidae merece uma posição de relevo no que diz respeito ao número de espécies. Porém, apesar de mais diversa, é muito mais desconhecida do ponto de vista da sua biologia, ecologia e mesmo sistemática e taxonomia. O tamanho de espécimes adultos desta família é, em geral, inferior a 1cm de comprimento (Reis, 2006; Cummings & Graf, 2010). Merecem igualmente realce outras duas famílias, Corbiculidae e Dreissenidae, pelo fato de possuírem espécies que se tornaram importantes pragas a nível mundial muito à custa da ação do homem, como é o exemplo da Corbicula Fluminea (Muller 1774) e da Dreissena polymorpha (Pallas 1771) (McMahon & Bogan, 2001).
2.2 - Anatomia geral
Os bivalves, são moluscos aquáticos, fundamentalmente bilaterais simétricos, lateralmente compridos e providos sempre de uma concha composta por duas valvas semelhantes, que se articulam por uma charneira e são mantidas unidas pelos músculos adutores. Em alguns géneros foi perdida a simetria bilateral, frequentemente consequência da cimentação de uma das valvas a um substrato. As conchas dos bivalves são constituídas por carbonato de cálcio (CaCO3), incorporado numa matriz proteica, cujos constituintes são provenientes do
tecido do manto subjacente (McMahon & Bogan, 2001). O corpo mole dentro da concha é constituído por uma massa visceral volumosa da qual uma parte forma um pé muscular e as lâminas branquiais. A envolver o corpo, e a delimitar a superfície interna das valvas, encontra-se uma fina lâmina carnosa chamada manto.
A morfologia externa dos bivalves de água doce é variável de família para família. Porém, no que diz respeito à anatomia interna as diferenças são mínimas (McMahon & Bogan, 2001). Neste sentido, o corpo destes organismos pode ser segmentado sob a seguinte forma de estruturas e sistemas:
- Concha: composta por três camadas: o perióstraco, camada externa de composição proteica, e duas internas compostas de carbonato de cálcio (CaCO3). A mais interna,
que se encontra em contacto com o corpo, é brilhante e dura e é designada de camada nacarada ou nácar. O formato da concha é variável e depende do ambiente onde crescem. Geralmente, a valva inferior ou esquerda é maior e mais côncava, enquanto a valva superior ou direita é mais plana. Estas podem ser firmemente fechadas por retração dos músculos adutores, situados em cada uma das extremidades do animal. Numa das extremidades existe uma protuberância
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denominada umbo, local onde as valvas se encontram unidas pelo ligamento. Os bivalves não possuem um sistema muscular que permita a abertura das valvas. Em vez disso possuem um ligamento dorsal elástico que automaticamente abre a concha quando o músculo adutor relaxa (Cummings & Graf, 2010).
- Músculo adutor: encontra-se unido a ambas as valvas, sendo o responsável pelo encerramento das mesmas. Este músculo atua contra a pressão exercida pelo ligamento e sempre que está relaxado, as valvas encontram-se abertas.
- Brânquias: compostas por filamentos, são responsáveis pela respiração e filtração do alimento. As partículas de alimento retidas nos filamentos branquiais são conduzidas através de movimentos ciliares até os palpos labiais e posteriormente até à boca. - Manto: camada de tecido que recobre o corpo, exceto na região do músculo adutor. A margem é composta por 3 dobras: interna, média e externa. A dobra interna contém músculos radiais e circulares; a dobra média contém células sensoriais e a externa contém células responsáveis pela deposição de carbonato de cálcio e formação da concha. As margens do manto são modificadas para constituir dois tubos, um para introduzir água e direcioná-la ate às branquias, e o outro para eliminá-la, sendo por isso a borda do manto responsável pelo controle do fluxo de água que passa pelo interior do organismo.
- Sistema Digestivo: o alimento é levado pelos palpos labiais até a boca que se encontra ligada ao estômago por um curto esófago. A partir do estômago, o alimento segue para os divertículos digestivos e intestino. O intestino termina no ânus que se localiza na câmara cloacal, próximo ao músculo adutor (Figura 2).
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- Sistema Circulatório: é do tipo aberto, composto por veias, artérias, coração, e pelo líquido circulante, denominado hemolinfa. O coração encontra-se numa cavidade pericárdica localizada na parte dorsal do corpo e é composto por um ventrículo e duas aurículas laterais. A hemolinfa é bombeada através do ventrículo para duas artérias principais, que se ramificam e conduzem a hemolinfa até espaços abertos, denominados seios, localizados nos tecidos e órgãos, constituindo assim um sistema circulatório aberto. A hemolinfa pode retornar dos seios ao coração através de um sistema venoso que passa primeiro pelos rins e depois pelas brânquias, alcançando em seguida as aurículas.
- Sistema Nervoso: composto por 2 pares de gânglios dos quais partem cordões nervosos que se distribuem pelo corpo.
2.3 - Nutrição
Os bivalves de água doce fornecem ao ecossistema ondem habitam, um serviço de filtração usando as branquias, largamente desenvolvidas, de forma a captarem e filtrarem o material que se encontra suspenso na coluna de água (Vaughn, 2009). Muitas espécies são frequentemente encontradas em agregações densas e filtram grandes quantidades de algas azuis e/ou verdes, diatomáceas, bactérias, partículas e moléculas orgânicas, bem como silte e ainda absorvem metais pesados (Strayer et al., 1999; Avelar et al., 2000; Vaughn et al., 2004; Bogan, 2008).
Estes organismos são também importantes no processamento de nutrientes no ecossistema através da remoção de algas e de matéria particulada da coluna de água convertendo-a em nutrientes dissolvidos. Estes, por sua vez, podem posteriormente ser utilizados por outras algas ou depositados no sedimento, os quais irão ser usados por organismos bentónicos (Vaughn et al., 2004). Ou seja, os bivalves consomem algas por meio da filtração e, graças ao seu metabolismo, libertam nutrientes importantes para outros organismos, realizando assim um serviço ao ecossistema, pois, à medida que consomem e metabolizam, possibilitam que outros organismos se desenvolvam melhor. Em suma, no que diz respeito ao tipo de alimentação, estes organismos podem ser classificados como filtradores no caso de se alimentarem de partículas em suspensão na água ou detritívoros, caso se alimentem dos detritos da matéria orgânica em decomposição sobre o sedimento.
Fatores como a temperatura da água, o tamanho e a concentração das partículas, o regime do fluxo da água, o tamanho do bivalve e a morfologia das branquias influenciam a taxa de filtração proporcionada por estes organismos. As taxas de excreção também variam de acordo com a espécie e encontram-se diretamente relacionadas com o tamanho do
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individuo. Porém, existem outros fatores que também interferem na taxa de excreção, tais como: a temperatura, a fase do ciclo reprodutivo e a disponibilidade de alimento (Vaughn et
al., 2004).
2.4 - Ciclo de desenvolvimento
Os bivalves de água doce apresentam, devido à sua diversidade, uma série notável de ciclos de desenvolvimento. Aquando a conquista do meio dulçaquícola, os bivalves tiveram de se adaptar aos novos constrangimentos que este meio representa. O método reprodutivo utilizado pelos seus parentes marinhos, larva planctónica, apenas se apresentava potencialmente eficiente em meios com águas calmas, como lagos. Logo, este método tornou-se inadequado às reais necessidades da população de bivalves, isto é, à dispersão dos indivíduos. Apesar destes entraves, a família Dreissenidae apresenta ainda este tipo de larva (Nichols & Black, 1994). Espécies como a Dreissena polymorpha têm aumentado a sua distribuição devido à ação do homem, uma vez que a construção de barragens e canais permite o incremento de habitats favoráveis de águas calmas. Neste tipo de ambiente, a larva planctónica de vida livre, consegue dispersar-se de forma extraordinariamente eficiente (Reis, 2006).
As famílias Corbiculidae e Sphaeriidae são compostas por espécies com reprodução ovovivípara e vivípara (Cummings & Graf, 2010). Dentro da família Corbiculidae encontram- se tipos de larvas distintos o que corresponde a estratégias de dispersão adequadas ao habitat de cada espécie. No caso da espécie Corbicula fluminalis (Muller 1774) esta possui uma larva nadadora que é libertada na coluna de água, permitindo-lhe uma dispersão eficiente no seu habitat característico (os estuários, peculiares pelas suas águas calmas e com correntes fracas (Mouthon & Parghentanian, 2004; Reis, 2006). Por outro lado, as larvas de Corbicula fluminea, não nadadoras, são retidas no interior da progenitora até uma fase mais avançada do seu desenvolvimento, estratégia que segundo Araujo et al. (1993) lhes permite minimizar a perda de indivíduos juvenis por arrastamento para jusante.
Em contraste com as estratégias anteriormente referidas, a família Sphaeriidae apresenta um desenvolvimento direto, ou seja, ocorre uma fecundação interna e os embriões são incubados e desenvolvem-se no interior das bolsas branquiais do progenitor até que possuam características de adulto e possam ser libertados (Burky,1983 citado por Reis, 2006; Cummings & Graf, 2010). Esta estratégia torna-se muito eficaz pois, além de evitar o arrastamento das larvas pela corrente, também se apresenta como muito eficiente noutros sistemas de massas de água, como lagos e pequenas lagoas.
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O ciclo de desenvolvimento da ordem Unionoida é caracterizado pelo desenvolvimento de uma larva parasitária designada por gloquídeo. Estas larvas são parasitas obrigatórios e quase sempre de um peixe, permanecendo fixas normalmente às branquias e barbatanas por um período variável, que vai desde apenas alguns dias até ao máximo de 10 meses (Ellis, 1978; Bauer & Wachtler, 2001; Cummings & Graf, 2010). Os gloquídeos são posteriormente libertadas através do sifão exalante da fêmea na coluna de água. Durante o período em que os gloquídeos se encontram nas branquias ou barbatanas dos peixes sofrem uma metamorfose, e completam o seu desenvolvimento, transformando-se em bivalves autónomos (Figura 3). Nessa altura, os bivalves já juvenis, soltam-se do peixe e, a partir desse momento, a sua sobrevivência depende essencialmente do local onde se encontram. Esta adaptação é única entre os bivalves, o que lhes confere destaque. O período de vida parasitário dos gloquídeos é essencialmente uma simbiose, uma vez que durante este processo não prejudica o peixe anfitrião, e as larvas ao longo das suas vidas fazem um trabalho benéfico para o ecossistema, graças à grande capacidade de filtração de água, vital para a vida dos peixes (Quiroga, 2009).
O grau de especificidade do hospedeiro varia muito entre as espécies, desde generalistas para específicas de uma única espécie (Bauer & Wachtler, 2001; Vaughn, 2009; Cummings & Graf, 2010). Um exemplo de especificidade passa pela Margaritifera margaritífera que apenas parasita membros da família Salmonidae, e Margaritifera auricularia (Spengler 1793) que apenas utiliza como hospedeiros o esturjão e o blénio de água doce (Altaba & López, 2001; Araujo et al., 2001 citado por Reis, 2006).
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Grande parte das espécies pertencentes à ordem Unionoida vive em habitats aquáticos estáveis e de grandes dimensões, o que lhes concede uma proteção contra períodos de redução populacional, típicas de ambientes aquáticos de reduzidas dimensões (McMahon & Bogan, 2001). Esta estratégia adaptativa, adotada pela ordem Unionoida, permite que as espécies se dispersem beneficiando dos movimentos dos hospedeiros e, desta forma, é- lhes possibilitado colonizar regiões muito distantes dos locais onde os progenitores ocorrem. No que diz respeito à estrutura sexual das populações de bivalves de água doce é também notória uma ampla diversidade de acordo quer com as ordens quer com as famílias. A maioria das náiades são dioicas (os sexos são separados), sendo as populações compostas por machos e fêmeas. Nesta circunstância, os gâmetas masculinos são libertados na coluna de água onde serão posteriormente capturados por uma fêmea de forma a fertilizar os seus óvulos. Segundo Vaughn (2009) algumas espécies podem mudar de sexo com a idade e podem, inclusivamente, alterar para hermafroditismo (simultaneidade do sexo masculino e feminino no mesmo indivíduo), como a Margaritifera margaritífera. De acordo com Bauer (1988), as populações desta espécie possuem a capacidade de alterar, de acordo com a densidade populacional, a sua estratégia reprodutora. Isto é, quando a densidade populacional se encontra em níveis elevados, reproduz-se de forma dioica pois, a probabilidade dos gâmetas masculinos encontrarem uma fêmea é elevada. Por outro lado, quando essa probabilidade é reduzida, muito à custa da baixa densidade populacional, a
Margaritífera margaritifera altera o seu método reprodutivo para hermafroditismo, o que lhe
permite elevar a taxa de reprodução.
No que concerne à ordem Veneroida, existe uma predominância do hermafroditismo, porém, existem indivíduos que apesar de começarem por ser hermafroditas, evoluem para fêmeas ao longo da sua vida, como é o caso da Corbicula fluminalis (Burky 1983).
2.5 - Os bivalves autóctones das lagoas em estudo
2.5.1 - Anodonta cygnea (Linnaeus 1758) 2.5.1.1 - Descrição
Anodonta cygnea é um molusco de água doce pertencente à Ordem Unionoida, e família
Unionidae. Caracteriza-se principalmente por possuir simetria bilateral, manto com dois lóbulos aderentes e duas valvas calcárias, quatro palpos labiais, lamelas branquiais extensas e ciliadas e por não apresentar cabeça nem rádula (Franc, 1960; Storer et al., 1979; Seed, 1983 citados por Machado, 1989). Esta espécie apesar de apresentar uma
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concha muito frágil, pode atingir grandes dimensões (comprimento entre 150mm e 170mm), oval e alongada, geralmente amarela, castanha ou verde com linhas concêntricas, com alternâncias destas cores, sendo considerado um dos maiores mexilhões de água doce (Figura4) (Araujo, 2004; Reis, 2006; Araujo et al., 2009; Chojnacki et al., 2011). Apresenta o bordo dorsal quase reto e frequentemente paralelo ao bordo ventral e possui a região dorsal mais espessa que a ventral. Na região médio-dorsal as duas valvas da concha articulam-se à custa de um forte ligamento elástico que funciona como charneira, a qual se encontra desprovida de dentes (Reis, 2006; Araujo et al., 2009). A concha é composta por três camadas sobrepostas: uma camada externa (perióstraco) fina, colorida e endurecida por escleroproteínas, uma camada intermédia prismática de carbonato de cálcio cristalino e uma camada interna, rosada e lamelar, constituída por várias lâminas delgadas de carbonato de cálcio.
2.5.1.2 - Ciclo de desenvolvimento
Esta espécie é habitualmente dioica, porém podem ocorrer situações de mudança de sexo (Reis, 2006). O período de vida desta espécie inicia-se no mês de agosto, com o desenvolvimento do embrião nas brânquias externas da fêmea, seguindo-se o aparecimento dos primeiros gloquídeos por volta do mês de outubro (Galhano & Silva, 1983). Segundo estes autores, a partir de Janeiro estas larvas iniciam um período temporário de parasitismo que lhes é característico, hospedando-se nas brânquias, lábios ou barbatanas dos peixes onde sofrem várias metamorfoses. O gloquídeo destaca-se por ser um dos maiores da família, atingindo 350µm de comprimento (Araujo et al., 2009). Por volta do mês de abril dá- se o término desta vida parasitária, altura que coincide com o início da fase juvenil no fundo das lagoas, onde crescem de forma cíclica e sazonal, este crescimento torna-se evidente na face externa da concha pela presença de linhas de crescimento, o que permite determinar a
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idade do indivíduo (Galhano & Silva, 1983). Reis (2006) refere que em Portugal entre os hospedeiros desta espécie encontra-se pelo menos a carpa (Cyprinus carpio). Porém, Wood (1974), Giusti et al. (1975) e Dartnall & Walkey (1979) sugerem que existem pelo menos mais 6 espécies que funcionam como hospedeiros desta espécie como é o caso do
Gasterosteus aculeatus (Linnaeus 1758), a Atherina boyeri (Risso 1810), a Tinca tinca
(Linnaeus 1758),a Lepomis gibbosus (Linnaeus 1758), a Perca fluviatilis (Linnaeus 1758) e por fim o Esox lucius (Linnaeus 1758). Mais recentemente Lima et al. (2012) mencionam as seguintes espécies como sendo também hospedeiras da Anodonta cygnea para o Sudoeste da Europa: Achondrostoma oligolepis, Alburnus alburnus, Anguilla anguilla, Cobitis
calderoni, Cobitis paludica, Gambusia holbrooki, Luciobarbus bocagei, Micropterus salmoides, Pseudochondrostoma duriense, Salmo trutta, Squalius alburnoides Squalius carolitertii.
2.5.1.3 - Ecologia
A Anodonta cygnea encontra-se sobretudo em lagoas de grandes dimensões mas pouco profundas (Figura 5) onde vive semienterrada no sedimento fino e distribuída praticamente por toda a superfície da lagoa (Araujo et al., 2009). A sua distribuição pela lagoa, embora seja ao acaso, está muitas vezes associada à vegetação aquática ou emergente, porém também pode ser encontrada em rios de planície de fluxo lento. Estes bivalves filtradores por norma habitam as águas de lagoas muito ricas em nutrientes (Reis, 2006; Chojnacki et
al., 2011). Em Portugal existem apenas cinco espécies pertencentes a esta família, no
entanto a espécie Anodonta cygnea tem uma distribuição muito restrita, encontrando-se apenas na bacia hidrográfica do rio Vouga, mais especificamente nas lagoas da Barrinha, Mira e Pateira de Fermentelos. Esta distribuição tão limitada poderá dever-se sobretudo à elevada pressão humana sob a forma de pesca, extração de inertes e poluição (Reis, 2006). Chojnacki et al. (2011) referem que, na Polónia, a abundância de Anodonta cygnea sofreu um declínio devido ao aumento da pressão antrópica que afeta as bacias hidrográficas. Algumas das ameaças mais frequentes incluem a contaminação dos cursos de água por descargas de águas residuais, especialmente de origem industrial, como compostos químicos, petróleo e substâncias tóxicas, mas também devido ao escoamento de fertilizantes e pesticidas artificiais. Referem ainda que os trabalhos realizados a fim de regularizar e drenar os vales de rios, principalmente lagoas marginais são outra causa a apontar. Devido à sua capacidade filtradora, estes indivíduos são muitas vezes recolhidos e transferidos para lagos artificiais, característicos dos jardins das habitações, a combinação destes fatores têm contribuído de forma altamente significativa para a degradação do habitat de origem e declínio das populações de Anodonta cygnea (Chojnacki et al., 2011).
24 2.5.2 - Unio delphinus (Spengler 1793) 2.5.2.1 - Descrição
Esta espécie, distribuída por rios da vertente atlântica da Península Ibérica, é também conhecida como mexilhão-de-rio ou náiade comum e pode atingir um comprimento máximo de 95 milímetros. O Unio delphinus é um molusco de água doce pertencente à Ordem Unionoida, e família Unionidae. Dos treze taxa em que Haas (1969) divide a espécie Unio
pictorum, apenas dois se distribuem pela Península Ibérica, o Unio pictorum mucidus
(Morelet 1845) e o Unio pictorum delphinus (Spengler 1793), porém ambos correspondem atualmente ao Unio delphinus. Também a espécie citada por Vidal-Abarca & Suárez (1985) como Unio pictorum (Linnaeus 1758) ou mais recentemente citada como Unio cf. pictorum por Reis (2006) se referem ao Unio delphinus (Araujo et al., 2009). Este grande número de sinónimos está relacionado com a grande variabilidade que esta espécie apresenta, uma vez que a aparência externa varia consoante o habitat (Araujo et al., 2009). A análise da concha per si torna muito difícil distinguir esta espécie das que vivem no resto da Europa,