Helmintose e biologia de nematoides gastrintestinais em ovinos

As endoparasitoses gastrintestinais, em especial as helmintoses, as quais acometem pequenos ruminantes, são as patologias mais frequentes do sistema digestivo desses animais e uma das enfermidades mais comuns envolvidas nos altos índices de mortalidade (BARBOSA et al., 2011). As helmintoses são infecções parasitárias causadas por animais pertencentes ao grupo dos Plathyhelminthes (vermes achatados) e Nemathelminthes (vermes cilíndricos) sendo os nematoides os principais responsáveis pelas infecções parasitárias e os mais prevalentes afetando diretamente a produção animal (SOUZA, 2011; LINO; PINHEIRO; ORTUNHO, 2016).

Os parasitos do grupo dos nematoides (Filo Nematoda), são representados como animais de simetria bilateral, possuem três folhetos germinativos (Ectoderme, mesoderme e endoderme), pseudocelomados, sem segmentação verdadeira, cilíndricos e alongados com tamanhos variados, sistema digestório completo, corpo revestido de cutícula acelular, lisa e com estriações. Possuem sexos distintos (dioicos), sendo machos menores que as fêmeas, e possuem na extremidade posterior, bolsas copulatórias ou, em outros grupos espículos, enquanto que as fêmeas apresentam extremidade posterior afilada, caracterizando o dimorfismo sexual desses animais (MONTEIRO, 2010; TAYLOR; COOP; WALL, 2016).

Os ovinos, quando acometidos por esses parasitos, sofrem perdas significativas devido as elevadas taxas de mortalidade dos animais (COUTINHO et al., 2015). Além das perdas relacionadas com a morte dos animais, ocorrem também as perdas devido à redução da performance dos sobreviventes, pois podem ser parasitados em todas as faixas etárias e, isso pode interferir diretamente no desenvolvimento corporal, desempenho reprodutivo e produtivo (ZAROS et al., 2007; SILVA, 2016).

Outros sintomas associados a essa enfermidade são: redução do consumo de alimentos, o que interfere no desenvolvimento corporal, intensificando a perda de peso e atraso no crescimento, diminuição da produção de leite, altas taxas de mortalidade em infecções massivas, queda da fertilidade dos rebanhos, anemia, edema submandibular (popularmente conhecido como edema de barbela ou papeira) e diarreia (AMARANTE,

2005; CHAGAS et al., 2007; CAVALCANTE et al., 2009; SCZESNY-MORAES et al., 2010; BARBOSA et al., 2011; COUTINHO et al., 2015).

A maioria dos representantes desses nematoides possuem diferentes estádios larvais, sendo o primeiro chamado de L1, referente ao estágio que eclode do ovo e o segundo de L2, o qual se desenvolve no interior do bolo fecal. Ambos se alimentam de microrganismos e matéria orgânica no ambiente e compõem fase pré-parasitária de vida livre (URQUHART et al., 1998; TAYLOR; COOP; WALL, 2016; EMERY; HUNT; LE JAMBRE, 2016). Em condições ideais como temperatura, pH e umidade, as larvas de L1 e L2 (não infectantes, denominadas de rabdtoide), evoluem para L3 (infectantes denominadas de filarioide) quando infectam um novo hospedeiro a partir da ingestão das larvas presentes em vegetais ou água contaminadas com fezes de outro hospedeiro infectado (GARCIA, 2007; MONTEIRO, 2010). As larvas L3 apresentam cutícula proveniente do estágio anterior, cuja função é proteger contra alterações ambientais e impede a alimentação da larva, tornando-a dependente dos nutrientes acumulados anteriormente (ZAJAC, 2006; EMERY; HUNT; LE JAMBRE, 2016).

No momento que a larva infecta seu hospedeiro, a partir de sua ingestão, como acontece na maioria do ciclo dos nematoides de pequenos ruminantes, ela direciona-se até seu órgão de predileção para poder fixar-se evoluindo para L4 e, posteriormente, para L5, se tornando adulta, podendo reproduzir-se e continuar seu ciclo (URQHART et al., 1998; MONTEIRO, 2010; TAYLOR; COOP; WALL, 2016). (Figura 1).

Figura 1. Ciclo de vida dos principais nematoides gastrintestinais que infectam pequenos ruminantes

Fonte: https://pt.slideshare.net/gecoufba/haemonchus-apresentao-final-modo-de- compatibilidade/8?smtNoRedir=1

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Apenas 5% desses parasitos estão em seus hospedeiros pois os outros 95% encontram-se no ambiente na forma de ovos e/ou estágios larvais, o que contribui com o sucesso da disperção dos parasitos e aumento das infecções (BOWMAN et al., 2003). Esses dados se tornam preocupantes e reforçam que seja realizado um controle da contaminação larval no pasto, devido ao reflexo negativo (YAMAMOTO et al., 2004).

Os principais nematoides envolvidos nas infecções são pertencentes a classe Secernetea, ordem Strongylida, família Trichostrongylidae, em especial o Haemonchus contortus e Trichostrongylus colubriformis, pois além de mais prevalentes, são as espécies de maior patogenicidade (MORTENSEN et al., 2003; BENVENUTI, 2011). Além dessas espécies, na região semi-árida do Nordeste elas variam de acordo com o órgão de predileção do parasito, sendo as infecções ocasionadas por H. contortus e T. axei no abomaso; Strongyloides papillousus (Família: Strongyloididea), T. colubriformis, Cooperia sp. e Bunostomum trigonocephalum (Família: Ancylostomatidae) no intestino delgado e Oesophagostomum columbianum (Família: Cyatostomidae), Trichuris spp. (Família: Trichuridae) e Skrjabinema sp. (Família: Oxyuridae) no intestino grosso (VIEIRA; CHAGAS; MOLENTO, 2009).

No Rio Grande do Norte (RN), estudos realizados por Fonseca et al.(2013) notificam que H. contortus (57,23%), T. colubriformis (40,54%) e O. columbianum (1,42%) são os parasitos mais prevalentes. Um estudo mais recente realizado por Silva (2016), além de também encontrar esses parasitos, destacou a incidência de Strongyloides spp. (13,67%), mostrando que a diversidade de nematoides gastrintestinais no RN vem aumentando.

1.2.1 Haemonchus spp.

Os nematoides do gênero Haemonchus Cobb, 1898 são pertecentes a Subfamília Haemonchinae (HOBERG; LICHTENFELS; GIBBONS, 2004; TAYLOR; COOP; WALL, 2016). Na fase adulta parasitam o trato gastrintestinal de ruminantes, especificamente o abomaso e, podem ser visualizados a olho nu, pois, medem cerca de 1,0 a 3,0 cm (SILVA; RAGOZO; AMARANTE,2014). Além de ovinos, caprinos e bovinos, podem infectar outros

artiodáctilos como camelos, antílopes, girafas e cervos (HOBERG; LICHTENFELS; GIBBONS, 2004; TAYLOR; COOP; WALL, 2016).

Reúne espécies hematófagas, altamente prevalentes, patogênicas e de expansão global, sendo no Brasil e no mundo, H. contortus Rudolphi, 1803 a principal espécie envolvida em infecções de pequenos ruminantes, principalmente em regiões tropicais e subtropicais (ALMEIDA et al., 2010; SILVA; RAGOZO; AMARANTE, 2014; EMERY; HUNT; LE JAMBRE, 2016; REINIGER et al., 2017). São capazes de se alimentar de até 30 µL de sangue por dia. Em cargas parasitárias altas, o principal sinal clínico do quadro é anemia grave que pode evoluir para morte subsequente (EMERY; HUNT; LE JAMBRE,2016).

Associado a isso, podem ser observados perda progressiva de peso, inapetencia, hipoproteinemia, edema submandibular, gastroentetite catarral, crescimento tardio dos animais, diminuição da produção de leite e baixa fertilidade (GENNARI; AMARANTE, 2006; COUTINHO et al., 2015). Esta parasitose é considerada, economicamente, a mais relevante (CAVALCANTE et al., 2009; CHAGAS et al., 2013) uma vez que o Haemonchus é o parasito com mais relatos de resistência anti-helmíntica (ALMEIDA et al., 2010; CINTRA et al., 2016; REINIGER et al., 2017).

Dentre os outros nematoides que afetam a ovinocultura, H. contortus é o mais prolífero, e sua fêmea é capaz de liberar entre 5.000 a 15.000 ovos morulados que são eliminados junto com as fezes do hospedeiro para o ambiente. O período pré-patente, ou seja, o tempo decorrido entre a infecção do hospedeiro e a maturidade do parasito, ocorre entre 17 a 21 dias, podendo atingir períodos mais longos de até meses devido a hipobiose. Quando adultos, possuem tempo de vida curto, sobrevivendo por apenas alguns meses (URQUHART et al., 1998; EMERY; HUNT; LE JAMBRE,2016).

1.2.2 Trichostrongylus spp.

Os nematoides do gênero Trichostrongylus Looss, 1905 são pertecentes a Subfamília Trichostrongylinae (RODRIGUES, 2014). Reúne espécies importantes economicamente e são altamente prevalentes em ovinos, sendo o 2° gênero de

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nematoide mais encontrado. Entretanto, alguns estudos evidenciaram sua incidência como sendo maior em relação ao H. contortus (VOIGT; SCHEUERLE; HAMEL, 2012; MCMAHON et al., 2013; GEURDEN et al., 2014). Na fase adulta, não é possível visualizá- los a olho nu no conteúdo gastrintestinal, pois apresentam entre 4 mm a 12 mm (AMARANTE; RAGOZO; SILVA, 2014).

Possuem duas espécies importantes relacionadas as infecções no trato gastrintestinal de pequenos ruminantes, porém com baixa patogenicidade em relação ao gênero discutido anteriormente. A mais importante delas é T. columbriformis (Giles, 1892) Ransom, 1911 responsável por parasitar o intestino delgado (ALMEIDA et al., 2010) seguido do T. axei (Cobbold, 1879) Railliet & Henry, 1909, responsável por parasitar o abomaso, principalmente de bovinos, que apesar de apresentarem baixa intensidade de infecção em ovinos, já foram reportados casos em animais silvestres, equinos, burros, veados e coelhos (STRICKLAND, 2000; RAMOS et al., 2004; RALPH et al., 2006; SANTOS et al., 2011). Além disso já houve relatos de infecção em humanos, principalmente em agricultores que residem em áreas rurais com más condições sanitárias (ADAMS et al., 2005; EL-SHAZLY et al., 2006; GARCIA, 2007).

No estado do Rio Grande do Norte, ainda não foi registrada a incidência de T. axei nos estudos realizados (SOUZA et al., 2012), diferentemente dos estados do Rio Grande do Sul, Santa Catarina, Minas Gerais, Ceará e Bahia que apresentam elevada prevalência e menor frequência em São Paulo (AMARANTE; RAGOZO; SILVA, 2014).

No caso do T. columbriformis, vivem em túneis no epitélio das vilosidades localizados no terço inicial do intestino delgado. O parasito penetra na mucosa abaixo do epitélio, provocando exsudações de proteínas séricas e lesões no tecido. Ao formar esses túneis, os vermes podem causar necrose epitelial, alimentar-se desse conteúdo de células necrosadas e levar a quadros de anemia e diarreia a em infecções maciças, ou ocasionar hipoprotenemia (URQUHART et al., 1998; ANDRONICOS et al., 2012).

Definir uma sintomatologia específica para infecção por T. columbriformis torna-se limitada devido as infecções serem mistas e envolver outros parasitos no mesmo órgão como Cooperia e Strongyloides ou até mesmo parasitos em outros órgãos (VIVEIROS, 2009). Os principais danos causados estão relacionadas com atrofia das vilosidades, espessamento da mucosa e erosão do epitélio. Essas alterações levam ao

comprometimento da digestão e a absorção de nutrientes, resultando também em perda de líquidos tissulares levando a quadros diarreicos e inapetência em infecções massivas (AMARANTE; RAGOZO; SILVA, 2014).

1.2.3 Strongyloides spp.

Outro gênero de importância para os sistemas de criação de pequenos ruminantes, em que todas as espécies são fêmeas partenogenéticas e vivem na mucosa do intestino delgado dos hospedeiros, é o Strongyloides Grassi, 1879 (TAYLOR; COOP; WALL, 2016), e é o único dentre os parasitos de animais domésticos que apresenta alterações de gerações parasitárias e de vida livre (BOWMAN, 2010).

A espécie S. papillosus Wedl, 1856 é uma das mais importantes por apresentar adaptações climáticas ideais para o seu desenvolvimento nas pastagens e por este motivo, apresenta elevada prevalência no Brasil (CAVALCANTE, 2014). Pertence a Ordem Rhabditida, Superfamília Rhabditoidea, Família Strongyloididae (ANDRADE, 2010; ANASTACIO, 2011; RODRIGUES, 2014).

Diferentemente dos outros parasitos discutidos anteriormente, S. papillosus infecta o hospedeiro a partir da penetração ativa das larvas L3 nos tecidos do animal, iniciando então o seu ciclo parasitário até atingir a mucosa duodenal, especificamente as criptas de Lieberkühn, localizadas no intestino delgado, provocando uma série de sinais e sintomas que podem levar a morte súbita (ANDRADE, 2010).

A infecção, além da via percutânea ser a mais relevante na transmissão, também pode ocorrer por via oral e transmamária. As larvas L3 são capazes de penetrar ativamente no hospedeiro através da pele, especificamente aquelas que ficam mais em contato com o solo, comos os espaços interdigitais, abdômen, úbere e axilas. A partir da liberação de enzimas proteolíticas (proteases aspárticas e lisozimas) liberadas pelo parasito, é possível ocorrer a degradação de macromoléculas cutâneas, alcançando assim a circulação venosa e linfática (ANDRADE, 2010; KHUMPOOL, 2012).

Dentre os sinais e sintomas mais comuns da estrongiloidíase, destacam-se inapetência, retração abdominal, diarreia intermitente, prostração e pelos sem brilho.

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Além disso, em infecções massivas, é possível observar dermatite difusa, inflamação cutânea, edemas e urticária como sinais cutâneos e sinais pulmonares como taquipneia, tosse, estertores creptantes e, em alguns casos, quando favorecida por infecções bacterianas secundárias, surgem as pneumonias (TAYLOR; COOP; WALL, 2016). Ainda nessa situação, a estrongiloidíase pode levar a quadros de transtornos digestivos provocados pelo parasito adulto no duodeno e no jejuno. Esses quadros produzem alterações na digestão e absorção de nutrientes levando a atrasos no crescimento e perda de peso, além de ação tóxica devido a excreção de componentes que lesionam a mucosa e favorecem a entrada de bactérias evoluindo para um quadro de enterite severa (AMARANTE, 2005; ANDRADE, 2010).

1.2.4 Oesophagostomum spp.

O gênero Oesophagostomum Molin, 1861 é encontrado mundialmente, especialmente em países tropicais e subtropicais (URQUHART et al., 1998). Reúne espécies de parasitos não hematófagos de intestino grosso de ovinos, caprinos, bovinos e suínos (BROWN et al. 2007; DURO, 2010). São pertencentes a Família Chabertiidae, Subfamília Oesophagostominae (RODRIGUES, 2014).

As principais espécies desse gênero são O. radiatum Rudolphi, 1803, parasito de bovinos, e O. columbianum Curtice, 1890, prevalente em ovinos e caprinos (DURO, 2010). Esses parasitos apresentam grande patogenicidade e causam enfermidades agudas devido ao comportamento histotrófico das larvas, as quais são responsáveis por levar à formação de nódulos no tecido e, por este motivo, recebem o nome de vermes nodulares (AMARANTE, 2005; TAYLOR; COOP; WALL, 2016). Além disso, os principais sinais e sintomas observados são diarreia intensa com coloração esverdeada podendo apresentar estrias de sangue, apatia, anorexia e inapetência (URQUHART et al., 1998).

Os adultos são pequenos, sendo o macho menor que a fêmea, podendo chegar até 17 mm, enquanto que a fêmea pode chegar a 22 mm (TAYLOR; COOP; WALL, 2016). A formação dos nódulos ocorre quando as larvas L3 penetram na parede do intestino delgado e mudam a cutícula para o estágio L4 de cinco a dez dias após a infecção. Após

isso, as larvas que completam seu período de encistamento na parede do intestino delgado, retornam ao lúmen intestinal e migram para o intestino grosso onde algumas iniciarão a segunda fase histotrófica no interior da parede intestinal e, podem ter seu desenvolvimento comprometido devido a formação dos nódulos grandes caseosos, outras desenvolvem-se em adultos sem precisar migrar pelos tecidos desde que o hospedeiro tenha sido previamente sensibilizado (AMARANTE; RAGOZO; SILVA, 2014). Nesse sentido, a mesma larva em diferentes estágios de desenvolvimento pode ser responsável pela formação de dois tipos de nódulos em diferentes regiões do intestino. Poucas larvas dão origem aos adultos em infecções secundárias por permanecerem inibidas no estádio L4 no intestino delgado ou, quando completam essa fase, invariavelmente, entram na segunda fase histotrófica no intestino grosso. Dessa forma, nódulos caseosos são produzidos em reação a presença de larvas L4 sensibilizadas por uma infecção prévia durante a primeira fase histotrófica. As larvas contidas dentro dos nódulos morrem com o passar do tempo e o período pré-patente varia entre 35 a 39 dias nas infecções primárias e nas infecções secundárias de 46 a 47 dias (BRASIL, 2012; AMARANTE; RAGOZO; SILVA, 2014).

Os nódulos variam de tamanho e podem apresentar-se com cor amarelada, hiperêmicos ao redor e centro branco-acinzentados. Os parasitos tendem a ficar encapsulados devido a reação inflamatória exacerbada nos hospedeiros sensibilizados e, com o passar do tempo, esses nódulos caseificam-se e calcificam-se, acarretando em reação granulomatosa típica (EBERHARD; ALCARAZ, 2006; TESSELE; BRUM; BARROS, 2014).

1.2.5 Trichuris spp.

O gênero Trichuris Roederer, 1761 compreende os parasitos do ceco mais prevalentes em pequenos ruminantes independente da idade, sexo ou raça dos hospedeiros (KUCHAI et al., 2013). Desse gênero, as espécies T. ovis Abilgaard, 1795, T. skrjabini Baskakov, 1924 e T. globulosa Linstow, 1901, respectivamente, são as mais prevalentes em ovelhas e comumente encontradas em diversos países (KUCHAI et al.,

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2011; JEGEDE et al., 2015; YEVSTAFIEVA et al., 2018). No Brasil só há registros de infecção pelas espécies T. ovis, T. globulosa e T. discolor Linstow, 1906, sendo essas, respectivamente, as mais prevalentes (AMARANTE; RAGOZO; SILVA, 2014).

São conhecidos por whipworms, ou vermes de chicote, devido a extremidade anterior afilar-se brutalmente atingindo quase que o dobro do comprimento da extremidade posterior espessa (TAYLOR; COOP; WALL, 2016). Taxonomicamente, pertecem a classe Enoplia, ordem Trichocephalida, família Trichuridae (MELO; PINTO, 2016). Existem diversas espécies pertencentes ao gênero Trichuris capazes de parasitar não apenas animais de produção, mas também humanos, primatas não humanos, marsupiais, roedores e coelhos (RAVASI et al., 2012; CALLEJÓN et al., 2015; LEVECKE et al., 2015; ASMAREA et al., 2016; HILLMAN et al., 2017).

A infecção ocorre devido a ingestão de ovos contendo larvas infectantes presentes no solo ou nas pastagens. Os tampões dos polos (espiculos laterais) são digeridos e as larvas são liberadas e atigem o intestino grosso ou as porções finais do intestino delgado. Portanto, além do ceco, são capazes de penetrar nas glândulas das mucosas do íleo distal, cólon e, principalmente, o ceco, e lá desenvolvem-se até atingir a fase adulta onde permanecem com a extremidade anterior inserida nas mucosas (LIU et al., 2012; TAYLOR; COOP; WALL, 2016).

Geralmente a doença não exibe sintomatologia específica e são identificados incidentalmente durante exames de rotina ou em necropsia. Os quadros mais graves acontecem em ovinos jovens ou infecções massivas nos adultos (SINGH; LAL, 2011). Além disso, a permanência dos parasitos na mucosa não levam apenas a danos mecânicos, mas também a alterações histológicas importantes como infiltrado de linfócitos, descamação da mucosa, erosões e hipersecreção das glândulas intestinais, as quais, variam de acordo com a parasitemia (ILIEV et al., 2017). Apesar disso, em comparação as outras espécies de parasitos que afetam a os ovinos, T. ovis é uma das espécies de menor patogenicidade (BUZZULINI et al., 2007).